CC BY
13
Нелинейная
динамика и неиронаука
УДК 621.373.1 https://doi.org/10.18500/0869-6632-2020-28-5-524-546
Циклы-утки и торы-утки в слабонеоднородном ансамбле нейронов ФитцХью-Нагумо с возбуждающими синаптическими связями
А. А. Макеева1'2, А. С. Дмитричев1,2, В. И. Некоркин1,2
1 Федеральный исследовательский центр Институт прикладной физики РАН Россия, 603950 Нижний Новгород, Б0КС-120, ул. Ульянова, 46 2Научно-образовательный математический центр «Математика технологий будущего», Россия, 603950 Нижний Новгород, проспект Гагарина, 23 E-mail: [email protected], [email protected], [email protected] Автор для переписки Алексей Сергеевич Дмитричев, [email protected] Поступила в редакцию 20.06.2020, принята к публикации 22.07.2020, опубликована 30.10.2020
Цель настоящего исследования - изучить динамику слабонеоднородного ансамбля из трех нейронов ФитцХью-Нагумо с синаптическими возбуждающими связями, установить основные типы наблюдаемых в такой системе уточных решений и выявить области в пространстве параметров, отвечающие существованию этих решений. Методы. В данной работе для изучения динамики автономных систем применяются аналитические методы, основанные на геометрической теории сингулярных возмущений. Для изучения динамики неавтономных систем развивается приближенный подход и применяются методы численного исследования, в том числе построение отображений Пуанкаре. Результаты. Аналитически исследована динамика второго нейрона при условии, что первый находится в состоянии покоя. Показано существование в соответствующей системе решений, отвечающих генерации этим нейроном различных типов периодических, в том числе уточных, колебаний. Для исследования неавтономной системы, описывающей динамику третьего нейрона, развит приближенный подход, основанный на построении вспомогательной автономной системы. Показано существование в неавтономной системе третьего нейрона различных видов инвариантных торов, в том числе, торов-уток, отвечающих генерации этим нейроном разнообразных типов подпороговых и спайковых квазипериодических колебаний. Обнаружены торы-утки, отвечающие разнообразным типам спайко-подпороговых колебаний. Заключение. Рассмотрена динамика слабонеоднородного ансамбля из трех нейронов ФитцХью-Нагумо, уровни деполяризации которых линейно растут с их индексом, и соединенных последовательно посредством химических синапсов. Показано, что в ансамбле возможно существование торов-уток простой и сложной формы. Установлено, что торы-утки простой формы отвечают генерации нейронами ансамбля либо подпо-роговых, либо спайковых колебаний. В свою очередь, торы-утки сложной формы отвечают установлению в ансамбле режимов сложных спайко-подпороговых колебаний.
Ключевые слова: бифуркации, синхронизация, торы-утки, неоднородность, нейронные сети.
Образец цитирования: Макеева А.А., Дмитричев А.С., Некоркин В.И. Циклы-утки и торы-утки в слабонеоднородном ансамбле нейронов ФитцХью-Нагумо с возбуждающими синаптическими связями // Известия вузов. ПНД. 2020. T. 28, № 5. С. 524-546. https://doi.org/10.18500/0869-6632-2020-28-5-524-546
Статья опубликована на условиях лицензии Creative Commons Attribution License (CC-BY 4.0).
Финансовая поддержка. Работы по исследованию динамики второго нейрона (раздел 2) профинансированы Министерством науки и высшего образования РФ в рамках государственного задания ИПФ РАН, проект № 0035-2019-0011. Работы по исследованию динамики третьего нейрона (раздел 3) выполнены при поддержке РФФИ (гранты № 18-29-10040, № 20-52-12021).
524
©Макеева А.А., Дмитричев А.С., Некоркин В.И., 2020
https://doi.org/10.18500/0869-6632-2020-28-5-524-546
Cycles-canards and torus-canards in a weakly inhomogeneous ensemble of FitzHugh-Nagumo neurons with excitatory synaptic couplings
A.A. Makeeva1'2, A.S. Dmitrichev1'2, V.I. Nekorkin1'2
1 Federal Research Center Institute of Applied Physics
of the Russian Academy of Sciences (IAP RAS) 46, Ul'yanov St., Nizhny Novgorod 603950, Russia 2 Research and Education Mathematical Center «Mathematics of Future Technologies», 23, Gagarin Ave., Nizhny Novgorod 603950, Russia E-mail: [email protected], [email protected], [email protected] Correspondence should be addressed to Aleksey S. Dmitrichev, [email protected] Received 20.06.2020, accepted 22.07.2020, published 30.10.2020
The purpose of this work is to study the dynamics of a weakly inhomogeneous ensemble of three FitzHugh-Nagumo neurons with excitatory synaptic couplings. To single out main types of canard solutions of the system and obtain the regions in parameter space the solutions exist in. Methods. In this paper the dynamics of autonomous systems are studied by using methods based on geometric singular perturbation theory. To study the dynamics of non-autonomous systems we develop an approximate approach and use numerical methods such as obtaining of Poincare maps. Results. The dynamics of the second neuron was studied analytically provided that the first neuron is at rest. The existence of solutions corresponding to different types of periodic oscillations, including canard ones, was shown. To study non-autonomous system, describing the dynamics of third neuron, the approach based on construction of auxiliary autonomous system was developed. It was shown that in the system there exist different types of invariant torus, including canard ones, corresponding to the regimes of various subthreshold and spiking quasi-periodic oscillations of the third neuron. Torus-canards were discovered corresponding to various types of subthreshold-spiking oscillations. Conclusion. The dynamics of a weakly inhomogeneous ensemble of three FitzHugh-Nagumo neurons, the depolarization levels of which linearly increase with their index, and connected in series through chemical synapses, is considered. It was shown that the existence of torus-canards with simple and complex shape is possible in the ensemble. The torus-canards with simple shape correspond either to subthreshold or to spiking oscillations of the ensemble neurons. On the other hand, the torus-canards with complex shape correspond to the regimes of complex subthreshold-spiking oscillations.
Key words: bifurcations, synchronization, torus-canards, inhomogeneity, neural networks.
Reference: Makeeva A.A., Dmitrichev A.S., Nekorkin V.I. Cycles-canards and torus-canards in a weakly inhomogeneous ensemble of FitzHugh-Nagumo neurons with excitatory synaptic couplings. Izvestiya VUZ. Applied Nonlinear Dynamics, 2020, vol. 28, no. 5, pp. 524-546. https://doi.org/10.18500/0869-6632-2020-28-5-524-546
This is an open access article distributed under the terms of Creative Commons Attribution License (CC-BY 4.0).
Acknowledgements. The work on the study of the dynamics of second neuron (Section 2) was performed as part of the state assignment of the IAP RAS, project No. 0035-2019-0011. The work on the study of third neuron (Section 3) was performed with support from Russian Foundation for Basic Research (grants No. 18-29-10040, No. 20-52-12021).
Введение
Прогресс в развитии методов получения данных о строении, свойствах и активности нейронных систем продолжает стимулировать интерес исследователей к изучению динамики нейронных систем. Накопленные к настоящему времени нейрофизиологические данные свидетельствуют о том, что нейронные системы способны формировать огромное число разнообразных типов и форм электрической активности. В значительной степени это связано со сложной иерархической (кластерной или модульной) организацией нейронных систем [1-8], с наличием у базовых элементов этих систем нервных клеток (нейронов), нетривиальной многомасштабной (быстро-медленной) динамики [9-14], а также естественной для таких систем неоднородности [15-20].
С ростом возможностей вычислительной техники начаты исследования крупномасштабных моделей [21,22] нейронных систем, все ближе учитывающих их реальную иерархическую архитектуру. Вместе с тем, такие модели еще остаются достаточно ресурсоемкими и сложными для исследования. Есть два противоположных друг другу подхода для приближенного описания
динамики больших сетей, имеющих иерархическую структуру. Первый, так называемый сред-неполевой подход [23-27], предполагает асинхронную активность нейронов, то есть отсутствие синхронизации между ними в пределах обособленной иерархической единицы (кластера), что позволяет перейти от учета отдельных спайков нейронов к рассмотрению средней частоты модуля. Второй метод, так называемых «супернейронов» [28-32], наоборот, предполагает взаимную синхронизацию нейронов внутри кластера. Так как все нейроны кластера демонстрируют одно и то же синхронное поведение, в этом режиме динамику кластера можно приближенно описать моделью отдельного нейрона, соответствующим образом модифицировав матрицу межкластерных связей. Новая матрица связей при этом также может быть редуцирована. Если сила связей от какого-то выделенного кластера к другому в среднем существенно превышает силу обратных связей или число нейронов в этом кластере значительно превышает число нейронов в другом, очевидно, что этот кластер будет оказывать более сильное воздействие. Поэтому в новой матрице слабые связи можно не учитывать.
Наличие в системе нескольких различающихся временных масштабов приводит к появлению у нее особого класса решений, называемых «утками». Впервые такие решения были обнаружены в системе ван дер Поля [33]. Они представляют собой периодические орбиты, которые содержат участки неустойчивого медленного многообразия системы и наблюдаются в узком интервале значений контрольных параметров вблизи суперкритической бифуркации Андронова-Хопфа. Позже в модели клетки Пуркинье [34] были обнаружены более сложные уточные решения. Они представляют собой инвариантные торы и, в отличие от циклов-уток, содержат участки многообразия, образованного неустойчивыми предельными циклами. Торы-утки наблюдаются в узком интервале значений контрольных параметров вблизи суперкритической бифуркации рождения инвариантного тора. Уточные циклы и торы имеют ключевое значение в динамике как отдельных нейронов [35-44], так и нейронных ансамблей [39,43,45-51]. Показано, например, что максимальные уточные циклы могут выступать в качестве пороговых многообразий, отделяющих состояние покоя нейрона от состояния генерации потенциалов действия (спайков) [37,38]. Уточные торы, в свою очередь, составляют основу одного из механизмов перехода от режима спайковых колебаний к берстовым колебаниям [34,36,40,50]. Одним из характерных признаков такого перехода является генерация амплитудно-модулированых спайковых колебаний. Кроме того, наличие уточных циклов и торов может приводить к возникновению в системе режимов смешанных колебаний [35,39,41-44,46,48,49], при которых система попеременно генерирует то низкоамплитудные, то высокоамплитудные колебания.
Мы рассматриваем слабонеоднородный ансамбль из трех последовательно связанных в цепочку нейронов. Для описания динамики нейрона мы используем классическую модель ФитцХью-Нагумо [52,53]. Предполагается, что деполяризация нейронов медленно растет с ростом их индекса, а взаимодействие нейронов осуществляется посредством возбуждающих синапти-ческих связей. С другой стороны, изучаемый ансамбль можно трактовать как приближенную модель трех нейронных модулей, каждый из которых состоит из полностью синхронизованных нейронов. Для описания динамики возбуждающих синаптических связей мы используем модификацию классической модели синаптической передачи 1-го порядка [54]. В отличие от классической модели синапса, где концентрация нейромедиатора в синаптической щели зависит от мембранного потенциала не непосредственно, а через функцию Хевисайда, в применяемой нами модели предполагается, что концентрация нейромедиатора изменяется прямо пропорционально трансмембранному потенциалу. Также предполагается, что синаптические связи являются медленными, то есть характерные масштабы их изменения малы по сравнению с масштабами изменения трансмембранных потенциалов нейронов.
Нами детально изучается динамика трехэлементного ансамбля и особое внимание, в связи с задачами синхронизации, уделяется вопросам существования в ансамбле разнообразных уточных решений. Заметим, что уточные решения в ансамблях нейронов ФитцХью-Нагумо
изучались ранее в работах [45-49]. Однако, в отличие от нашей работы, там рассматривались лишь ансамбли, в которых нейроны взаимодействуют через электрический синапс.
Статья организована следующим образом. В разделе 1 приводится модель рассматриваемого ансамбля. В разделе 2 исследуется динамика первого и второго нейронов ансамбля. В разделе 3 исследуется динамика третьего нейрона ансамбля.
1. Модель
С учетом принятых предположений, система уравнений, описывающих динамику исследуемого ансамбля нейронов, имеет следующий вид:
^(т) - VI,
(1)
£\(и1 -/), Р(и2) - У2 + 82П2,
е\(и2 - / + ц)), (2)
£2(-в2 + си\),
Р(из) - Уз + взиз,
£г(из - (/ + 2ц)), (3)
£2(-вз + сщ),
где Р(и) = и(и - а)(1 - и), 0 < а < 1. В каждой из подсистем первые два уравнения описывают динамику нейронов ансамбля. Переменная там характеризует величину трансмембранного потенциала ] -го нейрона, а «восстанавливающая» переменная Vj - суммарную величину всех медленных ионных токов мембраны ]-го нейрона. Третье уравнение подсистем описывает динамику синаптической связи и переменная характеризует величину проводимости синапса между (_?' -1) и ] нейроном. Параметр с > 0 определяет силу активации пресинаптическим нейроном синапса. Параметры .] и ц (ц ^ 1) определяют соответственно базовый уровень деполяризации нейронов и скорость его изменения (степень неоднородности параметра ансамбля). Если ц > 0, то уровень деполяризации нейрона увеличивается (3^ = 3 + ц) и нейрон возбуждается раньше, при меньшем значении 3, а когда ц < 0, уровень деполяризации нейрона уменьшается и нейрон начинает возбуждаться позже, при большем значении 3. Параметры 0 < е2 ^ е1 ^ 1, определяют характерные временные масштабы изменения трансмембранного потенциала и синапти-ческих связей. Таким образом, системы (1)-(3) имеют два малых параметра (£1,82) и поэтому относятся к системам с быстро-медленной динамикой.
V (1и2
\ (Ы3
йу3 (И
2. Динамика систем (1) и (2)
Система (1) является классической системой ФитцХью-Нагумо, которая детально изучена в литературе (см., например, обзор [55]). Известно, что при выполнении условия
т _ _ 1 + а - V1 - а + а2
3 <д , где д =-3--(4)
она имеет устойчивое в целом состояние равновесия Oi(ui = J, Vi = F(J)), которому соответствует состояние покоя первого нейрона ансамбля. Далее всюду в статье будем считать, что неравенство (4) выполнено и, следовательно, первый нейрон находится в состоянии покоя.
Подставляя ui = J в третье уравнение системы ( ), получим автономную систему с трёхмерным фазовым пространством. При этом динамика переменной s2 описывается уравнением
—Т = £3(-8 2 + CJ
где т = erf, е 3 = £2/е i. Очевидно, что s 2 = с J - устойчивое решение этого уравнения. Следовательно, в трехмерном фазовом пространстве системы ( ) плоскость {s 2 = с J} является ее устойчивым инвариантным многообразием. Поведение траекторий на этом многообразии определяется двумерной системой
£i -J2 = 4>(U2) - V2 = Q(U2, V2),
dvf (5)
—— =U2 - J - | = G(U2, V2), т
где ф(и2) = F(U2) + cJu2.
2.1. Быстро-медленная динамика системы (5). Система (5) или эквивалентная ей система
—U2 , Л
— = фЫ - V2,
— (6)
-Ж = £i(U2 - J-
где = т/ i - быстрый, а т - медленный временные масштабы системы, относятся к классу так называемых быстро-медленных систем (U2 - быстрая, а V2 - медленная переменные). Теория таких систем, восходящая к пионерским работам А.Н. Тихонова [56] и Н.А. Железцова [57], в значительной степени построена в [58-62], а в случае двух переменных развита техника, позволяющая изучать их динамику регулярным образом. Применим эту технику к системе (5) (или (6)).
В быстро-медленных системах существуют два значительно отличающихся друг от друга временных масштаба.
На быстром временном масштабе траектории системы (6) при £i ^ 0 близки к траекториям так называемой быстрой подсистемы
—U2 , Л — = ф(^) - V2,
— (7)
—? = 0.
—
На фазовой плоскости (U2, и2) траектории системы ( ) имеют вид прямых V2 = v® = const, на которых существует от одного до трёх состояний равновесия в зависимости от значения v2®. При этом, состояние равновесия, в которых —ф/-—п2 < 0 - устойчивые, а те, в которых —ф/-—п2 > 0 -неустойчивые.
На медленном временном масштабе траектории системы (5) при £i ^ 0 близки к траекториям так называемой медленной подсистемы
0 = ф(^) - V2,
—V 2 п + ) (8)
— =U2 - (J + |Х). —т
В силу системы (8) медленные движения происходят на критическом многообразии (или многообразии медленных движений), имеющем вид
Со = i(U2,V2) е R2 : Q(U2,V2) = фЫ - V2 = 0}. (9)
Кривая С0 имеет б'-образную форму с двумя точками-складками:
Р -(U2 = P~,V2 = ф(р- )) и P+(v,2 = P+,V2 = ф(р+)),
где
+ 1 + a ±уТ — а + а2 + 3с3
р =-з-.
Заметим, что в этих точках выполнены также условия
= = 0, = —1 = 0. (10)
ощ ov2
Поскольку точки кривой Со являются состояниями равновесия системы (7), то траектории быстрой системы приближаются к С0 там, где (1ф/du2 < 0 и удаляются от С0 там, где (1ф/du2 > 0. Принимая это во внимание, получаем следующее представление:
Со = С?о и {р-} U Сг0 U {р+} U С2 о, (11)
где С10 0 = Со П {и2 < р-}, С2?} о = С0 П {щ > р+}, и С0 = С0 П {р- < и2 < р+}, то есть С £ 0 и о являются притягивающими, а СО - отталкивающей ветвями кривой Со.
Для описания поведения траекторий на С0, определяемого системой (8), удобно представить его в терминах быстрой переменной и2. Для этого продифференцируем алгебраическое уравнение системы (8) по т и учтем уравнение для дъУ2/Лт. В результате получим уравнение
<1и2 = У'2 - (3 + ц) (12)
йх ф'(«2) '
где и2 = р±.
2.1.1. Релаксационные периодические колебания. Дополнительно к условиям (10), потребуем также выполнение условий
С(р-) = р~ - (3 + ц) < 0, С(р+) = р+ - (3 + ц) > 0. (13)
При выполнении неравенств (13) точки Р- и Р+ становятся общими (родовыми) точками-складками [60-62]. Стандартный анализ показывает, что неравенства совместны в области параметров (рис. 1, а), задаваемой условиями
= {с > тах[0, Н(3, а, ц)], 3 < д-} ,
где
ч (Тпп) 3(3 + ц)2 - 2(1 + а)(3 + ц) + а И (3,а, ц) =---.
Обратим внимание на следующее. Во-первых, для значений параметров из области состояние равновесия 02(и2 = 3 + ц , у2 = у(3 + ц)) системы ( ) располагается на ветви С0 и является неустойчивым. Во-вторых, несмотря на то, что критическое многообразие С0 всегда имеет
с 0.8-
0.4-
0.0
d
d2
0.0 0.1 0.2 0.3 0.4 0.5 0.6 0.7 J
b
c
Рис. 1. Разбиение (a) плоскости параметров (J, с) на области с различным типом состояния равновесия 02 системы ( ). В области d1 оно является неустойчивым, а в области d2 - устойчивым. Сингулярный L0 (b) и численно построенный LS1 (c) - предельные циклы системы ( ) на фазовой плоскости (u2,v2), существующие соответственно при е1 =0 и е1 = 0.01. Значения параметров: а = 0.1, j = 0.002
Fig. 1. Partition (a) of ( J, c)-plane into regions with different types of equilibrium state 02 of system (5). It is unstable in d1 and stable in d2. Singular L0 (b) and numerically obtained LS1 (c) cycles of system (5) on (u2, v2) -phase plane existing respectively for e1 =0 and e1 = 0.01. Parameter values: a = 0.1, [j, = 0.002
Б-образную форму, его расположение на плоскости (и2, у2) принципиально меняется в зависимости от знака величины ( с3 — а). Далее, для определенности, мы рассмотрим лишь случай с 3 < а. Случай с3 > а можно изучить аналогично.
Рассмотрим динамику на критическом многообразии Со. Из (12) вытекает, что
du2
—— < 0 на Cf 0 dx '
dU2
—— > 0 на Co 0. dx 2,0
(14)
Из (14) и динамики быстрой системы (7) следует существование на фазовой плоскости (и2, и2) сингулярного цикла Ьо (рис. 1, Ь), имеющего вид
Ьо = {У2 = Ц>(и2),и2 е [1 + а — 2р+,р-]} и {У2 = Ц>(р-), и2 е (р-, 1 + а — 2р-)}и и{У2 = Ц>(и2),и2 е [р +, 1 + а — 2р-]} и {У2 = у(р+),и2 е (1 + а — 2р +,р+)}.
Из существования цикла Ьо при е 1 = 0 следует, что при достаточно малых значениях параметра 0 < е 1 ^ 1 на фазовой плоскости (и2, у2) системы (5) (или(6)) существует единственный устойчивый предельный цикл Ь£1, расположенный на расстоянии 0(£\//3) от цикла Ьо. Предельный цикл Ь£1 притягивает все, за исключением точки О2, траектории системы. Ему соответствуют релаксационные периодические колебания системы (5). На рис. 1, c представлен предельный цикл Ь£1, построенный численно для е\ = 0.01 и параметров а = 0.1, ц = 0.002, 3 = 0.04, с = 0.7, принадлежащих области ^. Заметим, что цикл Ь£1 имеет представленную на рис. , Ь форму лишь для значений параметров, достаточно удаленных от поверхности с = Н(3,а, ц). Смысл этого утверждения будет понятен из результатов исследования, приведенного в следующем разделе.
a
2
и
где
При значении параметров из области d2 = {с < Н(J, а, ц), J < q-} состояние равновесия О2 расположено на ветви Сf 0 и является устойчивым. Более того, используя системы (7) и (8), нетрудно показать, что 02 является устойчивым в целом.
2.1.2. Циклы-утки. Циклами-утками называются периодические релаксационные орбиты быстро-медленных систем, если они включают в себя участки медленных движений, локализованные в малой окрестности как устойчивого, так и неустойчивого участков критического многообразия. Для анализа существования циклов-уток в системе (6) (или(5)) перейдем к новым переменным
Ж = Ь(и2 - Р-), У = Ь(У2 - ф(р-)),
где 6 = л/1 — а + а2 + 3сJ. Кроме того, при условии ц < (1 + а)/3 введем вместо параметра с новый параметр X:
X = 2 [с — Н(J,a, ц)]. (15)
В результате получим следующую, эквивалентную (5), систему:
f = Ж2 {1 — 6X + [1 + а — 3( J + ц)]2 }—у = f(x,y,X), (16)
— =ei[x — Ф(Х)] =£ig(x, X),
Ф(Х) = 62 — 6[1 + а — 3(J + Ц)], 6 = V6X + [1 + а — 3( J + ц)]2. 3
Заметим, что в этих обозначениях при X = 0 точка-складка Р- расположена на фазовой плоскости (ж, у) в начале координат, а точка Р + имеет координаты
+ 262 464
x = р+ = -, У = —.
F 3 , У 27
Согласно [60-62] для существования циклов-уток одна из точек-складок должна быть так называемой уточной точкой (a canard point), то есть точкой-складкой, в которой функция д(0, 0) = 0. В случае системы (16) такой точкой является точка Р-(0, 0) поскольку в этой точке выполняется условие
д(0, 0) = —Ф(0) = 0, (17)
а в точке Р + - условие д(р+, 0) > 0. Кроме того, в этой точке справедливы условия
d2 f(0, 0,0) , df (0, 0, 0)
д' ) =2 = 0, J(' , ) = —1 = 0,
дх2 ду (18)
дд (0,0,0) дд (0,0) = дФ(0) =
= 1 = 0, = —^^ = —1 = 0.
Выполнение условий (18) означает [60-62], что точка Р- является невырожденной уточной точкой. Заметим, также что для критического многообразия
х3
Со = {(ж, у) € R2 :у = '(х), '(х) = х2 — ^ } справедливо представление (11) и выполняются условия
Ж < 0 для медленных траекторий на С 0,
2,0 (19)
Ж > 0 для медленных траекторий на Сf 0 U {0}С0.
2.1.3. Сингулярные циклы-утки. При X = 0 и е\ =0 построим на фазовой плоскости (х, у) семейство сингулярных циклов-уток, существование которых возможно [60-62] при выполнении условий (17)-(19). Для этого найдем корни уравнения
х
■ф(х) = х - = s,
(20)
4S4
где в е [0, —— ] - действительный параметр. Уравнение (20) имеет три действительных корня 27
х = x"(s) =
S2r .6 2л., 264
—[1 + 2cos(3 + "з_)1' 0<»< 227■
62 [1 - 2cos(6)], ^ <.< ^,
3 1 3Л 27 _ - 27
х = xr (s) =
х = x%(s) =
62 г ,6 4л.,
y[1 + 2cos(3 + y)], 0 < S <
S2r ,6 4л., 264
— [1 - 2cos(- + —)], — <s< 3 L V3 3 л' 27 - -
62 6 264
— [1+ 2cos(-)], 0 ,
2S4
17,
464
17;
3
3
62. ,6 2лЧ1
T[1 - 2cos( з+Т)]-
27
264 464
-< s <-,
27 - - 27 '
. . 127s - 2641 где cos(6) = J--1. Нетрудно видеть, что
264
х1(в) < хг (s) < х^в).
Циклы-утки могут быть [60-62] двух видов: так называемые циклы-утки без головы («canards without a head» or «jump-back canards»), и циклы-утки с головой («canards with a head» or «jump-forward canards»). В случае системы (16) сингулярные циклы-утки без головы, которые будем обозначать Lb, состоят из сегментов Cfo и C0, соединенных одной быстрой траекторией (jump-back solution). В свою очередь, циклы-утки с головами, которые будем обозначать L$, состоят из двух сегментов Cf 0 и C?; 0 и двух быстрых траекторий («jump-forward solutions»).
В соответствии с этим, введем два вида сингулярных циклов-уток
Lb(s) = {х,у : у = ф(х), х е [х\(з),хг(s)]} U {х,у : у = s, х е [х\(з),хг(s)]},
f 62 L (s) = {х,у : у = ф(х), х е [-тг ,хг (s)]} U {х, у : у = s, х е [хг (s), х^)]}и
3
г282 о, .п . 464 -S2 262
и{х,у : у = ф(х), х е [—,х1(в)]}и{х,у : у = "27, х е [—, —]},
0
4S4
17
Таким образом, при е\ =0 и X = 0 существуют два вырожденных семейства сингулярных циклов-уток. Далее покажем, что возмущение этих семейств достаточно малыми значениями 0 <е 1 ^ 1 и X приводит к формированию семейств несингулярных циклов-уток. Для этого, следуя [60-62], рассмотрим нормальную форму системы (16) в окрестности уточной точки
Р-(0, 0).
2.1.4. Максимальная уточная величина и сингулярная бифуркация Андронова-Хопфа.
Нетрудно показать, что в окрестности уточной точки система (16) может быть переписана в следующем виде:
¿Х = -у кх(х, у, X, £ 1) + Х2Ь,2(х, у, X, £ 1) + е ф3(х, у, X, £ г),
(21)
¿у
— = £1(хк4(х, у, X, £ 1) - ХЛ.5(х, у, X, £ 1) + ук&(х, у, X, £ 1)), где
х
= 1, Ъ2 = 1 - ,, , г. ,-ТГГГ1—^О, Лз = 0, = 1, Ь,5 = 1 + 0(х,у, X,£ 1), = 0.
6X + [1 + а - 3(7 + ц)]2
Следуя [60-62], найдем также коэффициенты а^ (] = 1,..., 6) и константу А, необходимые для вычисления так называемой максимальной уточной величины Xc(y/i^¡~). Непосредственно из (21) имеем
а = ¿Лз = о а = = о а = ¿Л2 (о о 0 0) =__1_
¿х ' ¿х ' ¿х ' ' ' [1 + а — 3(7 + ц)]2'
(Ша 3] (22)
а4 = —¡— = 0, а5 = Лб = 0, А = -ао + 3аз - 2а4 + 2а5 = ---——--рт.
ах [1 + а - 3(7 + ц)]2
Из (22) следует (см. [60], теорема 3.2), что
= -(^ + ^, + 0(£?/2) = 8[1+а % + ц)2] + 0(, 1/2).
Согласно этой теореме траектория стартующая на С"£1 продолжит свое движение на С^, если и только, если X = Xc(y/i:l).
Кроме того, из системы (21) и соотношений (22) вытекает (см. [62] теорема 8.2.1) существование кривой X = XAн(V?í), соответствующей сингулярной бифуркации Андронова-Хопфа
XAн(^T) = -()ег + 0(£3/2) = 0.
В случае системы ( ) бифуркация Андронова-Хопфа происходит строго при значении X = 0, поскольку в системе (21) коэффициенты кз = 0 и кб = 0, то есть не зависят от переменных и параметров. Поскольку параметр А < 0, то бифуркация является суперкритической, в результате которой на фазовой плоскости рождается устойчивый предельный цикл. Заметим, что параметр А связан с первой ляпуновской величиной Ь\ (0) = рА, где константа р > 0.
2.1.5. Бифуркационная диаграмма. Для нахождения значений параметра X, соответствующих существованию устойчивых циклов-уток, воспользуемся теоремой 8.4.2 из [62], все условия которой для системы (16) выполнены (см. (17)-(22)). По этой теореме система (16) имеет семейство предельных циклов
484
,у/ёТ),Ь(8,^Г)}, ^ (0,4^), (23)
где
Ь(з, ^Г) = Ьь(з,у/ёд и &(в, ^Г).
При е 1 ^ 0 семейство
ь(в, ^ ад = и ъ* (з).
AH-циклы
Циклы
-утки
Релаксационные циклы
Хди = 0
b
0.02
0.03
0.04
0.05 J
Рис. 2. Бифуркации системы ( ): a - качественное представление; b - кривые Дан (бифуркация Андронова-Хопфа) и Dc (максимальная уточная величина) на плоскости (J, с). Значения параметров: а = 0.1, = 0.002, е1 = 0.01
Fig. 2. Bifurcations of system ( ): a - qualitative view; b - curves DAH (Andronov-Hopf bifurcation) and Dc (maximum canard value) in (J, c)-plane. Parameter values: a = 0.1, |j, = 0.002, e1 = 0.01
a
Семейство (23) существует внутри экспоненциально малого интервала значений параметра А
к
|А(в,^Г) - АС(^Г)| = 0(е =1),
где 0 < К - некоторая константа. Устойчивые циклы-утки семейства Ьъ(в, л/£\) возникают при в = е\ и значении А = А(е\, у7?!) = АДу7?!), V е (0,1) и имеют амплитуду порядка 0(е\). С увеличением параметра в амплитуда циклов монотонно растет и при в = (484)/27 — е\ значение А = А ((484)/27 — е\, у7^!) = Аг(у7~ё\) становится релаксационным. Рис. , a качественно иллюстрирует последовательность бифуркаций, происходящих в системе (16).
Параметр А мы ввели в процессе приведения системы (5) к нормальной форме (21). Используя (15), вернемся теперь в исходное пространство параметров П, в котором бифуркационные значения параметров будут задаваться следующим образом
2Аг(Л/ё7)
Алы ^ Паи = (с = Н(7, а, ц)}, АС(^Т) ^ И = (с = с1 + Н(7, а, ц)},
А,(^Т) ^ И = (с = ^^) + Н(7, а, ц)}, Аг(^Т) ^ И = (с = ^I + н(7, а, ц)}.
На рис. , Ь для значений параметров е\ = 0.01, е2 = 0.001, ц = 0.002, а = 0.1, представлена бифуркационная диаграмма системы (5); построена численно. Кривая Илы изображена сплошной, а Пс - пунктирной линией. Линии И и Иг на рисунке не изображены, поскольку они экспоненциально близки к линии Пс.
2.2. Подпороговые и спайковые колебания второго нейрона. Рассмотрим теперь изменение режимов нейронной активности второго нейрона, существование которых вытекает из результатов раздела 2.1. Пусть для определенности параметр 7 = 0.046, а параметр с будем рассматривать в качестве контрольного. Для значений параметров из области с12 (см. рис. 1, a)
состояние равновесия 02 является глобально асимптотически устойчивым и поэтому нейрон находится в состоянии покоя.
При переходе в область d происходит смена устойчивости состояния равновесия 02 и в фазовом пространстве рождается устойчивый предельный цикл Lah (рис. 3, a). Нейрон начинает генерировать подпороговые низкоамплитудные квазигармонические колебания. При дальнейшем увеличении параметра с, цикл Lah изменяет свою форму. Сначала цикл принимает форму малой «утки без головы» («canard without a head or jump-back canard») - L\ (рис. 3, b), которому соответствуют существенно сложные режимы подпороговых низкоамплитудных периодических колебаний мембранного потенциала. Затем, цикл L\ изменяет свою форму и становится большой «уткой без головы» - L2> (рис. 3, с). При этом амплитуда колебаний мембранного потенциала существенно увеличивается. Далее, при увеличении параметра цикл принимает форму малой «утки с головой» («canard with a head or jump-forward canard») - l[ (рис. 3, d),
-0.25 0.00 0.25 0.50 0.75 1.00 Щ
-0.25 0.00 0.25 0.50 0.75 1.00 «2
-0.25 0.00 0.25 0.50 0.75 1.00 U2
U2
l.ü 4
ü.5-
ü.ü-
-ü.5
l.ü Ч
ü.5-
ü.ü-
d
ü 2üü 4üü 6üü Süü lüüü t
-ü.5
1.ü-(
ü.5 -
ü.ü-
e
ü 2üü 4üü 6üü Süü lüüü t
ü.5
/
f
ü 2üü 4üü 6üü Süü lüüü t
Рис. 3. Предельные циклы системы (2) и эволюция переменной и2 для различных значений параметров: a - малый предельный цикл; b, c - предельные циклы в формах малой и максимальной «уток без головы»; d, e -предельные циклы в формах малой и большой «уток с головой»; f - большой предельный цикл. Значения параметров: а = 0.1, и- = 0.002, ex = 0.01, J = 0.046; с = 0.075 (a), 0.217 (b), 0.2177 (c), 0.22 (d), 0.25 (e), 0.50 (f)
Fig. 3. System limit cycles ( ) and evolution of the variable u2 for various parameter values: a - small limit cycle; b, c - limit cycles in the forms of small and maximal «canards without a head or jump-back canards»; d, e - limit cycles in the forms of small and large «canards with a head or jump-forward canards»; f - large limit cycle. Parameter values: a = 0.1, и = 0.002, ex = 0.01, J = 0.046; с = 0.075 (a), 0.217 (b), 0.2177 (c), 0.22 (d), 0.25 (e), 0.50 (f)
который, в свою очередь, при увеличении параметра становится циклом в форме большой «утки с головой» - Ь2 (рис 3, e). В этих режимах нейрон демонстрирует генерацию спайко-вых колебаний. При дальнейшем увеличении параметра с цикл Ь2 деформируется в большой предельный цикл - Ь0 (рис. 3, /).
3. Инвариантные торы
В разделе (2) мы установили, что в зависимости от параметров в системе (2) либо существует устойчивое в целом состояние равновесия, либо - предельные циклы различной формы. В первом случае можно считать, что переменная = J + (, и, следовательно, в фазовом пространстве R3 системы ( ) существует устойчивая инвариантная плоскость {s3 = s0} (где s0 = с( J + (х)), движения на которой определяются соответствующей двумерной системой. Исследование этой системы может быть проведено аналогично случаю системы (2). Мы не будем в этой работе представлять результаты такого исследования, а рассмотрим второй случай, когда в системе (2) существует предельный цикл. В этом случае система (3) является неавтономной.
3.1. Существование инвариантных торов при е2с ^ 1. Рассмотрим третье уравнение системы (3), которое для удобства дальнейшего изложения обозначим как (3.3). Уравнение (3.3) является линейным неоднородным уравнением первого порядка, содержащим периодически изменяющуюся переменную u,2(t), отвечающую предельному циклу системы (2). Пусть Т0 - период этого цикла. Будем рассматривать динамику уравнения (3.3) в фазовом пространстве So = Rx S1. В So траектории уравнения (3.3) порождают одномерное точечное отображение По прямой о0 = {t = t0 = const, s3 G R} в прямую o1 = {t = t0 + T0, s3 G R}. В фазовом пространстве S = R2 x S1 неавтономной системы ( ) прямые oo и oi тождественны и, следовательно, П0 : о0 ^ о0. Поскольку (3.3) - линейное уравнение, содержащее периодическую неоднородность, то, очевидно, отображение П0 имеет единственную устойчивую неподвижную точку s*(t0), которой соответствует устойчивое периодическое решение s3(t) уравнения (3.3) периода Т0. При £2С ^ 1, независимо от типа предельного цикла системы (2), амплитуда периодического решения s|(i) незначительно отличается от значения s3 = s3(t0) и можно приближенно считать, что s3j(i) ~ s3(i0). Кроме того, учтем зависимость координаты неподвижной точки s*(t0) от выбора секущей 0. Получим следующее приближение:
1 fТо
4(t) « s**, где s* = - jf s**(t)dt. (24)
В силу (24) при £2С ^ 1 основные свойства фазового пространства S могут быть установлены из анализа в S первых двух уравнений системы (3), то есть из исследования системы
d и3
-тг = F(U3) - V3 + S3U3,
d (25)
= si(u3 - (J + 2(х)).
Нетрудно видеть, что введением времени т и переобозначением параметров система (25) может быть приведена к виду (5). Следовательно, на фазовой плоскости (и3, v3) системы (25) могут существовать разнообразные предельные циклы. В фазовом пространстве S каждый грубый предельный цикл системы (25) образует неменяющуюся по t тороидальную поверхность Т2 (0), которая при £2С ^ 1 трансформируется в двумерный тор Т2(с£2), незначительно изменяющийся по t и Т2(с£2) ^ Т2(0) при С£2 ^ 0.
3.2. Отображение Пуанкаре и его инвариантные кривые. Дальнейшее исследование инвариантных торов мы провели численно, изучая двумерное отображение Пуанкаре, порождаемое траекториями неавтономной системы (3), которое имеет вид
П : о ^ о,
где о = {t = tо = const, (из, v3) £ R2}. Заметим, что плоскость t = t0 является глобальной секущей в S.
3.2.1. Инвариантные кривые при е2с ^ 1. В этом случае мы исследовали торы системы (3) двумя способами. Во-первых, применяя численные процедуры непосредственно одновременно к системам (2), (3), а во-вторых, используя приближенный подход, изложенный в пункте (3.1). В обоих случаях мы строили на секущей о инвариантные кривые 1Р и 1т, где 1Р - кривая, инвариантная относительно отображения П, а 1т - кривая, образованная предельным циклом системы (25), которая инвариантна относительно этой системы. Для построения 1т мы сначала, используя результаты раздела (2), находили периодическое решение s3(t) для всех видов предельных циклов системы (2) (см. рис. 3), а затем для каждого из них проводили усреднение (24) и находили s*. После этого мы исследовали динамику системы (25) с соответствующим значением s3. При этом, если в системе (25) существует предельный цикл, то на секущей о существует инвариантная кривая 1т соответствующей формы. Для нахождения значений параметров, при которых справедлив приближенный подход (3.1), мы оценивали близость кривых 1Р и 1т, используя следующую величину:
N max
i=1
ЕГ Г
' М
min \\xi — ■ =1
М
М
(26)
max [proj 2Vj] — min [proj 2^'] =1 =1
где ХИ = и Ум = (у^г - множества точек х, = (ир,, ур,) и у, = (и^, у^) на
секущей о, || || - евклидова норма, а рго_|2у^ = у™г, ХN - множество, состоящее из N точек, которое образуют на 1Р дискретные траектории отображения Пг после N итераций, а Ум - множество, состоящее из М равномерно распределенных на 1т точек. Для каждой х, на кривой 1Р мы рассчитывали расстояние до ближайшей к ней точки у, на кривой 1т. Затем из полученного множества расстояний мы выбирали максимальное и нормировали его на максимальное значение переменной Уз на кривой 1т. Следовательно, величина (26) показывает, насколько сильно точки кривой 1Р отклонены от точек кривой 1т. Если величина е г г достаточно мала, то существующий в фазовом пространстве инвариантный тор системы (3) мало отличается от тороидальной поверхности, образованной в 5 предельным циклом системы (25). В наших численных экспериментах вычисление егг проводилось при N = 20000, М = 200000. На рис. 4 представлены примеры инвариантных кривых Р и т, а также соответствующие эволюции переменной из для четырех пар параметров 2 и . Каждая кривая Р отмечена черными круглыми маркерами, а 1т - штриховой серой линией. Инвариантные кривые 1Р на рис. 4, а и Ь имеют форму малой и большой «уток без головы». Таким образом, движения на торах, соответствующих этим кривым, отвечают квазипериодическим подпороговым колебаниям третьего нейрона. Кривые на рис. 4, с и ( имеют форму малой «утки с головой» и большого предельного цикла. Движения на соответствующих торах здесь отвечают уже квазипериодическим спайковым колебаниям третьего нейрона. Заметим, что в системе (3) существуют не только торы, кривые которых приведены на рис. 4. Мы установили, что изменением параметров можно получить инвариантные торы, чьи кривые 1Р близки и всем остальным решениям системы (25). Во всех случаях
V3
0.20 0.15 0.10 0.05 0.00
\ 0.20- \
\ 0.15 - V3 \
\ \
\ \ 0.10- ) \
/ \ У \
\ 0.05- \
\
-? \ 0.00- \
-0.25 0.00 0.25 0.50 0.75 1.00
из
U3
1.00.50.0-0.5-
-0.25 0.00 0.25 0.50 0.75 1.00 U3
0 1000 2000 3000 4000 5000 t
1.0
0.5 0.0 -0.5
1000 2000 3000 4000 5000 t
0.20- \ 0.20-
0.15- 0.15 -
V3 ........... \ V3
0.10- 0.10-
/ ^ \
0.05- 1 \ 0.05-
0.00- V z' \ 0.00-
-0.25 0.00 0.25 0.50 0.75 1.00 U3
U3
1.00.50.0-0.5-
c
/ " х\
\ 7 Л,
\ 7 \ 7 V .................. \
-0.25 0.00 0.25 0.50 0.75 1.00 U3
U3
1.0
0.5 0.0 -0.5
0 1000 2000 3000 4000 5000 t
d
0 1000 2000 3000 4000 5000 t
Рис. 4. Инвариантные кривые Ip, Im простой формы и соответствующие эволюции переменной и3. Параметры: а = 0.1, (х = 0.002, ex = 0.01, J = 0.046; с = 0.05, £2 = 0.01 (a); с = 0.1317, £2 = 0.0001 (b); с = 0.15, £2 = 0.001 (c); с = 1.0, £2 = 0.0001 (d)
Fig. 4. Invariant curves /р, Im a simple shape and corresponding evolutions of the variable u3. Parameter values: a = 0.1, (х = 0.002, £1 = 0.01, J = 0.046; с = 0.05, £2 = 0.01 (a); с = 0.1317, £2 = 0.0001 (b); с = 0.15, £2 = 0.001 (c); с = 1.0, £2 = 0.0001 (d)
0
b
a
величина ггг не превышала 0.05. Видно, что приближенный подход в достаточно широкой области параметров дает достаточно хорошее качественное соответствие. Таким образом, применив к (25) результаты раздела 2, можно оценить области существования различных видов торов.
3.2.2. Инвариантные кривые сложной формы. В результате численного моделирования систем (2), (3) мы также обнаружили существование в системе (3) инвариантных кривых
достаточно сложной формы (рис. 5). На этом рисунке по-прежнему инвариантные линии 1Р показаны черными круглыми маркерами, а линии 1т - штриховой серой линией. В этом случае приближенный подход 3.1, конечно, неприменим. Однако, заметим, что некоторые участки инвариантной кривой 1Р по-прежнему близки к соответствующим участкам кривых 1т. Объединяющим свойством торов, соответствующих инвариантным кривым 1Р, изображенных на рис. 5, является их «уточная» форма и соответствующие им сложные спайко-подпороговые колебания.
V3
0.200.150.100.050.00-
\
✓ \ \
\
\
-0.25 0.00 0.25 0.50 0.75 1.00 из
U3
1.00.50.0 -0.5-1
V3
0.200.150.100.050.00-
\
Су \ / —4 \ \ \
-0.25 0.00 0.25 0.50 0.75 1.00 из
1.0-f
0.
0.
5-
0-
-0.5-1
0 2000 4000 6000 8000 10000 t
0 2000 4000 6000 8000 10000 t
V3
0.200.150.100.050.00-
\ 0.20- \
" / \ """у \ / \ \ 0.15 - V3 30.100.05- л ^ \ \ \
0.00- \ /
-0.25 0.00 0.25 0.50 0.75 1.00
U3
-0.25 0.00 0.25 0.50 0.75 1.00 U3
U3
1.00.50.0 -0.5-t
1.0-f 0.
0.
0-
-0.5-1
0 2000 4000 6000 8000 10000 t
d
0 2000 4000 6000 8000 10000 t
Рис. 5. Инвариантные кривые /р, Im сложной формы и соответствующие эволюции переменной и3. Параметры: а = 0.1, и- = 0.002, ex = 0.01, £2 = 0.001, J = 0.046; с = 0.130465 (а), 0.132260 (b), 0.132850 (с), 0.1331 (d)
Fig. 5. Invariant curves /р, Im of a complex shape and corresponding evolutions of the variable u3. Parameter values: a = 0.1, и = 0.002, £1 = 0.01, J = 0.046; с = 0.130465 (а), 0.132260 (b), 0.132850 (с), 0.1331 (d)
b
a
c
Заключение
Рассмотрена динамика слабонеоднородного ансамбля из трех нейронов ФитцХью-Нагумо, уровни деполяризации которых линейно растут с их индексом, и соединенных последовательно посредством химических синапсов. Предполагается, что при отсутствии связей нейроны находятся в состоянии покоя. Первый нейрон при этом всегда остается в состоянии покоя, но может возбудить колебания во втором нейроне, а тот, в свою очередь, может возбудить колебания в третьем.
Динамика второго нейрона была изучена аналитически. Показано существование в соответствующей системе решений, отвечающих различным типам периодических, в том числе уточных, колебаний. Для исследования неавтономной, описывающей динамику третьего нейрона, системы предложен приближенный подход, основанный на построении вспомогательной автономной системы. Показано существование в неавтономной системе третьего нейрона различных видов инвариантных торов, в том числе, торов-уток, отвечающих генерации этим нейроном разнообразных типов подпороговых и спайковых квазипериодических колебаний. Обнаружены торы-утки, отвечающие разнообразным типам спайко-подпороговых колебаний.
Установлено, что при малых силах межнейронных связей в ансамбле, независимо от уровня деполяризации нейронов, наблюдаются различные режимы подпороговых колебаний. При больших силах связей наблюдаются режимы спайковых колебаний. Прообразом этих колебаний являются инвариантные торы простой формы. При промежуточных силах связей в ансамбле наблюдаются как режимы подпороговых и спайковых колебаний, так и более сложные режимы нерегулярных спайко-подпороговых колебаний. Прообразом последних являются инвариантные торы-утки сложной формы.
Библиографический список
1. Mountcastle V.B. The columnar organization of the neocortex // Brain. 1997. Vol. 120. P. 701-722.
2. Zhou C., Zemanova L., Zamora G., Hilgetag C.C., Kurths /.Hierarchical organization unveiled by functional connectivity in complex brain networks // Phys. Rev. Lett. 2006. Vol. 97, no. 23. P. 238103-1-4.
3. Sporns O., Honey C.J., Kotter R. Identification and classification of hubs in brain networks // PLoS ONE. 2007. Vol. 2, no. 10. P. e1049-1-14.
4. Kaiser M., Hilgetag C.C. and Kotter R. Hierarchy and dynamics of neural networks // Front. Neuroinform. 2010. Vol 4. P. 112.
5. Klinshov V.V., Teramae J., Nekorkin V.I., Fukai T. Dense neuron clustering explains connectivity statistics in cortical microcircuits // PLoS One. 2014. Vol. 9, no. 4. P. e94292-1-12.
6. Okujeni S., Kandler S., Egert U. Mesoscale architecture shapes initiation and richness of spontaneous network activity // Journal of Neuroscience. 2017. Vol. 37, no. 14. P. 3972-3987.
7. Shafi R. Understanding the hierarchical organization of large-scale networks based on temporal modulations in patterns of neural connectivity // Journal of Neuroscience. 2018. Vol. 38, no. 13. P. 3154-3156.
8. Okujeni S., Egert U. Self-organization of modular network architecture by activity-dependent neuronal migration and outgrowth // eLife. 2019. Vol. 8. P. e47996-1-29.
9. Gilly W.F., Gillette R., McFarlane M. Fast and slow activation kinetics of voltage-gated sodium channels in molluscan neurons // Journal of Neurophysiology. 1997. Vol. 77. P. 2373-84.
10. Aman T.K., Raman I.M.Subunit dependence of Na channel slow inactivation and open channel block in cerebellar neurons // Biophysical Journal. 2007. Vol. 92, no. 6. P. 1938-1951.
11. Hong E., Kazanci F.G., Prinz A.A. Different roles of related currents in fast and slow spiking of model neurons from two phyla // J Neurophysiol. 2008. Vol. 100, no. 4. P. 2048-2061.
12. Milescu L.S., Yamanishi T., Ptak K., Smith J.C. Kinetic properties and functional dynamics of sodium channels during repetitive spiking in a slow pacemaker neuron // Journal of Neuroscience. 2010. Vol. 30, no. 36. pp. 12113-12127.
13. Larsson H.P. What determines the kinetics of the slow afterhyperpolarization (sAHP) in neurons? // Biophys J. 2013. Vol. 104, no. 2. P. 281-283.
14. Ye Z., Yu X., Houston C.M., Aboukhalil Z., Franks N.P., Wisden W., Brickley S.G. Fast and slow inhibition in the visual thalamus Is influenced by allocating GABAA receptors with different y subunits // Front. Cell. Neurosci. 2017. Vol. 11. P. 95.
15. Nelson M.J., Bosch C., Venance L., Pouget P. Microscale inhomogeneity of brain tissue distorts electrical signal propagation // Journal of Neuroscience. 2013. Vol. 33, no. 7. P. 2821-2827.
16. Lengler J., Jug F., Steger A. Reliable neuronal systems: The importance of heterogeneity // PLoS ONE. 2013. Vol. 8, no. 12. P. e80694.
17. Baroni F., Mazzoni A. Heterogeneity of heterogeneities in neuronal networks // Front. Comput. Neurosci. 2014. Vol. 8. P. 161.
18. Petitpre C., Wu H., Sharma A., et al. Neuronal heterogeneity and stereotyped connectivity in the auditory afferent system // Nat. Commun. 2018. Vol. 9, no. 1. P. 3691.
19. Okujeni S., Egert U. Inhomogeneities in network structure and excitability govern initiation and propagation of spontaneous burst activity // Front. Neurosci. 2019. Vol. 13. P. 543.
20. Demirtas et al. Hierarchical heterogeneity across human cortex shapes large-scale neural dynamics //Neuron. 2019. Vol. 101. P. 1181-1194.
21. Markram H. The human brain project // Scientific American. 2012. Vol. 306, no. 6. P. 50-55.
22. Van Essen D.C., Smith S.M., Barch D.M., Behrens T.E., Yacoub E., Ugurbil K., Wu-Minn HCP Consortium. The WU-Minn human connectome project: An overview // Neuroimage. 2013. Vol. 80. P. 62-79.
23. Wilson H.R., Cowan J.D. Excitatory and inhibitory interactions in localized populations of model neurons // Biophysical Journal. 1972. Vol. 12, no. 1. P. 1-24.
24. Zetterberg L.H., Kristiansson L., Mossberg K. Performance of a model for a local neuron population // Biological Cybernetics. 1978. Vol. 31, no. 1. P. 15-26.
25. Sotero R.C., Trujillo-Barreto N.J., Iturria-Medina Y., Carbonell F., Jimenez J.C. Realistically coupled neural mass models can generate EEG rhythms // Neural Computation. 2007. Vol. 19, no. 2. P. 478-512.
26. Deco G., Jirsa V.K., Mcintosh A.R. Emerging concepts for the dynamical organization of resting-state activity in the brain // Nature Reviews Neuroscience. 2011. Vol. 12, no. 1. P. 43.
27. Wendling F., Benquet P., Bartolomei F., Jirsa V. Computational models of epileptiform activity // Journal of Neuroscience Methods. 2016. Vol. 260. P. 233-251.
28. Russo G., Jacques J., Slotine E. Physical Review E. 2010. Vol. 82. P. 041919-1-17.
29. Maslennikov O.V., Kasatkin D.V., Rulkov N.F., Nekorkin V.I. Emergence of antiphase bursting in two populations of randomly spiking elements // Physical Review E. 2013. Vol. 88, no. 4. P. 042907.
30. Schaub M.T., O'Clery N., Billeh Y.N., Delvenne J.-C., Lambiotte R., Barahona M. Graph partitions and cluster synchronization in networks of oscillators // Chaos. 2016. Vol. 26. P. 094821.
31. Sorrentino F., Pecora L.M., Hagerstrom A.M., Murphy T.E., Roy R.. Complete characterization of the stability of cluster synchronization in complex dynamical networks // Sci. Adv. 2016. Vol. 2. P. e1501737.
32.
33.
34.
35.
36.
37.
38.
39.
40.
41.
42.
43.
44.
45.
46.
47.
48.
49.
50.
51.
52.
53.
542
Aminzare Z., Dey B., Davison E.N., Leonard N.E. Cluster synchronization of diffusively-coupled nonlinear systems: A contraction based approach // J. Nonlinear Sci. 2018 (on-line publication). Benoit E., Callot J.F., Diener F., and Diener M. Chasse au canard // Collect. Math. 1981. Vol. 31-32. P. 37.
Kramer M.A., Traub R.D., Kopell N.J. New dynamics in cerebellar purkinje cells: Torus canards // Phys. Rev. Lett. 2008. Vol. 101. P. 068103-1-4.
Rotstein H., Wechselberger M., Kopell N. Canard induced mixed-mode oscillations in amedial entorhinal cortex layer II stellate cell model // SIAM J. Appl. Dyn. Syst. 2008. Vol. 7. P. 1582-1611.
Burke J., Desroches M., Barry A.M., Kaper T.J., Kramer M.A. A showcase of torus canards in neuronal bursters // J. Math. Neurosci. 2012. Vol. 2. no. 3.
Mitry J., McCarthy M., Kopell N., Wechselberger M. Excitable neurons, firing threshold manifolds and canards // J. Math. Neurosci. 2013. Vol. 3. no. 12.
Desroches M., Krupa M., Rodrigues S. Inflection, canards and excitability threshold in neuronal models // J. Math. Biol. 2013. Vol. 67. P. 989-1017.
Krupa M., Vidal A., Clement F. A Network model of the periodic synchronization process in the dynamics of calcium concentration in GnRH neurons // J. Math. Neurosci. 2013. Vol. 3. no. 4. Vo T. Generic torus canards // Physica D. 2017. Vol. 356-357. P. 37-64.
Zhan F., Liu S., Zhang X., Wang J., Lu B. Mixed-mode oscillations and bifurcation analysis in a pituitary model // Nonlinear Dyn. 2018. Vol. 94. P. 807-826
Dick O.E. Mechanisms of dynamical complexity changes in patterns of sensory neurons under antinociceptive effect emergence // Neurocomputing. 2020. Vol. 378. P. 120-128. Fernandez-Garcia S., Vidal A. Symmetric coupling of multiple timescale systems with Mixed-Mode Oscillations and synchronization // Physica D. 2020. Vol. 401. P. 132129-1-22. Baldemir H., Avitabile D., Tsaneva-Atanasova K. Pseudo-plateau bursting and mixed-mode oscillations in a model of developing inner hair cells // Commun. Nonlinear. Sci. Numer. Simulat. 2020. Vol. 80. P. 104979.
Tchizawa K., Campbell S.A. On winding duck solutions in R4 // Proc. Neural Parallel Sci. Comput. 2002. Vol. 2. P. 315-318.
Krupa M., Ambrosio B., and Aziz-Alaoui M. Weakly coupled two-slow-two-fast systems, folded singularities and mixed mode oscillations // Nonlinearity. 2014. Vol. 27. P. 1555. Ginoux J.-M., Llibre J.Canards existence in FitzHugh-Nagumo and Hodgkin-Huxley neuronal models // Math. Prob. Eng. 2015. Vol. 2015. P. 1-17.
Davison E.N., Aminzare Z., Dey B., Leonard N.E. Mixed mode oscillations and phase locking in coupled FitzHugh-Nagumo model neurons // Chaos. 2019. Vol. 29. P. 033105-1-16. Eydam S., Franovic I., Wolfrum M. Leap-frog patterns in systems of two coupled FitzHugh-Nagumo units // Physical Review E. 2019. Vol. 99. P. 042207-1-9.
Roberts K., Rubin J., Wechselberger M. Averaging, foided singularities and torus canards: Explaining transitions between bursting and spiking in a coupled neuron model // SIAM J. Appl. Dyn. Syst. 2015. Vol. 14. P. 1808-1844.
Karamchandani A.J., Graham J.N., Riecke H. Pulse-coupled mixed-mode oscillators: Cluster states and extreme noise sensitivity // Chaos. 2018. Vol. 28. P. 043115-1-14. FitzHugh R. Impulses and physiological states in theoretical models of nerve membrane // Biophys. J. 1961. Vol. 1, no. 6. P. 445-466.
Nagumo J., Arimoto S., Yoshizawa S. An active pulse transmission line simulating nerve axon // Proc. IRE. 1962. Vol. 50, no. 10. P. 2061-2070.
54. Ermentrout B., Terman D. The Mathematical Foundations of Neuroscience. Ser. Interdisciplinary Applied Mathematics. Vol. 35. Springer, 2010. 422 p.
55. Дмитричев А.С., Касаткин Д.В., Клиньшов В.В., Кириллов С.Ю., Масленников О.В., Щапин Д.С., Некоркин В.И. Нелинейные динамические модели нейронов: Обзор // Известия вузов. ПНД. 2018. Т. 26, № 4. С. 5-58.
56. Тихонов А.М. Системы дифференциальных уравнений, содержащие малые параметры при производных // Математический сборник. 1952. Т. 31(73), № 3. С. 575-586.
57. Андронов А.А., Витт А.А., Хайкин С.Э. Теория колебаний, глава X. М.: Физматгиз, 1959. C. 727-891.
58. Арнольд В.И., Афраймович В.С., Ильяшенко Ю.С., Шильников Л.П. Теория бифуркаций, глава 4 // Итоги науки и техники. Серия «Современные проблемы математики. Фундаментальные направления». 1986. Т. 5. C. 165-205.
59. Fenichel N. Geometric singular perturbation theory for ordinary differential equation // SIAM Journal of Differential Equations. 1979. Vol. 31, no. 1. P. 53-98.
60. Krupa M., Szmolyan P. Extending geometric singular perturbation theory to nonhyperbolic points -fold and canard points in two dimensions // SIAM J. Math. Anal. 2001. Vol. 33, no. 2. P. 286-314.
61. Krupa M., Szmolyan P. Relaxation oscillation and canard explosion // Journal of Differential Equations. 2001. Vol. 174, no. 2. P. 312-368.
62. Kuehn C. Multiple Time Scale Dynamics. Ser. Applied Mathematical Sciences (book 191), Springer, 2015. 814 p.
References
1. Mountcastle V.B. The columnar organization of the neocortex. Brain, 1997, vol. 120, pp. 701-722.
2. Zhou C., Zemanova L., Zamora G., Hilgetag C.C., Kurths J. Hierarchical organization unveiled by functional connectivity in complex brain networks. Phys. Rev. Lett., 2006, vol. 97, no. 23, pp. 238103-1-4.
3. Sporns O., Honey C.J., Kotter R. Identification and classification of hubs in brain networks. PLoS ONE, 2007, vol. 2, no. 10, pp. e1049-1-14.
4. Kaiser M., Hilgetag C.C. and Kotter R. Hierarchy and dynamics of neural networks. Front. Neuroinform., 2010, vol. 4, p. 112.
5. Klinshov V.V., Teramae J., Nekorkin V.I., Fukai T. Dense neuron clustering explains connectivity statistics in cortical microcircuits. PLoS One, 2014, vol. 9, no. 4, pp. e94292-1-12.
6. Okujeni S., Kandler S., Egert U. Mesoscale architecture shapes initiation and richness of spontaneous network activity. Journal of Neuroscience, 2017, vol. 37, no. 14, pp. 3972-3987.
7. Shafi R. Understanding the hierarchical organization of large-scale networks based on temporal modulations in patterns of neural connectivity. Journal of Neuroscience, 2018, vol. 38, no. 13, pp. 3154-3156.
8. Okujeni S., U. Egert. Self-organization of modular network architecture by activity-dependent neuronal migration and outgrowth. eLife, 2019, vol. 8, p. e47996-1-29.
9. Gilly W.F., Gillette R., McFarlane M. Fast and slow activation kinetics of voltage-gated sodium channels in molluscan neurons. Journal of Neurophysiology, 1997, vol. 77, pp. 2373-84.
10. Aman T.K., Raman I.M. Subunit dependence of Na channel slow inactivation and open channel block in cerebellar neurons. Biophysical Journal, 2007, vol. 92, no. 6, pp. 1938-1951.
11. Hong E., Kazanci F.G., Prinz A.A. Different roles of related currents in fast and slow spiking of model neurons from two phyla. J. Neurophysiol., 2008, vol. 100, no. 4, pp. 2048-2061.
12.
13.
14.
15.
16.
17.
18.
19.
20.
21.
22.
23.
24.
25.
26.
27.
28.
29.
30.
31.
32.
544
Milescu L.S., Yamanishi T., Ptak K., Smith J.C. Kinetic properties and functional dynamics of sodium channels during repetitive spiking in a slow pacemaker neuron. Journal of Neuroscience, 2010, vol. 30, no. 36, pp. 12113-12127.
Larsson H.P. What determines the kinetics of the slow afterhyperpolarization (sAHP) in neurons? Biophys. J., 2013, vol. 104, no. 2, pp. 281-283.
Ye Z., Yu X., Houston C.M., Aboukhalil Z., Franks N.P., Wisden W., Brickley S.G. Fast and slow inhibition in the visual thalamus is influenced by allocating GABAA receptors with different y subunits. Front. Cell. Neurosci., 2017, vol. 11, p. 95.
Nelson M.J., Bosch C., Venance L., Pouget P. Microscale inhomogeneity of brain tissue distorts electrical signal propagation. Journal of Neuroscience, 2013, vol. 33, no. 7, pp. 2821-2827. Lengler J., Jug F., Steger A. Reliable neuronal systems: The importance of heterogeneity. PLoS ONE, 2013, vol. 8, no. 12, pp. e80694.
Baroni F., Mazzoni A. Heterogeneity of heterogeneities in neuronal networks. Front. Comput. Neurosci., 2014, vol. 8, pp. 161.
Petitpre C., Wu H., Sharma A., et al. Neuronal heterogeneity and stereotyped connectivity in the auditory afferent system. Nat. Commun., 2018, vol. 9, no. 1, pp. 3691.
Okujeni S., Egert U. Inhomogeneities in network structure and excitability govern initiation and propagation of spontaneous burst activity. Front. Neurosci., 2019, vol. 13, p. 543. Demirtas et al. Hierarchical heterogeneity across human cortex shapes large-scale neural dynamics Neuron, 2019, vol. 101, pp. 1181-1194.
Markram H. The human brain project. Scientific American, 2012, vol. 306, no. 6, pp. 50-55. Van Essen D.C., Smith S.M., Barch D.M., Behrens T.E., Yacoub E., Ugurbil K., Wu-Minn HCP Consortium. The WU-Minn human connectome project: An overview. Neuroimage, 2013, vol. 80, pp. 62-79.
Wilson H.R., Cowan J.D.. Excitatory and inhibitory interactions in localized populations of model neurons. Biophysical Journal, 1972, vol. 12, no. 1, pp. 1-24.
Zetterberg L.H., Kristiansson L., Mossberg K. Performance of a model for a local neuron population. Biological Cybernetics, 1978, vol. 31, no. 1, pp. 15-26.
Sotero R.C., Trujillo-Barreto N.J., Iturria-Medina Y., Carbonell F., Jimenez J.C. Realistically coupled neural mass models can generate EEG rhythms. Neural Computation, 2007, vol. 19, no. 2, pp. 478-512.
Deco G., Jirsa V.K., Mcintosh A.R. Emerging concepts for the dynamical organization of resting-state activity in the brain. Nature Reviews Neuroscience, 2011, vol. 12, no. 1, pp. 43. Wendling F., Benquet P., Bartolomei F., Jirsa V. Computational models of epileptiform activity. Journal of Neuroscience Methods, 2016, vol. 260, pp. 233-251. Russo G., Jacques J., Slotine E. Physical Review E, 2010, vol. 82, pp. 041919-1-17. Maslennikov O.V., Kasatkin D.V., Rulkov N.F., Nekorkin V.I. Emergence of antiphase bursting in two populations of randomly spiking elements. Physical Review E, 2013, vol. 88, no. 4, pp. 042907.
Schaub M.T., O'Clery N., Billeh Y.N., Delvenne J.-C., Lambiotte R., Barahona M. Graph partitions and cluster synchronization in networks of oscillators. Chaos, 2016, vol. 26, pp. 094821. Sorrentino F., Pecora L.M., Hagerstrom A.M., Murphy T.E., Roy R. Complete characterization of the stability of cluster synchronization in complex dynamical networks. Sci. Adv., 2016, vol. 2, pp. e1501737.
Aminzare Z., Dey B., Davison E.N., Leonard N.E. Cluster synchronization of diffusively-coupled nonlinear systems: A contraction based approach. J. Nonlinear Sci., 2018 (online).
33. Benoit E., Callot J.F., Diener F., and Diener M. Chasse au canard. Collect. Math., 1981, vol. 31-32, pp. 37.
34. Kramer M.A., Traub R.D., Kopell N.J. New dynamics in cerebellar Purkinje cells: Torus canards. Phys. Rev. Lett., 2008, vol. 101, pp. 068103-1-4.
35. Rotstein H., Wechselberger M., Kopell N. Canard induced mixed-mode oscillations in amedial entorhinal cortex layer II stellate cell model. SIAM J. Appl. Dyn. Syst., 2008, vol. 7, pp. 1582-1611.
36. Burke J., Desroches M., Barry A.M., Kaper T.J., Kramer M.A. A showcase of torus canards in neuronal bursters. J. Math. Neurosci., 2012, vol. 2, no. 3.
37. Mitry J., McCarthy M., Kopell N., Wechselberger M.. Excitable neurons, firing threshold manifolds and canards. J. Math. Neurosci., 2013, vol. 3, no. 12.
38. Desroches M., Krupa M., Rodrigues S. Inflection, canards and excitability threshold in neuronal models. J. Math. Biol., 2013, vol. 67, pp. 989-1017.
39. Krupa M., Vidal A., Clement F. A network model of the periodic synchronization process in the dynamics of calcium concentration in GnRH neurons. J. Math. Neurosci., 2013, vol. 3, no. 4.
40. Vo T. Generic torus canards. Physica D, 2017, vol. 356-357, pp. 37-64.
41. Zhan F., Liu S., Zhang X., Wang J., Lu B. Mixed-mode oscillations and bifurcation analysis in a pituitary model. Nonlinear Dyn., 2018, vol. 94, pp. 807-826.
42. Dick O.E. Mechanisms of dynamical complexity changes in patterns of sensory neurons under antinociceptive effect emergence. Neurocomputing, 2020, vol. 378, pp. 120-128.
43. Fernandez-Garcia S., Vidal A. Symmetric coupling of multiple timescale systems with mixed-mode oscillations and synchronization. Physica D, 2020, vol. 401, pp. 132129-1-22.
44. Baldemir H., Avitabile D., Tsaneva-Atanasova K. Pseudo-plateau bursting and mixed-mode oscillations in a model of developing inner hair cells. Commun. Nonlinear Sci. Numer. Simulat., 2020, vol. 80, pp. 104979.
45. Tchizawa K., Campbell S.A. On winding duck solutions in R4. Proc. Neural Parallel Sci. Comput., 2002, vol. 2, pp. 315-318.
46. Krupa M., Ambrosio B., and Aziz-Alaoui M. Weakly coupled two-slow-two-fast systems, folded singularities and mixed mode oscillations. Nonlinearity, 2014, vol. 27, pp. 1555.
47. Ginoux J.-M., Llibre J. Canards existence in FitzHugh-Nagumo and Hodgkin-Huxley neuronal models. Math. Prob. Eng., 2015, vol. 2015, pp. 1-17.
48. Davison E.N., Aminzare Z., Dey B., Leonard N.E. Mixed mode oscillations and phase locking in coupled FitzHugh-Nagumo model neurons. Chaos, 2019, vol. 29, pp. 033105-1-16.
49. Eydam S., Franovic I., Wolfrum M. Leap-frog patterns in systems of two coupled FitzHugh-Nagumo units. Physical Review E, 2019, vol. 99, pp. 042207-1-9.
50. Roberts K., Rubin J., Wechselberger M. Averaging, foided singularities and torus canards: Explaining transitions between bursting and spiking in a coupled neuron model. SIAM J. Appl. Dyn. Syst., 2015, vol. 14, pp. 1808-1844.
51. Karamchandani A.J., Graham J.N., Riecke H. Pulse-coupled mixed-mode oscillators: Cluster states and extreme noise sensitivity. Chaos, 2018, vol. 28, pp. 043115-1-14.
52. FitzHugh R. Impulses and physiological states in theoretical models of nerve membrane. Biophys. J., 1961, vol. 1, no. 6, pp. 445-466.
53. Nagumo J., Arimoto S., Yoshizawa S. An active pulse transmission line simulating nerve axon. Proc. IRE, 1962, vol. 50, no. 10, pp. 2061-2070.
54. Ermentrout B., Terman D. The Mathematical Foundations of Neuroscience. Ser. Interdisciplinary Applied Mathematics. Vol. 35. Springer, 2010. 422 p.
55. Dmitrichev A.S., Kasatkin D.V., Klinshov V.V., Kirillov S.J., Maslennikov O.V., Shapin D.S.,
Nekorkin V.I. Nonlinear dynamical models of neurons: Review. Izvestiya VUZ. Applied Nonlinear Dynamics, 2018, vol. 26, no. 4, pp. 5-58 (in Russian).
56. Tikhonov A.N. Systems of differential equations containing small parameters in the derivatives. Matematicheskij sbornik, 1952, vol. 31(73), no. 3, pp. 575-586 (in Russian).
57. Andronov A.A., Vitt A.A., Hajkin S.E. Teory of Oscillations, chapter X. M.: Fizmatgiz, 1959, pp. 727-891 (in Russian).
58. Arnol'd V.I., Afraimovich V.S., Ilyashenko Yu.S., Shilnikov L.P. Bifurcation theory, chapter 4. Itogi nauki i tekhniki. Seriya «Sovremennye problemy matematiki. Fundamental'nye napravle-niya», 1986, vol. 5, pp. 165-205 (in Russian).
59. Fenichel N. Geometric singular perturbation theory for ordinary differential equation. SIAM Journal of Differential Equations, 1979, vol. 31, no. 1, pp. 53-98.
60. Krupa M., Szmolyan P. Extending geometric singular perturbation theory to nonhyperbolic points - fold and canard points in two dimensions. SIAM J, Math. Anal., 2001, vol. 33, no. 2, pp. 286-314.
61. Krupa M., Szmolyan P. Relaxation oscillation and canard explosion. Journal of Differential Equations, 2001, vol. 174, no. 2, pp. 312-368.
62. Kuehn C. Multiple Time Scale Dynamics. Ser. Applied Mathematical Sciences (book 191), Springer, 2015. 814 p.
Макеева Анастасия Александровна - родилась в городе Мантурово Костромской области (1994). Окончила Нижегородский государственный университет им Н.И. Лобачевского (2018). Имеет диплом бакалавра по направлению 03.03.03 «Радиофизика» и диплом магистра по направлению 03.04.03 «Радиофизика». Аспирант Института прикладной физики РАН. Область научных интересов - теория колебаний и волн, синхронизация.
Россия, 603950 Нижний Новгород, Б0КС-120, ул. Ульянова, 46 Федеральный исследовательский центр Институт прикладной физики РАН E-mail: [email protected]
Дмитричев Алексей Сергеевич - родился в селе Слободское Кстовского района Горьковской области (1980). Окончил радиофизический факультет Нижегородского государственного университета им. Н.И. Лобачевского (2002). С 2002 года работает в Институте прикладной физики РАН. Защитил диссертацию на соискание ученой степени кандидата физико-математических наук (2010, ННГУ). Область научных интересов - нелинейная динамика, динамические сети, структурообразование, волны и пространственно-временной хаос, синхронизация. Имеет более 50 научных публикаций по указанным направлениям.
Россия, 603950 Нижний Новгород, Б0КС-120, ул. Ульянова, 46 Федеральный исследовательский центр Институт прикладной физики РАН E-mail: [email protected]
Некоркин Владимир Исаакович - родился в 1948 году, окончил радиофизический факультет Горьковского государственного университета им. Н.И. Лобачевского (1971). Доктор физико-математических наук (1992), профессор кафедры теории колебаний и автоматического регулирования ННГУ, заведующий отделом нелинейной динамики Института прикладной физики РАН, лауреат премии им. А.А. Андронова (2012). Область научных интересов - динамика нелинейных систем, нейродинамика, теория синхронизации, пространственно-временной хаос, структурообразование и нелинейные волны. Имеет более 250 научных публикаций в отечественных и зарубежных изданиях, в том числе 4 книги и 2 патента.
Россия, 603950 Нижний Новгород, Ульянова, 46 Институт прикладной физики Российской академии наук E-mail: [email protected]
