CC BY
49
АРИДНЫЕ ЭКОСИСТЕМЫ, 2017, том 23, № 1(70), с. 72-82
——== ОТРАСЛЕВЫЕ ПРОБЛЕМЫ ОСВОЕНИЯ ЗАСУШЛИВЫХ ТЕРРИТОРИЙ ——==
УДК 592 (282.247.43)
ТОПИЧЕСКАЯ И ТРОФИЧЕСКАЯ СТРУКТУРА ЛЕТНЕГО ЗООПЛАНКТОНА СОЛЕНЫХ РЕК БАССЕЙНА ОЗ. ЭЛЬТОН1
© 2017 г. В.И. Лазарева
Институт биологии внутренних вод им. И.Д. Папанина РАН Россия, 152742, Ярославская обл., Некоузскийр-н, пос. Борок. E-mail: lazareva_v57@mail.ru
Поступила 29.06.2015
В августе 2013 г. в зоопланктоне шести малых рек бассейна оз. Эльтон с минерализацией 6-32 г/л идентифицированы 17 таксонов зоопланктона в ранге вида (Cladocera, Cyclopoida, Calanoida и Rotifera) и 3 таксона меропланктона (личинки Mollusca, Diptera и Heteroptera). Большую часть списка (45% видов) формировал бентопланктон, эвпланктон - только 20%. В сообществе выделены три трофических уровня: мирные фито- и бактериодетритофаги, всеядные животные с разными размерами тела (<1.5 мм и 1.5-6 мм) и хищники. Обсуждаются влияние солености на структуру зоопланктона, биотопическая приуроченность видов, особенности трофических взаимоотношений и обеспеченность пищей хищников.
Ключевые слова: соленые реки, зоопланктон, состав, структура, обилие, биотопическая приуроченность, трофические взаимодействия.
Высокоминерализованные речные воды широко распространены в аридных и семиаридных регионах (Williams, 1987). В лесостепной зоне России минерализация воды в реках достигает 0.6-1.0г/л, а на юге степной зоны 2-41г/л (Зинченко, Головатюк, 2013). В настоящее время в условиях глобального изменения климата во многих областях мира наблюдается процесс аридизации, который сопровождается возрастанием солености континентальных вод (Velasco et al., 2006). Соленость часто служит основным абиотическим фактором, определяющим состав видов и их численность в континентальных и океанических водах (Хлебович, Аладин, 2010). С увеличением минерализации воды в озерах биоразнообразие зоопланктона и зообентоса первоначально возрастает, затем резко снижается, при этом зоопланктон более чувствителен к росту минерализации по сравнению с бентосом (Алимов, 2008). В континентальных реках при увеличении солености тоже снижается биоразнообразие сообществ (Shortet al., 1991). В эстуарных экосистемах в области критической солености регистрируют минимальное видовое богатство крупных животных, но максимальное - простейших (Telesh et al., 2015).
Изучение соленых рек представляет значительный интерес для оценки особенностей экологии галофильных и галобионтных форм, их трофических взаимодействий и связей с биотопом (Williams, 1987; Shortet al., 1991). Глобальный научный интерес представляют исследования, количественно характеризующие потоки вещества и механизмы его переноса из соленых рек в наземные экосистемы (Milla'n et al., 2011; Zinchenko et al., 2014). Продукция водных экосистем поступает в наземные в процессе жизнедеятельности околоводных и амфибионтных животных (насекомые, амфибии, рептилии, птицы и некоторые млекопитающие), среди которых в аридной зоне наиболее значимую роль играют птицы (Ballinger, Lake, 2006). Важными представляются также трофические взаимодействия и энергетические потоки между донными и планктонными сообществами в экосистемах соленых рек, однако эти взаимодействия фактически не исследованы.
Цель работы - изучение особенностей таксономической и трофической структуры, биотопической приуроченности и потенциальных пищевых взаимодействий между видами зоопланктона, а также между зоопланктоном и сообществами мейобентоса и макрозообентоса в малых соленых реках бассейна оз. Эльтон.
Материалы и методы
Оз. Эльтон (площадь акватории более 180 км2, максимальная длина 18 км, ширина 13.5 км)
1 Работа выполнена при поддержке Российского фонда фундаментальных исследований, грант № 13-04-00740.
72
расположено в северной части Прикаспийской низменности (Волгоградская обл., 110 км восточнее р. Волги). Вода озера представляет собой насыщенный рассол хлоридно-магниево-натриевого состава. Минерализация рапы превышает 200 г/л (Водно-болотные ..., 2005). В озеро впадают семь рек Хара, Ланцуг, Большая и Малая Саморода, Солянка, Чернавка и Карантинка, их подробное описание и схема района исследований приведены в работах (Зинченко, Головатюк, 2010; Лазарева и др., 2013). Реки характеризуются солоноватой водой: Хара, Ланцуг и Большая Саморода (Б. Саморода) - мезогалинные (минерализация в период отбора проб 6-16 г/л), Чернавка и Солянка - полигалинные (25-32 г/л; табл. 1). По продольному профилю полигалинных рек соленость вод изменяется мало, в среднем течении мезогалинных рек в отдельные годы минерализация воды в 1.5-2 раза ниже, чем в устьевых участках (Лазарева и др., 2013).
Таблица 1. Характеристики рек бассейна оз. Эльтон в августе 2013 г.
Параметр Большая Саморода Хара Ланцуг Чернавка Солянка
Координаты устья 49° 07' с.ш.; 49° 12' с.ш.; 49° 12' с.ш.; 49° 12' с.ш.; 49° 10' с.ш.;
46° 47' в.д. 46° 39' в.д. 46° 38' в.д. 46° 40' в.д. 46° 35' в.д.
Длина*, км 24.3 46.4 19.9 5.2 6.7
Ширина, м 6-25 10-45 3-45 2-8 1.5-5
Глубина**, м 0.1-0.7 0.1-0.8 0.05-0.15 0.1-0.5 0.1-0.4
Скорость течения**, м/с 0-0.05 0-1.1 0-0.05 0-0.05 0-0.25
Растительность (проективное покрытие, %)** Phragmites australis (30-75) Phragmites australis (0-50) Phragmites australis (0-90) Enteromorpha intestinalis (0-5) Phragmites australis, Salicornia perennans (0-5)
Температура воды**, °С 22-25 18-28 24-29 17-30 18-26
Кислород (насыщение воды, %)** 96-129 52-417 22-558 67-110 96-325
Минерализация воды**, г/л 10.3-16.3 6.5-13.3 6.0-13.6 27.5-31.7 25.2-26.7
Примечания к таблице 1: * — расчетные данные Е.В. Промаховой (каф. гидрологии суши, МГУ); ** — в местах отбора проб.
Зоопланктон исследовали в августе 2013 г. на 5 реках: Солянка, Чернавка, Ланцуг Хара, Б. Саморода. На каждой реке отбирали пробы на 2-5 станциях. Схема расположения станций приведена ранее (Лазарева и др., 2013). Всего было обследовано 15 участков среднего и нижнего течения рек, в их верховьях пробы отбирали на непересыхающих участках. Пробы собирали мерным сосудом, на большинстве станций фильтровали 50 л воды через сито с ячеей 80 мкм, сборы фиксировали 4%-ным формалином. Обработку проб в лаборатории проводили обычным счетным методом: в камере Богорова под микроскопом StereoDyscovery-12 просчитывали всю пробу. В качестве зоопланктона учитывали все таксоны коловраток (Rotifera), ветвистоусых (Cladocera) и веслоногих ракообразных (Cyclopoida и Calanoida). Кроме того, без определения видовой принадлежности подсчитывали мейобентосных ракообразных (Harpacticoida и Ostracoda) и меропланктон (личинки моллюсков Dreissenidae, комаров Chironomidae и молодь клопов Corixidae).
Биомассу зоопланктона рассчитывали традиционным методом по уравнениям связи массы особей с длиной тела. Потенциальный состав потребляемой пищи для разделения зоопланктона на трофические группировки и экологическая характеристика видов приведены согласно литературным данным (Кутикова, 1970; Монченко, 1974; Монаков, 1998; Канюкова, 2006; Farhadian et al., 2009). Продукцию зоопланктона (Р) рассчитывали по формуле Р=В*Р/В, где Р/В - удельная скорость продукции: Р/В для
коловраток принимали 0.3 сут-1, для науплиусов и копеподитов Cyclopoida - 0.2 и 0.04-0.06 соответственно; рацион хищников (С) определяли как С=РА1, при значении коэффициента использования потребленной пищи на рост (М) для Cyclopoida 0.16. При переходе к энергетическим эквивалентам считали, что 1 мг сырой массы зоопланктона=0.05 мг С, а 1 мг С=10 кал. Подробно методика оценки продукции и рациона приведена в работе (Лазарева, Копылов, 2011).
Результаты и обсуждение
Состав зоопланктона (Rotifera, Qadocera, Cyclopoida, Calanoida). Летом в пробах количество видов зоопланктона было невелико (1-4), что регистрировали и ранее (Лазарева и др., 2013). Всего обнаружено 17 таксонов зоопланктона в ранге вида (табл. 2).
Таблица 2. Таксономический состав, встречаемость ^ - общая для всех проб) и экологическая характеристика видов зоопланктонав в притоках оз. Эльтон в августе 2013 г.
Река Таксон Солян ка Ланцуг Хара Чернавка Большая Саморода P, % Характеристика таксона
Rotifera
Brachionus plicatilis Müller, 1786 +++ + ++ +++ + 73 Фд/ЭТ
B. calyciflorus Pallas, 1766 - - ++ - - 20 Фд/ПЛ
Testudinella obscura Althaus, 1957 - - + - - 7 Фд/БП
Keratella quadrata Müller, 1786 - - - + - 7 Фд/ПЛ
Lecane luna Müller, 1776 - - - - + 7 Бд/БП
Cladocera
Ceriodaphnia reticulata (Jurine, 1820) - - - - + 7 Фд/ЭТ
Bosmina longirostris Müller, 1776 - - + - - 7 Фд/ЭТ
Coronatella (sin. Alona) rectangula (Dybowski&Grochowski, 1894) - - - - + 7 Бд/БП
Cyclopoida
Megacyclops viridis (Jurine, 1820) - + - - +++ 20 Фд,Вс,Хщ/БП
Acanthocyclops americanus (Marsh, 1820) - - +++ - - 27 Фд,Вс,Хщ/ПЛ
Cyclops furcifer Claus, 1857 - - + - - 7 Фд,Вс,Хщ/БП
Diacyclops bisetosus (Rehberg, 1880) - + - - - 7 Фд,Вс/БП
Apocyclops dengizicus (Lepeschkin, 1900) +++ - - +++ - 40 Фд,Хщ/БП
Eucyclops serrulatus (Fischer 1851) - + - - + 14 Фд,Вс/БП
Calanoida
Arctodiaptomus (Rh.) salinus (Daday, 1885) - - + - - 7 Фд/ПЛ
Harpacticoida
Harpacticoida gen.spp. +++ + + + +++ 53 Вс/БП
Ostracoda
Ostracoda gen.spp. - + - - + 14 Вс/БП
Mollusca
Dreissenidae gen. spp. veliger - - + - - 7 Фд/МП
Chironomidae
Chironomidae gen. spp. +++ + + +++ + 60 Фд/МП
Heteroptera
Corixidae gen.spp. juv. + + + + +++ 40 Вс/МП
Примечания к таблице 2: прочерк - таксон не обнаружен; Р - встречаемость в % от общего количества проб: «+» - встречен на отдельных участках водотока, «++» - встречен на большинстве станций, «+++» - встречен на всех станциях; Фд - фито-детритофаг; Бд - бактерио-детритофаг, Вс - всеядный, Хщ - хищник, ПЛ - эвпланктон; БП - бентопланктон, МП - меропланктон, ЭТ - эвритопный.
Среди обнаруженных видов преобладали циклопоидные копеподы (6 видов) и коловратки (5 видов). Наибольшее количество видов выявлено в мезогалинных реках Хара и Б. Саморода (7 и 6 видов соответственно), наименьшее - в полигалинной р. Солянка (2 вида). Зарегистрированы три коловратки Testudinella obscura, Lecane luna, Keratella quadrata и крупный циклоп Cyclops furcifer, которых в предыдущие годы мы не находили (Лазарева и др., 2013). Из этих видов в начале прошлого века единично регистрировали в р. Хара и окрестностях оз. Баскунчак Keratella quadrata (sin. Anuraea aculeata Ehrenb.), а Cyclops furcifer, вероятно, учитывали в составе группы «strenuus» этого рода, представители которой были широко распространены в реках бассейна оз. Эльтон (Бенинг, Медведева, 1926). Два вида коловраток Testudinella obscura и Lecane luna выявлены впервые для водоемов бассейна. Кроме того, этим летом в реках Солянка и Чернавка обнаружена сравнительно высокая (1-9 тыс. экз./м3) численность бентопланктонного галофила Apocyclops dengizicus, которого ранее отмечали только единично (Лазарева и др., 2013). В августе в планктоне присутствовали все стадии развития циклопа, включая взрослых самок с яйцевыми мешками и самцов.
Меропланктон. В полигалинных реках Солянка и Чернавка единично обнаружены молодь клопов (роды Sigara, Paracorixa, Callicorixa) и в огромном количестве (5-7 тыс. экз./м3) мелкие (0.9-4 мм) личинки комаров-звонцов сем. Chironomidae (в основном род Cricotopus spp.). Клопы в количестве до 200 экз./м3 зарегистрированы и в мезогалинных реках р. Ланцуг, Б. Саморода и Хара, а в среднем течении р. Хара единично найдены велигеры моллюсков сем. Dreissenidae.
Мейобентосные ракообразные обнаружены в сборах планктона на тех участках рек, где они были многочисленны в донных пробах. Во всех случаях количество гарпактицид (Cletocamptus spp.) в планктоне было существенно (на 3-4 порядка) меньше, чем в бентосе, а остракоды были обнаружены в небольшом количестве только в среднем течении р. Ланцуг и устье р. Б. Саморода (табл. 3). В полигалинных реках почти повсеместно единично находили мелких (1-4.5 мм) личинок мокрецов сем. Ceratopogonidae. Эти представители эпифауны попадали в сборы планктона только случайно.
Таблица 3. Средняя численность (тыс. экз./м2) Cyclopoida, Harpacticoida и Ostracoda в зоопланктоне и мейобентосе.
Реки Глубина, м Cyclopoida Harpacticoida Ostracoda
Пл Бент Пл Бент Пл Бент
Ланцуг 0.05-0.15 0.3 1.7 0.1 225.3 <0.1 102.1
Хара 0.10-0.80 1.8 0.2 <0.1 179.2 0 0.4
Б. Саморода 0.10-0.80 0.4 2.0 <0.1 78.9 <0.1 10.7
Солянка 0.05-0.40 0.6 1.5 <0.1 20.5 0 39.4
Чернавка 0.10-0.50 0.4 1.3 0.3 7.5 0 300.3
Примечания к таблице 3: Пл - зоопланктон, Бент - мейобентос (данные В.А. Гусакова).
В целом, в двух полигалинных реках список содержал 6 видов гидробионтов, тогда как в трех мезогалинных - 18 (табл. 2). Общее число видов, найденных в каждом из притоков оз. Эльтон, достоверно снижалось с ростом минерализации воды (рис. 1). Ранее было показано, что характеристики видового богатства зоопланктона этих рек резко снижаются при минерализации >12 г/л. Наиболее заметно уменьшается число видов коловраток, кладоцер и остракод (Лазарева и др., 2013).
Доминанты и обилие зоопланктона. С ростом уровня минерализации воды существенно изменялась таксономическая структура речного зоопланктона. Из девяти крупных таксонов гидробионтов, обнаруженных в планктоне (табл. 2), многочисленными были предствители только трех: Rotifera, Cyclopoida и Chironomidae. При минерализации <16 г/л доминировали ракообразные (в среднем >60% численности). В устье р. Ланцуг и на обоих обследованных участках р. Б. Саморода был многочислен бентопланктонный эвригалинный Megacyclops viridis (около 90% численности и почти 100% биомассы зоопланктона). В р. Хара преобладал планктонный эвригалинный Acanthocyclops americanus, который образовывал 44-79% численности и 21-99% биомассы.
При минерализации воды >20 г/л преобладали коловратки и хирономиды. В пять раз возрастала доля в планктоне галобионта Brachionus plicatilis, который обитал во всех реках (табл. 2), а в
полигалинных формировал >80% численности и биомассы. Среди циклопоидных копепод наблюдали полное замещение доминантных эвригалинных видов галофилом Apocyclops dengizicus, который образовывал <20% численности зоопланктона. Количество хирономид первого возраста, имеющих планктонную стадию, было более чем в 30 раз выше в полигалинных реках (4±1 тыс. экз./м3) по сравнению с мезогалинными (<0.5 тыс. экз./м3). В первых они формировали до 30-50% суммарной численности зоо- и меропланктона.
Рис. 1. Изменение видового богатства зоопланктона (общее число видов в списке) с ростом минерализации воды в реках бассейна оз. Эльтон в августе 2013 г. Условные обозначения: Реки: 1 -Хара, 2 - Ланцуг, 3 - Б. Саморода, 4 -Солянка, 5 - Чернавка. Пунктир - линия тренда (линейная модель), г -коэффициент корреляции.
1 2 3 4 5
Реки
Численность зоопланктона варьировала пропорционально вкладу коловраток в обилие сообщества (табл. 4). Общее количество зоопланктона в полигалинных реках (30±10 тыс. экз./м3) в среднем было в 5 раз выше, чем в мезогалинных (6±2 тыс. экз./м3) за счет массового развития Brachionus plicatilis. Напротив, биомасса в мезогалинных (68±26 мг/м3) и полигалинных реках (80±27 мг/м3) фактически не различалась. Отмечены очень большие вариации численности (4-20 раз) и биомассы (2-115 раз) зоопланктона на различных участках рек.
Таблица 4. Количество зоопланктона в реках бассейна оз. Эльтон в августе 2013 г.
Показатель Реки
Ланцуг Хара Б. Саморода Солянка Чернавка
Численность (К), тыс. экз./м3 0.2-4.3 0.2-17.4 0.9-3.7 7.1-76.8 8.6-33.0
Биомасса (Е), мг/м3 5-119 2-230 26-47 31-209 24-77
Доминантные виды, >20% N Megacyclops viridis Acanthocyclops americanus Megacyclops viridis Brachionus plicatilis Brachionus plicatilis
Следует отметить, что биомасса зоопланктона в августе 2013 г. была крайне низкой, наибольшие ее значения (>200 мг/м3) зарегистрированы вблизи зарослей макрофитов в среднем течении р. Солянка plicatilis) и в зарегулированном участке р. Хара (Acanthocyclops americanus). Для сравнения, в августе 2009 г. в реках Хара и Б. Саморода регистрировали огромную (3-5 млн. экз./м3) численность коловраток, а биомасса достигала 6-8 г/м3 (Лазарева и др., 2013). Это свидетельствует о значительных межгодовых вариациях летнего обилия зоопланктона исследованных рек.
Биотопическая приуроченность зоопланктона, стратегии локализации видов в толще воды. Реки Приэльтонья мелководны, наибольшая глубина на русле <1 м, ряд участков только 0.05-0.2 м, некоторые (среднее течение р. Ланцуг, устье р. Солянка) сильно зарастали макрофитами или дно их было покрыто цианобактериальными биоплёнками (устье р. Чернавка; табл. 1). Этим определялось небольшое число (20% списка) эвпланктонных форм, которые зарегистрированы только среди копепод и коловраток (табл. 2). Большую часть сообщества составлял бентопланктон (45%), эвритопные формы и меропланктон формировали по 15%.
Бентопланктон - общее для зоопланктона и мейобентоса подмножество видов, объединяющее
экз. 12
1 —и—2
--
/ У = -1.3х +11.7
г2 = -0.86
/ —^
—^
г/л 32
24
16
значительную часть ветвистоусых, веслоногих и ракушковых ракообразных. Сравнение численности ракообразных таксономических групп Cyclopoida, Harpacticoida и Ostracoda в обоих сообществах четко указывало на биотопическую приуроченность доминантов. Так, в р. Хара численность Cyclopoida в планктоне была почти на порядок выше, чем в бентосе, на всем протяжении реки доминировал планктонный A. americanus (табл. 3). В других реках количество циклопоидных копепод в планктоне было в 3-6 раз ниже, чем в бентосе, здесь доминировали бентопланктонный Megacyclops viridis и, по-нашему мнению, тоже бентопланктонный Apocyclops dengizicus. Биотопическую приуроченность этого вида до сих пор не обсуждали (Монченко, 1974; Farhadian et al., 2009), однако есть данные о его высокой численности в планктоне центральной части больших водоемов (Dexter, 1993). В исследованных реках отмечена существенно более высокая (в 2.5-3 раза) численность A. dengizicus в бентосных сборах по сравнению с толщей воды, что характеризовало его как обитателя придонного слоя. Во всех реках Harpacticoida и Ostracoda преобладали в сборах мейобентоса, что соответствует их придонному образу жизни и характеризует эти организмы как эумейобентос или бентопланктон.
По обилию в зоопланктоне полигалинных рек доминировали эвритопные виды (>50% общей численности), тогда как в мезогалинных - бентопланктон или эвпланктон. Наибольший (>70%) вклад эвпланктона в обилие сообщества наблюдали на сравнительно глубоких (0.5-0.8 м) участках в среднем течении р. Хара, в устьевой области этой реки доминировал (70%) эвритопный зоопланктон, как и в полигалинных реках. Высокая доля смешанных, а по генезису «взаимопроникающих» экологических группировок (бентопланктон, эвритопные виды) в видовой композиции и численности зоопланктона исследованных рек, указывала на сложность топических и трофических связей в планктонных и донных сообществах.
Трофическая структура сообщества. Таксоны, обнаруженные в зоопланктоне исследованных рек, по потенциальному составу потребляемой пищи составили четыре трофические группы: фито-детритофаги, бактерио-детритофаги, всеядные и хищники (рис. 2). По числу видов преобладали (>50% списка) мирные фито-детритофаги и бактерио-детритофаги, к которым относились все Rotifera, Cladocera, Calanoida, велигеры Mollusca, науплиусы Cyclopoida c фильтрационным питанием, а также молодь Chironomidae, большую часть которых составляли фитофаги Cricotopus spp. (Zinchenko et al., 2014).
Рис. 2. Относительное число видов в трофических группах зоопланктона рек бассейна оз. Эльтон в августе 2013 г. Условные обозначения: 1 - бактерио-детритофаги, 2 - фито-детритофаги, 3 - всеядные, 4 - хищники.
Всеядные и хищные виды почти поровну (22 и 26% видов в списке соответственно) формировали вторую половину сообщества. Копеподиты стадий 1-3 Cyclopoida захватывают частицы пищи (детрит, простейшие, коловратки) или соскребают ее с субстрата (Монаков, 1998). Эта возрастная группа, а также все копеподитные стадии родов Eucyclops и Diacyclops, для которых не характерен хищный образ жизни (Монаков, 1998), вошли в группу всеядных животных. Из других таксонов к всеядным относили ракообразных Harpacticoida и Ostracoda, а также сравнительно крупную (1.5-6 мм) молодь клопов Corixidae. Взрослые Apocyclops, копеподиты с 4-ой стадии развития и взрослые Megacyclops и Achanthocyclops вошли в группу мелкоразмерных (длина тела <1.5 мм) хищников.
По обилию, как и по видовому богатству, в большинстве рек преобладали (50-90% общей численности) фито-детритофаги. Они были представлены в основном плавающе-ползающими вертификаторами (седиментаторами) рода Brachionus, добывающими пищу в основном с поверхности субстрата (Кутикова, 1970). В среднем течении р. Хара на сравнительно глубоких (>0.5 м) участках с ними было сравнимо количество плавающих и добывающих пищу в толще воды фильтраторов,
представленных науплиусами Cyclopoida. В р. Б. Саморода науплиусы преобладали (90-100% численности) среди мирных животных.
Всеядные животные доминировали (50-90% численности) только в р. Ланцуг и верховье р. Солянка. В первой они были представлены питающимися на субстрате плавающе-ползающими собирателями копеподитами всех возрастов рода Eucyclops и Harpacticoida, во второй - плавающими собирателями личинками Chironomidae на планктонной стадии развития. На всем протяжении рек Ланцуг, Б. Саморода и устьевых областях остальных водотоков небольшое количество крупных всеядных животных (<15% численности) составляли собиратели клопы Corixidae. Относительное обилие хищников было наибольшим в мезогалинных реках (10-35%), особенно в пруду на р. Хара, в устье р. Ланцуг и в среднем течении р. Б. Саморода. Везде они в основном состояли из плавающих в толще воды активных хватателей копеподитов стадий 4-5 и взрослых особей родов Megacyclops или Acanthocyclops. В обеих полигалинных реках хищниками являлись взрослые Apocyclops dengizicus.
Продукция зоопланктона и обеспеченность пищей хищников. Летняя суточная продукция зоопланктона (без меропланктона) в исследованных реках очень мала (в среднем <5 кал/м3), максимальные значения (до 9 кал/м3) отмечены в полигалинных реках (табл. 5).
Таблица 5. Суточная продукция (Рмир) основных трофических групп мирного зоопланктона, суточный рацион (Схищ) наиболее многочисленных хищников и их обеспеченность пищей в реках бассейна оз. Эльтон в августе 2013 г.
Реки Рмир, кал/м3 Схищ, кал/м3 Рзоо Схищ, кал/м3
Rotifera Cyclopoida Cyclopoida
Ланцуг 2.7 0.6 13.4 -10.0
Хара 1.8 0.2 6.6 -4.4
Б. Саморода 0.1 0.08 4.3 -4.0
Солянка 8.9 0.3 3.3 6.0
Чернавка 7.0 0.05 1.0 6.1
Примечание. Рмир - продукция не хищных животных зоопланктона (без меропланктона); Схищ - рацион хищных Cyclopoida; Рзоо-Схищ - продукция зоопланктона, доступная прочим хищникам (насекомым), отрицательные значения - дефицит пищи для хищников внутри сообщества.
Основные продуценты представлены коловратками (70-90% продукции не хищных животных). В целом, продуктивность зоопланктона в соленых реках сравнима с таковой на незарегулированных участках пресных малых рек (Экосистема малой ..., 2007), но в ~40 раз ниже, чем в Вислинском заливе Балтийского моря с соленостью ~4%о, где основными продуцентами служат мирные кладоцеры (Науменко, 2009).
В полигалинных реках пищевые потребности наиболее многочисленных хищников (Cyclopoida) вполне могли быть удовлетворены продукцией коловраток рода Brachionus, превышающей рацион хищников в 3-7 раз (табл. 5). В мезогалинных реках рацион хищников был многократно выше продукции мирного зоопланктона. Здесь хищники, вероятно, компенсировали недостаток пищи подходящими по размеру животными мейобентоса (молодь Harpacticoida, Ostracoda, Ceratopogonidae) и собственной молодью. Каннибализм обычен в популяциях циклопоидных копепод (Монаков, 1998; Brandl et al., 1998). Дефицит пищи в конце лета мог индуцировать переход к диапаузе копеподитов 45 стадий у Megacyclops viridis, для которого характерны весенний и осенний периоды размножения.
Обсуждение результатов исследований
Согласно определению Р. Кольквитца (Киселев, 1969), планктон - это естественное сообщество организмов, которые обитают в толще воды, пассивно дрейфуют с течениями и находят в этом нормальные условия для своего существования. В пресных континентальных водоемах к зоопланктону обычно относят коловраток (Rotifera) и три крупных таксона ракообразных (Cladocera, Cyclopoida и Calanoida). В солоноватых часто в составе зоопланктона учитывают еще два таксона (Harpacticoida и Ostracoda; Лазарева и др., 2013; Claps et al., 2009).
Большинство видов пресноводного зоопланктона по локализации в толще воды распределяются на эвпланктон (истинный планктон), вся активная жизнедеятельность которого происходит в воде, и бентопланктон (факультативный планктон, семипланктон, планктобентос, нектобентос), представители которого по образу жизни связаны с субстратом, но способны плавать вблизи него (Рылов, 1922). Помимо этих групп в планктонных сборах встречаются временно-планктонные организмы (меропланктон), представленные личинками донных животных и псевдопланктонные (тихопланктон, случайный планктон), к которым относятся донные формы, вынесенные в толщу воды волнением или попавшие в пробу при взмучивании грунта орудием лова.
Эвпланктонные виды преобладают в пелагиали водоемов. В литорали больших водоемов, в мелководных озерах и прудах, а также в реках доминирует бентопланктон. Основная проблема определения биотопической приуроченности того или иного вида состоит в способности многих из них в различных условиях локализоваться в разных биотопах. В связи с этим часто выделяют эвритопные формы (Волга и ее жизнь, 1987), способные жить как в толще воды, так и среди растительности, в прибрежье или у дна (например, ряд видов родов Brachionus, Ceriodaphnia). Речные биотопы, по образному определению А.А. Протасова (2010), можно отнести к «микшированными» участками экосистем, в которых вообще сложно разделить сообщества на «планктон», «бентос» и «перифитон». Результаты анализа биотопической приуроченности гидробионтов в соленых реках бассейна оз. Эльтон вполне согласуются с этим определением, большинство видов в списке относятся к бентопланктону, при этом нехищные животные так или иначе связаны трофическими отношениями с субстратом.
При описании трофической структуры речных сообществ зоопланктона получило распространение выделение экологических группировок видов по способу передвижения и захвата пищи (Чуйков, 1981). На основе данных о количественном соотношении экологических групп обсуждают доминирующий тип трофических взаимодействий внутри сообщества, а также его модификации под влиянием внешних факторов (Крылов, 2005; Экосистема малой ..., 2007). В общем, для водных экосистем к концу ХХ века разработаны два направления анализа трофической сети: европейское и американское (Лазарева, 2008). Первое предполагает разделение сети на трофические уровни или крупные блоки видов (фильтраторы, хищники, сообщества микробной «петли») с последующим расчетом продукции и потоков энергии по трофическим цепям (Науменко, 2009; Лазарева, Копылов, 2011). Во втором используют максимальную детализацию сети с анализом отдельных ее фрагментов (сообществ) в идеале на уровне доминантных видов (Pimm et al., 1991). В настоящей работе использован классический «европейский» подход в комбинации с выделением ведущих экологических группировок на каждом трофическом уровне. Для высокоминерализованных рек анализ структуры трофической сети, оценка продуктивности зоопланктона и обеспеченности пищей хищников сделаны впервые.
Установлено, что большинство мирных и всеядных животных, формирующих основу численности зоопланктона, относятся к экологическим группам, связанным пищевыми отношениями с субстратом. Подобное характерно для участков малых рек с зарослями высших водных растений (Крылов, 2005). Потенциальный состав пищи мирного и всеядного зоопланктона близок к таковому тех же трофических групп мейо- и макробентоса (Монаков, 1998). В исследованных реках при небольшом слое воды и высоком уровне развития водорослевых и бактериальных матов представители зоопланктона (коловратки, копеподиты циклопов) и меропланктона (личинки Chironomidae, Corixidae), вероятно, конкурируют за пищу с бентосными видами. Среди клопов сем. Corixidae в исследованных реках наиболее обычны виды родов Sigara, Paracorixa, Callicorixa (Зинченко, Головатюк, 2010, 2013). Они представляют сравнительно крупных всеядных животных, которые питаются преимущественно растениями и детритом (Канюкова, 2006). Однако есть сведения о потреблении некоторыми кориксидами мелких моллюсков, ракообразных и личинок донных животных (Монаков, 1998). В общем, в исследованных реках зоопланктон формирует три трофических уровня: мирные фильтраторы и седиментаторы фито- и бактериодетритофаги, всеядные животные с разными размерами тела, стратегией добывания пищи и спектром питания, генерализующие потоки ресурсов от разных источников, и сравнительно мелкие хищники, потребляющие ограниченный набор жертв с длиной тела <1 мм.
Наиболее многочисленными хищниками внутри сообщества зоопланктона являются старшие возрастные группы Cyclopoida. В силу радикального изменения способов добывания и состава пищи в онтогенезе циклопоидных копепод, их популяции целиком принято считать всеядными (Brandl, 1998).
Однако при анализе трофических взаимоотношений необходимо разделение популяции на мирную (науплиусы), всеядную (копеподиты стадий 1-3) и преимущественно хищную (копеподиты стадий 4-5 и взрослые особи) трофические группировки (Лазарева, Копылов, 2011). Копеподиты Cyclopoida, в том числе роды Megacyclops и Acanthocyclops, переходят к хищному образу жизни с 3-4 стадии развития и потребляют достаточно крупных животных (ракообразные), в том числе своего вида (Монаков, 1998; Brandl, 1998). Apocyclops dengizicus в культуре достигает половозрелости исключительно на водорослевом корме, однако для размножения ему тоже нужна животная пища (Farhadian et al., 2009). Взрослых особей этого вида относили к хищникам.
Облигатно хищные виды в реках малочисленны и представлены крупными (>1.5 мм) бентосными насекомыми и их личинками. Это жуки (роды Enochrus, Berosus, Helochares и др.), а также личинки стрекоз (роды Aeschna, Sympetrum и Ischnura; Зинченко, Головатюк, 2013). Все они на ранних стадиях развития или при дефиците иной пищи потребляют ракообразных планктона (Монаков, 1998). Кроме того, планктонных коловраток и мелких ракообразных способны поедать личинки комаров сем. Culicidae (Монаков, 1998), которые также обитают в исследованных реках (Зинченко, Головатюк, 2013). Таким образом, поток энергии от зоопланктона соленых рек в наземные экосистемы проходит через бентосных насекомых - верховных хищников, потребляющих продукцию зоопланктона и, в свою очередь, потребляемых амфибиями, рептилиями и птицами.
Летом для крупных хищных насекомых наибольшее количество продукции зоопланктона доступно в полигалинных реках (>60% или ~6 кал/м3 в сут), тогда как в мезогалинных мирный зоопланктон не обеспечивает пищей даже многочисленных мелких хищников (Cyclopoida; табл. 5). Только в отдельные годы летом в мезогалинных реках наблюдается массовое развитие коловраток Brachionus plicatilis (Лазарева и др., 2013), которые формируют основу продукции зоопланктона этих биотопов.
Таким образом, поток энергии от зоопланктона соленых рек в наземные экосистемы отчетливо прослеживается только для полигалинных биотопов, в мезогалинных фактически вся продукция зоопланктона потребляется внутри сообщества. Отдельный поток энергии в наземные экосистемы создает меропланктон (личинки Chironomidae), наибольшее количество которых обнаружено также в полигалинных биотопах. Продукцию планктонной стадии хирономид не оценивали. В бентосе суточная продукция хирономид очень высока и мало различается между мезо- и полигалинными биотопами, она составляет в среднем 540 мг/м2 (сухой вес) или ~3 ккал/м2 (Zinchenko et al., 2014). Это на три порядка выше продукции всего зоопланктона.
Заключение
Летом 2013 г. в составе зоопланктона (без меропланктона) пяти притоков оз. Эльтон обнаружено 17 видов, два вида коловраток зарегистрированы впервые для региона. Основным фактором, определяющим видовое богатство, структуру и обилие зоопланктона служит минерализация воды. При минерализации >16 г/л в пять раз возрастает доля в планктоне галобионта Brachionus plicatilis, а также происходит замещение доминантных эвригалинных видов циклопов галофилом Apocyclops dengizicus. Видовое богатство сообщества достоверно снижается с ростом минерализации: в полигалинных реках выявлено втрое меньше видов по сравнению с мезогалинными. Общее количество зоопланктона в полигалинных реках в среднем в 5 раз выше, чем в мезогалинных, но биомасса фактически не различается.
В топической структуре сообщества выделены четыре группировки: эвпланктон, бентопланктон, меропланктон и эвритопные виды. По числу видов во всех реках преобладал бентопланктон, по обилию в полигалинных реках доминировали эвритопные виды (коловратки Brachionus), тогда как в мезогалинных - бентопланктон или эвпланктон (Cyclopoida).
Несмотря на сравнительно низкое видовое богатство, зоопланктон соленых рек характеризуется сложными трофическими взаимоотношениями, которые во многом определяются сменой стратегии добывания пищи в онтогенезе циклопоидных копепод. По потенциальному составу потребляемой пищи выявлены четыре трофические группы, которые организованы в три трофических уровня: мирные фильтраторы и седиментаторы фито- и бактериодетритофаги, всеядные животные с разными размерами тела и стратегией добывания пищи и хищники. По числу видов преобладают мирные фито-детритофаги, они же в большинстве рек составляют 50-90% численности сообщества. Большинство нехищных животных связаны пищевыми отношениями с субстратом и, вероятно, конкурируют за пищу с
бентосными видами.
Все исследованные реки в летнюю межень отличаются низкой продуктивностью зоопланктона. Суточная продукция составляет в среднем <5 кал/м3, основными продуцентами служат коловратки рода Brachionus. В мезогалинных реках вся продукция зоопланктона, за исключением отдельных лет, потребляется внутри сообщества. В полигалинных реках пищевые потребности хищников (Cyclopoida) вполне могут быть удовлетворены продукцией коловраток. Поток энергии в наземные экосистемы отчетливо выражен только в полигалинных биотопах, он проходит через бентосных насекомых и может достигать >60% продукции зоопланктона.
Благодарности. Автор благодарна Т.Д. Зинченко и Л.В. Головатюк за организацию работ и любезно предоставленные результаты измерения физико-химических характеристик воды, а также В.А. Гусакову за помощь в сборе зоопланктона и описание биотопов.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
Алимов А.Ф. 2008. Связь биологического разнообразия в континентальных водоемах с их морфометрией и
минерализацией вод // Биология внутренних вод. №1. С. 3-8. Бенинг А.Л., Медведева Н.Б. 1926. О микрофауне водоемов окрестностей Эльтона и Баскунчака // Известия
краеведческого института изучения Южно-Волжской области. Саратов: Сарполиграфпром. Т. 1. 39 с. Водно-болотные угодья Приэльтонья. 2005. Волгоград: Видео-Хайтек. 27 с. Волга и ее жизнь. 1978. Л.: Наука. 348 с.
Зинченко Т.Д., Головатюк Л.В. 2010. Биоразнообразие и структура сообществ макрозообентоса соленых рек
аридной зоны юга России (Приэльтонье) // Аридные экосистемы. Т. 16. № 3 (43). С. 25-33. Зинченко Т.Д., Головатюк Л.В. 2013. Соленосная толерантность донных организмов речных вод (обзор) // Аридные
экосистемы. Т. 19. № 3 (56). С. 5-11. Канюкова Е.В. 2006. Водные полужесткокрылые насекомые (Heteroptera: Nepomorpha, Gerromorpha) фауны России
и сопредельных стран. Владивосток: Дальнаука. 297 с. Киселев И.А. 1969. Планктон морей и континентальных водоемов. Л.: Наука. Т. 1. 658 с. Крылов А.В. 2005. Зоопланктон равнинных малых рек. М.: Наука. 263 с. Кутикова Л.А. 1970. Коловратки фауны СССР. Л.: Наука. 744 с.
Лазарева В.И. 2008. Методические подходы к анализу структуры трофической сети озер: современное состояние проблемы // Водные экосистемы: трофические уровни и проблемы поддержания разнообразия. Матер. Всерос. конф. 24-28 нояб. 2008 г. Вологда: Вологодский гос.-пед. ун-т. С. 185-188. Лазарева В.И., Гусаков В.А., Зинченко Т.Д., Головатюк Л.В. 2013. Зоопланктон соленых рек аридной зоны юга
России (бассейн оз. Эльтон) // Зоологический журнал. Т. 92. №8. С. 1-11. Лазарева В.И., Копылов А.И. 2011. Продуктивность зоопланктона на пике эвтрофирования экосистемы равнинного водохранилища: значение беспозвоночных хищников // Успехи современной биологии. Т. 131. № 3. С. 300-310.
Монаков А.В. 1998. Питание пресноводных беспозвоночных. М.: Ин-т проблем экологии и эволюции РАН. 320 с. Монченко В.И. 1974. Щелепнороп циклопоподiбнi циклопи (Cyclopidae). Фауна Украши. Киев: Наукова Думка. Т. 28. Вып. 3. 451 с.
Науменко Е.Н. 2009. Зоопланктон в эстуариях разного типа (на примере Куршского и Вислинского заливов
Балтийского моря) // Биология внутренних вод. № 1. С. 76-85. Протасов А.А. 2010. Некоторые замечания относительно экологических группировок гидробионтов // Биология
внутренних вод. № 3. С. 11-13. Рылов В.М. 1922. Что понимать под «планктонным» организмом // Русский гидробиологический журнал. Т. 1. № 8. С. 241-247.
Хлебович В.В., Аладин Н.В. 2010. Фактор солености в жизни животных // Вестник РАН. Т. 80. № 5-6. С. 527-532. Чуйков Ю.С. 1981. Методы экологического анализа состава и структуры водных животных // Экология. № 3. С. 45-52.
Экосистема малой реки в изменяющихся условиях среды. 2007. М.: Т-во научных изданий КМК. 372 с. Ballinger A., Lake P.S. 2006. Energy and nutrient fluxes from rivers and streams into terrestrial food webs // Marine and
Freshwater Research. Vol. 57. P. 15-28. Brandl Z. 1998. Feeding strategies of planktonic cyclopoids in lacustrine ecosystems // Journal of Marine Systems. Vol. 15. P. 87-95.
ClapsM.C., Gabellone N.A., NeschukN.C. 2009. Influence of regional factors on zooplankton structure in a saline lowland
river: the Salado River (Buenos Aires province, Argentina) // River Research and Applications. Vol. 25 P. 453-471. Dexter D.M. 1993. Salinity tolerance of the copepod Apocyclops dengizicus (Lepeschkin, 1900), a key food chain organism in the Salton Sea, California // Hydrobiologia. Vol. 267. P. 203-209.
Farhadian O., Yusoff F., Mohamed S. 2009. Nutritional values of Apocyclops dengizicus (Copepoda: Cyclopoida) fed
Chaetocerous calcitrans and Tetraselmis tetrathele // Aquaculture Research. Vol. 40. P. 74-82. Milla'n A., Velasco J., Gutie'rrez-Ca'novas C., Arribas P., Picazo F., Sa'nchez-Ferna'ndez D., Abella'n P. 2011. Mediterranean saline streams in southeast Spain: what dowse know? // Journal of Arid Environments. Vol. 75. P. 1352-1359.
Pimm S.L., Lawton J.H., Cohen J.E. 1991. Food web patterns and their consequences (a review) // Nature. Vol. 350. P. 669-674.
Short T.M., Black J.A., Birge W.J. 1991. Ecology of a saline stream: community responses to spatial gradients of
environmental conditions // Hydrobiologia. Vol. 226. P. 167-178. TeleshI.V., SchubertH., Skarlato S.O. 2015. Size, seasonality or salinity: Wath drives the protistan species maximum in
the horohalinicum? // Estuarine, Coastal and Shelf Science. Vol. 161. P. 102-111. Velasco J., Millán A., Hernández J., Gutiérrez C., Abellán P., Sánchez D., Ruiz M. 2006. Response of biotic communities to salinity changes in a Mediterranean hypersaline stream // Saline Systems. Vol. 2. http://www.salinesystems.org/content/2Z1/12. Williams W.D. 1987. Salinization of rivers and streams: an important environment hazard // Ambio. Vol. 16. P. 180-185. Zinchenko T.D., Gladyshev M.I., Makhutova O.N., Sushchik N.N., Kalachova G.S., Golovatyuk L.V. 2014. Saline rivers provide arid landscapes with a considerableamount of biochemically valuable production of chironomid (Diptera) larvae // Hydrobiologia. Vol. 722. P. 115-128.
TOPICAL AND TROPHIC STRUCTURE OF MIDSUMMER ZOOPLANKTON IN SALINE
RIVERS IN THE ELTON LAKE BASIN
© 2017. V.I. Lazareva
I.D. Papanin Institute for Biology of Inland Waters RAS Russia, 152742, Borok, Nekouzskii raion. E-mail: lazareva_v57@mail.ru
In August 2013, seventeen taxa of zooplankton of the rank of species (Cladocera, Cyclopoida, Calanoida and Rotifera) and three taxa of meroplankton (larvae of Mollusca, Diptera and Heteroptera) were identified in zooplankton of six small rivers in the basin of Lake Elton with mineralization of 6-32 g/L. Most part of the list (45%) was formed by benthoplankton; euplankton constituted only 20%. Three trophic levels were distinguished in the community: peacefulphyto- and bacteriodetritophages, omnivorous animals with different size of the body (< 1.5 mm and 1.5-6 mm) and predators. The effect of salinity on the zooplankton structure, biotopical distribution of species, features of trophic relations, and food supply of predators are discussed. Keywords: saline rivers, zooplankton, species composition, structure, abundance, biotopical distribution, trophic interaction.
