CC BY
69
Journal of Stress Physiology & Biochemistry, Vol. 11 No. 2 2015, pp. 28-39 ISSN 1997-0838 Original Text Copyright © 2015 by Golubev, Bodilovskaya, Khomich, Korotchikova, Vereshchagina, Lubyaga, Shchapova, Shatilina and Axenov-Gribanov
ORIGINAL ARTICLE
The Influence of Trematode Invasion on the Thermoresistance of Lymnaea stagnalis (Gastropoda, Pulmonata) Population from the Floodplain Reservoir of
Angara River
Golubev A.P.1*, Bodilovskaya O.A.1, Khomich A.S.1, Korotchikova N.V. , Vereshchagina K.P. , Lubyaga Y.A. , Shchapova E.P.2, Shatilina Z.M.2, Axenov-Gribanov D.V.2**
1 International Sakharov Environmental University. 220070 Minsk, 23, Dolgobrodskaya str., Belarus
Tel.: + 375 17 242 70 52; E-Mail*: algiv@rambler.ru
2 Institute of Biology at Irkutsk State University. 664003 Irkutsk, 3 Lenin str., Russia Tel.:+7(3952) 24 30 77; E-mail**: denis.axengri@gmail.com
Received April 30, 2015
The average terms (AT) of survival at 35°C in matured Lymnaea stagnalis with different levels of trematode invasion have been determined. There were noninvaded individuals from a natural population of L. stagnalis and laboratory culture; poorly (rear sporocysts and rediae) and heavily invaded (numerous cercariae) ones from a natural population. The AT values for both noninvaded groups were practically identical (31.6 and 32.4 hours, respectively). The AT values for the heavily invaded ones (18.0 hours) were significantly lower (p < 0.01) than for all of groups which mentioned above. The AT value for the non-selected sample from a natural population (22.5 hours) was rather low because of their strong infestation of mollusks (up to 84.6%) with cercaria. Obviously, the thermoresistance of natural L. stagnalis populations is largely determined both by the shares of invaded mollusks and the stages of trematode life cycle in them.
Key words: adaptation, cercariae, Lymnaea stagnalis, rediae, thermoresistance, trematode infestation
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015
29
The Influence of Trematode Invasion...
Возрастающее антропогенное загрязнение спектру стрессовых факторов.
пресных водоемов становится все более острой Одним из распространенных модельных видов,
экологической и социальной проблемой. В связи с используемых для оценки последствий
этим особую актуальность приобретают вопросы загрязнения пресных водоемов умеренной зоны
разработки достаточно простых и информативных Евразии для их биоты, является легочный моллюск
методов биоиндикации его воздействия на биоту Lymnaea stagnalis Linnaeus, 1758 (Gnatishina et al.,
водоемов, которые возможно применить в 2011). Однако интенсификацию синтеза БТШ у L.
мониторинговых и серийных эколого- stagnalis могут вызывать не только негативные
токсикологических исследованиях (Golubev et al., факторы внешней среды, но и паразитарная
2013; Batyan et al., 2009 и др.). Одним из них инвазия. Нами установлено, что у L. stagnalis из
является определение средней термоустойчивости ряда водоемов Беларуси, в том числе из
особей и популяций, т.е. среднего времени незагрязненного озера Нарочь, инвазированных
выживания выборки особей при определенной личинками трематод, отмечено существенное
стандартной, обычно постоянной температуре. повышение концентрации ряда изоформ БТШ
Повышение температуры среды вызывает (БТШ70 и др.) (Golubev et al., 2013).
практически у всех видов интенсификацию Большой прудовик является промежуточным
синтеза белков теплового шока (БТШ) (Clark et al., хозяином более чем 20 видов трематод (Bryozoa,
2008). Известно, что синтез БТШ имеет место и при 1984). Попадающие в организм моллюсков личинки
воздействии на организм стрессовых факторов первой свободноживущей стадии трематод
различной природы, в том числе антропогенного (мирацидии) обычно локализуются в
загрязнения водоемов (Kregel, Kevin, 2002; Roberts пищеварительной железе (печени). Там они
et al., 2010). Молекулы БТШ, которые начинают проходят последовательные стации спороцисты,
синтезироваться в клетке уже после редии и церкарии - второй свободноживущей
непродолжительного воздействия стрессовых стадии. Последние заражают своих основных
факторов (Sung, 2014), обеспечивают правильную хозяев, преимущественно, водоплавающих и
укладку и сборку вновь синтезируемых белков околоводных птиц, где превращаются во взрослую
клетки, что повышает устойчивость организмов к стадию - мариту. Последние производят яйца, из
негативным факторам среды. Поэтому которых при попадании в воду выходят мирацидии
термоустойчивость является простым и (Beer, Voronin, 2007).
информативным критерием адаптивных Массовое партеногенетическое размножение
способностей популяций (Verbitskiy, 2013) и личинок на стадиях спороцисты и редии оказывает
показателем их общей резистентности к широкому существенное негативное воздействие на
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015
Golubev et al.
30
состояние моллюсков, что приводит к изменениям антропогенное загрязнение отсутствует (State
целого ряда их физиологических и биохимических report, 2014).
показателей, рассматриваемых как биомаркеры В середине сентября 2012 г. из водоема была
для оценки последствий воздействия стрессовых отловлена группа из 25 ювенильных особей в
факторов на биоту водоемов (Berger, Kondratenkov, возрасте 1,5 - 2 месяца (высота раковины до 10 -
1974; Galaktionov, 1993; Stadnichenko et al., 1999; 12 мм). Через 2 суток после отлова, особи были
Russo, Lagadic, 2000; Berger et al., 2001; доставлены в Международный государственный
Galaktionov et al., 2002; Ataev, Polevchshikov 2004). экологический университет им. А.Д. Сахарова. Там
В частности, отмечено существенное снижение они были помещены в емкость с водой объемом 10
термоустойчивости у инвазированных брюхоногих л, где были дорощены до размеров половозрелых
моллюсков (Vernberg, 1963; Levakin, 2004). С особей. В декабре 2012 - январе 2013 гг. в
другой стороны, в ряде случаев отмечены результате перекрестного оплодотворения от них
нейтральные и даже положительные эффекты были получены кладки.
паразитарной инвазии на стрессоустойчивость Молодь, отрожденную из этих кладок,
моллюсков (Sousa, Gleason, 1989; Galaktionov et выращивали при плотности 10 - 12 экзл-1 до
al., 1990, 1993). возраста 5 - 5,5 месяцев (конец мая 2013 г.).
Логично предположить, что одной из причин Температура воды в период выращивания
подобных противоречий являются диаметрально изменялась в пределах от 17 -19°С (декабрь -
противоположные воздействия на резистентность январь) до 22 - 24°С (в мае). В качестве корма
моллюсков двух факторов - паразитарной инвазии, использвовали свежую ботву салата. Смену воды и
снижающей жизнестойкость особей, и, вызванной корма проводили не реже 2 раз в неделю. Таким
ею же интенсификацией синтеза БТШ, образом, особи лабораторной культуры L. stagnalis
повышающих их общую устойчивость. В ходе не могли быть инфицированы паразитами.
настоящей работы нами проведены исследования Первая серия экспериментов проведена в
воздействия разной степени инвазированности конце мая 2013 г. - у случайной выборки из 24
личинками трематод на терморезистентность L. половозрелых особей (высота раковины 25 - 35 мм)
stagnalis. определяли термоустойчивость, т.е. среднее время
MATERIALS AND METHODS их выживания при постоянной температуре 35°С,
Исследования проводили на особях из что соответствует полулетальной температуре для
природной популяции L. stagnalis пойменного L. stagnalis (Sidorov, 2003). Для этого и всех
водоема, связанного с р. Ангара (52°26.83' с.ш., последующих экспериментов использованы только
104°28.13' в.д.). Водоем находится в особи, находившиеся в хорошем физиологическом
рекреационной зоне г. Иркутска, его существенное состоянии. Последнее оценивалось визуально - по
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015
31 The Influence of Trematode Invasion,
силе прикрепления моллюсков к вертикальным лабораторной культуры (первая серия
стенкам сосудов. Группы по 6 особей садили в экспериментов). У погибших моллюсков сразу же
сосуды объемом 1 л, которые помещали в после удаления из экспериментального сосуда
термостат, где поддерживали постоянную определяли инвазированность личинками
температуру 35±0,1 ° С. трематод.
Сосуды с моллюсками проверяли каждые 30 Основными хозяевами трематод являются
минут и отмечали число погибших особей, которых гомойотермные животные (птицы и
немедленно удаляли. Гибель особей определяли по млекопитающие), температура тела которых
отсутствию реакции ноги на легкий укол достигает 37 - 41°С, поэтому температура 35°С
энтомологической булавкой. для личинок трематод не является летальной. По
Вторая серия экспериментов была проведена с нашим наблюдениям, редии и церкарии во
особями из природной популяции L. stagnalis внутренних органах моллюсков, погибших в ходе
водоема в черте г. Иркутска. В конце июля 2013 г. в температурной экспозиции при 35оС, оставались
нем было отловлено 115 половозрелых особей, живыми еще в течение не менее 2-3 ч. Методики
которые были разделены случайным образом на 2 определения терморезистентности и
группы. У первой группы, численностью 67 особей, инвазированности особей из данной группы
была определена зараженность личинками аналогичны описанным выше.
трематод общепринятым методом компрессии По степени инвазированности все
(Dorozhenkova, Bekish, 2007), для чего выделенную исследованные моллюски из приодной популяции
из тела моллюска пищеварительную железу были разделены на три группы. Первую группу
раздавливали в капле воды между двумя составили неизвазированные особи, в печени
предметными стеклами и полученную жидкость которых не были обнаружены личинки трематод.
просматривали под бинокулярным микроскопом Ко второй группе были отнесены слабо
МБС-10 (увеличение х56) для выявления наличия в инвазированные моллюски. В их печени имелись
ней промежуточных стадий развития трематод - спороцисты и редии, однако печень оставалась
спороцист, редий и церкариев. В случае еще неразрушенной, церкарии еще не появились
обнаружения церкариев, их таксономическую или были немногочисленными. У моллюсков
принадлежность определяли по (Viderker et al., третьей группы печень была полностью
2009). разрушенной, в ней наряду с редиями имелись
У второй группы, численностью 48 особей, многочисленные церкарии.
через двое суток после доставки в лабораторию, Для каждой исследованной группы были
определяли термоустойчивость по методике, рассчитаны значения средней длительности
аналогичной использованной для особей из выживания особей при содержании в 35°С (AT),
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015
Golubev et al.
32
периоды 50%-ной гибели особей (LD-50), ошибку прилета птиц), способны уже к середине лета
средней (б), коэффициенты дисперсии (о) и пройти в них цикл развития до стадии церкариев.
вариации (C.V.) для AT, время 50%-ной гибели Моллюски, инфицированные трематодами, не
особей (LD-50). Для моллюсков из поймы р. Ангара способны от них избавиться и потому остаются
аналогичные расчеты выполнены как для всей зараженными до конца своего жизненного цикла.
экспериментальной группы, так и отдельно для Второй важной причиной может быть большая
выборок инвазированных и неинвазированных численность птиц вблизи водоема и низкая
особей. Достоверность различий между средними скорость течения воды в нем, что увеличивает
значениями AT для исследованных выборок вероятность заражения моллюсков мирацидиями.
определяли по непараметрическому критерию Церкарии были обнаружены у 93-х особей из
Манна - Уитни. Различия считались статистически природной популяции. Из них у 85-ти особей
значимыми при p < 0,05. Статистический анализ (91,4%) отмечены церкарии видов семейства
данных проводили с использованием программы Echinostomatidae. По две особи были заражены
Statistica 8.0. церкариями видов из семейств Diplostomidae и
RESULTS Strigeidae. Еще у одной особи отмечено заражение
Природная популяция L. stagnalis в период двумя видами трематод из семейств
отбора проб (конец июля 2013 г.) отличалась Echinostomatidae и Schistosomatidae, что является
высокой степенью инвазированности. Из общей редким случаем для моллюсков. Виды трематод из
выборки 115 особей, извазированными личинками семейств Echinostomatidae, Diplostomidae и
разных стадий трематод оказались 99 особей, т.е. Strigeidae не являются патогенными для человека,
84,6%. Церкарии были отмечены у 90 особей однако на стадии мариты они вызывают серьезные
(третья группа), или у 78,2% от общей выборки. заболевания у водоплавающих птиц.
Высокая инвазированность данной популяции У 4-х моллюсков были обнаружены церкарии
может объясняться целым рядом факторов. видов Schistosomatidae. Виды данного семейства
Прежде всего, средняя продолжительность жизни из родов Trichobilharzia и Bilharziella,
L. stagnalis в водоемах умеренной зоны составляет распространенных в умеренной зоне Евразии,
1 - 1,5 года. Длительность развития личинок являются потенциально патогенными для человека.
большинства видов трематод умеренной зоны Их церкарии, попавшие на кожные покровы
Евразии (от проникновения мирацидиев в находящегося в воде человека (неспецический,
моллюска до появления церкариев) равна или тупиковый хозяин), могут вызвать
приблизительно 6 - 7 недель (Scriabine, 1951). специфическое аллергическое заболевание -
Поэтому мирацидии, попавшие в начале лета в церкариальный дерматит (Bayer, Voronin, 2007).
организм моллюсков (вскоре после весеннего Инвазированность моллюсков видами семейства
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015
33
The Influence of Trematode Invasion...
Schistosomatidae, считая и случай двойного заражения, очень низка - 4,3% от общего числа проанализированной выборки. Тем не менее, даже такой уровень считается вполне достаточным для поддержания устойчивого очага церкариоза в водоеме (Zhukova, Ostapenya, 2007).
Во всех сериях экспериментов термоустойчивость (AT) отдельных особей L. stagnalis изменялась в широких пределах (табл.1, рис. 1). Диапазон изменчивости по AT у особей из
лабораторной культуры составил от 2 до 53 ч., а из природной популяции (общая выборка) от 4 до 47 ч. Значения коэффициентов вариации (C.V.) по этому показателю для общих выборок из лабораторной и природной популяции составляют 46,6 и 51,2% соответственно. Тем не менее, среднее значение AT для лабораторной культуры оказалось существенно выше, для природной популяции - 32,4 и 22,5 ч. соответственно. Установленные различия оказались статистически значимыми (р < 0,01) (табл. 2).
Рисунок 1. Вариабельность по термоустойчивости (AT) в группах инвазированных и неинвазированных особей Lymnaea stagnalis.
1. Неинвазированные особи из лабораторной культуры. 2. Массовая выборка особей из популяции р. Ангара. 3. Особи из р. Ангара с высоким уровнем инвазированности. 4. Особи из р. Ангара с низким уровнем инвазированности. 5. Неинвазированные особи из р. Ангара. Точки -средние значения AT; прямоугольники - ошибка средней; усы - стандартное отклонение.
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015
Golubev et al.
34
Таблица 1. Термоустойчивость инвазированных и неизвазированных особей L. stagnalis
№ выборок Выборки особей Число особей ATmin ATmax, часы Среднее AT ± oAT, часы б, часы C.V., %%
1 Особи из лабораторной культуры 22 2 - 53 32,4 ± 15,1 3,2 46,6
2 Особи из природной популяции 48 4 - 47 22,5 ±11,6 1,7 51,2
В их числе:
3 Неинвазированные особи (первая группа) 9 4 - 47 31,6 ±13,0 4,3 41,0
4 Слабо инвазированные особи (вторая группа) 5 29,5 - 44 36,9 ±5,6 2,5 15,1
5 Сильно инвазированные особи (третья группа) 34 О 1 Tf- 18,0 ±8,6 1,5 47,7
Таблица 2. Уровни значимости (р) различий средней терморезистентности в выборках L. stagnalis при
попарных сравнениях по критерию Манна - Уитни
№ 2 3 4 5
выборок*
1 р = 0,0047** p = 0,7277 p = 0,6849 p = 0,0002
2 p = 0,0429 p = 0,0081 p = 0,0911
3 p = 0,5050 p = 0,0036
4 p = 0,0006
* номера выборок соответствуют таковым в табл. 1.
жирный шрифт - различия статистически достоверны при уровне значимости p < 0,05.
DISCUSSION
На термоустойчивость особей L. stagnalis из природной популяции значительное воздействие оказывает паразитарная инвазия.
Термоустойчивость неинвазированных особей (первая группа) практические не отличалась от таковой для моллюсков из лабораторной культуры (среднее AT = 31,6 ч.). Для слабо инвазированных
моллюсков (вторая группа) этот показатель оказался даже несколько более высоким (среднее AT = 36,9 ч.), чем для лабораторной культуры, однако различия оказались статистически незначимыми (р > 0,05).
Наименьшей термоустойчивостью отличались особи третьей группы, в печени которых были обнаружены многочисленные церкарии; среднее
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015
35
The Influence of Trematode Invasion...
значение AT для них снизилось до 18,0 ч. Наряду с этим, заражение личинками
Различия этого показателя для третьей группы с трематодами вызывает у моллюсков
аналогичными показателями для первых двух групп интенсификацию синтеза БТШ. В начальный
из природной популяции L. stagnalis оказались период развития трематод (до массового
высоко достоверными (р < 0,01). продуцирования церкариев) их личинки не
Продукция церкариев у L. stagnalis может быть оказывают существенного негативного
очень высокой. Ранее нами установлено, что у L. воздействия на физиологическое состояние своих
stagnalis из озера Нарочь суточная продукция хозяев, а индуцированный ими синтез БТШ,
церкариев изменялась в пределах от нескольких напротив, способствует повышению их
сотен до 15 000 экземпляров на одного моллюска термоустойчивости. Однако в дальнейшем
(Golubev et a/., 2008). По другим данным продукция интенсивная продукция церкариев приводит к
церкариев у L. stagnalis может достигать до 500 истощению пищевых и энергетических ресурсов в
000 экземпляров в сутки (Haas, 2003). организме моллюсков. Это уже не может быть
Размеры церкариев трематод достаточно компенсировано синтезом БТШ (БТШ70), что
велики - от 0,5 мм у видов семейства приводило к резкому снижению жизнестойкости
Echinostomatidae до 1 - 1,3 мм у видов родов моллюсков, одним из критериев которых является
Trichobilharzia и Bilharziella семейства термоустойчивость.
Schistosomatidae (Dorozhenkova, Bekish, 2007). Неодинаковое воздействие разной степени
Для поддержания такой высокой интенсивности патогенности трематод на сроки выживания при
продукции церкариев редиям необходимы 42°С показано в исследованиях на примере
значительные пищевые и энергетические ресурсы. Hydrodia ulvae, инвазированном двумя видами
Ими являются запасы гликогена, которые трематод - Bunocotyle progenetica и Cryptocotyle
концентрируются преимущественно в печени cancavum (Levakin, 2004). При этом В. progenetica
моллюсков. Быстрое потребление редиями весь жизненный цикл проходит в моллюске, вплоть
гликогена приводит к разрушению печени и до марит. Последние развиваются внутри редий,
нарушению нормального пищеварения моллюсков, поэтому гибель моллюска является необходимым
что оказывает значительный негативный эффект условием попадания яиц марит во внешнюю среду.
на их биохимические параметры и Напротив, развитие C. cancavum в моллюсках
физиологическое состояние. При высокой степени происходит только до стадии церкарии, поэтому
инвазированности у моллюсков имеет место данный вид является для своих хозяев менее
существенное снижение плодовитости, вплоть до патогенным, чем В. progenetica. Сроки выживания
полного прекращения размножения моллюсков, инвазированных В. progenetica,
(«паразитическая кастрация») (Kennedy, 1978). оказались значительно более низкими, чем
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015
Golubev et al.
36
инвазрованных C. cancavum, а зараженных C. организма к негативным факторам среды (Sousa,
cancavum - лишь незначительно уступали таковым 1983; Sousa, Gleason, 1989).
у незараженных особей. В целом, термоустойчивость L. stagnalis
В настоящих экспериментах по является весьма лабильным показателем не только
термоустойчивости церкарии были обнаружены у у особей из природных популяций, но даже у
34-х особей из природной популяции, из которых у неинвазированных особей из лабораторной
33-х особей оказались церкарии видов семейства культуры, выращенных в относительно стабильных
Echinostomatidae и лишь у одной - семейства и близких к оптимальным условиях. Высокий
Schistosomatidae. Это не позволило выявить уровень вариабельности по AT у последних может
возможное воздействие личинок видов из разных объясняться индивидуальными различиями в
семейств трематод на термоустойчивость своих физиологическом состоянии особей и
хозяев, однако, очевидно, что этот важный вопрос особенностями экспрессии БТШ.
требует дальнейших исследований. Тем не менее, есть серьезные основания
Виды всех семейств трематод, обнаруженных предполагать, что терморезистентность природных
нами у моллюсков из исследованной популяции, популяций L. stagnalis в значительной степени
имеют одинаковые жизненные циклы - они определяется долей в них особей, инвазированных
покидают моллюсков на стадии церкарии. Лишь личинками трематод, а также стадией развития
личинки семейства Echinostomatidae при массовом последних. Эти обстоятельства необходимо
развитии в организме моллюсков приводят к их учитывать при мониторинговых и
паразитической кастрации. Личинки других экотоксикологических исследованиях с
семейств трематод подобного эффекта не организмами из природных популяций. Таким
вызывают, хотя и могут существенно снижать образом, методически правильным является
плодовитость своих хозяев (Jourdane, Kulo, 1982; проведение подобных исследований только на
Fashuyi, 1986). Наши исследования на L. stagnalis особях, незараженных личинками трематод.
из озера Нарочь подтвердили этот вывод (Golubev ACKNOWLEDGEMENTS
et al., 2008). Работа выполнена в рамках Задания № 5.3.14
С другой стороны, у зараженных личинками Государственной программы научных
трематод легочных моллюсков может наблюдаться исследований Республики Беларусь «Химические
увеличение размеров особей. Это обычно технологии и материалы, природно-ресурсный
объясняется перераспределением энергетических потенциал», а также при частичной финансовой
ресурсов организма с образования половых поддержке проектов МИНОБРНАУКИ РФ (ГЗ
продуктов на увеличение массы тела, что может в 1354-2014/51; 6.382.2014/K [приобретение
определенной степени повысить устойчивость расходных материалов]), РНФ (14-14-00400
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015
37
The Influence of Trematode Invasion...
[приобретение оборудования]), CRDF (FSCX-15-61168-0 [приобретение расходных материалов]), РФФИ (14-04-00501, 15-04-06685, 15-54-04062, 15-29-01003 [выплата вознаграждений исполнителям проектов]) и ФГБОУ ВПО «ИГУ».
REFERENCES
Atayev G. L., Polevschikov A. V. (2004) Defense reactions of gastropods. 1. Cellular reaction. Parasitologia, 38(4), 342-351.
Batyan A.N., Frumin G.T., Bazylev V.N. (2009) Foundations of general and environmental
toxicology. SPb.: SpetzLit. 352.
Bedulina D.S., Evgen'ev M.B., Timofeyev M. A.,
Protopopova M.V., Garbuz D.G., Pavlichenko
V.V., Luckenbach T., Shatilina Z.M., Axenov-
Gribanov D.V., Sokolova I. M., Zatsepina O.G.
(2013) Expression patterns and organization of
the hsp70 genes correlate with thermotolerance
in two congener endemic amphipod species
(Eulimnogammarus cyaneus and E.verrucosus)
from Lake Baikal. Mol. Ecol., 2, 1416-430.
Beer S.A., Voronin M.V. (2007) Cercarial dermatitis in
the urbanized ecosystems. Moscow: Nauka.
240.
Berger V.J., Galaktionov K.V., Prokofiev V.V. (2001) The impact of parasites on adaptation of host to abiotic environmental factors: host-parasite system parthenites of trematodes - mollusks. Parasitologia, 35(3), 192-200.
Berger V.J.,Kondratenkov A.P. (1974) The influence of infestation Hydrobia ulvae of trematode larvae on the resistance to desiccation and
desalination. Parasitologia, 8(6), 56-564.
Bryozoa, Molluska, Arthropoda. (1984) Ser. “Animal world of Moldavia”. Chisinau: Stiinta Publ. 304.
Clark M.S., Fraser K.P.H., Peck L.S. (2008) Antarctic marine mollusks do have an HSP70 heat shock response. Cell Str.Chap, 13, 39-49.
Dorozhenkova T.E., Bekish O.J. (2007) A method for determining of the cercariae species of bird trematodes Shistosomatidae in the gastropods. Instruction on the application. Minsk: Ministry of Health of the Republic of Belarus. 8.
Fashuyi S.A. (1986) Field observations on the possibility of using echinostomes to control schistosome infections in snails. Helmintologia, 23(1), 37-41.
Galaktionov K.V., Berger V.J., Prokofiev V.V. (2002) Comparison of resistance to environmental factors of mollusk Hydrobia ulvae, infected parthenitae of trematodes and free from infestation. Parasitology, 36(3), 195-202.
Gnatishina L.L., Fal'fushinskaya G.I., Golubev O.P., Dallinger R., Stoliar O.B. (2011) Role of metallothioneins in adaptation of Lymnaea stagnalis (Mollusca: Pulmonata) to environment pollution. Hydrobiol. J., 47(5), 56-66.
Golubev A.P., Aksenov-Gribanov D.V., Timofeyev M.A. (2013) The application of integrated approach on assessment of the impact of anthropogenic contamination on the freshwater biota. Ecol. Ves., 3(25), 106-115.
Golubev A.P., Samtzova E.A., Malukha N.Yu., Bodilovskaya O.A., Aksenov-Gribanov D.V.,
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015
Golubev et al.
38
Lubyaga Yu.A., Gurkov A.V., Vereschagina
K.P., Schapova E.H., Timofeyev M.A. (2013) The impact of parasitic invasion on biochemical parameters in Lymnaea stagnalis (Gastropoda, Pulmonata). In: Sakharov Readings 2008: Environmental problems of XXI the century. Minsk. 168.
Golubev A.P., Zhukova T.V., Bodilovskaya O.A., Slesareva L.E., Godun K.V.(2008) The demographic characteristics of interacting populations of pond snail Lymnaea stagnalis (Gastropoda, Pulmonata) and trematodes of Echinostomatidae family. Ecol. Ves., 1(4), 134138.
Haas W. (2003) Parasitic worms: strategies of host finding, recognition and invasion. Zoology. 106, 349-364.
Jourdane J., Kulo S. D. (1982) Perspective d'utilisation de Echinostoma togoensisdans le control biologique intestinale en Afrique. Ann. Parasitol. Hum. en Comp., 57(5), 443-451.
Kennedy C.R. (1975) Ecological Animal Parasitology. Oxford. London. Edinburgh & Melbourne: Blackwell Scientific Publications. 168 p.
Kregel K.C. (2002) Invited review: heat shock proteins: modifying factors in physiological stress responses and acquired thermotolerance. J. Appl. Physiol., 92(5), 21772186.
Levakin I.A. (2004) The influenct of the invasion by trematodes Bunocotyle progenetica (Hemiuridae) and Cryptocotyle cancavum
(Heterophyidae ) on mortality of marine of littoral mollusks Hydrobiaulvae (Gastropoda: Prosobranchia) when exposed to extreme high temperature. Parasitologia, 38(4), 352-358.
Roberts R.W., Agius C., Saliba C. Bossier P., Y. Y. Sung Y.Y. (2010) Heat shock proteins (chaperones) in fish and shellfish and their potential role in relation to fish health: a review. J. of Fish Diseases, 33(10), 789-801.
Russo J., Lagadic L. (2000) Effects of parasitism and pesticide exposure on characteristics and functions of hemocyte populations in the freshwater snail Lymnaea palustris (Gastropoda, Pulmonata). Cell. Biol. Toxicol., 16(1), 15-30.
Scriabine K.I. (1951) The genus Trichobilharzia. In: Trematodes of animals and humans. Moscow: Publisher Academy of Sciences of the USSR. Vol. 5. 377-387.
Sidorov A.V. (2003) Temperature effect on pulmonary respiration, defensive reactions and locomotoric behavior of freshwater snail Lymnaea stagnalis. Zh. VND, 55(4), 513-517.
Sousa W. P. (1983) Host life history and the effect of parasitic castration on growth: a field study of Cerithidea californica Haldeman (Gastropoda: Prosobranchia) and its trematode parasites. J. Exp. Mar. Biol. Ecol., 73, 273-296.
Sousa W. P., Gleason M. (1989) Does parasitic infection compromise host survival under extreme environmental conditions? The case Cerithidea californica (Gastropoda:
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015
39
The Influence of Trematode Invasion...
Prosobranchia). Oecologa, 80, 456-464.
Stadnichenko A.P., Ivanenko L.D., Vitkovskaia O.V., Kalinina N.N. (1999) The influence of trematode invasion on the content of hemocyanin in the hemolymph of Lymnaea stagnalis (Gastropoda, Pulmonata, Lymnaeidae). Parasitologia, 33(2), 125-128.
Sung Y.Y. (2014) Heat shock proteins: An alternative to control disease in aquatic organism. Marine Science. Res. Dev., 4(1), 1-4.
State report (2014) The state and environmental
protection of the Irkutsk region in 2013. Irkutsk: Institute of Geography V.B. Cochava. 389 p.
Verbitsky V.B. (2013) Experimental methods of determining optimal and pessimal temperature
for hydrobionts. In: Biology of inland waters. Materials of XV School-conference of young
scientists. Borok. 3-11.
Vernberg W.B.,Vernberg F.J. (1963) Influence of parasitism on thermal resistance of the mudflat snail Nassa obsoleta Say. Exp. Parasitol., 14(3), 330-332.
Wiederkehr M.A., Ignatkin D.S., Indiyakova T.A. (2009) Atlas of cercariae of the Middle Volga. Internet publication. Internet Resource: Available [http://www.cercat.narod.ru1.
Zhukova T.V., Ostapenya A.P. (2007) The parasitic infestation of mollusks by schistosome cercariae in the coastal zone of the Naroch Lake. In: The problem of cercarial dermatitis n the Naroch region. Minsk: Medisont. 8-103.
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015
