CC BY
1
fiai^w https://doi.org/! 0.31146/1682-8658-ecg-217-9-150-161
Трансабдоминальное УЗИ кишечника
в диагностике воспалительных заболеваний кишечника: современный взгляд
Мухаметова Д.Д.1, Миннемуллин И.М.1, Савушкина Н.Ю.2, Кириллова Э. Р.12, Зигангирова К. А.3, Абдулганиева Д. И.12
1 ФГБОУ ВО Казанский государственный медицинский университет Минздрава России, (ул. Бутлерова, д. 49, г. Казань, 420012, Россия)
2 ГАУЗ «Республиканская клиническая больница Министерства здравоохранения Республики Татарстан», (ул. Оренбургский тракт, д. 138, г. Казань, 420064, Россия)
3 ФГБОУ ВО «КНИТУ», Казанский национальный исследовательский технологический университет, (ул. К. Маркса, 68, г. Казань, 420015, Россия)
Для цитирования: Мухаметова Д. Д., Миннемуллин И. М., Савушкина Н. Ю., Кириллова Э. Р., Зигангирова К. А., Абдулганиева Д. И. Трансабдоминальное УЗИ кишечника в диагностике воспалительных заболеваний кишечника: современный взгляд. Экспериментальная и клиническая гастроэнтерология. 2023;217(9): 150-161. РО!: 10.31146/1682-8658-есд-217-9-150-161
Н Для переписки: Мухаметова Диляра Дамировна, ассистент кафедры госпитальной терапии, к.м.н. Мухаметова Миннемуллин Ильяс Мансурович, студент лечебного факультета
Диляра Дамировна Савушкина Наталия Юрьевна, врач ультразвуковой диагностики, к.м.н. muhdilyara Кириллова Элина Ринадовна, доцент кафедры госпитальной терапии, к.м.н.
@gmail.com Зигангирова Камиля Амировна, иллюстратор, магистрант факультета дизайна и программной инженерии
Абдулганиева Диана Ильдаровна, заведующая кафедрой госпитальной терапии, д.м.н., профессор
Резюме
УЗИ кишечника высокоинформативный, доступный, безвредный, мобильный, распространенный метод диагностики воспалительных заболеваний кишечника, не требующий специальной подготовки, обладающий высокой специфичностью (95,6%) и чувствительностью (89,7%). В последние годы разрабатываются стандартизированные методы количественной оценки результатов УЗИ кишечника при воспалительных заболеваниях кишечника, наиболее распространенными из которых являются миланские ультразвуковые критерии для язвенного колита, а также сонографический индекс поражения при болезни Крона (Sonographic Lesion Index For CD) [SLIC]), международный индекс ультразвуковой сегментарной активности кишечного воспаления (International Bowel Ultrasound Segmental Activity Score ([IBUS-SAS]), простой индекс ультразвуковой оценки активности при болезни Крона (Simple Ultrasound Activity Score for Crohn's Disease [SUS-CD]), имеющих удовлетворительную корреляцию и площадь под кривой. Применение эхоконтрастных препаратов улучшает визуализацию ряда структур.
Цель обзора: рассмотреть современную роль УЗИ в диагностике воспалительных заболеваний кишечника, технику исследования, специфичность и чувствительность метода, количественные способы оценки результатов, применимость для контроля активности заболевания, эффективности проводимой терапии, наличия осложнений.
Материалы и методы: в феврале-июне 2023 года был проведен поиск статей в базах данных PubMed, Cyberleninka, Wiley, Oxford University Press, Science Direct со следующими ключевыми словами: воспалительные заболевания кишечника (ВЗК), Inflammatory bowel disease (IBD), ultrasound, Crohn's disease, ulcerative colitis, disease activity, ultrasonographic parameters, index, abdominal ultrasonography, sonovue, gastrointestinal ultrasound (GIUS), contrast-enhanced ultrasonography (CEUS), epidemiology. Также использовались практические руководства по УЗ-диагностике, клинические рекомендации по болезни Крона и язвенному колиту, руководства международных медицинских ассоциаций, сообществ и т.д. Поиск не был ограничен годами или языками. После просмотра тезисов статей или полных текстов принималось решение о пригодности статей для включения представленной информации в обзор. Интересуемые графики, схемы, рисунки использовались в качестве источника для создания собственных иллюстраций.
Заключение: Ультразвуковые методы исследования кишечника обладают рядом преимуществ, к которым относятся высокая информативность, отсутствие необходимости подготовки, высокая доступность, распространенность, низкая стоимость и безвредность. Особое клиническое значение имеет возможность оценки у постели больного, применение ультразвуковых критериев оценки активности ВЗК и мониторинг в динамике.
Ключевые слова: ультразвуковое исследование желудочно-кишечного тракта, болезнь Крона, язвенный колит, воспалительные заболевания кишечника
Конфликт интересов. Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.
rcdi^iA-f https://doi.org/10.31146/1682-8658-ecg-217-9-150-161
Transabdominal ultrasound of the intestine
in the diagnosis of inflammatory bowel diseases: a modern view
D. D. Mukhametova1, I. M. Minnemullin1, N. Yu. Savushkina2, E. R. Kirillova1 2, K. A. Zigangirova3, D. I. Abdulganieva1- 2
1 Kazan State Medical University, (49, st. Butlerova, Kazan, 420012, Russia)
2 Republican Clinical Hospital of the Ministry of Health of the Republic of Tatarstan, (138, st. Orenburgsky tract, Kazan, 420064, Russia)
3 Kazan National Research Technological University, (68, st. K. Marksa, Kazan, 420015, Russia)
For citation: D. D. Mukhametoval, I. M. Minnemullinl, N. Yu. Savushkina2, E. R. Kirilloval, 2, K. A. Zigangirova3, D. I. Abdulganieva Transabdominal ultrasound of the intestine in the diagnosis of inflammatory bowel diseases: a modern view. Experimental and Clinical Gastroenterology. 2023;217(9): 150-161. (In Russ.) DOI: 10.31146/1682-8658-ecg-217-9-150-161
H Corresponding Dilyara D. Mukhametova, assistant, Ph.D. in Medicine; ORCID: 0000-0003-2102-0142
author: Ilyas M. Minnemullin, student; ORCID: 0000-0002-0629-2978
Dilyara D. Natalia Yu. Savushkina, ultrasound diagnostics doctor, Ph.D. in Medicine
Mukhametova Elina R. Kirillova, docent of the Hospital Therapy Department; ORCID: 0000-0002-2152-7472
dilyara.muhametova Kamilya A. Zigangirova, illustrator, Master's student of the Faculty of Design and Software Engineering;
@kazangmu.ru ORCID: 0009-0002-8406-6017
Diana I. Abdulganieva, Head of the Hospital Therapy Department, M.D., Professor; ORCID: 0000-0001-7069-2725
Summary
Ultrasound of the intestine is a highly informative, accessible, harmless, mobile, common method of diagnosing inflammatory bowel diseases that does not require special training, has high specificity (95.6%) and sensitivity (89.7%) (depend on the examined area). In recent years, standardized methods have been developed to quantify the results of intestinal ultrasound in inflammatory bowel diseases, the most common of which are the Milan ultrasound criteria for ulcerative colitis, as well as the Sonographic Lesion Index for Crohn's disease (SLIC), the International Bowel Ultrasound Segmental Activity Score (IBUS-SAS), A simple Ultrasound Activity Score for Crohn's Disease (SUS-CD) with a satisfactory correlation and an area under the curve. The use of echocontrast drugs (both oral — polyethylene glycol and intravenous — Sonovue) improves the visualization of a number of structures.
Purpose: consider the current position of ultrasound for the diagnosis of inflammatory bowel diseases, research technique, specificity and sensitivity of the method, quantitative methods of evaluating indicators, applicability for monitoring the activity of the disease, the presence of complications and the effectiveness of therapy.
Materials and methods: in February-June 2023, articles were searched in the databases PubMed, Cyberleninka, Wiley, Oxford University Press, Science Direct with the following keywords: inflammatory bowel disease (IBD), ultrasound, Crohn's disease, ulcerative colitis, disease activity, ultrasonographic parameters, index, abdominal ultrasonography, sonovue, gastrointestinal Ultrasound (GIUS), Contrast-enhanced ultrasonography (CEUS), epidemiology. Practical guidelines on ultrasound diagnostics, clinical recommendations on Crohn's disease [regional enteritis] and ulcerative colitis, guidelines of international medical associations, communities, etc. were also used. The search was not limited to years or languages. After reviewing the abstracts of articles or full texts, a decision was made on the suitability of the articles for inclusion in the review. The graphs, diagrams, figures of interest were used as a source for creating own illustrations.
Conclusion: ultrasound methods of intestinal examination have a number of advantages, which include high information content, no need for preparation, high availability, prevalence, low cost and harmlessness. Of particular clinical importance is the possibility of evaluation at the patient's bedside, the use of ultrasound criteria for assessing the activity of IBD and monitoring in dynamics.
Keyword: gastrointestinal ultrasound, inflammatory bowel disease, Crohn's disease, ulcerative colitis Conflict of interests. The authors declare no conflict of interest.
Воспалительные заболевания кишечника (ВЗК) -группа заболеваний, характеризующихся наличием воспалительно-деструктивных процессов в кишечнике и рецидивирующим течением, а также внекишечными проявлениями (поражения суставов кожи, видимых слизистых оболочек, глаз и некоторых внутренних органов) [1-3].
Эндоскопические методы (ректороманоскопия, илеоколоноскопия, энтероскопия, видеокапсуль-
ная эндоскопия) и биопсия с последующей гистологической оценкой изменений сегодня играют ключевую роль в диагностике и выборе лечебной тактики, оценке её эффективности при ВЗК [4, 5]. Однако инвазивность, необходимость предварительной подготовки, дороговизна ограничивают их применение и обуславливают внедрение новых перспективных методов диагностики, таких как УЗИ кишечника, обладающих рядом преимуществ.
Роль ультразвуковых методов в диагностике ВЗК
К преимуществам УЗ методов исследования желудочно-кишечного тракта (ЖКТ) (Gastrointestinal ultrasound (GIUS) можно отнести неин-вазивность, широкую доступность, воспроизводимость, возможность динамического контроля и оценки кровообращения с помощью доплеро-графии, получение динамической информации при компрессии, мобильность (имеет место выполнение в приёмном покое, у постели больного, интраоперационно); отсутствие противопоказаний и необходимости специальной подготовки пациентов, радиационную безопасность (что особенно важно при беременности) [6, 7].
Операторозависимость - один из основных недостатков УЗИ; может быть устранена стандартизацией технологии проведения, записью экрана исследования с последующим предоставления доступа к записи, использованием искусственного
интеллекта, разработкой и введением единых алгоритмов оценки данных (таких как миланские критерии, SLIC, IBUS-SAS, SUS-CD - подробнее ниже). Более того, требуется специальная подготовка кадров для выполнения УЗИ кишечника, её желательно проводить после обучения общему УЗИ брюшной полости [8]. Еще один недостаток - ограниченность применения у лиц с избыточно развитой подкожно-жировой клетчаткой, местными поражениями кожи (ожоги и т.п.), тяжелыми психическими расстройствами [9].
Выделяют несколько методов ультразвукового исследования кишечника - трансабдоминальное (син. транскутанеальное, чрезкожное), эндоскопическое, трансвагинальное, перианальное, трансректальное [9]. В данном обзоре уделено внимание трансабдоминальному УЗИ кишечника, наиболее технически легко выполнимому.
Некоторые технические аспекты проведения трансабдоминального УЗИ кишечника
Исследование не требует особой подготовки, однако рекомендуется проведение его натощак утром, когда содержание газов в кишечнике обычно наименьшее за сутки, не ранее, чем через сутки после эндоскопических и через двое суток после рентгеноконтрастных исследований ЖКТ. Может потребоваться очищение кишечника с помощью клизм. УЗИ кишечника проводится в положении лежа, при необходимости со сменой положения (на боку, сидя и тд.). Для улучшения визуализации имеет место водная нагрузка или использование контрастных средств (как перо-ральных, так и парентеральных) [10, 11]. Два стакана воды перед исследованием двенадцатиперстной кишки улучшают её визуализацию [9, 12]. Используется линейный и конвексный датчик, со стандартным разрешением (3,5-5 или высокоразрешающим УЗИ (7-12 МГц, для оценки структуры стенки)). В ряде публикаций рекомендуется первоначальное исследование паренхиматозных органов низкочастотным конвексным датчиком, с последующим предварительным исследованием тонкого и толстого кишечника для установления анатомических взаимоотношений и патологических процессов, затем продолжают более тщательную оценку интересующих сегментов кон-вексным или линейным датчиком средней или высокой частоты (5-15 МГц). Кишечник обследуется посегментно, интересующие отделы кишки
сканируют продольно и поперечно. Возможно применение компрессии (одновременно оценивается болезненность) и изменения фазы дыхания для смещения петель кишечника, избегания присутствия воздуха в просвете петель, визуализации задней стенки кишки. Исходным пунктом обследования толстой кишки является слепая кишка, обычно расположенная в правой подвздошной ямке и узнаваемая благодаря содержанию в ней каловых масс с акустической тенью и отсутствию перистальтики. Затем датчик непрерывно перемещают по различным участкам толстой кишки, по крайней мере, до проксимального отдела сигмовидной кишки. Наполнение мочевого пузыря часто позволяет удостовериться, что прямая кишка в норме. Более того, из слепой кишки легко определить терминальный отдел подвздошной кишки, который следует проследить проксимально, а остальную часть подвздошной кишки и тощей кишки затем оценить параллельными движениями датчика в краниокаудальном направлении до тех пор, пока не будет обследована вся брюшная полость и таз; наконец, антральный отдел желудка и двенадцатиперстную кишку можно исследовать до эпигастрия [13].
Методика УЗИ кишки не стандартизирована и зависит от оператора. Рис. 1а и 1б демонстрируют возможную технику выполнения УЗИ кишечника [13].
Рисунок 1.
Возможные техники выполнения УЗИ толстой кишки. Figure 1.
Possible techniques for performing ultrasound of the colon.
А - техника «стрижки газона», Б - по ходу толстой кишки».
Топографо-анатомические ориентиры изображены схематично, могут не соответствовать реальному взаимоотношению. Авторы иллюстрации Зигангирова К.А, Миннемул-лин И. М. На основе изображений 1 Риу!эеЛ [14].
A - the technique of "lawn mowing", E - along the course of the colon".
Topographic and anatomical landmarks are depicted schematically, they may not correspond to the real relationship. The authors of the illustration are Zigangirova K. A., Minnemul-lin I. M. Based on images by J. Puylaert [14].
Таблица 1.
Нормативные характеристики параметровУЗИ толстой и тонкой кишки [8, 10, 11, 14-16]. Table 1. Normative characteristics of ultrasound parameters of the large and small intestine [8, 10, 11, 14-16].
Тонкий кишечник
Толстый кишечник
Толщина стенки <3-3,3 мм (Толщина кишечной стенки может различаться у растянутой и спавшейся кишки [38]) Слепая кишка - 4-6 мм, прямая -3,0-3,5 мм.
Стратификация слоев Сохранна
В основном прямое. Поперечная
Расположение Извилистый ход и сигмовидная кишка могут иметь вариабельный ход.
Особенности стенки Круговые складки Гаустрация на продольных срезах
Кратковременная ритмическая сегментация кишки в виде концен-
Перистальтические волны трического сужения ее просвета, разнонаправленным перемещением
содержимого
Время перистальтического сокращения 5-7 с 20-30 с
Амплитуда перистальтического сокращения 8-12 мм
Скорость перистальтического сокращения 25-30 см/с
При УЗИ в стенке кишки различимы 5 слоев (при отсчете от её полости):
1. гиперэхогенный, граница содержимого кишки и стенки кишки, поверхность слизистой оболочки;
2. гипоэхогенный, слизистая оболочка с собственной мышечной пластинкой;
3. эхогенный, подслизистый;
4. гипоэхогенный, мышечный;
5. эхогенный, серозный, граница «сероза-окружа-ющая ткань» [10-11].
Схематичное расположение слоев с сопоставлением изображения УЗИ представлено на рисунке 2.
Метод УЗИ-сканирования позволяет оценить диаметр кишки, толщину кишечной стенки, диф-ференцированность ее слоев, васкуляризацию при проведении цветного допплеровского картирования (ЦДК), окружающие ткани и лимфатические узлы.
Ультразвуковые признаки ЯК (согласно клиническим рекомендациям EFSUMB (European Federation of Societies for Ultrasound in Medicine
and Biology) по ультразвуковому исследованию кишечника (GIUS) при ВЗК 2018) [16]: кишечная стенки утолщена, толщина составляет более 4 мм у взрослых и более 3 мм у детей. В патологический процесс вовлечены слизистая и подслизистая оболочка, возможно повышение эхогенности под-слизистой. Остальные слои кишечника обычно не поражаются. Имеются данные о корреляции толщины кишечной стенки с клинической активностью заболевания, C-реактивным белком, результатами эндоскопии. Могут определяться неровности слизистой оболочки из-за пузырьков газа между псевдополипами и глубоких язв. На фоне воспаления отмечается потеря гаустрации, а также нарушение дифференцировки слоев стенки. Сохранность стратификации слоев стенки наблюдается у пациентов с минимальной активностью заболевания (сохранна у 87% пациентов), нарушение - у пациентов с умеренной (55% процентов случаев) и выраженной (100% случаев) активностью заболевания. Повышение допплеровского сигнала может указывать на активность воспаления. Также УЗИ позволяет выявить осложнения ЯК:
Рисунок 2.
Схематичное расположение слоев с сопоставлением картины УЗИ в поперечном
(а) и продольном
(б) срезах. Figure 2.
Schematic arrangement of layers with comparison of ultrasound pattern in transverse (a) and longitudinal (b) sections.
Адаптировано с изменением стиля на основе изображений Stephanie R. Wilson, Kerri L. Novak [17]. Авторы иллюстрации Зигангирова К.А, Миннемуллин И. М., Мухаметова Д. Д.
Adapted with a change of style based on images by Stephanie R. Wilson, Kerry L. Novak [17]. The authors of the illustration are Zigangirova K. A., Minnemullin I. M., Mukhametova D. D.
токсический мегаколон - аномальное расширение толстой кишки более 6 см, толщина стенок менее 2 мм, жидкость в её просвете; колоректальный рак, массивный псевдополипоз - неравномерное утолщение стенки или симптом псевдопочки. Однако согласно рекомендациям, нативное УЗИ ЖКТ не играет существенной роли в диагностике кишечных осложнений.
УЗ признаки диагностики болезни Крона (согласно клиническим рекомендациям EFSUMB по ультразвуковому исследованию кишечника (GIUS) при ВЗК 2018) [16]: утолщение кишечной стенки более 3 мм (чувствительность 89% и специфичность 96% соответственно) или 4 мм (чувствительность 87% и специфичность 98%). Оценивается стратификация слоев стенки кишечника. О тяжелом заболевании с высоким риском хирургического вмешательства свидетельствует обширное нарушение стратификации слоев стенки кишечника за счет подслизистого и мышечного слоя. Повышение васкуляризации пораженной стенки кишечника при субъективной оценке с помощью ЦДК отражает воспалительную активность. Подслизистое усиление васкуляризации пораженных участков на цветной доплерографии с контрастированием. Оценку производят качественно или полуколичественно по паттернам контрастного усиления. Количественная оценка возможна при помощи таких параметров как время достижения пика, скорость проникновения и вымывания контраста. Имеются данные о корреляции этих параметров с патологоанатомической картиной, клиническими индексами, послеоперационным риском рецидива, ответом на противовоспалительное лечение. Увеличение мезентеральных лимфатических узлов овальной или удлиненной формы с наименьшим диаметром не менее 5 мм является частой находкой на ранней стадии болезни или при наличии септических осложнений, но не является специфическим признаком, не коррелирует с клинической активностью заболевания. Гипертрофия мезен-терильной жировой ткани вокруг пораженного кишечника, так называемый «ползучий, или наползающий, жир» ("creeping fat")», визуализируемый
в виде гиперэхогенной ткани, выявляется у 47,6% пациентов (из 185 пациентов). Коррелирует с биохимической и клинической активностью, а также с наличием внутренних свищей и увеличением толщины стенки кишечника. Схематичное изображение «ползучего жира» на рис. 3.
Свободная жидкость в брюшной полости рядом с пораженными сегментами кишечника является неспецифическим признаком, не имеющим четкого значения при БК. Поражение червеобразного отростка в начале БК может клинически и соногра-фически (утолщение стенки) имитировать острый аппендицит. При БК обычно сочетается с утолщением терминального отдела подвздошной кишки и слепой кишки.
УЗИ позволяет выявить ряд осложнений БК. Стеноз: утолщение и жесткость стенки кишки, сужение просвета (диаметром менее 1 см), проксимальная дилатация (более 25-30 мм) и гиперперистальтика престенозной кишки. Чувствительность для диагностики стеноза от 74% до 100% со специфичностью в диапазоне от 89% до 93%, при пероральном контрастировании 500-800 мл полиэтиленгликолем за 30 минут до исследования - чувствительность УЗИ для выявления пациентов как минимум с 1 стенозом (74% против 89-98%) и пациентов с 2 или более стриктурами (55% против 75-77%), специфичность (более 93%). Эталоном для сравнения служили рентгенологические или послеоперационные данные. Кишечные свищи: визуализируются в виде гипоэхогенных участков или ходов с внутренними газовыми артефактами или без них. Выделяют наружные свищи (кишечно-кожные) и внутренние свищи (межкишечные, кишечно-пузырные, ректо-вагинальные) [4]. Чувствительность УЗИ для диагностики свищевых поражений колеблется от 67% до 87%, специфичность - от 90% до 100%. Абсцессы брюшной полости выявляются как гипо-анэхогенные очаги, содержащие жидкие и газообразные артефакты; заднее усиление; неровные края иногда в пределах гипертрофированной брыжейки. Чувствительность от 81% до 100%, специфичность - от 92% до 94%. Имеются трудности в визуализации абсцессов,
Рисунок 3. Схематичное изображение
внешнего вида брыжейки при БК (а) и при ЯК (б). Авторы иллюстрации Зигангирова К.А, Минне-муллин И. М. Адаптировано на основе [18-21] Figure 3. Schematic representation
of the appearance of the mesentery in Crohn's disease and ulcerative colitis. The authors of the illustration are Zigangirova K. A., Minnemul-lin I. M. Adapted on the basis of [18-21]
Толщина стенки Нормальные значения до 3 мм, как для толстой, так и для подвздошной кишки. BWT сле-кишечника (BWT) дует измерять как среднее из 4 измерений: 2 в продольном (на расстоянии не менее 1 см друг от друга) и 2 в поперечном разрезе (на расстоянии более 90° друг от друга), от границы раздела между слизистой оболочкой и просветом до границы раздела между мышечным слоем и серозным слоем Кровоток в стенке 0 = отсутствие кровотока при цветном допплеровском изображении; 1 = небольшой кишечника (BWF) круговой внутримышечный сосудистый сигнал при ЦДК; 2 = более длинный линейный внутримышечный сосудистый сигнал при цветном допплеровском изображении; 3 = более длинные участки сосудистого сигнала с расширением в брыжейку при цветном допплеровском изображении Расслоение стенки Определяется как нормальная эхостратификация (0); очаговое (<3 см) нарушение (1); кишечника (BWS) обширное (> 3 см) нарушение (2)
Воспалительный Белая гиперэхогенная зона, окружающая воспаленный кишечник, классифицируется как: жир брыжейки отсутствует (0); присутствует (1)
Брыжеечные лим- Брыжеечная лимфаденопатия должна определяться как лимфатические узлы диаметром фатические узлы более 4,0 мм по короткой оси, которые расположены в брыжейке, прилегающей к пораженному сегменту, и должны быть классифицированы как: отсутствуют (0); присутствуют (1) Перистальтика Перистальтику тонкой кишки следует оценивать в контексте воспалительного сегмента тонкой кишки кишечника как отсутствующую, уменьшенную, присутствующую или увеличенную Гаустрация тол- Отсутствует (0); сохранена (1) стого кишечника
Язвы Определяется как углубления в слое слизистой оболочки
Стриктура Утолщение стенки с суженным просветом с расширением проксимальной петли или без него
Свищ Гипоэхогенный тракт с гиперэхогенным содержимым или без него
Абсцесс Округлое безэховое поражение с неровной стенкой, без признаков кровотока
Таблица 2.
Параметры оценки результатов ультразвукового исследования кишечника [22]
Table 2. Parameters for evaluating the results of ultrasound examination of the intestine [22]
локализованных глубоко в тазу или левом подреберье. Флегмоны, абсцессы и другие воспалительные образования могут давать сходную сонографиче-скую картину при обычном УЗИ.
Краткая характеристика параметров УЗИ кишечника при ВЗК представлена в таблице 2 [22].
Важным аспектом в ультразвуковой диагностике ВЗК является ограниченность в исследовании воспалительных поражений прямой, двенадцатиперстной кишок и проксимальной части тощей, зачастую аномалии этих локализаций пропускаются.
Сопоставление эндоскопических, рентгенологических, пострезекционных данных с УЗИ у 336 пациентов, проведенное F. Parente и др. дали следующие представления о чувствительности и специфичности [23] (таблица 3):
Таким образом, образования подвздошной и сигмовидной / нисходящей ободочной кишки хорошо визуализируются и распознаются, тогда как таковые в прямой кишке и верхних отделах кишечного тракта - значительно хуже.
Миланские ультразвуковые критерии язвенного колита
В 2018 году в статье исследователей Центра ВЗК (IBD Centre), университета Humanitas (Милан, Италия) под руководством S. Danese были опубликованы разработанные ультразвуковые критерии - Humanitas Ultrasound Criteria (HUC). Пациентам с установленным ЯК (не менее 6 мес.) проводились УЗИ кишечника за 3 дня до или через 3 дня после коло-носкопии (с оценкой по эндоскопической шкале Мейо). Проспективно оценивалась точность УЗИ по сравнению с колоноскопией (в качестве эталона). В результате статистического анализа была
разработана формула 1.4 x BWT [mm] + 2 х BWF, где BWT - bowel wall thickening (толщина стенки толстой кишки), BWF - bowel wall flow at power Doppler (кровоток в стенке толстой кишки при силовой доп-плерографии). При значении HUC > 6,3 параметры УЗИ кишечника соответствуют эндоскопической активности, определяемой по шкале Мейо > 2 с чувствительностью 71% и специфичностью 100%. Таким образом, данная формула и критерии HUC с высокой чувствительной и специфичной позволяют различить активное и неактивное заболевания [24].
Таблица 3 Table 3.
Анатомический участок Чувствительность (%) (95% ДИ) Специфичность (%) (95% ДИ) Чувствительность (%) (95% ДИ) Специфичность (%) (95% ДИ) Чувствительность (%) (95% ДИ) Специфичность (%) (95% ДИ)
Двенадцатиперстная кишка / тощая 28,6 99,6 33,3 98,6)
кишка
Подвздошная кишка 91,7 95,5 95,7 75
Восходящая ободочная кишка 76,6 97,8 76,3 95,8 76,6 94,4
Поперечная ободочная кишка 69,5 95,8 72,2 93,9 71,7 81,6
Сигмовидная / нисходящая ободочная 86,6 96,8 81,1 94,9 97,6 0
кишка
Прямая кишка 14,2 98,7 18,2 98,3 14,9 90
Все воспалительные
Активным язвенный или
и злокачественные Болезнь Крона
неопределенный колит
заболевания
Создано на основании данных трех таблиц F. Parente, S. Greco, M. Molteni и др. [23]. Исследованию не предшествовало специальная подготовка. Реперными точками в оценке патологии являлись толщина кишечной стенки более 4 мм и протяженность поражения не менее 4 см в длину. Результаты рентгенологических исследований, эндоскопии и/или хирургического вмешательства, использовались в качестве золотого стандарта.
Created on the basis of data from three tables F. Parente, S. Greco, M. Molteni, etc. [23]. The study was not preceded by special training. The reference points in the assessment of pathology were the thickness of the intestinal wall more than 4 mm and the extent of the lesion at least 4 cm in length. The results of X-ray examinations, endoscopy and/or surgical intervention were used as the gold standard.
В последующих публикациях критерии Humanitas описываются как миланские ультразвуковые критерии (Milan Ultrasound Criteria [MUC]). Новым пороговым значением для отличия активного ЯК от неактивного было установлено значение 6,2 (чувствительность 0,85 (95% доверительный интервал (ДИ) 0,66-0,96), специфичность 0,94 (95% ДИ 0,70-0,99) и площадь под кривой (AUC) 0,902).
Продемонстрировано, что наличие BWF и BWT>3 мм или отсутствие BWF и BWT>4,43 мм указывают на активное заболевание при ЯК. Также
Сонографический индекс поражения при
Стандартизированные УЗ-критерии оценки поражения при БК отсутствуют. В 2012 году Francesca Zorzi, Sara Zuzzi была предпринята попытка создания числового индекса для количественной оценки повреждения тонкой кишки.
УЗИ кишечника проводилось одним опытным оператором натощак без специальной предварительной подготовки. Перед исследованием пациентам давали выпить пероральный контраст - 250-500 мл полиэтиленгликоля. Средняя продолжительность SICUS составила 40 минут (диапазон 35-90 минут).
Поврежденные участки кишечника разделяются на сегменты (маленькие полые цилиндры). Для каждого из них измеряются параметры W (толщина стенки кишки); D (просвет кишки); L (протяженность поражения).
Рассчитываются (AW) - продольную площадь стенки кишки и (AD) - продольная площадь просвета кишки по формулам:
AW = W х L;
AD (N) = D (N) х L;
MUC достоверно коррелировал с эндоскопическим суббаллом Мейо (r = 0,76; 95% доверительный интервал [ДИ] 0,600,86; p <0.0001). Критерии воспроизводимы и валидны при использовании независимыми операторами [25].
Значение MUC>6,2 могут ассоциироваться с негативным течением заболевания: необходимостью применения кортикостероидов, госпитализации или колэктомии (коэффициент опасности (Hazard ratio (HR): 3,87, 95% ДИ: 2,25-6,64, р <0,001)), а MUC < 6,2 - служить целевым значением для контроля в динамике [26].
БК SLIC (Sonographic lesion index for CD)
AD (D) = D (D) x L, где D (N) (диаметр сужения, при диаметре просвета <10 мм) и D(D) (диаметр расширения, при диаметре просвета > 25 мм).
Нормативными пограничными значениями авторы указывают следующие параметры: W = 3 мм, D (N) = 10 мм and D (D) = 25 мм.
Далее, рассчитывались контрольные площади и сравнивались с поврежденной областью кишечника у каждого пациента:
AAW = (W-3 мм) x L;
AAD(N) = (D(N)-10 мм) x L;
AAD(D) = (D(D)-25 мм) x L, то есть, вычитаются из полученных значений нормативные.
Все поврежденные участки кишечника суммируются для определения общих изменений площади AAW, AADN, AADD всех пораженных сегментов от 1 до n.
AAW = £ AAW
1
AAD(N) = £ AAD(N)
1
AAD(D) = £ AAD(D)
Для расчёта окончательного индекса применима следующая формула:
п п п
I = 2 ДАШ + 2 AAD(N) + 2 AAD(D) +п (количество пораженных участков)
По результатам SLIC (I) пациенты стратифицировались от наименьшего до наибольшего значения на 5 классов: класс А, I 6 (0,20]; класс В, I 6 (20,40]; класс С, I 6 (40,60]; класс D, I 6 (60,120]; класс Е, I 6 (120,200]. Значение индекса коррелирует с тяжестью заболевания, риском хирургического
вмешательства и потребностью в назначении кор-тикостероидов в полной дозе [27].
В последующих публикациях, наблюдалось значительное улучшение показателей 8ЫС после индукционной и поддерживающей терапии анти-ФНО, по сравнению с показателями до терапии [28].
Международный индекс ультразвуковой воспаления (International Bowel Ultrasound
В 2021 году 11 экспертов из семи стран определили четыре ключевых УЗ параметра воспаления при ВЗК, включая: (1) толщину стенки кишечника [BWT]; (2) стратификация стенки кишечника; (3)
сегментарной активности кишечного
Segmental Activity Score ([IBUS-SAS])
васкуляризация [цветная допплерография]; и (4) воспалительный (наползающий) брыжеечный жир.
Полученные данные используются для подсчета индекса с помощью формулы:
IBUS-SAS (0-100) = 4 х BWT+15 х i-fat+7 х CDS+4 х BWS.
Полученный результат оценивается от 0 (теоретическое отсутствие заболевания) до 100 (теоретически наихудшая активность заболевания) [29]. IBUS-SAS имел AUC=0,55 (p=0,59) в сравнении с эндоскопической активностью БК терминальной части подвздошной кишки в исследовании, включающем 50 пациентов [30].
Таблица 4.
Критерии IBUS-SAS. Table 4.
IBUS-SAS criteria.
Нормативный показатель
Неопределенный показатель
Активное воспаление
BWT <3 мм Не применимо >3 мм
i-fat 0 = Отсутствует 1 = Неопределенный 2 = Присутствует
CDS 0 = Отсутствует [нет] 1= Короткие сигналы 2 = Длинные сигналы внутри кишечника 3 = Длинные сигналы внутри и снаружи кишечника
BWS 0 = норма (стратификация сохранна) 1 = Неопределенно 2 = Фокальные нарушения [< 3 см] 3 = Обширные нарушения [>3 см]
BWT - толщина стенки кишечника; i-fat, воспалительный (наползающий) жир; CDS - цветовой доплеровский сигнал; BWS - стратификация стенки кишечника [29]
BWT - intestinal wall thickness; ifat, inflammatory (creeping) fat; CDS - color Doppler signal; BWS - intestinal wall stratification [29]
Простой индекс ультразвуковой оценки
(Simple Ultrasound Activity Score for Crohn's
В SUS-CD учитываются те же переменные, что и при IBUS-SAS. В каждой строке таблицы указан параметр, который оценивается от 1 до 3 баллов; в дальнейшем баллы суммируются для каждого пораженного сегмента, что и составляет значение индекса SUS-CD, отражающего степень активности заболевания. Ремиссию можно определить как SUS-CD = 0, умеренную активность [SUS-CD>7] при AUC 0,88, где пороговое значение SUS-CD>3 имело чувствительность и специфичность 88,5% и 69,0% соответственно в когорте 164 пациентов.
активности при болезни Крона
Disease [SUS-CD])
Ультразвуковая оценка хорошо коррелировала с простым эндоскопическим индексом БК (r = 0,88, p < 0,001), а также с Индексом Харви Брэдшоу (r = 0,41, p = 0,009), C-реактивным белком (r = 0,62, p < 0,001) и кальпротектином (r = 0,51, p = 0,004) [31]. По данным же M. Freitas AUC SUS-CD составил 0,62 (p=0,18) в когорте 50 пациентов [30].
G. Dragoni и др. делают вывод о значительной положительной корреляции результатов УЗИ кишечника с эндоскопией (p<0,0001), причем IBUS-SAS занимает самое высокое место (р = 0,87). IBUS-SAS
Таблица 5.
Критерии для подсчета индекса SUS-CD [31] Table 5.
Criteria for calculating the SUS-CD index [31]
Оценка
Переменная 0 1 2 3
Толщина стенки кишечника (мм) <3.0 3,0-4,9 или 4,0-4,9 мм (прямой кишки) 5.0-7.9 > 8.0
Цветная доплеровская оценка Отсутствует или единственный сосуд 2-5 сосудов на см2 > 5 сосудов на см2
Стратификация Сохранна Очаговая потеря Диффузная потеря
«Наползающий» жир Отсутствует Присутствует
также наиболее всего коррелирует с клинической с чувствительностью 82,2% и специфичностью 100%
активностью (р = 0,58). ROC-анализ IBUS-SAS при пороговом значении 25,2. ШШ-8А8 статисти-
для любой эндоскопической активности показал чески превосходил все другие показатели для выяв-
самый высокий АиС (0,95 [95% ДИ 0,87-0,99]) ления тяжелой эндоскопической активности. [32].
УЗИ кишечника с использованием эхоконтрастных препаратов (ЭКП)
Для контрастирования используются анэхогенные жидкости (кишка растягивается улучшается визуализация стенки, устраняются газовые акустические артефакты): это может быть водная нагрузка или 500 мл полиэтиленглюколя (не абсорбируется). Усиленная перистальтика и увеличение времени исследования в среднем с 25 до 60 минут - недостатки метода. Данный метод используется в основном для исследования тонкой кишки; аббревиатура SICUS (small intestine contrast ultrasonography).
Для внутривенного контраста используются микропузырьки с гексафторид серы (торговое название SonoVue, Bracco Suisse (Швейцария)) - эхо-контрастный препарат (ЭКП) последнего (третьего) поколения. [33, 34]. Препарат поставляется в виде лиофилизата, после добавление физраствора и эффективном встряхивании которого образуются микропузырьки гексафторида серы, окруженных фосфолипидной оболочкой и плохо растворимых в воде. Таким образом, повышается эхогенность крови, контрастность между кровью
и окружающими тканями. Каждый миллилитр препарата содержит 8 мкл микропузырьков [34]. Газ в микропузырьках не метаболизируется в организме, диффундирует через аэрогематический барьер; оболочка метаболизириуется в печени.
Пилотное исследование В. В. Фомина и коллег из Сеченовского Университета показывают обнадеживающие результаты применения УЗИ с использованием контрастного препарата SonoVue у 15 пациентов с ВЗК (8 с БК, 7 с ЯК). Результаты применения УЗИ с контрастом сопоставимы с данными, получаемыми при применении других методов обследования пациентов с ВЗК, и могут быть использованы для оценки активности воспалительного процесса и эффективности терапии; и даже иметь преимущества над ними в оценке толщины кишечной стенки. Степень накопления контраста в кишечной стенке отражает её гиперваскулиза-цию и воспаление. Пиковая интенсивность (РЕ) прямо коррелирует с тяжестью обострения ВЗК [35-38].
Таблица 6.
Table 6.
Сравнительная таблица показателей чувствительности и специфичности УЗИ, КТ, МРТ, сцинтиграфии для диагностики ВЗК.
Comparative table of sensitivity and specificity indicators of ultrasound, CT, MRI, scintigraphy for the diagnosis of IBD.
Воспалительные заболевания кишечника
Чувствительность Специфичность
УЗИ 89.7% 95,6%
КТ 84,3% 95,1%
МРТ 93.0% 92,8%
Сцинтиграфия 87.8% 84,5%
Эталоном служили эндоскопические, гистологические, постоперационные и др. данные. По мнению авторов метаанализа, нет существенных различий в точности диагностики между методами визуализации. Но поскольку пациенты с ВЗК нуждаются в частой переоценке статуса заболевания, предпочтительным является метод без ионизирующего излучения [39].
The standard was endoscopic, histological, postoperative, etc. data. According to the authors of the meta-analysis, there are no significant differences in diagnostic accuracy between imaging methods. But since patients with IBD need frequent reassessment of the disease status, the method without ionizing radiation is preferable [39].
УЗИ кишечника в методических рекомендациях ESGAR (European Society of Gastrointestinal and Abdominal Radiology) и EcCo (European Crohn's and Colitis Organisation) по диагностике ВЗК. Основные положения
Определение значения фекального кальпротек-тина, УЗИ, МР-энтерография, капсульная эндоскопия могут рассматриваться как неинвазивные альтернативы для выявления послеоперационного рецидива, в частности, после резекции тонкой кишки. Для выявления стриктур тонкой кишки предпочтительнее использовать МРТ и / или УЗИ кишечника. УЗИ и МРТ брюшной полости без внутривенного введения гадолиния являются самыми безопасными методами обследования беременных женщин, у которых известно или подозревается ВЗК, независимо от триместра. Основными проблемами, связанными с этими методами, являются повышение температуры плода, вызванное
применением высокочастотного ультразвука или магнитного поля. Использование внутрипросвет-ных перорально вводимых контрастных веществ повышает общую точность диагностики БК тонкой кишки. Стандартное ультразвуковое исследование кишечника не требует специальной подготовки пациента, хотя перед обследованием рекомендуется голодание. Необходимо специальное обучение ультразвуковому исследованию кишечника, которое следует проводить после обучения общему ультразвуковому исследованию брюшной полости [40].
Алгоритм, предлагаемый Christian Maaser, Giovanni Maconi для использования УЗИ кишечника в терапии ВЗК представлен ниже [22]:
Рисунок 4.
Предлагаемый алгоритм использования УЗИ кишечника в терапии ВЗК [22]. Переведено с сохранением форматирования Figure 4.
The proposed algorithm for using intestinal ultrasound in IBD therapy [22]. Translated with formatting preserved
Заключение
Ультразвуковые методы исследования кишечника обладают рядом преимуществ, к которым относятся высокая информативность, отсутствие необходимости подготовки, высокая доступность, распространенность, низкая стоимость и безвредность. Особое клиническое значение имеет возможность оценки у постели больного, применение ультразвуковых критериев оценки активности ВЗК и мониторинг в динамике.
Литература | References
Razenak J. [Inflammatory bowel diseases: a practical guide]. Moscow. Forte print, 2014. 112 p. (in Russ.) Разенак, Й. Воспалительные заболевания кишечника: практическое руководство пособие / Й. Разенак, С. И. Ситкин. - 7-е издание, переработанное и дополненное. - М.: Форте принт, 2014. - 112 с. - ISBN 978-5-990-5962-7-6
Roitberg G.E. {Internal illnesses. Digestive system]. Moscow. MEDpress-inform, 2018. 576 p. (in Russ.)
Ройтберг, Г. Е. Внутренние болезни. Система органов пищеварения / Г. Е. Ройтберг, А. В. Струтынский. -М.: МЕДпресс-информ, 2018. - 576 с. Golovenko O.V. [Inflammatory bowel diseases. Clinical, endoscopic, morphological aspects of diagnosis. Principles of modern therapy]. Moscow. Prima Print Publ., 2017. 180 p. (in Russ.)
Головенко, О.В. 4. Воспалительные заболевания кишечника. Клинические, эндоскопические, морфологические аспекты диагностики. Принципы современной терапии.: Монография, пособие / О. В. Головенко, С. Г. Хомерики, Е. В. Иванова и др. -Второе издание, дополненное и переработанное. - М.: Прима Принт, 2017. - 180 с.-ISBN 978-5-9907557-3-4 Ministry of Health of the Russian Federation; Russian Gastroenterological Association [Crohn's disease].
Moscow: Ministry of Health of the Russian Federation, 2020. 47 p. (in Russ.)
Болезнь Крона / Минздрав РФ; Российская Гастроэнтерологическая Ассоциация, Общероссийская общественная организация «Ассоциация колопроктологов России». - Москва: Министерство здравоохранения Российской Федерации, 2020. -47 с.
5. Ministry of Health of the Russian Federation; Russian Gastroenterological Association [Crohn's disease]. Moscow: Ministry of Health of the Russian Federation, 2020. 47 p. (in Russ.)
Язвенный колит / Минздрав РФ; Российская Гастроэнтерологическая Ассоциация, Общероссийская общественная организация «Ассоциация колопроктологов России». - Москва: Министерство здравоохранения Российской Федерации, 2020. - 56 с.
6. Kulezneva Yu. V. et al [Ultrasound examination in the diagnosis and treatment of acute appendicitis]. Moscow: GEOTAR-Media, 2014. 72 p. (in Russ.) Кулезнёва, Ю. В. Ультразвуковое исследование в диагностике и лечении острого аппендицита / Ю. В. Кулезнёва, Р. Е. Израилов, З. А. Лемешко - Москва: ГЭОТАР-Медиа, 2014. - 72 с.
(Серия «Актуальные вопросы медицины») - ISBN 978-5-9704-2703-3.
7. [Echography of the gastrointestinal tract]. (in Russ.) Avaleble at: URL: https://clck.ru/347WsY (access date: 04/11/2023).
Эхография желудочно-кишечного тракта // Slide-Share URL: https://clck.ru/347WsY (дата обращения: 11.04.2023).
8. Nylund K., Maconi G., Hollerweger A. et al. EFSUMB Recommendations and Guidelines for Gastrointestinal Ultrasound - Part 1: Examination Techniques and Normal Findings (Short version). Ultraschall in Med. 2017;38(3):1-15. doi:10.1055/s-0042-115853
9. Atkinson N.S.S., Bryant R. V., Dong Y et al. How to perform gastrointestinal ultrasound: Anatomy and normal findings. World Journal of Gastroenterology. 2017;23(38):6931-6941. doi: 10.3748/wjg.v23.i38.6931.
10. Trufanov G. E. [Practical ultrasound diagnostics: a guide for doctors: in 5 volumes]. Vol. 1. Ultrasound diagnosis of diseases of the abdominal organs. Moscow, GEOTAR-Media, 2016. 240 p. (in Russ.)
Труфанов, Г. Е. Практическая ультразвуковая диагностика: руководство для врачей: в 5 т. Т. 1. Ультразвуковая диагностика заболеваний органов брюшной полости / под ред. Г. Е. Труфанова,
B. В. Рязанова - Москва: ГЭОТАР-Медиа, 2016. - 240 с. - ISBN 978-5-9704-3759-9. - Текст: электронный // ЭБС «Консультант студента»: [сайт]. - URL: https:// clck.ru/347YuE (дата обращения: 15.03.2023). - Режим доступа: по подписке.
11. Markina N. Yu. [Ultrasound diagnostics]. Moscow. GEOTAR-Media, 2015. 240 p. (in Russ.)
Маркина, Н. Ю. Ультразвуковая диагностика / Н. Ю. Маркина, М. В. Кислякова; под ред.
C. К. Тернового. - 2-е изд. - Москва: ГЭОТАР-Медиа, 2015. - 240 с. - ISBN 978-5-9704-3313-3.
12. Taylor S., Mallett S., Bhatnagar G. et al. METRIC (MREnterography or ulTRasound in Crohn's disease): a study protocol for a multicentre, non-randomised, single-arm, prospective comparison study of magnetic resonance enterography and small bowel ultrasound compared to a reference standard in those aged 16 and over. BMC Gastroenterol. 2014 Aug 11;14:142. doi: 10.1186/1471-230X-14-142.
13. Martínez Pérez M. J., Blanc García E., Merino Bonilla J. A. Bowel ultrasound: examination techniques and normal and pathologic patterns. Radiología (Engl Ed). 2020 Nov-Dec;62(6) :517-527. English, Spanish. doi: 10.1016/j.rx.2020.09.004.
14. Puylaert J. B. Ultrasonography of the acute abdomen: gastrointestinal conditions. Radiol Clin North Am. 2003 Nov;41(6):1227-42, vii. doi: 10.1016/s0033-8389(03)00120-9.
15. Shchupakova A. N. [Ultrasound diagnostics in clinical practice: Course of lectures]. Vitebsk, VSMU, 2012. 150 p. (in Russ.)
Щупакова, А. Н. Ультразвуковая диагностика в клинической практике: Курс лекций / А. Н. Щупакова. -Витебск: ВГМУ, 2012. - 150 с. - ISBN 978-985-466360-9.
16. Maconi G., Nylund K., Ripolles T. et al. EFSUMB Recommendations and Clinical Guidelines for Intestinal Ultrasound (GIUS) in Inflammatory Bowel Diseases. Ultraschall Med. 2018 Jun;39(3):304-317. English. doi: 10.1055/s-0 043-125329.
17. Wilson S. R., Novak K. L. Sonography of the Bowel. Ultrasound Clinics. 2014;9(4):751-773. doi: 10.1016/j. cult.2014.07.008.
18. Ha C. W.Y., Martin A., Sepich-Poore G.D. et al. Translocation of Viable Gut Microbiota to Mesenteric Adipose Drives Formation of Creeping Fat in Humans. Cell. 2020;183(3):666-683. doi: 10.1016/j.cell.2020.09.009.
19. Li X-A., Feng S-T., Cao Q-H. Degree of Creeping Fat Assessed by Computed Tomography Enterography is Associated with Intestinal Fibrotic Stricture in Patients with Crohn's Disease: A Potentially Novel Mesenteric Creeping Fat Index. Journal of Crohn's and Colitis. 2021:1-13. doi: 10.1093/ecco-jcc/jjab005.
20. Ara Keshishian [Crohn's Disease and Ulcerative Colitis].
21. Crohnscolitisfoundation.org [Mesenteric Fat in Crohn's Disease]. Avalable at: https://clck.ru/348jHj (Accessed: 13.04.2023.)
22. Christian M., Giovanni M., Torsten K. et al. Ultrasonography in inflammatory bowel disease - So far we are? United European gastroenterology journal. 2022;20(2):225-232. doi: 10.1002/ueg2.12196.
23. Parente F., Greco S., Molteni M. et al. Role of early ultrasound in detecting inflammatory intestinal disorders and identifying their anatomical location within the bowel. Alimentary pharmacology & therapeutics. 2003;18(10):1009-1016. doi: 10.1046/j.1365-2036.2003.01796.x.
24. Allocca M., Fiorino G., Bonovas S. et al. Accuracy of Humanitas Ultrasound Criteria in Assessing Disease Activity and Severity in Ulcerative Colitis: A Prospective Study. Journal of Crohn's & colitis. 2018;12(12):1385-1391. doi: 10.1093/ecco-jcc/jjy107.
25. Allocca M., Filippi E., Costantino A. et al. Milan ultrasound criteria are accurate in assessing disease activity in ulcerative colitis: external validation. United European Gastroenterology Journal. 2021;9(4):438-442. doi: 10.1177/2050640620980203.
26. Allocca M., DellAvalle C., Craviotto V. et al. Predictive value of Milan ultrasound criteria in ulcerative colitis: A prospective observational cohort study. United European Gastroenterology Journal. 2022;10(2):190-197. doi: 10.1002/ueg2.12206.
27. Calabrese E., Zorzi F., Zuzzi S. et al. Development of a numerical index quantitating small bowel damage as detected by ultrasonography in Crohn's disease' Journal of Crohn's and Colitis. 2012;6(8):852-860. doi: 10.1016/j. crohns.2012.01.015.
28. Zorzi F., Stasi E., Bevivino G. A sonographic lesion index for Crohn's disease helps monitor changes in transmural bowel damage during therapy. Clinical gastroenterology and hepatology. 2014;12(12):2071-2077. doi: 10.1016/j. cgh.2014.04.036.
29. Novak K. L., Nylund K., Maaser C. Expert Consensus on Optimal Acquisition and Development of the International Bowel Ultrasound Segmental Activity Score [IBUS-SAS]: A Reliability and Inter-rater Variability Study on Intestinal Ultrasonography in Crohn's Disease. Journal of Crohn's and Colitis. 2021;15(4):609-616. doi: 10.1093/ecco-jcc/jjaa216.
30. Freitas M., Dias de Castro F., Macedo Silva V. Ultrasonographic scores for ileal Crohn's disease assessment: Better, worse or the same as contrast-enhanced ultrasound? BMC Gastroenterology. 2022;22(1):252. doi: 10.1186/s12876-022-02326-6.
31. S^vik F., Eriksen R., Eide G. E. et al. Development and Validation of a Simple Ultrasound Activity Score
for Crohn's Disease. Journal of Crohn's & colitis. 2021; 15(1): 115-124. doi: 10.1093/ecco-jcc/jjaa112.
32. Dragoni G., Gottin M., Innocenti T. et al. Correlation of ultrasound scores with endoscopic activity in Crohn's disease: a prospective exploratory study. Journal of Crohn's and Colitis. 2023. doi: 10.1093/ecco-jcc/jjad068.
33. Zubarev A. V., Fedorova A. A., Chernyshev V. V. et al. The use of echo contrast agents in the clinic and the prospects for synchronizing ultrasound, CT and MRI images (own experience and literature review). Medical visualization. 2015;(1):94-114. (in Russ.)
Применение эхоконтрастных препаратов в клинике и перспективы синхронизации УЗИ, КТ- и МРТ-изображений (собственный опыт и обзор литературы) / А. В. Зубарев, А. А. Фёдорова, В. В. Чернышев [и др.] // Медицинская визуализация. - 2015. - № 1. -С. 94-114.
34. State Register of Medicines "Reg. No. LP-002172" dated 05.08.2013 No. Amendment. No. 4 to LP 002172-050813, 2022, Sonofi; ZdravMedInform. 2013. (in Russ.) Государственный реестр лекарственных средств «Рег. № ЛП-002172» от 05.08.2013 № Изм. № 4 к ЛП 002172050813,2022, Сонофи; ЗдравМедИнформ. - 2013
35. Fomin V. V., Ternova S. K., Makhov V. M. et al. Ultrasound with contrast in the diagnosis of inflammatory bowel diseases. Results of a pilot study. Therapeutic archive. 2018;(2):53-58. (in Russ.)
Ультразвуковое исследование с контрастированием в диагностике воспалительных заболеваний
кишечника. Результаты пилотного исследования / В. В. Фомин, С. К. Терновой, В. М. Махов [и др.] // Терапевтический архив. - 2018. - № 2. - С. 53-58.
36. Ripolles T., Martinez M. J., Paredes J. M. et al. Crohn disease: correlation of findings at contrast-enhanced US with severity at endoscopy. Radiology. 2009;253(1):241-248. doi: 10.1148/radiol.2531082269.
37. Ripolles T., Rausell N., Paredes J. M. et al. Effectiveness of contrast-enhanced ultrasound for characterisation of intestinal inflammation in Crohn's disease: A comparison with surgical histopathology analysis. Journal of Crohn's and Colitis. 2013;7(2):120-128. doi: 10.1016/j. crohns.2012.03.002.
38. Serra C., Menozzi G., Labate A. M. et al. Ultrasound assessment of vascularization of the thickened terminal ileum wall in Crohn's disease patients using a low-mechanical index real-time scanning technique with a second-generation ultrasound contrast agent. European journal of radiology. 2007;62(1):114-121. doi: 10.1016/j.ejrad.2006.11.027.
39. Horsthuis K., Bipat S., Bennink R. J. et al. Inflammatory bowel disease diagnosed with US, MR, scintigraphy, and CT: meta-analysis of prospective studies. Radiology. 2008;247(1):64-79. doi: 10.1148/radiol.2471070611.
40. Sturm A., Maaser C., Calabrese E. at al. ECCO-ESGAR Guideline for Diagnostic Assessment in IBD Part 2: IBD scores and general principles and technical aspects. Journal of Crohn's & colitis. 2019;13(3):273-284. doi: 10.1093/ecco-jcc/jjy114.
