CC BY
118
doi: 10.24411/0235-2451-2020-11201
УДК 591.133
токсигенные грибы и проблемы продовольственной безопасности(обзор)
м.м. лЕвитин1, в.Г. джавахия2
'Всероссийский научно-исследовательский институт защиты растений, ш. Подбельского, 3, Пушкин-Санкт-Петербург, 196608, Российская Федерация
2Всероссийский научно-исследовательский институт фитопатологии, ул. Институт, владение 5, р.п. Большие Вяземы, Одинцовский район, Московская область, 143050, Российская Федерация
резюме. Заражение посевов токсигенными грибами и накопление в растительной продукции опасных для здоровья человека и животных микотоксинов создают серьезную угрозу для продовольственной безопасности страны. Основные продуценты микотоксинов, имеющие хозяйственное значение, грибы из родов Fusarium, Alternat, Penicillium и Aspergillus. При этом не все изоляты потенциально опасных видов способны продуцировать афлатоксины, следовательно, их биосинтез не относится к числу процессов, необходимых для развития грибов-продуцентов. Об актуальности этой проблемы свидетельствует, например, то, что в образцах из Московской области (2013 г.) грибы Fusarium были обнаружены в 171 пробе из 239 (71,5 %), при этом пораженность часто была весьма значительной. В луговых травах Московской области в 2014 г. встречаемость Т-2 токсина составляла 54 %, дезоксиниваленола (ДОН) - 19 %, зеараленона - 21 %, фумонизинов - 4 %, их содержание варьировало соответственно в интервалах 3...795 мкг/кг, 78...930 мкг/кг, 25...5750 мкг/кг и 66...300 мкг/кг. Отсутствие высокоэффективных подходов к нейтрализации проблемы заражения посевов токсигенными грибами заставляет искать новые перспективные методы и технологии сохранения качества продукции. Остаются актуальными рекомендации по постоянному мониторингу фитосанитарной ситуации в посевах сельскохозяйственных культур, тщательному микологическому и микотоксикологиче-скому контролю сельскохозяйственной продукции, проведению общепринятых защитных и агротехнических мероприятий. Одновременно представляется перспективным использование разработанных отечественными учеными методов контроля накопления микотоксинов с применением биологических и химических препаратов, способных блокировать биосинтез токсинов или осуществлять их трансформацию в менее токсичные соединения.
ключевые слова: микотоксины, афлатоксины, фузариотоксины, токсигенные грибы, микозы, географическая распространенность, методы снижения загрязненности продуктов растениеводства
Сведения об авторах: М.М. Левитин, доктор биологических наук, академик РАН, научный консультант (e-mail: [email protected]); В.Г. Джавахия, кандидат биологических наук, зав. отделом
для цитирования: Левитин М.М., Джавахия В.Г. Токсигенные грибы и проблемы продовольственной безопасности (обзор) // Достижения науки и техники АПК. 2020. Т. 34. № 12. С. 5-11. doi: 10.24411/0235-2451-2020-11201.
Toxigenic fungi and food security issues (review)
M.M. Levitin1, V.G. Dzhavakhiya2
'All-Russian Research Institute of Plant Protection, sh. Podbel'skogo, 3, Pushkin, Sankt-Peterburg, 196608, Russian Federation 2 All-Russian Research Institute of Phytopathology, ul. Institut, vl. 5, r.p. Bol'shie Vyazemy, Odintsovskii r-n, Moskovskaya obl.,143050, Russian Federation
Abstract. Infection of crops with toxigenic fungi and the accumulation of mycotoxins hazardous to human and animal health in plant products pose a serious threat to the food security of Russia. The main producers of economically important mycotoxins are fungi from the genera Fusarium, Alternaria, Penicillium, and Aspergillus. Moreover, not all isolates of potentially dangerous species of these genera are capable of producing aflatoxins; therefore, their biosynthesis is not a process necessary for the development of producing fungi. The urgency of this problem is evidenced, for example, by the fact that in samples from the Moscow region (2013), Fusarium fungi were found in 171 out of 239 samples (71.5%), while the infestation was often very significant. In 2014, the prevalence of T-2 toxin in the meadow grasses of the Moscow region was 54%; deoxynivalenol (DON) - 19%; zearalenone - 21%; fumonisins - 4%. Their content varied in the intervals of 3-795 ug/kg, 78-930 ug/kg, 25-5750 ug/kg, and 66-300 ug/kg, respectively. The absence of highly effective approaches to neutralizing the problem of contamination of crops with toxigenic fungi propels the search for new promising methods and technologies for maintaining product quality. Recommendations on constant monitoring of the phytosanitary situation in crops, careful mycological and mycotoxicological control of agricultural products, and generally accepted protective and agrotechnical measures remain relevant. At the same time, it seems promising to use the methods developed by Russian scientists to control the accumulation of mycotoxins using biological and chemical preparations capable of blocking the biosynthesis of toxins or transforming them into less toxic compounds.
Keywords: mycotoxins; aflatoxins; fusariotoxins; toxigenic fungi; mycoses; geographic prevalence; methods for reducing the contamination of crop products.
Author Details: M. M. Levitin, D. Sc. (Biol.), member of the RAS, science advisor (e-mail: [email protected]); V.G. Dzhavakhiya, Cand. Sc. (Biol.), head of division
For citation: Levitin MM, Dzhavakhiya VG [Toxigenic fungi and food security issues (review)]. Dostizheniya nauki i tekhniki APK. 2020;34(12):5-11. Russian. doi: 10.24411/0235-2451-2020-11201.
Продовольственная безопасность - одна из главных целей экономической политики государства. Указом Президента Российской Федерации № 120 от 30 января 2010 г. была утверждена Доктрина продовольственной безопасности Российской Федерации. Одна из задач, поставленных в этом документе,
- обеспечение безопасности пищевых продуктов. Зачастую виновниками опасных ситуаций с продукцией сельского хозяйства становятся токсигенные грибы
- патогенные микроорганизмы, продуцирующие микотоксины. Среди них наибольшее хозяйственное зна-
чение имеют представители родов Fusarium, Alternat, Penicillium и Aspergillus (рис. 1).
Цель обзора - обобщение современных сведений о вредоносности основных токсигенных грибов и поиск подходов к снижению загрязненности сельскохозяйственной продукции микотоксинами.
В соответствии с Концепцией государственной политики в области здорового питания, важнейшая задача пищевой промышленности - обеспечение населения России безопасными продуктами питания. Большое влияние на ее решение оказывают скрытые
Fusarium spp. (фузариотоксины: ДОН, Т-2 токсин, зеараленон, Aspergillus spp. (афлатоксины В1, В2, G1, G2, М1,
Н2-токсин, монилиформин, фумонизин В1) охратоксин)
Pénicillium spp. (патулин, охратоксин) Alternaria spp. (альтернариол, монометиловый эфир
альтернариола, тенуазоновая кислота, альтенуен)
Рис. 1. Основные продуценты микотоксинов, загрязняющих пищевые продукты и корма.
риски, возникающие при регулярном потреблении загрязненных микотоксинами продуктов питания и кормов. Отсутствие быстрой реакции организма на употребление этой группы веществ затрудняет формирование обширной доказательной базы в области причинно-следственной связи между потреблением таких продуктов и случаями возникновения неинфекционных заболеваний (НИЗ).
Токсигенныегрибы. Род Fusarium (рис. 2) включает виды, вредоносные для многих сельскохозяйственных культур. По результатам обследования, проведенного сотрудниками ВИЗР практически на всей территории нашей страны, во всех зерносеющих регионах зерно заражено грибами рода Fusarium [1]. Зарегистрировано 24 вида грибов этого рода, причем два из них (F. ussurianum и F. sibiricum) впервые в науке были описаны в России [2, 3].
Среди вторичных метаболитов грибов рода Fusarium для теплокровных наиболее опасны такие трихотеценовые токсины, как дезоксиниваленол
Рис. 2. Различные виды грибов рода Fusarium (фото Т. Ю. Гагкаевой).
(ДОН), ниваленол, Т-2 токсин, НТ-2, зеараленон, монилиформин, фумонизины и др. По своей химической структуре трихотеценовые микотоксины представляют собой сесквитерпены. В основе биохимического механизма их действия лежит ингибирование биосинтеза белка. Микотоксины вызывают дезинтеграцию полисом и нарушают инициацию трансляции или процесс элонгации и терминации трансляции. Соединения, подавляющие инициацию трансляции, обладают более выраженными токсическими свойствами, чем токсины, влияющие на более поздние стадии белкового синтеза в рибосоме. Некоторые трихотеценовые микотоксины способны полностью подавлять активность тиолзависимых ферментов [4].
Грибы рода Fusarium могут быть обнаружены в разных органах человека, в том числе в печени, легких, носоглотке, головном мозге и др. В одной из японских клиник широкий спектр видов Fusarium выделен из крови человека, спинномозговой жидкости, различных ран, брюшной полости и др. (см. табл.) [5].
Род грибов Alternaria широко представлен в природе. Виды этого рода поражают многие сельскохозяйственные культуры, приводят к уменьшению урожая, а также к загрязнению сельскохозяйственной продукции микотоксинами и аллергенами [6]. Суммарная заражённость сельскохозяйственных культур видами Alternaria варьирует в пределах 20...50 %, но может достигать 90 % [7]. В лаборатории микологии и фитопатологии ВИЗР было выявлено 29 видов Alternaría, из них 9 видов обнаружено в России впервые [8].
Наиболее распространённые микотоксины Alternaria - альтернариол, монометиловый эфир аль-
Таблица. виды Fusarium, выделенные из пораженных микозами тканей пациентов [5]
Вид 1 Штамм Источник
F. chlamydo- T-0660 кровь
sporum
F. moniliforme M-2978 кровь
M-6025 кровь
F. proliferatum M-6931 спинномозговая жидкость
M-7693 кровь
F. solani S-1201 жидкость из коленного
сустава
S-1319 рана на ноге
F-C-1 кожа
F. subglutinans M-1032 жидкость из брюшной по-
лости
F. oxysporum O-1562 головной мозг
0-1683 кровь
0-1749 легкое
тернариола, тенуазоновая кислота, альтенуен - обладают мутагенным, тератогенным и токсическим действием на человека и животных. Они сохраняются в процессе переработки заражённых плодов и обнаруживаются, например, в томатном и яблочном соках. К сожалению, при фитосанитарном мониторинге идентификацию токсигенных видов представителей этого рода обычно не проводят [9].
Грибы рода Alternaria рассматривают в первую очередь как аллергены. Известно, что споры Alternaria могут служить причиной аллергических реакций, ринитов и тяжёлых обострений бронхиальной астмы. Широко распространенный на зерновых культурах вид A. infectoria может поражать роговицу глаз (рис. 3). Гриб A. alternata вызывает ногтевые и кожные инфекции (рис. 4), а вид A. tenuissima способен поражать кожу и роговицу глаз [7].
Виды рода Penicillium распространены повсеместно. Они участвуют в разложении растительной ткани и порче пищевых продуктов, часто обнаруживаются на растительных субстратах в виде плесени [10].
Опасность для человека представляют 4 из 180 видов рода Aspergillus - A. fumigatus, A. terreus, A. nigerи A. flavus [11]. Продуцируемые ими афлатоксины обнаруживают в пшенице, кукурузе, ячмене, рисе, сое, некоторых овощах, различных орехах и бобах. Прежде всего, они обладают гепатотропной способностью, при этом печень подвергается сильнейшей интоксикации. Кроме того, им присущи канцерогенные, мутагенные, тератогенные и иммунодепрессивные свойства.
Следует отметить, что не все изоляты перечисленных видов способны продуцировать афлатоксины, следовательно, их биосинтез не относится к числу процессов, необходимых для развития грибов-продуцентов. Существует ряд предположений о функциях афлатоксинов. Возможно, они выполняют роль
рис. 3. Нарыв на роговице глаза, вызванный поражением A. infectoria.
рис. 4. Ногтевая инфекция, вызванная Alternaría alternate (Fr.) Keissl.
химических сигналов при взаимодействии с другими микроорганизмами в природе [12], или защищают гриб-продуцент от насекомых и конкурирующих микроорганизмов [13] и др.
Загрязненность кормов токсин-продуцирующи-ми грибами и токсинами. В свиноводческих хозяйствах Северо-Кавказского региона в 2009 г. частота загрязнения кормов из ячменя токсигенными грибами рода Aspergillus составляла 100 %, Penicillium - 58 %, комбикормов - 72 и 55 % соответственно, кормов из пшеницы - обоими патогенами по 75 %, из кукурузы - 71 % [14].
В образцах из Московской области (2013 г.) грибы Fusarium были обнаружены в 171 пробе из 239 (71,5 %), при этом пораженность часто была весьма значительной [15]. В луговых травах Московской области в 2014 г. встречаемость Т-2 токсина составляла 54 %, дезоксиниваленола (ДОН) - 19 %, зеараленона - 21 %, фумонизинов - 4 %, их содержание при этом варьировало соответственно в интервалах 3...795 мкг/кг, 78... 930 мкг/кг, 25.5750 мкг/кг и 66.300 мкг/кг [16].
Силос на животноводческих фермах зачастую содержит афлатоксины, охратоксин А, Т-2 токсин, зеара-ленон и ДОН выше ПДК. Так, присутствие микотоксинов было зафиксировано во всех образцах травостоя из 9 животноводческих хозяйств Ленинградской области и силоса из 17 хозяйств Краснодарского края, Ленинградской и Ярославской областей. В исследованных образцах были выявлены высокие уровни накопления афлатоксина, дезоксиниваленола, охратоксина, зеара-ленона, Т-2 токсина и фумонизина. Превышение ПДК по содержанию отдельных микотоксинов на различных кормовых культурах в период роста отмечали в 11,8.100 % случаев, в готовом силосе из хозяйств Ленинградской области — в 29.82 %, Ярославской области — в 22.100 %, Краснодарского края — в 7.100 % [17].
Профилактика контаминации растительной продукции токсигенными грибами в вегетационный период. Фитосанитарная обстановка на российских полях за последние годы явно ухудшилась, что привело к росту распространения сапротрофных грибов, способных продуцировать микотоксины. Для ограничения их численности применяют агротехнические (снижение запаса инокулюма, улучшение физиологического состояния растений, выращивание устойчивых сортов и др.) и защитные мероприятия, способные снизить потери от загрязнения растительной продукции ми-котоксинами,
Один из факторов, способствующих распространению токсигенных грибов на растениях в период вегетации и зерне при хранении - насекомые-вредители. Эффективность использования инсектицидов для
снижения уровня загрязнения урожая микотоксинами была показана на кукурузе и арахисе [18]. Кроме того, некоторые препараты (дихлорвос, диазинон, пиретрум, ландрин, налед, севин) продемонстрировали способность ингибировать биосинтез афлатоксинов [19]. В связи с этим, инсектицидные обработки посевов служат важным элементом стратегии предотвращения накопления микотоксинов в зерне.
Поскольку микотоксины продуцируют грибы, вполне логичным представляется использование для профилактики их накопления в растительных тканях фунгицидов. Однако в некоторых случаях подавление роста гриба может приводить к стимуляции продукции токсинов в ответ на испытываемый стресс [20]. Такой эффект наблюдали, например, при использовании некоторых фунгицидов против грибов-продуцентов охратоксина А, афлатоксина В1 и цитринина [21]. Кроме того, пластичность генома грибов способствует быстрому появлению штаммов, устойчивых к действию фунгицидов. В результате полевые опыты не всегда подтверждают эффективность их применения для профилактики накопления микотоксинов в урожае. Так, обработка всходов рисовых полей тебуконазолом не приводила к достоверному снижению содержания микотоксинов в урожае [22]. В этих экспериментах дезоксиниваленол был обнаружен в 67 % образцов, зеараленон - в 64 %, афлатоксин В1 и охратоксин А - в 37 %.
Послеуборочные методы контроля накопления микотоксинов. Применения существующих средств защиты сельскохозяйственных культур от токсигенных грибов и профилактики их накопления недостаточно для кардинального решения проблемы. Снижение степени зараженности посевов в период вегетации не может служить панацеей, поскольку токсины могут накапливаться в процессе хранения зерна, кормовых смесей и прочей растительной продукции. Значительная доля ежегодно производимой пищевой и кормовой продукции (по данным FAO до 25 % от всего объема мирового производства) оказывается загрязненной микотоксинами [23]. Сегодня проводится множество исследований с целью разработки подходов к удалению уже накопившихся микотоксинов из сельскохозяйственной продукции или предотвращению их накопления в процессе хранения. Серьезную проблему создает высокая физико-химическая стабильность микотоксинов. В тех случаях, когда продукция содержит дозы токсинов, значительно превышающие ПДК, ее необходимо подвергать детоксикации или уничтожать. Загрязненное зерно может быть также переработано в сырье для производства биотоплива.
Методы декотаминации подразделяют на механические, физические, химические и биологические. Механические методы основаны на очистке орехов от скорлупы и зерновой массы от примесей, а также отделении контаминированной части продукции от чистой [24]. Общий их недостаток - высокая трудоза-тратность.
Физические методы разделяют на термические (обжарка, автоклавирование, микроволновая обработка, экструзия и др.) и нетермические (обработка ультрафиолетом, гамма-лучами, светоимпульсами и низкотемпературной плазмой). В частности, кратковременный (до 5 мин) микроволновой нагрев снижает содержание микотоксинов в кукурузном зерне на 82 % [25]. Недостаток, присущий всем видам детоксикации, связанным с нагревом, - отрицательное воздействие высоких температур на качество обрабатываемого
п родукта. Следует отметить также высо кую затратность этих процессов. Однако такие методы, как экструзия, довольно широко используют в пищевой промышленности.
Нетермическую обработку (например, облучение ультрафиолетом) применяют для детоксикации молока. Наиболее современный метод детоксикации - обработка светоимпульсными вспышками белого света. Так, обработка искусственно зараженного A. flavus риса в течение 80 с светоимпульсами частотой 3 импульса в секунду приводила к снижению содержания в нем афлатоксинов В1 и В2 на 75 и 39 % соответственно [26].
Эффективным способом деконтаминации оказалась обработка низкотемпературной плазмой. Например, использование холодной азотной плазмы в течение 12 минут при мощности 1000 Вт приводило к разрушению 70 % микотоксинов [27]. Такая обработка не вызывает изменения органолептических свойств продуктов, считается экологически безопасной и широко внедряется для детоксикации пищевой и кормовой продукции.
Методы химической деконтаминации основаны на трансформации микотоксинов в менее токсичные и мутагенные соединения. В качестве трансформирующих агентов могут выступать различные органические кислоты, щелочи, окислители (например, озон, перекись водорода, электролизованная вода), восстановители и хлорсодержащие агенты. Эффективность таких методов варьирует в зависимости от используемого агента, в ряде случаев (применение аммиака, органических кислот, электролизованной воды) достигая 90.. .100 % [28]. К основным их недостаткам относят ухудшение качества продукции, дополнительные затраты на последующую ее очистку от непрореагировавших остатков и отрицательное отношение потребителей.
Наиболее экологичным методом детоксикации считается использование микроорганизмов-деструкторов микотоксинов. Их воздействие приводит к трансформации микотоксинов в нетоксичные или менее токсичные, по сравнению с исходными, соединения [29, 30]. Анализ результатов существующих исследований, связанных с поиском эффективных биодеструкторов афлатоксина В1, показывает, что потенциальными деструкторами могут быть как живые микроорганизмы (бактерии или грибы), так и их ферменты или секретируемые метаболиты [31, 32]. По сравнению с физическими и химическими методами деконтаминации, биодеградация микотоксинов обладает рядом преимуществ. Она специфична и достаточно быстро происходит в условиях, которые приемлемы для обработки сельскохозяйственного сырья и продуктов в пищевой промышленности, а также при производстве кормов [33]. К недостаткам этого метода относится возможное ухудшение качества продуктов из-за синтеза биодеструктором нежелательных метаболитов, а также зависимость эффективности деградации от условий окружающей среды.
В последние годы биологические способы снижения загрязнения сельскохозяйственных продуктов микотоксинами и их продуцентами активно изучают во Всероссийском НИИ фитопатологии. Одним из основных направлений стала разработка методов биодеградации афлатоксинов специфическими разрушающими их микробными ферментами. Для решения этой задачи использовали подход, основанный на поиске потенциальных биодеструкторов в тех природных консорциумах микромицетов, в которых присутствуют токсигенные изоляты A. flavus. Из различных природных
Рис. 5. Подавление пигментации мицелия и споруляции гриба А. flavus при росте на твердой питательной среде, содержащей 25 мкг/мл ML-236B.
субстратов, на которых их обнаруживали, выделяли изоляты сопутствующих грибов и изучали их способность к катаболизму афлатоксина В1. В результате проведенного исследования были выявлены активные штаммы-деструкторы этого токсина, относящиеся к родам ОПосШшт, РЬюта и Trichoderma. Так, внеклеточные метаболиты штамма Р. д1отеШа Р041 в течение 3 суток разлагали 78 % афлатоксина В1, добавленного в среду культивирования [34], а штамм G. говеит 01^7 в течение 7 суток инкубации - 80.90 % [35]. В ходе дальнейших исследований был определен фермент, ответственный за целевую активность штамма 01^7 (лактоназа), показана его способность разрушать и другой поликетидный микотоксин - зеараленон, а также создана система для синтеза рекомбинантной лактоназы, способной в течение 3 ч полностью разрушать зеараленон, добавленный в среду инкубации [36]. Такая эффективность фермента делает его очень перспективным средством для деконтаминации кормовой продукции и зерна.
Интересный и перспективный подход к минимизации накопления микотоксинов в процессе хранения сельскохозяйственной продукции заключается в использовании веществ, способных блокировать биосинтез микотоксинов. Во Всероссийском НИИ фитопатологии в результате проведенного скрининга различных природных соединений выявлены вещества, эффективно блокирующие биосинтез поликетидов, к которым относятся как некоторые микотоксины, так и грибной меланин, играющий существенную роль в защите микромицетов от солнечного ультрафиолета и других неблагоприятных факторов внешней среды. Один из выявленных блокаторов (препарат М1_-236В) в концентрации 25 мкг/мл и выше оказался способен не только к подавлению биосинтеза афлатоксина В1
при культивировании гриба А. flavuв на агаризованной среде, но и к депигментации мицелия, а также к подавлению спорообразования (рис. 5).
Это же вещество в концентрации 2,5 мкг/мл при росте гриба в жидкой питательной среде способно снижать продукцию афлатоксина, по сравнению с контролем, в 50 раз [37]. Обработка зерна кукурузы и пшеницы раствором М_-236В в концентрации 50 мкг/г перед искусственным заражением А. flavuв, снижала накопление алафтоксина В1 в 15 и 14 раз соответственно [38]. Комбинирование такой обработки с последующим использованием ферментного препарата на основе активной фракции Р041 приводила к дальнейшему снижению содержания афлатоксина В 1 до следовых количеств (в 5 раз ниже ПДК).
Заключение. Заражение посевов токсигенными грибами и накопление в растительной продукции опасных для здоровья человека и животных микотоксинов создают серьезную угрозу для продовольственной безопасности страны. Отсутствие высокоэффективных подходов к ее нейтрализации требует поиска новых перспективных методов и технологий сохранения качества продукции. Остаются актуальными рекомендации по постоянному мониторингу фитосанитарной ситуации в посевах сельскохозяйственных культур, тщательному микологическому и микотоксикологическому контролю сельскохозяйственной продукции, проведению общепринятых защитных и агротехнических мероприятий. В то же время представляется перспективным использование разработанных отечественными учеными методов контроля накопления микотоксинов с применением биологических и химических препаратов, способных блокировать биосинтез токсинов или осуществлять их трансформацию в менее токсичные соединения.
Литература
1. Гагкаева Т. Ю, Гаврилова О. П., Левитин М. М. Фузариоз зерновых культур //Приложение к журналу «Защита и карантин растений». 2011. № 5. C. 70-120.
2. Fusarium sibiricum sp. nov., a novel type A trichothecene-producing Fusarium from northern Asia closely related to F. sporotrichioides and F. langsethiae / T. Yli-Mattila, T. J. Ward, K. O'Donnell, et al. // Int. J. Food Microbiol. 2011. Vol. 147. No. 1. P. 58-68. doi: 10.1016/j.ijfoodmicro.2011.03.007.
3. Identification of the first Fusarium sibiricum isolate in Iran and Fusarium langsethiae isolate in Siberia by morphology and species-specific primers / T. Yli-Mattila, O. Gavrilova, T. Hussien, et al. // J. Plant Pathol. 2015. Vol. 97. No. 1. P. 183-187. doi: 10.4454/JPP.V97I1.017.
4. Cole R., Cox R. H. The trichothecenes //Handbook of toxic fungal metabolites. NY Academic Press, 1981. P. 152-263.
5. Physiological characteristics and mycotoxins of human clinical isolates of Fusarium species / Y. Sugiura, J. R. Barrb, D. B. Barrb, et al. // Mycol. Res. 1999. Vol. 103. No. 11. P. 1462-1468.
6. Орина А. С., Ганнибал Ф. Б., Левитин М. М. Видовое разнообразие, биологические особенности и география грибов рода Alternaria, ассоциированных с растениями семейства Solanaceae //Микология и фитопатология. 2010. Т. 44. № 2. С. 150-159.
7. Ганнибал Ф. Б. Альтернариоз зерна - современный взгляд на проблему // Защита и карантин растений. 2014. № 6. С. 11-15.
8. Ганнибал Ф. Б. Виды рода Alternaría, обнаруженные в России и на некоторых соседних территориях //Микология и фитопатология. 2015. Т. 49. № 6. С. 374-385.
9. Ганнибал Ф. Б., Орина А. С., Левитин М. М. Альтернариозы сельскохозяйственных культур на территории России // Защита и карантин растений. 2010. № 5. С. 30-32.
10. Буркин А. А., Кононенко Г. П., Пирязева Е. А. Потенциал токсинообразования грибов рода Penicillium, поражающих грубые корма // Сельскохозяйственная биология. 2019. Т. 54. № 3. С. 616-625. doi: 10.15389/agrobiology.2019.3.616rus.
11. Видовой состав и токсикологическая характеристика грибов рода Aspergillus, выделенных из грубых кормов / Г. П. Кононенко, Е. Ф. Пирязева, Е. В. Зотова, и др. // Сельскохозяйственная биология. 2017. Т. 52. № 6. С. 1279-1286. doi: 10.15389/agrobiology.2017.6.1279rus.
12. Lillehoj E. B. Aflatoxin: an ecologically elicited genetic activation signal // Mycotoxins and animal foods. Boca Raton: CRC Press, 1991. P. 2-30.
13. Drummond J., Pinnock D. E. Aflatoxin production by entomopathogenic isolates of Aspergillus parasiticus and Aspergillus flavus //J. Invertebr. Pathol. 1990. Vol. 55. P. 332-336. doi: 10.1016/0022-2011(90)90075-H.
14. Микотоксикологический мониторинг кормов в Северо-Кавказском регионе / А. Коваленко, Н. Солдатенко, Л. Фетисов и др. // Комбикорма. 2011. № 3. С. 98-99.
15. Пирязева Е. А., Кононенко Г. П., Буркин А. А. Пораженность грубых кормов токсинообразующими грибами рода Fusarium //Сельскохозяйственная биология. 2016. Т. 51. № 6. С. 937-945. doi: 10.15389/agrobiology.2016.6.937rus.
16. Микотоксины в бобовых травах естественных кормовых угодий /А. А. Буркин, Г. П. Кононенко, О. П. Гаврилова и др. //Сельскохозяйственная биология. 2017. Т. 52. № 2. С. 409-417. doi: 10.15389/agrobiology.2017.2.409rus.
17. Изучение распространения микотоксинов в силосе и разработка стратегии борьбы с ними /Е. А. Йылдырым, Л. А. Ильина, В. А. Филиппов и др. //Кормопроизводство. 2016. № 3. С. 41-45.
18. Pre- and postharvest management of aflatoxin contamination in peanuts / F. Waliyar, L. P. Kumar, A. Traore, et al. //Mycotoxins: detection methods, management, public health and agricultural trade. Trowbridge: CAB International, 2008. P. 209-218.
19. Mahindru S. N. Food contaminants - origin, propagation and analysis. New Delhi: APH Publishing Corporation, 2004. 270 p.
20. In vitro effect of some fungicides on growth and aflatoxins production by Aspergillus flavus isolated from Capsicum powder / L. Santos, S. Marin, V. Sanchis, et al. //Food Add. Contam. Part A. 2011. Vol. 28. P. 98-106. doi: 10.1080/19440049.2010.529622.
21. Schmidt-Heydt M., Stoll D., Geisen R. Fungicides effectively used for growth inhibition of several fungi could induce mycotoxin biosynthesis in toxigenic species //Int. J. Food Microbiol. 2013. Vol. 166. P. 407-412. doi: 10.1016/j.ijfoodmicro.2013.07.019.
22. Fungicides and the effects of mycotoxins on milling fractions of irrigated rice / G. C. Dors, S. S. Caldas, H. C. Hackbart, et al. // J. Agr. Food Chem. 2013. Vol. 61. P 1985-1990. doi: 10.1021/jf305144t.
23. Kabak B. Prevention and management of mycotoxins in food and feed // Mycotoxins in food, feed and bioweapons. Berlin: Springer-Verlag, 2010. P. 201-227.
24. Womack E. D., Brown A. E., Sparks D. L. A recent review of non-biological remediation of aflatoxin-contaminated crops // J. Sci. Food Agr. 2014. Vol. 94. P. 1706-1714. doi: 10.1002/jsfa.6520.
25. Perez-Flores G. C., Moreno-Martinez E., Mendez-Albores A. Effect of microwave heating during alkaline-cooking of aflatoxin contaminated maize // J. Food Sci. 2011. Vol. 76. No. 2. P. T48-T52. doi: 10.1111/j.1750-3841.2010.01980.x.
26. Effectiveness of pulsed light treatment for degradation and detoxification of aflatoxin B1 and B2 in rough rice and rice bran /B. Wang, N. E. Mahoney, Z. Pan, et al. //Food Control. 2016. Vol. 59. P. 461-467. doi: 10.1016/j.foodcont.2015.06.030.
27. Use of cold atmospheric plasma to detoxify hazelnuts from aflatoxins /1. Siciliano, D. Spadaro, A. Prelle, et al. // Toxins.
2016. Vol. 8. Article 125. doi: 10.3390/toxins8050125.
28. Афлатоксины: ингибирование биосинтеза, профилактика загрязнения и деконтаминация агропродукции / В. Г. Джавахия, Н. В. Стацюк, Л. А. Щербакова и др. М.: Достижения науки техники АПК, 2017. 162 с.
29. Mass spectrometric identification and toxicity assessment of degraded products of aflatoxin B1 and B2 by Corymbia citriodora aqueous extracts / W. Iram, T. Anjum, M. Iqbal, et al. //Sci. Rep. 2015. Vol. 5. Article 14672. doi: 10.1038/srep14672.
30. Structural elucidation and toxicity assessment of degraded products of aflatoxin B1 and B2 by aqueous extracts of Trachyspermum ammi/ W. Iram, T. Anjum, M. Iqbal, et al. //Front. Microbiol. 2016. No. 7. Article 346. doi: 10.3389/fmicb.2016.00346.
31. Review on microbial degradation of aflatoxins / O. A. Adebo, P. B. Njobeh, S. Gbashi, et al. // Crit. Rev. Food Sci. Nutr.
2017. Vol. 57. No. 15. P. 3208-3217. doi: 10.1080/10408398.2015.1106440.
32. Verheecke C., Liboz T., Mathieu F. Microbial degradation of aflatoxin B1: current status and future advances // Int. J. Food Microbiol. 2016. Vol. 237. P. 1-9. doi: 10.1016/j.ijfoodmicro.2016.07.028.
33. Kolosova A., Stroka J. Substances for reduction of the contamination of feed by mycotoxins: a review // World Mycotoxin J. 2011. No. 4. P. 225-256. doi: 10.3920/WMJ2011.1288.
34. Aflatoxin B1 degradation by metabolites of Phoma glomerata PG41 isolated from natural substrate colonized by aflatoxigenic Aspergillus flavus/L. Shcherbakova, N. Statsyuk, O. Mikityuk, et al. // Jundishapur J. Microbiol. 2015. Vol. 8. No. 1. Article e24324. doi: 10.5812/jjm.24324.
35. Gliocladium roseum и Trichoderma viridae как биодеструкторы афлатоксина В1 и антагонисты токсигенного гриба Aspergillus flavus / Л. А. Щербакова, О. Д. Микитюк, Т. А. Назарова и др. //
Сельскохозяйственная биология. 2016. Т. 51. № 6. С. 946-950. doi: 10.15389/agrobiology.2016.6.946rus.
36. Effective zearalenone degradation in model solutions and infected wheat grain using a novel heterologous lactonohydrolase secreted by recombinant Penicillium canescens / L. Shcherbakova, A. Rozhkova, D. Osipov, et al. // Toxins. 2020. No. 12. Article 475. doi: 10.3390/toxins12080475.
37. Effect of various compounds blocking the colony pigmentation on the aflatoxin B1 production by Aspergillus flavus / V. G. Dzhavakhiya, T. M. Voinova, S. B. Popletaeva, et al. // Toxins. 2016. No. 8. Article 313. doi: 10.3390/toxins8110313.
38. Некоторые природные и синтетические соединения, блокирующие биосинтез афлатоксина В1 и меланина у Aspergillus flavus/В. Г. Джавахия, Т. М. Воинова, С. Б. Поплетаева, и др. //Сельскохозяйственная биология. 2016. Т. 51. № 4. С. 533-542. doi: 10.15389/agrobiology.2016.4.533rus.
References
1. Gagkaeva TYu, Gavrilova OP, Levitin MM. [Fusarium of cereals]. Prilozhenie k zhurnalu «Zashchita i karantin rastenii». 2011;(5):70-120. Russian.
2. Yli-Mattila T, Ward TJ, O'Donnell K, et al. Fusarium sibiricum sp. nov., a novel type A trichothecene-producing Fusarium from northern Asia closely related to F. sporotrichioides and F. langsethiae. Int. J. Food Microbiol. 2011;147(1):58-68. doi: 10.1016/j. ijfoodmicro.2011.03.007.
3. Yli-Mattila T, Gavrilova O, Hussien T, et al. Identification of the first Fusarium sibiricum isolate in Iran and Fusarium langsethiae isolate in Siberia by morphology and species-specific primers. J. Plant Pathol. 2015;97(1):183-7. doi: 10.4454/JPP.V97I1.017.
4. Cole R, Cox RH. The trichothecenes. In: Handbook of toxic fungal metabolites. NY Academic Press; 1981. p. 152-263.
5. Sugiura Y, Barrb JR, Barrb DB, et al. Physiological characteristics and mycotoxins of human clinical isolates of Fusarium species. Mycol. Res. 1999;103(11):1462-8.
6. Orina AS, Gannibal FB, Levitin MM. [Species diversity, biological characteristics and geography of fungi of the genus Alternaria associated with plants of the family Solanaceae]. Mikologiya i fitopatologiya. 2010;44(2):150-9. Russian.
7. Gannibal FB. [Alternaria grain disease: a modern view of the problem]. Zashchita i karantin rastenii. 2014;(6):11-5. Russian.
8. Gannibal FB. [Alternaria species found in Russia and some neighboring territories]. Mikologiya i fitopatologiya. 2015;49(6):374-85. Russian.
9. Gannibal FB, Orina AS, Levitin MM. [Alternaria diseases of crops in Russia]. Zashchita i karantin rastenii. 2010;(5):30-2. Russian.
10. Burkin AA, Kononenko GP, Piryazeva EA. [Potential of toxin formation of fungi of the genus Penicillium affecting roughage]. Sel'skokhozyaistvennaya biologiya. 2019;54(3):616-25. Russian. doi: 10.15389/agrobiology.2019.3.616rus.
11. Kononenko GP, Piryazeva EF, Zotova EV, et al. [Species composition and toxicological characteristics of fungi of the genus Aspergillus isolated from roughage]. Sel'skokhozyaistvennaya biologiya. 2017;52(6):1279-86. Russian. doi: 10.15389/ agrobiology.2017.6.1279rus.
12. Lillehoj EB. Aflatoxin: an ecologically elicited genetic activation signal. In: Mycotoxins and animal foods. Boca Raton: CRC Press; 1991. p. 2-30.
13. Drummond J, Pinnock DE. Aflatoxin production by entomopathogenic isolates of Aspergillus parasiticus and Aspergillus flavus. J. Invertebr. Pathol. 1990;55:332-6. doi: 10.1016/0022-2011(90)90075-H.
14. Kovalenko A, Soldatenko N, Fetisov L, et al. [Mycotoxicological monitoring of feed in the North Caucasus region]. Kombikorma. 2011;(3):98-9. Russian.
15. Piryazeva EA, Kononenko GP, Burkin AA. [Infestation of roughage by toxin-forming fungi of the genus Fusarium]. Sel'skokhozyaistvennaya biologiya. 2016;51(6):937-45. Russian. doi: 10.15389/agrobiology.2016.6.937rus.
16. Burkin AA, Kononenko GP, Gavrilova OP, et al. [Mycotoxins in leguminous grasses of natural forage lands]. Sel'skokhozyaistvennaya biologiya. 2017;52(2):409-17. Russian. doi: 10.15389/agrobiology.2017.2.409rus.
17. Iyldyrym EA, Il'ina LA, Filippov VA, et al. [Studying the spread of mycotoxins in silage and developing a strategy to combat them]. Kormoproizvodstvo. 2016;(3):41-5. Russian.
18. Waliyar F, Kumar LP, Traore A, et al. Pre- and postharvest management of aflatoxin contamination in peanuts. In: Mycotoxins: detection methods, management, public health and agricultural trade. Trowbridge: CAB International; 2008. p. 209-18.
19. Mahindru SN. Food contaminants - origin, propagation and analysis. New Delhi: APH Publishing Corporation; 2004. 270 p.
20. Santos L, Marin S, Sanchis V, et al. In vitro effect of some fungicides on growth and aflatoxins production by Aspergillus flavus isolated from Capsicum powder. Food Add. Contam. Part A. 2011;28:98-106. doi: 10.1080/19440049.2010.529622.
21. Schmidt-Heydt M, Stoll D, Geisen R. Fungicides effectively used for growth inhibition of several fungi could induce mycotoxin biosynthesis in toxigenic species. Int. J. Food Microbiol. 2013;166:407-12. doi: 10.1016/j.ijfoodmicro.2013.07.019.
22. Dors GC, Caldas SS, Hackbart HC, et al. Fungicides and the effects of mycotoxins on milling fractions of irrigated rice. J. Agr. Food Chem. 2013;61:1985-90. doi: 10.1021/jf305144t.
23. Kabak B. Prevention and management of mycotoxins in food and feed. In: Mycotoxins in food, feed and bioweapons. Berlin: Springer-Verlag; 2010. p. 201-27.
24. Womack ED, Brown AE, Sparks DL. A recent review of non-biological remediation of aflatoxin-contaminated crops. J. Sci. Food Agr. 2014;94:1706-14. doi: 10.1002/jsfa.6520.
25. Perez-Flores GC, Moreno-Martinez E, Mendez-Albores A. Effect of microwave heating during alkaline-cooking of aflatoxin contaminated maize. J. Food Sci. 2011;76(2):T48-T52. doi: 10.1111/j.1750-3841.2010.01980.x.
26. Wang B, Mahoney NE, Pan Z, et al. Effectiveness of pulsed light treatment for degradation and detoxification of aflatoxin B1 and B2 in rough rice and rice bran. Food Control. 2016;59:461-7. doi: 10.1016/j.foodcont.2015.06.030.
27. Siciliano I, Spadaro D, Prelle A, et al. Use of cold atmospheric plasma to detoxify hazelnuts from aflatoxins. Toxins. 2016;8: Article 125. doi: 10.3390/toxins8050125.
28. Dzhavakhiya VG, Statsyuk NV, Shcherbakova LA, et al. Aflatoksiny: ingibirovanie biosinteza, profilaktika zagryazneniya i dekontaminatsiya agroproduktsii [Aflatoxins: inhibition of biosynthesis, prevention of pollution and decontamination of agricultural products]. Moscow: Dostizheniya nauki tekhniki APK; 2017. 162 p. Russian.
29. Iram W, Anjum T, Iqbal M, et al. Mass spectrometric identification and toxicity assessment of degraded products of aflatoxin B1 and B2 by Corymbia citriodora aqueous extracts. Sci. Rep. 2015;5: Article 14672. doi: 10.1038/srep14672.
30. Iram W, Anjum T, Iqbal M, et al. Structural elucidation and toxicity assessment of degraded products of aflatoxin B1 and B2 by aqueous extracts of Trachyspermum ammi. Front. Microbiol. 2016(7): Article 346. doi: 10.3389/fmicb.2016.00346.
31. Adebo OA, Njobeh PB, Gbashi S, et al. Review on microbial degradation of aflatoxins. Crit. Rev. Food Sci. Nutr. 2017;57(15):3208-17. doi: 10.1080/10408398.2015.1106440.
32. Verheecke C, Liboz T, Mathieu F. Microbial degradation of aflatoxin B1: current status and future advances. Int. J. Food Microbiol. 2016;237:1-9. doi: 10.1016/j.ijfoodmicro.2016.07.028.
33. Kolosova A, Stroka J. Substances for reduction of the contamination of feed by mycotoxins: a review. World Mycotoxin J. 2011;(4):225-56. doi: 10.3920/WMJ2011.1288.
34. Shcherbakova L, Statsyuk N, Mikityuk O, et al. Aflatoxin B1 degradation by metabolites of Phoma glomerata PG41 isolated from natural substrate colonized by aflatoxigenic Aspergillus flavus. Jundishapur J. Microbiol. 2015;8(1):. Article e24324. doi: 10.5812/jjm.24324.
35. Shcherbakova LA, Mikityuk OD, Nazarova TA, et al. [Gliocladium roseum and Trichoderma viridae as biodegradants of aflatoxin B1 and antagonists of the toxigenic fungus Aspergillus flavus]. Sel'skokhozyaistvennaya biologiya. 2016;51(6):946-50. Russian. doi: 10.15389/agrobiology.2016.6.946rus.
36. Shcherbakova L, Rozhkova A, Osipov D, et al. Effective zearalenone degradation in model solutions and infected wheat grain using a novel heterologous lactonohydrolase secreted by recombinant Penicillium canescens. Toxins. 2020(12): Article 475. doi: 10.3390/toxins12080475.
37. Dzhavakhiya VG, Voinova TM, Popletaeva SB, et al. Effect of various compounds blocking the colony pigmentation on the aflatoxin B1 production by Aspergillus flavus. Toxins. 2016(8): Article 313. doi: 10.3390/toxins8110313.
38. Dzhavakhiya VG, Voinova TM, Popletaeva SB, et al. [Some natural and synthetic compounds that block the biosynthesis of aflatoxin B1 and melanin in Aspergillus flavus]. Sel'skokhozyaistvennaya biologiya. 2016;51(4):533-42. Russian. doi: 10.15389/ agrobiology.2016.4.533rus.
