CC BY
69
В. И. Шерешков, Т. Е. Шумилова, И. Н. Январева
ВИДОВЫЕ ОСОБЕННОСТИ ХРОНОТРОПНОЙ РЕАКЦИИ СЕРДЦА У ВОДОПЛАВАЮЩИХ ПТИЦ ПРИ ПОГРУЖЕНИИ В ВОДУ
Введение
В процессе эволюции птицы явились весьма успешным классом позвоночных, освоившим практически все уровни биосферы — от нижних слоев тропосферы до морских глубин. В атмосфере птицы способны не только достигать высот 8-10 км, где парциальное давление кислорода составляет лишь 20-25% от наземного, а температура воздуха может снижаться до -40 ... — 50°С, но и выполнять в этих жестких гипоксических условиях напряженную мышечную работу при длительных сезонных перелетах [1]. Хорошо адаптированы к холодовой гипоксии и оседлые птицы высоких широт. Они способны в течение долгой суровой зимы выдерживать очень низкие температуры.
Водоплавающие птицы по-разному приспособлены к воде как среде обитания. Плавать и нырять могут многие птицы, однако способы использования водной среды и степень адаптации к ней у них разные. Многие виды ведут околоводный образ жизни и кормятся на мелководье, погружая в воду только клюв или голову. Другие — хорошо приспособлены к длительному плаванию по водной поверхности и добывают пищу из мелких водоемов, лишь кратковременно погружаясь на небольшую глубину. Хорошо адаптированные к подводной среде морские птицы могут нырять на глубину более 500 м и активно плавать в толще воды при затрате значительных усилий на преодоление гидродинамического сопротивления среды и выталкивающей архимедовой силы [6, 12].
Эта уникальная для позвоночных резистентность к природной гипоксии обеспечивается рядом структурных и функциональных механизмов, присущих только птицам. У птиц респираторная система мощнее и эффективнее, чем, например, у млекопитающих, а система крови обладает значительно большей кислородной емкостью. Эти особенности определяют высокую интенсивность аэробного энергообмена и ускоренное протекание физиологических процессов у птиц, в реализации которых ведущая роль принадлежит системе кровообращения [8, 13].
В последнее время интерес к этой важной проблеме заметно усиливается [3, 6]. Однако многие аспекты адаптации сердечной деятельности птиц к среде обитания изучены крайне недостаточно. Цель данной работы — изучение особенностей хронотропных реакций сердца и развития рефлекторной брадикардии при подводной гипоксии у водоплавающих птиц с различной экологической специализацией.
© В. И. Шерешков, Т. Е. Шумилова, И. Н. Январева, 2010
Материал и методы исследования
Работа проводилась в экспедиционных условиях в акваториях р. Вуоксы и Амурского залива. Исследовали сердечные функции у 32 особей водоплавающих птиц различных экологических групп со сходными уровнями адаптации к водной среде обитания. Изучались околоводные виды: погоныш Porzana exguisita (масса тела от 105 до 120 г, n = 3), бекас Gallinago gallinago (160-175 г, n = 5), лысуха Fulica atra (780-920 г, n = 3); плавающие виды: кряква Anas latyrfauncho (1150-1300 г, n = 6), гусь серый Anser anser (2600-3100 г, n = 2); пикирующие виды: крачка пестроносая Sterna sand-vicensis (230-280 г, n = 3), чайка серебристая Larus argentatus (1400-1600 г, n = 3) и ныряющие птицы: кайра Uria augle (1200-1300 г, n = 3), чернеть хохлатая Autnya fuligula (650-700 г, n = 2), большая поганка Podiceps cristatus (700-900 г, n = 2).
В работе использовался электрокардиографический метод с регистрацией ЭКГ на серийном портативном электрокардиографе «ЭКГ-Н», а также на оригинальной усилительной ЭКГ-аппаратуре с магнитной записью. ЭКГ отводили подкожными игольчатыми стальными электродами согласно I—III стандартным отведениям. Для создания подводных гипоксических условий использовали метод погружения в воду на определенное время птицы или ее головы. Этот способ можно принять адекватным для настоящих исследований, так как принципиальных различий в приспособительных изменениях функций сердечного автоматизма миокарда птиц при принудительном и естественном погружении в воду тела птицы или ее головы не обнаружено [2, 6].
Фармакологический анализ хронотропных сердечных реакций проводили при введении птицам m-холиноблокатора атропина (atropinum sulfuricum) и в-адреноблокатора пропранолола (propranolol). Блокаторы вводились внутримышечно за 3-5 мин до опыта в дозах 0,02 и 1 мг/кг соответственно. Временные показатели вазоконстрикции на периферии оценивали по динамике температурных изменений мышцы бедра, записываемых подкожными бусинковыми микротермисторами СТ3-25 00,3 мм, имеющих достаточно высокую термочувствительность и быстродействие. Статистическая обработка результатов производилась с использованием t-критерия Стьюдента по программам «Excel 2003» и «SPSS-12».
Результаты исследования и их обсуждение
У изученных особей водоплавающих птиц на воздухе отмечался стабильный сердечный ритм. При погружении в воду пульс у всех подопытных птиц резко замедлялся, становился изменчивым и нерегулярным. После прекращения подводной экспозиции пульс стабилизировался и быстро приводился к норме. Результаты статистической обработки изменений частоты сердечных сокращений (ЧСС) подопытных птиц в результате погружения в воду приведены в таблице, где даны средние значения ЧСС до погружения на воздухе, во время апноэ под водой и после прекращения подводного апноэ на воздухе. Вне зависимости от уровня экологической специализации у всех птиц под водой наблюдалось резкое торможение сердечного автоматизма, которое сопровождалось значительным уменьшением ЧСС и возникновением выраженной аритмии. После окончания подводной экспозиции у птиц возникала компенсаторная тахикардия и восстановление ЧСС до нормального уровня.
Отмеченные хронотропные реакции находят свое отражение в динамике изменения элементов ЭКГ. В течение подводного апноэ величина, форма и временные показатели зубцов и интервалов ЭКГ у птиц могли существенно изменяться (рис. 1, 1). У большин-
Изменение ЧСС (1/мин) у водоплавающих птиц при погружении в воду (приведены значения М ± т по результатам 30 измерений, р < 0,05)
Вид До погружения Под водой После погружения
Гусь 96 ±11 16,2 ±4,1 190 ±12
Кряква 135 ±6,8 78 ±12 210 ±16
Чайка 144 ±8,0 80 ±12 175 ±16
Чернеть 190 ±17 75 ±22 390 ±32
Кайра 195 ±14 42 ±6,2 285 ± 20
Поганка 220 ± 14 90 ±19 320 ± 24
Лысуха* 260 ± 12 105 ±8,2 320 ± 34
Крачка* 405 ± 15 110 ±28 420 ± 12
Погоныш* 455 ±16 185 ±28 520 ± 24
Бекас* 490 ± 26 190 ±32 525 ± 20
* Погружение на 20 с, остальные — на 30 с.
ства птиц после погружения в воду мог уменьшаться предсердный зубец Р. Амплитуда и продолжительность зубца И, отражающего процесс деполяризации в желудочках, могли заметно увеличиваться, а при повторных погружениях — снижаться. Существенным изменениям под водой подвергался зубец Т, отражающий протекание обменных и восстановительных процессов в миокарде. Например, у кряквы и гуся через 20-25 с после погружения наблюдалось увеличение амплитуды и длительности зубца Т, а при возрастании подводной экспозиции свыше 30 с можно было наблюдать формирование зубца Т непосредственно от основания ветви И с образованием соединения типа ИТ. У кайры при длительном погружении в воду могла наблюдаться инверсия зубца Т (рис. 1, 3). У бекаса в результате 15-20 с апноэ могли возникать заметное увеличение длительности и многофазная деформация зубца Т, притом в ряде случаев последний мог сливаться с комплексом QRS. Одной из характерных особенностей ЭКГ изученных птиц является также уменьшение интервала ST, отражающего время возбуждения миокарда желудочков, а также его смещение относительно изоэлектрической линии при длительных периодах апноэ. Однако среди многих изменений параметров зубцов и интервалов ЭКГ в течение подводной экспозиции наибольшим изменениям подвергалась электрическая диастола Т-Р, длительность которой у большинства изученных птиц могла возрастать в 3-5,5 раз, а у морских птиц — до 4-7,5 раза.
Наиболее значимой особенностью сердечной деятельности водоплавающих птиц в ответ на подводную гипоксию является быстрое развитие брадикардии, у большинства видов возникавшей в течение первых нескольких кардиоциклов, с коротким латентным периодом от 1 до 3-5 с (см. рис. 1). Интенсивность и характер протекания подводной брадикардии у водоплавающих птиц имели отличительные особенности. У околовод-ных видов (бекас, погоныш, лысуха) после погружения в воду пульс мог замедляться в 2,3-3,6 раза, а усиление брадикардии происходило в течение первых 2-5 с апноэ при достижении ее максимума на 5-10-й с подводной экспозиции. У плавающих видов (гусь, кряква, чайка, крачка) ЧСС могла уменьшаться по мере пребывания птиц под водой в 2,1-4 раза и достигать минимальной величины к 10—15-й с апноэ. Птицы перечисленных видов не выдерживали длительных подводных экспозиций более 20-30 с и начинали проявлять беспокойство, или у них появлялась аритмия сердечной деятельности.
Ныряющие птицы (поганка, чернеть) выдерживали более длительные апноэ — до 40-90 с, а кайра могла спокойно находиться под водой до 1,5-2 мин. Предварительное
Рис. 1. Электрокардиограммы водоплавающих птиц:
1 — бекас: а — на воздухе, б — в момент погружения, в — после апноэ; 2 — гусь: а —то же, б — на 20 с погружения, в — то же; 3 — кайра: а — то же, б — на 150 с погружения, в —то же; 4 —кряква: а — то же, б — при погружении, в — при погружении с атропином
введение блокатора т-холинорецепторов атропина значительно снижало или полностью устраняло возникновение и развитие подводной брадикардии у чернети, бекаса, чайки и кряквы (рис. 1, 4), что может свидетельствовать о вагусном характере этой хронотропной реакции.
Интенсивность и динамика развития подводной брадикардии зависели не только от продолжительности пребывания под водой, но и от специализации вида. У хорошо адаптированных к подводному плаванию птиц глубокая брадикардия развивалась на более поздних сроках подводной экспозиции, тогда как у слабо адаптированных птиц резкая брадикардия возникала сразу после погружения в воду. На рис. 2 приведены сравнительные зависимости ЧСС типичных представителей водоплавающих видов с различной степенью адаптации к водной среде обитания: кулика (болотный вид), кряквы (плавающий вид) и кайры (морской ныряльщик). Для сравнительной наглядности значительно различающиеся ЧСС и величина апноэ изучаемых птиц представлены, соответственно, в относительных единицах и логарифмическом масштабе. На графике видно, что у кайры, морской ныряющей птицы, брадикардия развивалась волнообразно и достигала стабильной глубокой фазы на поздних сроках подводной экспозиции. Сходная картина наблюдалась и у морской чернети. В меньшей степени фаза глубокой брадикардии была выражена у пресноводного ныряльщика поганки. У менее адаптированных к подводной гипоксии кулика и кряквы брадикардия возникала сразу после прекращения дыхания и достигала максимального уровня в течение первых секунд погружения. Последняя закономерность наблюдалась и у других малоадаптированных к подводной среде птиц: погоныш, лысуха, чайка и гусь.
Рис. 2. Изменение частоты сердечных сокращений у водоплавающих птиц при погружении в воду
По данным других исследований [11], у императорского пингвина, способного к глубоководным погружениям продолжительностью до 23 мин, также наблюдается ступенчатое развитие подводной брадикардии. Если в начальный период ныряния ЧСС пингвина снижалась от 85 мин-1 до 41 мин-1, то в течение последних 15 мин погружения она составляла 6 мин-1. Авторы считают, что в таких условиях птицы переходят на анаэробные способы дыхания [5].
После прекращения подводного апноэ у изученных птиц наблюдалось мгновенное возникновение компенсаторной тахикардии с заметным учащением пульса. Тахикардия продолжалась от 2-4 с у бекаса до 5-10 с у гуся и кряквы и могла иметь аритмический характер (см. рис. 1, 2). Время нормализации ЧСС и восстановления элементов ЭКГ было связано с длительностью пребывания птиц под водой и у разных видов могло занимать от 5 до 30 кардиоциклов и более. У некоторых птиц также наблюдалась кратковременная предстартовая тахикардия, которая в воде сразу переходила в бради-кардию. Возникновение компенсаторной, а также предстартовой тахикардии у бекаса, чайки, кряквы и чернети блокировалось предварительным введением в-адреноблока-тора пропранолола. Введение пропранолола не оказывало существенного влияния на развитие подводной брадикардии у этих птиц.
Во время подводного апноэ были зарегистрированы температурные реакции бедренной мускулатуры у кряквы и кайры. При погружении головы птиц в воду отмечена реакция быстрого снижения температуры мускулатуры бедра на 0,25-0,5°С с латентным периодом от 2 до 4 с и температурным градиентом 0,15-0,4°С/с. С близкими временными показателями возникало и контрольное изменение температуры мускулатуры в результате пережатия бедренной артерии. Как показали данные эксперимента, развитие вазоконстрикторного эффекта на периферии у птиц во время подводного апноэ может осуществляться очень быстро и по временным показателям соответствовать процессу развития брадикардии. О расслаблении скелетной мускулатуры и уменьшении температуры тела птиц, свидетельствующих о снижении мышечного кровотока во время ныряния у уток и лебедей, известно также и из других источников [3].
Таким образом, у водоплавающих птиц под водой наблюдается развитие выраженной отрицательной хронотропной реакции сердца, обусловленной проявлением тормозящих рефлекторных воздействий на сердце с рецепторов каротидного синуса [7]. Все номотопные изменения сердечного ритма и развитие брадикардии в связи с подводным апноэ идут главным образом за счет удлинения диастолической фазы сердечного цик-
ла, длительность которого может возрастать в несколько раз. Электрическая систола желудочков и атриовентрикулярная проводимость при этом изменяются весьма незначительно. В развитии приспособительных реакций сердечно-сосудистой и дыхательной систем к подводной среде у водоплавающих птиц много общих черт с водными млекопитающими [3, 6]. Как у птиц, так и у млекопитающих в ответ на погружение в воду хорошо выражен эффект брадикардии и перераспределения кровотока. При брадикар-дии уменьшается минутный объем сердца, которое переводится в режим минимальных энергозатрат, однако возникающая периферическая вазоконстрикция сохраняет необходимый уровень гемодинамики в аорте, коронарных и мозговых артериях. При этом увеличение резистентности артериальных сосудов в периферических тканях может значительно снижать кровоток в тканях, менее нуждающихся в данный момент в кислороде, и сберегать его для обеспечения жизненно важных органов. В регуляции хронотропных реакций сердца у водоплавающих птиц ведущая роль принадлежит парасимпатическим влияниям, которые при наступлении подводного апноэ быстро инактивируют симпатическую активность, вызывая резкое снижение ЧСС [6]. При этом симпатическая активность, по-видимому, не уменьшается, а лишь блокируется на время пребывания под водой, так как при всплытии мгновенно проявляется на прежнем уровне. Такой выраженный антагонизм обеих ветвей вегетативной нервной системы может быть результатом ингибирования выхода катехоламинов окончаниями симпатических сердечных нервов либо нечувствительностью миоцитов к катехоламинам [9].
В то же время водоплавающим птицам присущи специфические адаптивные приспособления, которые у млекопитающих отсутствуют. К ним относится повышенный запас кислорода в дыхательных путях. В отличие от млекопитающих у птиц респираторный газ содержится не только в легких, но и в воздушных мешках, и газообмен с кровью идет на протяжении всего периода подводного плавания. В крови птиц, особенно у ныряющих, менее выражен эффект Вериго—Бора, при котором степень диссоциации ок-сигемоглобина зависит от величины парциального давления СО2 в крови. Кроме того, гемоглобин у птиц обладает способностью связывать и переносить кислород при низких его концентрациях, что обеспечивает водоплавающим птицам более полно использовать накопленный кислород, например, пингвины при длительных ныряниях утилизируют запасы кислорода почти полностью [10, 14].
Литература
1. Ирисов Э. А. Генеральные факторы высокогорий и адаптации к ним птиц // Сибирский экологический журнал. 1999. 5. С. 487-494.
2. Галанцев В. П. Эволюция адаптаций ныряющих животных. Л., 1977. 191 с.
3. Галанцев В. П. Адаптации сердечно-сосудистой системы вторично-водных амниот. Л., 1988. 197 с.
4. Borg K. A., Milsom W. K., Jones D. R. The effect of O2 and CO2 on the dive behavior and heart rate of lesser scaup ducks (Authya affinis): quantification of the critical PaO2 that initiates a diving bradycardia // Respir. Physiol. Neurobiol. 2004. 15, 144 (2-3). P. 263-269.
5. Butler P. J. Diving beyond the limits // News Physiol. Sci. 2001. Vol. 16. P. 222-227.
6. Butler P. J., Jones D. R. Physiology of diving of Birds and Mammals // Physiol. Rev. 1997. Vol. 77, N 3. P. 837-899.
7. Butler P. J., Stephenson R. Chemoreceptor control of heart rate and behavior during diving in the tufted duck Aythya fuligula // J. Physiol. 1988. 397. P. 63-80.
8. Froget G., Butler P. J., Woakes A. J., Fahlman A., Kuntz G., Le Maho Y., Handrich Y. Heart rate and energetics of free-ranging king penguins (Aptenodytes patagonicus) // J. Experiment. Biol. 2004. 207. P. 3917-3926.
9. Jones D.R., Furilla R.A., Heieis M.R.A., Gabbott G.R.J., Smith F.M. Forced and voluntary diving in ducks: cardiovascular adjustments and their control // Can. J. Zool. 1988. 66. P. 75-83.
10. Kooyman G. L., Ponganis P. J. The physiological basis of diving to depth: birds and mammals // Annu. Rev. Physiol. 1998. 60. P. 19-32.
11. Meir J. U., Stockard T. K., Williams C. L., Ponganis K. V., Ponganis P. J. Heart rate regulation and extreme bradycardia in diving emperor penguins // J. Exp. Biol. 2008. 211. Pt. P. 11671169.
12. Millard R. W., Johansen K., Milsom W. K. Radiotelemetry of cardiovascular responses to exercise and diving in penguins // J. Comp. Biochem. Physiol. 1973. A46. P. 227-240.
13. Nagy K. A., Kooyman G. L., Ponganis P. J. Energetic cost of foraging in free-diving emperor penguins // Physiol. Biochem. Zool. 2001. 74. P. 541-547.
14. Stockard T. K., Heil J., Meir J. U., Sato K., Ponganis K. V., Ponganis P. J. Air sac pO2 and oxygen depletion during dives of emperor penguins // J. Exp. Biol. 2005. 208. P. 2973-2980.
Статья поступила в редакцию 3 декабря 2009 г.
