CC BY
32
УДК 582
структура плодов нимфейных: карпологическая точка зрения на сестринское положение
кумрнаеасеае S. Ь. по отношению Ко вСЕм
остальным покрытосеменным (исключая АМВОЯЕЫА)
И.о. Яценко, А.п. Меликян, А.в. Бобров, М.с. романов
Изучена морфология плодов и анатомия стенки плода представителей семейства Nympha-eaceae s. l. Установлено, что у нимфейных развиваются полимерные апокарпные и синкарпные винтерины, лишенные склеренхимной зоны в перикарпии. Перикарпий дифференцирован на экзокарпий (эпидерма), мезокарпий (подразделен на сложноустроенную наружную паренхимную и внутреннюю аэренхимную топографические зоны) и эндокарпий (эпидерма). Показано, что в пределах семейства Nymphaeaceae s. l. происходит трансформация исходных апокарпных винтерин в синкарпные верхние винтерины (Nuphar), которые затем трансформируются в полунижние (Nymphaea s. l.) и полностью нижние (Euryale, Victoria). Характерная для всех Nymphaeaceae s. l. структура перикарпия может рассматриваться как синапоморфия.
Ключевые слова: морфология плодов, анатомия стенки плода, морфогенез плодов.
Представители семейства Nymphaeaceae s. l. со времен G. Bentham и J. D. Hooker (1862) рассматривались как одна из наиболее архаичных групп покрытосеменных. Обычно роды с апокарпным (Cabomba, Brasenia) и синкарпным (Nuphar, Nymphaea, Euryale, Victoria, Barclaya, а позднее - и Ondineal) типами гинецея (плода) объединялись в одно семейство Nymphaeaceae s. l., хотя иногда распределялись по двум самостоятельным семействам: Cabombaceae s. l. (или Hydropeltidaceae s. l.) и Nymphaeaceae s. str. (Dumortier, 1822/23; Bessey, 1915; Dahlgren, 1980; Thorne, 2007; APG III, 2009), а А.Л. Тахтаджян (1966) и A. Cronquist (1981) признавали и монотипное семейство Barclayaceae. Позднее A.L. Takhtajan (1997) выделил даже порядки Hydropeltidales (c двумя монотипными семействами - Cabombaceae s. str. и Hydropeltidaceae [Brasenia]) и Nymphaeales, включающий семейства Nupharaceae (Nuphar), Nymphaeaceae s. strss. (Nymphaea, Ondin-ea), Euryalaceae (Euryale, Victoria) и Barclayaceae (Barclaya). Род Nelumbo, довольно долгое время включавшийся в Nymphaeaceae s. l. (Jussieu, 1789; De Candolle, 1824; Hallier, 1912), был выделен в сепаратное монотипное семейство Nelumbonaceae Bercht. & J. Presl 1823 (Dumortier, 1822/23), а затем и вовсе исключен из круга родства нимфейных (Na-
kai, 1952; Li, 1955): Takhtajan (1997) рассматривал Nymphaeidae и Nelumbonidae как разные подклассы. В системе APG II (2003) Nelumbonaceae объединены с Platanaceae и Proteaceae, но, так или иначе, вопрос о филогенетическом родстве Nelumbo и Nymphaeaceae s. l. уже не актуален. Монотипное семейство Ceratophyllaceae также долгое время сближали с Nymphaeaceae s. l. (Тахтаджян, 1966; Bessey, 1915; Engler, Gilg, 1924; Dahlgren, 1980; Cronquist, 1981), но позднее тесные филогенетические связи двух групп не поддерживались ни морфологическими (Takhtajan, 1997, 2009), ни молекулярными данными (APG II, 2003). В системе APG III (2009) монотипный порядок Ceratophyllales рассматривается в качестве возможного сестринского таксона истинных двудольных (eudicots).
В отношении филогенетических связей Nymphaeaceae s. l. существовали разные точки зрения. H. Hallier (1912) сближал Nymphaeaceae s. ltss. (incl. Nelumbo) с Ranunculaceae и Papaveraceae, считая что все три семейства происходят от Berberidaceae-Podophylleae. C Ranunculaceae филогенетически связывали Nymphaeaceae s. ltss. Н.И. Кузнецов (1914) и J. Hutchinson (1959). C.E. Bessey (1915) не просто разделял Cabombaceae s. l. и Nymphaeaceae s. str.: первое семейство он считал родственным Nelumbonaceae и
'Согласно новейшей ревизии Ondinea включена в Nymphaea s. l. (Löhne et al., 2009).
Ceratophyllaceae и включал их в порядок Ranales, а второе сближал с Guttiferae (= Clusiales). Напротив, A. Engler и E. Gilg (1924) включали в Ranales семейство Nymphaeaceae s. ltss. Позднее, когда Ranales vel Polycarpicae получили ранг порядка Magnoliales, надпорядка Magnolianae или подкласса Magnoliidae, именно в эту, базальную по представлениям авторов, группу включали Nymphaeaceae s. l. (Тахтаджян, 1966, 1987; Gundersen, 1950; Cronquist, 1981, 1988). Признавая базальное положение Nymphaeaceae s. l. среди цветковых, некоторые авторы, основываясь на определенных морфологических признаках, устанавливали более близкие филогенетические связи ним-фейных с однодольными (в особенности с Alismatales s. l., e. g., Trecul, 1845; Schaffner, 1904, 1934).
Результаты анализа пяти генов митохондриаль-ной, пластидной и ядерной ДНК привели к формулированию концепции ANITA-grade (Qui et al., 1999, 2000). «Наиболее базальным» (basalmost) таксоном цветковых растений оказалась Amborella, но уже следующее разветвление кладограммы разделяет Nymphaeaceae s. l. и все остальные цветковые; в результате следующей (третьей) дихотомии оставшимся группам цветковых противостоят Austrobaileya, Trimeniaceae и Illiciales (Illiciaceae, Schisandraceae) (Qui et al., 1999, 2000). Общая топология базальной части кладограммы сохранена в APG II (2003): Amborella/Nymphaeaceae s. l./Austro-baileyales (Austrobaileyaceae, Schisandraceae s. l. [incl. Illicium], Trimeniaceae). Сестринское положение Nymphaeaceae s. l. по отношению ко всем остальным покрытосеменным (исключая Amborella) поддержано в ряде систем, опирающихся на морфологические данные (Thorne, 2007; Takhtajan, 2009).
Новейшие молекулярные данные (Saarela et al., 2007) позволили рассматривать в качестве сестринской группы Nymphaeaceae и Cabombaceae семейство Hydatellaceae (обычно сближаемое со злаками). Однако плоды Hydatellaceae не исследованы, потому Hydatellaceae из нашего анализа исключены.
Поддержка изолированного филогенетического положения Nymphaeaceae s. l. морфологическими данными может быть полной только при условии анализа результатов карпологических исследований. К сожалению, даже тип плода у представителей Nymphaeaceae s. l. не определен - его наименования у разных авторов имеют описательный характер и не могут рассматриваться как морфогенетические термины. Плод Cabombaceae s. l. обычно называют «листовкоподобный» или «семянкоподобный» (Колесова, Батыгина, 1988; Takhtajan, 1997; Schneider, Williamson, 2003 a), а плоды Nymphaeaceae s. str. -
«ягодовидная коробочка» (Padgett, 2007), «вскрывающаяся губчатая ягода» (Gaertner, 1791; Takhtajan, 1997), «сочная ягода» (Schneider, Williamson, 2003 b), «сочная синкарпная многолистовка» (Тахтаджян, 1987; Меликян, Немирович-Данченко, 1988), «схизо-карпий» (Takhtajan, 2009), 'ceratium' (de facto - capsule) или 'hesperidium' (Spjut, 1994). Структура плода в процессе развития изучена только у Barclaya (Винтер, Батыгина, 1988): перикарпий дифференцирован на наружную и внутреннюю эпидермы, периферическую паренхиму и внутреннюю аэренхиму. Никаких лиг-нифицированных элементов в перикарпии Barclaya нет, что позволяет отнести плод Barclaya к такому морфогенетическому типу, как ценокарпная ягода (Бобров и др., 2009). Изучение структуры плодов других представителей Nymphaeaceae s. l. позволит нам реконструировать морфогенез плодов нимфейных и ответить на вопрос: согласуются ли данные сравнительной карпологии с молекулярными данными?
материалы и методы
Плоды Nymphaeaceae были собраны в естественных условиях произрастания или получены из ботанических садов и карпологических коллекций ботанических учреждений, в том числе Главного ботанического сада им. Н.В. Цицина РАН (HB-MHA), Звенигородской биологической станции МГУ им. М.В. Ломоносова (ZBS), Ботанического сада БИН РАН (HB-LE), Карпологической коллекции Ботанического музея БИН РАН (CC-LE), (таблица). Перед анатоми-
материалы исследования, их источник и вид
Таксон Источник материала Вид материала
Brasenia schreberi J. F. Gmel. Приморский край Фиксированные плоды
Cabomba aquatica Aubl. CC—LE Сухие плоды
Nuphar advena (Aiton) W. T. Aiton CC—LE Сухие плоды
Nuphar lutea (L.) Sm. hb-mha Фиксированные плоды
Nuphar microphylla (Pers.) Fernald CC—LE Сухие плоды
Nuphar pumila (Timm) DC. о. Кунашир, оз. Серебряное Фиксированные плоды
Nymphaea candida С. Presl zbs Фиксированные плоды
Nymphaea pygmaea (Salisb.) W. T. Aiton cc—le Сухие плоды
Victoria amazónica (Poepp.) J. C. Sowerby hb—le Фиксированные плоды
Euryale ferox Salisb. CC—LE Сухие плоды
ческими исследованиями сухие плоды размачивали в смеси Страсбургера, свежесобранные плоды фиксировали в 70%-м спирте. С помощью салазочного микротома и/или бритвенного лезвия делали продольные и поперечные срезы стенки плода толщиной 20-40 мк, которые подвергали реакции на одревеснение с помощью флороглюцина и соляной кислоты, а затем изготовляли временные препараты. Все исследования проводили в соответствии со стандартными анатомическими методиками (Прозина, 1960). Описания анатомического строения стенки плода составлены по поперечным срезам, с них же сделаны рисунки; в тексте используется карпологическая терминология, предложенная А.В. Бобровым и др. (2009).
результаты
Вrasenia 8сНгеЪег1 J.F. Gmel
морфология плода. Плод - апокарпный, полимерный (6-18 плодиков, рис. 1, А), развивающийся из верхней завязи, при зрелом плоде сохраняются чашелистики. Отдельные плодики незначительно уплощены с боков и имеют вытянутые, иногда четковид-ные очертания (из-за 1-3 крупных округлых семян), около 6 мм длиной (без столбика), 3 мм шириной и 2 мм толщиной. На верхушке имеется столбик 4-5 мм длиной с низбегающей папиллозной поверхностью. Плацентация ламинальная. Перикарпий тонкий, прозрачный, кожистый, окрашен в желто-зеленый цвет.
Анатомическое строение перикарпия. Перикарпий малослойный (4-5 слоев), дифференцированный на экзо-, мезо- и эндокарпий (рис. 2, А). Экзокарпий однослойный, сложен клетками средних размеров с сильно утолщенными не одревесневающими клеточными стенками, кутикула на поверхности тонкая. Клеточные стенки утолщены неравномерно: наружные и внутренние стенки утолщены намного сильнее боковых. Внутренняя стенка на поперечном срезе ^образная, что придает клеткам экзокарпия пятиугольные очертания; прямоугольные полости клеток удлинены в тангентальном направлении. Мезокар-пий состоит из 2-3 слоев клеток и дифференцирован на 2 сильно различающиеся топографические зоны. Наружная представлена 1 слоем крупных изодиаметрических клеток со слабо утолщенными неодревесневающими стенками. На поперечном срезе клетки имеют пента- и гексагональные очертания. Внутренняя часть мезокарпия представлена аэренхим-ной зоной, сложенной удлиненными в тангентальном направлении клетками или клетками с Т-образными очертаниями с тонкими неодревесневшими стенками. Эндокарпий однослойный, представлен некрупными, плоскими, удлиненными в тангентальном направ-
лении клетками с тонкими стенками. В зрелом плоде эндокарпий и внутренние слои мезокарпия могут разрушаться, в этом случае стенка плода образуется только экзокарпием и наружным слоем мезокарпия (рис. 2, Б).
Cabomba aquatica Aubl
Морфология плода. Плод апокарпный, олиго-мерный (1-3 плодика), развивающийся из верхней завязи, при зрелом плоде сохраняются чашелистики. Плацентация ламинальная. Плоды нерегулярно вскрываются, что обеспечивается исключительно за счет ксилемы дорзального пучка. Перикарпий тонкий, прозрачный, кожистый, окрашен в желто-охристый цвет. Анатомическое строение перикарпия. Перикарпий малослойный (5-6 слоев) дифференцированный на экзо-, мезо- и эндокарпий (рис. 2, В). Экзокарпий однослойный, сложен крупными удлиненными в тан-гентальном направлении прямоугольными клетками с сильно и неравномерно утолщенными не одревесневающими клеточными стенками. Экзокарпий покрыт тонким слоем кутикулы. Среди клеток экзокарпия встречаются гидропоты, представляющие собой одиночные округлые некрупные образования, сложенные четырьмя уплощенными клетками, расположенными друг над другом. Стенки клеток, образующих гидропоту, тонкие, не одревесневаюшие. Мезокарпий немногослойный, представлен двумя топографическими зонами, четко отграниченными друг от друга, - наружной (один слой прямоугольных клеток средних размеров с утолщенными не одревесневающими стенками и внутренней аэренхимной зоной (2-3 слоя клеток), представленной цепочками некрупных тонкостенных прямоугольных клеток с тонкими стенками. Эндокарпий однослойный, сложен некрупными сильно удлиненными в тангентальном направлении продолговатыми клетками со слабо равномерно утолщенными стенками. В зрелом плоде происходит разрушение клеток эн-докарпия и аэренхимной зоны мезокарпия, и перикарпий представлен двумя слоями клеток: экзокарпием и наружной зоной мезокарпия (рис. 2, Г).
Nuphar lutea (L.) Sm. (sect. Nuphar)
морфология плода. Плод синкарпный, полимерный (9-14 карпелл), развивающийся из верхней завязи, при зрелом плоде сохраняются чашелистики (рис. 1, Б). Плацентация ламинально-диффузная. Перикарпий сочный, в наружной части плотный, а в более внутренней зоне губчатый.
Анатомическое строение перикарпия. Перикарпий многослойный (35-40 слоев) дифференцированный на экзо-, мезо- и эндокарпий (рис. 2, Д).
Рис. 1. Морфология плодов Nymphaeaceae s. l. А - Brasenia schreberi, Б - Nuphar lutea, В - Nuphar advena, Г - Nymphaea candida, Д - Nymphaea candida, поперечный срез плода, Е - Nymphaea х marliacea, продольный разрез незрелого плода, Ж-К -Victoria amazonica, незрелый плод, З, И - продольный разрез плода, К - фрагмент поперечного разреза плода
Экзокарпий однослойный, сложен некрупными, прямоугольными, удлиненными в тангентальном направлении клетками с неравномерно утолщенными стенками: наружные стенки утолщены сильнее боковых. Экзокарпий покрыт мощной слоистой кутикулой. Мезокарпий многослойный, представлен тремя плавно переходящими друг в друга топографическими
зонами. Периферическая зона образована 6-7 слоями неправильно прямоугольных клеток, удлиненных в тангентальном направлении с сильно утолщенными не одревесневающими стенками без межклетников. По направлению к центру плода происходит плавное уменьшение толщины клеточных стенок и увеличение размера клеток. Эта зона постепенно переходит
Рис. 2. Анатомия стенки плода Nymphaeaceae s. l. А - Brasenia schreberi, незрелый плод, Б - Brasenia schreberi, зрелый плод, В - Cabomba aquatica, незрелый плод, Г - Cabomba aquatica, зрелый плод, Д - Nuphar lutea, Е - Nuphar pumila, Ж - Nuphar microphylla, З - Nuphar advena (экк - экзокарпий, мзк - мезокарпий, энк - эндокарпий)
в следующую зону, образованную 12-15 слоями крупных клеток со слабо утолщенными стенками и небольшими межклетниками. На поперечном срезе эти клетки имеют округлые, неправильные или несколько удлиненные в тангентальном направлении очертания. Среди этих паренхимных клеток встречаются крупные астеросклереиды, правильных звездчатых очертаний с сильно утолщенными и сильно лигнифицироваными стенками и мелко бугристой структурой поверхности. Внутри плода толщина стенок клеток уменьшается, а размеры межклетников увеличиваются, и эта вторая зона плавно переходит во внутреннюю аэренхимную зону. Аэренхима представлена 15-20 слоями образующих цепочки крупных клеток, имеющих прямоугольные очертания и слабо утолщенные клеточные стенки, и крупными межклетниками. Эндокарпий однослойный, представлен прямоугольными клетками средних размеров, удлиненными в танген-тальном направлении, с равномерно утолщенными клеточными стенками.
Сходные с Nuphar lutea морфологические признаки строения плодов присущи и другим изученным видам кубышек - Nuphar microphylla (Pers.) Femald (sect. Nuphar), Nuphar pumila (Timm) DC. (sect. Nuphar), Nuphar advena (Aiton) W. T. Aiton (sect. Astylus) , которые отличаются мерностью, размерами, формой и окраской; поверхность плодов Nuphar advena покрыта продольными ребрами (рис. 1, В). Отличия в структуре перикарпия сводятся к форме клеток и утолщению их стенок в экзокарпии и эндокарпии, а также в количестве слоев и форме клеток, слагающих три топографических зоны мезокарпия (рис. 2, Е-Ж). На вершине продольных ребер на поверхности плодов Nuphar advena анатомическое строение наружных слоев перикарпия имеет небольшие анатомические отличия: клетки экзокарпия и 1-2 наружных слоев мезокарпия имеют лигнифициро-ванные стенки (рис. 2, З).
Nymphaea candida С. Presl
Морфология плода. Плод синкарпный, полимерный (10-15 карпелл), развивающийся из полунижней завязи, при зрелом плоде сохраняются чашелистики (рис. 1, Г). Плацентация ламинально-диффузная (рис. 1, Д). Стенка плода сочная, в наружной части мясистая, а во внутренней зоне губчатая.
Анатомическое строение перикарпия. Стенка плода многослойная (40-45 слоев), дифференцированная на эпи-, мезо- и эндокарпий (рис. 3, А). Эпидерма эпикарпия однослойная, сложена некрупными, удлиненными в тангентальном направлении
клетками с неравномерно утолщенными стенками: наружные стенки утолщены немного сильнее боковых. На поперечном срезе эпидермальные клетки имеют неправильные прямоугольные очертания. Эпидерма покрыта слоистой кутикулой. На поверхности имеются редкие волоски, представленные цепочками удлиненных клеток. Основная ткань эпикарпия и мезокарпий многослойные, гетероцел-люлярные, дифференцированы на 4 топографические зоны, плавно или резко переходящие друг в друга. Периферическая зона (12-15 слоев клеток) сложена несколько удлиненными в тангентальном направлении прямоугольными (с неправильными очертаниями) клетками с сильно утолщенными не одревесневающими стенками без межклетников. По направлению к центру плода происходит плавное уменьшение толщины клеточных стенок и увеличение размера клеток, постепенно клетки становятся несколько удлиненными в радиальном направлении. В этой периферической зоне встречаются крупные астеросклереиды с неправильными звездчатыми очертаниями и с сильно утолщенными и сильно лигнифицированными стенками, имеющими мелко бугристую структуру поверхности. Следующая, вторая, зона (4-5 слоев клеток) образована крупными удлиненными в радиальном направлении округло-прямоугольными клетками со слабо утолщенными не одревесневающими стенками; боковые стенки имеют извилистый контур. Следующая, направленная внутрь, зона (3-4 слоя клеток) представлена несколько более мелкими вытянутыми в тангентальном направлении овальными клетками с неутолщенными стенками и некрупными межклетниками. Внутренняя, четвертая, зона мезокарпия - аэренхимная (15-20 слоев клеток), представлена цепочками клеток с неутолщенными стенками, имеющих продолговатые неправильные очертания. Эндокарпий однослойный, сложен некрупными, удлиненными в тангентальном направлении клетками с более или менее равномерно утолщенными стенками.
С плодами Nymphaea candida очень сходны менее полимерные плоды Nymphaea pygmaea (Salisb.) W. T. Aiton и других исследованных видов, например Nymphaea х marliacea Wildsmith (рис. 1, E). Однако в анатомии перикарпия у изученных видов отмечены некоторые отличия: стенка плода Nymphaea pygmaea менее многослойная (20-22 слоя клеток), основная ткань эпикарпия и мезокарпий дифференцированы на 3 топографических зоны: не развивается третья зона, описанная для Nymphaea candida; клетки аэренхимы отличаются по форме (рис. 3, Б).
Рис. 3. Анатомия стенки плода Nymphaeaceae s. l. А - Nymphaea candida, Б - Nymphaea pygmaea, В - Victoria amazonica, Г - Euryale ferox (экк - экзокарпий, мзк - мезокарпий, энк - эндокарпий)
Victoria amazonica (Poepp.) J. C. Sowerby
Морфология плода. Плод синкарпный, полимерный (30-35 карпелл), развивающийся из нижней завязи (рис. 1, Ж-К). Плацентация ламинально-диффузная. Стенка плода сочная, в наружной части мясистая, а во внутренней зоне губчатая.
Анатомическое строение перикарпия. Стенка плода многослойная (45-50 слоев клеток), дифференцирована на эпи-, мезо- и эндокарпий (рис. 3, В). Эпидерма эпикарпия однослойная, сложена некрупными, несколько удлиненными в радиальном направлении клетками со слабо утолщенными не одревесневающими стенками. На поперечном срезе клетки эпидермы имеют 4-5-угольные очертания и покрыты снаружи тонким слоем кутикулы. На поверхности развиваются очень многочисленные длинные волоски, представленные цепочками удлиненных клеток, и крупные многоклеточные шипы. Основная ткань эпикарпия и мезокарпий многослойные гетероцел-люлярные, представлены четырьмя плавно или резко переходящими друг в друга топографическими зонами. Периферическая зона (3-4 слоя клеток) сложена крупными, удлиненными в радиальном направлении многоугольно-угловатыми клетками со слабо утолщенными не одревесневающими стенками. Клетки наружного слоя несколько мельче. Следующая, вторая, зона (5-7 слоев клеток) образована более мелкими округло-многоугольными клетками с неутолщенными не одревесневающими стенками. Она плавно переходит в следующую внутреннюю зону, которая сложена клетками, имеющими вытянутые в танген-тальном направлении овальные очертания, со слабо утолщенными не одревесневающими стенками, между которыми хорошо заметны межклетники. Самая внутренняя зона мезокарпия представлена аэренхимой, сложенной цепочками клеток с неутолщенными стенками, имеющими неправильные веретеновид-ные очертания; между ними встречаются крупные астеросклереиды правильных звездчатых очертаний с сильно утолщенными и сильно лигнифицирован-ными стенками с мелко бугристой поверхностью. Эндокарпий однослойный, сложен некрупными, удлиненными в тангентальном направлении клетками с немного неравномерно утолщенными стенками, полости клеток почти овальные.
Euryale ferox Salisb
морфология плода. Плод синкарпный, олиго-мерный (5-8 карпелл), развивающийся из нижней завязи. Плацентация ламинально-диффузная. Стенка
плода сочная, в наружной части мясистая, а во внутренней зоне губчатая.
Анатомическое строение перикарпия. Стенка плода многослойная (35-42 слоя клеток), дифференцирована на эпи-, мезо- и эндокарпий (рис. 3, Г). Эпидерма эпикарпия сложена прямоугольными клетками с незначительно равномерно утолщенными стенками и покрыта неравномерной тонкой кутикулой. Наружная поверхность стенки плода покрыта крупными шипами, образованными наружным эпидермисом; шипы сложены радиально-удлиненными волокновидными клетками с незначительно утолщенными стенками. Основная ткань эпикарпия и мезокар-пий дифференцированы на 4 топографические зоны с относительно четкими границами. Наружная зона сложена 8-11 слоями крупных, округло-угловатых клеток с сильно утолщенными, неодревесневшими стенками. Вторая зона образована 3-7 слоями относительно крупных паренхимных клеток с незначительно утолщенными стенками. Между двумя наружными зонами существует плавный переход. Следующая зона представлена многослойной аэренхимой, образованной тонкостенными, преимущественно тан-гентально удлиненными клетками эллипсоидально-прямоугольной формы с незначительно утолщенными стенками. Крупные межклетники имеют различные очертания. Внутренняя зона мезокарпия сложена 3-4 четырьмя слоями клеток эллипсоидальной формы с незначительно утолщенными стенками. Эндокарпий представлен однослойной эпидермой, сложенной клетками с незначительно и равномерно утолщенными стенками; эндокарпий покрыт широко волнистой, очень толстой кутикулой.
Плоды нимфейных получили название по совокупности внешних (экзоморфных) признаков; как указывалось во введении, плод Brasenia и Cabomba обозначали как «листовкоподобный» или «семянкопо-добный» (Колесова, Батыгина, 1988; Takhtajan, 1997; Schneider, Williamson, 2003 a), а плоды Nymphaeaceae s. str. - «ягодовидная коробочка» (Padgett, 2007), «ягода» (Gaertner, 1791; Takhtajan, 1997; Schneider, Williamson, 2003 a), «схизокарпий» (Takhtajan, 2009), «ceratium» или «hesperidium» (Spjut, 1994). Фактически единственной попыткой классификации или типологизации плодов Nymphaeaceae s. str. можно считать отнесение их к сочной синкарпной много-листовке (Тахтаджян, 1987; Меликян, Немирович-Данченко, 1988). Для того чтобы морфологическая характеристика нимфейных была полной, необходимо определить, к какому именно морфогенетическо-му типу относятся их плоды. Морфогенетический тип
плода детерминируется структурой его перикарпия, которая является более стабильной по сравнению с совокупностью экзоморфных признаков (Бобров и др., 2009). Можно сказать, что именно в анатомической структуре перикарпия (стенки плода) концентрируются синапоморфные признаки. Синкарпные плоды Nymphaeaceae s. l. обладают следующими общими диагностическими признаками: 1) паренхимный перикарпий (стенка плода), в котором полностью отсутствует формирующая выраженную топографическую зону склеренхима; 2) полное отсутствие механизмов вскрывания (даже нерегулярное вскрывание плодов Cabomba обеспечивается исключительно за счет ксилемы дорзального пучка); 3) неспециализированный эндокарпий (практически недифференцированная внутренняя эпидерма карпеллы) (а у верхних плодов - также аналогичный по структуре и гистогенезу экзокарпий: Cabomba, Brasenia, Nuphar); 4) развитие аэренхимы во внутренней зоне мезокарпия.
Признаки 1-3 позволяют отнести плоды Nymphaeaceae s. l. к винтерине - морфогенетическо-му типу плодов, перикарпий которых дифференцирован на неспециализированные экзокарпий и эндокар-пий (практически не трансформированные эпидермы карпеллы), а также на (обычно многослойный) па-ренхимный мезокарпий (Романов и др., 2006; Бобров и др., 2009). Для винтерин нимфейных характерна типичная ламинальная или ламинально-диффузная плацентация. Известно, что плоды видов Nuphar при созревании и отделении от материнского растения могут незакономерно вскрываться за счет мацерации (своеобразного разбухания) стенки зрелого плода (Hart, Cox, 1995). Плоды Cabomba и Brasenia относятся к апокарпному подтипу винтерин, а плоды остальных родов - к ценокарпному (точнее - синкарпному) подтипу. Константность анатомической структуры перикарпия в семействе Nymphaeaceae s. l. еще раз подчеркивает стабильность этого признака, который не подвергается принципиальной трансформации даже при преобразовании апокарпного гинецея в син-карпный.
Признак 4 является адаптивным, обеспечивающим гидрохорную диссеминацию диаспор нимфей-ных (Левина, 1958, 1981; Ulbrich, 1928; van der Pijl, 1972). Однако, учитывая появление этого признака уже у базальных родов Nymphaeaceae s. l. и его прогрессирующее развитие, аэренхиму внутренней зоны мезокарпия также можно рассматривать как сина-поморфию нимфейных. Синапоморфные признаки структуры перикарпия Nymphaeaceae s. l. гармонично согласуются с выявленной ранее синапоморфией этой
группы, заключающейся в структуре гинецея, - полностью асцидиатные карпеллы (Tucker, Douglas, 1993; Igersheim, Endress, 1998; Schneider, Tucker, Williamson, 2003; Endress, 2005). Асцидиатная структура карпеллы тем более не предусматривает вскрывания плода.
Морфогенез плодов Nymphaeaceae s. l. начинался с верхних апокарпных полимерных плодов гипотетических анцесторов. От этих плодов, с одной стороны, в результате незначительной редукции числа карпелл берут начало верхние апокарпные полимерные плоды базальных таксонов (Brasenia, Cabomba); с другой - сформировались (в результате срастания по-прежнему полимерных карпелл) верхние синкарпные завязи/плоды (Nuphar). В дальнейшем синкарпный плод трансформировался в полунижний (Nymphaea s. l.) и полностью нижний (Euryale, Victoria), и, наконец, олигомеризировался (Barclaya, Винтер, Батыгина, 1988). Замечательно, что на протяжении всех этих преобразований анатомическая структура перикарпия изменялась крайне незначительно. Гипотетическим исходным типом для описанной морфогенетической линии мог служить только апокарпный плод с очень архаичной структурой перикарпия (практически не дифференцированного на ткани); допустить вскрывание такого плода невозможно. Четкие морфологические отличия апокарпных и синкарпных плодов и отсутствие переходных гемисинкарпных плодов (гинецеев) у представителей нимфейных, а также существенные отличия в числе слоев, слагающих перикарпий, позволяют рассматривать семейства Cabombaceae (Cabomba, Brasenia) и Nymphaeaceae s. str. (Nuphar, Nymphaea, Euryale, Victoria, Barclaya) лишь в качестве сестринских таксонов, связанных происхождением от общего анцестора. Карпологические данные не противоречат выделению монотипных семейств Nupharaceae, Euryalaceae и Barclayaceae из состава Nymphaeaceae s. l., однако существенное сходство анатомической структуры перикарпия Nuphar, Nymphaea, Euryale, Victoria и Barclaya свидетельствует о близком родстве этих родов. Возможно, семейство Hydatellaceae, входящее согласно J.M. Saarela и др. (2007) и APG-III (2009) в состав порядка Nymphaeales вместе с Cabombaceae и Nymphaeaceae s. str., также может рассматриваться в качестве сестринского по отношению к Cabombaceae и Nymphaeaceae s. str., но для этого необходимы детальные карпологиче-ские исследования представителей Hydatellaceae. Согласно данным сравнительной карпологии, порядок Nymphaeales s. str. (включая Cabombaceae и Nymphaeaceae s. str.) представляет собой особую
изолированную линию развития. Другие группы ба-зальных покрытосеменных - Amborella (Bobrov et al.,
2005), Illiciales (Романов, Бобров, 2005; Romanov et al.,
2006), Trimeniaceae (Bobrov et al., 2002), Austrobaileya (Romanov et al., 2007) - могут рассматриваться лишь
как сестринские по отношению к нимфейным. Таким образом, карпологические исследования полностью поддерживают сестринское взаимоотношение Nymphaeales как с Amborellaceae, так и с другими членами ANITA grade (Qui et al., 1999, 2000).
Авторы благодарят РФФИ (грант №№ 08-04-01289-а и 08-04-01326-а ) за финансовую поддержку исследования и анонимного рецензента за высказанные замечания.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
Бобров А. В., Меликян А. П., Романов М.С. Морфогенез плодов Magnoliophyta. М., 2009. 400 с.
Винтер А.Н., Батыгина Т.Б. Семейство Barclayaceae // Сравнительная анатомия семян. Т. 2. Л., 1988 С. 147-152.
Колесова Г. Е., Батыгина Т. Б. Семейство Cabombaceae // Сравнительная анатомия семян. Т. 2. Л., 1988. С. 136-140.
Кузнецов Н.И. Введение в систематику цветковых растений. Юрьев, 1914. 655 с.
Левина Р.Е. Репродуктивная биология семенных растений. М., 1981. 96 с.
Левина Р.Е. Способы распространения плодов и семян. М., 1958. 358 с.
Меликян А.П., Немирович-Данченко Е.Н. Семейство Nymphaeaceae // Сравнительная анатомия семян. Т. 2. Л., 1988. С. 140-147.
Прозина М.Н. Ботаническая микротехника. М., 1960. 206 с.
Романов М.С., Бобров А.В. Сравнительная карпология и филогения порядка Illiciales // Ботанические сады как центры сохранения биоразнообразия и рационального использования растительных ресурсов. Мат-лы межд. конф., посвященной 60-летию основания ГБС РАН. М., 2005. С.430-431.
Романов М.С., Меликян А.П., Пальмарола Бехерано А., Бобров А.В. О типе плода Degeneria vitiensis I.W. Bailey et A.C. Sm. (Degeneriaceae) и родственных таксонов архаичных цветковых // Бюл. Гл. бот. сада. 2006. Вып. 191. С. 101-120.
Тахтаджян А.Л. Система и филогения цветковых растений. Л., М., 1966. 611 с.
Тахтаджян А.Л. Система магнолифоитов. М., 1987. 439 с.
APG II. An update of the Angiosperm Phylogeny Group classification for the orders and families of flowering plants: APG II // Bot. J. of the Linnean Society. 2003. Vol. 141, N 4. P. 399-436.
APG III. 2009. An update of the Angiosperm Phylogeny Group classification for the orders and families of flowering plants: APG III // Bot. J. of the Linnean Society. 2009. Vol. 161, N 2. P. 105-121.
Bentham G., Hooker J.D. Genera plantarum. L., 1862. Vol. 1. N 1. 454 p.
Bessey C.E. The phylogenetic taxonomy of flowering plants // Ann. of the Missouri Bot. Garden. 1915. Vol. 2. N 1. P. 109-164.
Bobrov A.V. F.Ch., Endress P.K., Melikian A.P., Romanov M.S., Sorokin A.N., Palmarola Bejerano A. Fruit structure of Amborella trichopoda (Amborellaceae) // Bot. J. of the Linnean Society. 2005. Vol. 148, N 3. P. 265-274.
Bobrov A.V. F.Ch., Melikian A.P., Romanov M.S., Sorokin A.N. 2002. Comparative carpology and systematics of Trimeniaceae // Тез. докл. II Междунар. конф. по анатомии и морфологии растений. 2002. С. 202.
CronquistA. An integrated system of classification of flowering plants. N.Y., 1981. 1262 p.
Cronquist A. The evolution and classification of flowering plants. N.Y., 1988. 555 p.
Dahlgren R.M.T. A revised system of classification of the angiosperms. // Bot. J. of the Linnean Society. 1980. Vol. 80, N 1. P. 91-124.
De Candolle A.P. Prodromus systematis naturalis regni vege-tabilis. Paris, 1824. Vol. 1. 748 p.
Dumortier, B.-C. Commentationes botanicae. Observations botaniques et Analyse des families des plantes, dédiées à la Société d'Horticulture de Tournay. Tournay, 1822/23. P. 1-116.
Endress P.K. Carpels in Brasenia (Cabombaceae) are completely asciadiate despite a long stigmatic crest // Annals of Botany. 2005. Vol. 96, N 2. P. 209-215.
Engler A., Gilg E. Syllabus der Pflanzenfamilien. Berlin, 1924. 617 p.
Gaertner J. De fructibus et seminibus plantarum. Tubingae, 1791. Vols. 2, 3. 488 p.
Gundersen A. Families of Dicotyledons. Waltham, 1950. 237 p.
Hallier H. L'origin et la sistéme phyletique des angiosperms exposes a l'aide de leur arbre généalogique // Archives Néérlan-dies. Sér. II. B. 1912. Vol. 2. P. 146-234.
Hart K. H., Cox P. A. Dispersal ecology of Nuphar luteum (L.) Sirthorp & Smith: abiotic seed dispersal mechanisms // Bot. J. of the Linnean Society. 1995. Vol. 119. N 1. P. 87-100.
Hutchinson J. The families of flowering plants. 2nd ed. Vol. 1. Dicotyledons. Oxford, 1959. 510 p.
Igersheim A., Endress P.K. Gynoecium diversity and systematics of paleoherbs // Bot. J. of the Linnean Society. 1998. Vol. 127. N 4. P. 289-370.
Jussieu A.L. Genera Plantarum. Paris, 1789. 498 p.
Li H.-L. Classification and phylogeny of Nymphaeaceae and allied families // Am. Mid. Naturalist 1955. Vol. 54. N 1. P. 33-41.
Löhne C., Wiersema J. H., Borsch T. The ununsual Ondinea, actually just another Australian water-lily of Nymphaea subg. Anecphya (Nymphaeaceae) // Willdenowia. 2009. Vol. 39. N 1. P. 55-58.
Nakai T.A. sinoptical sketch of Korean flora, or the vascular plants indigenous to Korea, arranged in a new natural order // Bul. of Natur. Science Museum. 1952. Vol. 31. N 1. P. 1-152.
Padgett D.J. A monograph of Nuphar (Nymphaeaceae) // Rhodora. 2007. Vol. 109, No. 937, pp. 1-95.
Pijl L. van der. Principles of dispersal in higher plants. 2nd ed. Berlin, Heidelberg, N.Y., 1972. 162 p.
Qiu Y.-L., Lee J., Bernasconi-Quadroni F., Soltis D. E., Soltis P. S., Zanis M., Zimmer E. A., Chen Z., Savolainen V, Chase M.W. The earliest angiosperms: evidence from mitochondria, plastid and nuclear genomes // Nature. 1999. Vol. 402. N 6760. P. 404-407.
Qui Y.-L., Lee J., Bernasconi-Quadroni F., Soltis D. E., Soltis P. S., Zanis M., Zimmer E. A., Chen Z., Savolainen V., Chase M.W. Phylogeny of basal angiosperms: analyses of five genes from three genomes // Int. J. of Plant Sciences. 2000. Vol. 161, Supplement. P. 3-27.
Romanov M.S., Bobrov A.V. F.Ch., Melikian A.P. The carpol-ogy of Illiciaceae and Schisandraceae (Illiciales) in connection with relationships of the families // Общие вопросы ботаники. Сборник статей молодых ученых, посвященный 60-летию Главного ботанического сада им. Н.В. Цицина РАН. М., 2005. С. 84-90.
Romanov M. S., Endress P. K., Bobrov A.V.F. Ch. Fruit structure in Austrobaileya c. T. White (Austrobaileyaceae) // Мат-лы I (III ) Всерос. молод. науч.-практ. конф. ботаников в Новосибирске «Перспективы развития и проблемы современной ботаники». Новосибирск, 2007. С. 279-282.
Saarela J.M., Rai H.S., Doyle J.A., Endress P.K., Mathews S., Marchant A.D., Briggs B.G., Graham S.W. Hydatellaceae identified as a new branch near the base of the angiosperm phyloge-netic tree // Nature. 2007. Vol. 446. N 7133. P. 312-315.
Schaffner J.H. Phylogenetic taxonomy of plants // Quarterly Review of Biology 1934. Vol. 9. P. 129-160.
Schaffner J.H. Some morphological peculiarities of the Nymphaeaceae and Helobiae // Ohio Naturalist. 1904. Vol. 4. P. 83-92.
Schneider E.L., Tucker S.C., Williamson P.S. Floral development in the Nymphaeales // International Journal of Plant Sciences. 2003. Vol. 164, Supplement. P. 279-292.
Spjut R. W.A. Systematic treatment of fruit types // Memoirs of the New York Botanical Garden. 1994. Vol. 7. P. 1-181.
Takhtajan A.L. Diversity and classification of flowering plants. N.Y., 1997. 643 p.
Takhtajan A.L. Flowering Plants. 2nd ed. Leipzig, 2009. 871 p.
Thorne R. An updated classification of the class Magnoliop-sida ("Angiospermae") // The Botanical Review. 2007. Vol. 73. N 2. P. 67-182.
Trecul A. Recherches sur la structure et le developpement du Nuphar lutea // Ann. des Sciences Naturelles; Botanique. Ser. 3. 1845. Vol. 4. P. 286-345.
Tucker S.C., DouglasA.W. Floral structure, development, and relationships of paleoherbs: Saruma, Cabomba, Lactoris, and selected Piperales // Flowering Plants: Origin, Evolution and Phylogeny. N.Y., 1993. P. 141-175.
Ulbrich E. Biologie der Früchte und Samen (Karpobiologie). Berlin, 1928. 254 S.
Поступила в редакцию 15.04.2010
fruit structure IN water LILY FAMILY: CARPoloGICAL PoiNT of view on sister position of nymphaeaceae s. L. to all other angiosperms (except AMBORELLA)
I.O. Yatzenko, A P. Meliklan\, A.V.F.Ch Bobrov, M.S. Romanov
Fruit morphology and anatomy of fruit wall of the representatives of Nymphaeaceae s. l. was studied. It was revealed that Nymphaeaceae s. l. has polymerous apocarpous and syncarpous winterinas lacking sclerenchymatous zone in pericarp. The pericarp is differentiated into exocarp (epidermis), mesocarp (consists of peripheral complex parenchymatous zone and inner aerenchymatous zone) and endocarp (epidermis). It was shown that originally apocarpous winterinas of Nymphaeaceae s. l. were transformed into syncarpous superior winterinas (Nuphar), then into syncarpous semi-inferior winterinas (Nymphaea s. l.) and finally - into syncarpous inferior ones (Euryale, Victoria). The typical pericarp structure in Nymphaeaceae s. l. could be treated as the synapomorphy for the family. On the other hand, mesocarpal aerenchyma is an important adaptive feature, securing the hydrochory of nymphaeid diasporas.
Key words: fruit morphology, fruit wall anatomy, morphogenesis of fruits.
Сведения об авторах: Яценко Игорь йлегович - аспирант (Главный ботанический сад им. Н.В. Цицина РАН; e-mail: i_o_yatzenko@mail.ru); \Меликян Александр Павлович \- профессор кафедры высших растений биологического факультета МГУ, докт. биол. наук; Бобров Алексей Владимирович - ст. науч. сотр. кафедры биогеографии географического факультета МГУ, докт. биол. наук (avfch_bobrov@mail.ru); Романов Михаил Сергеевич - науч. сотр. Главного ботанического сада РАН, канд. биол. наук (romanov-mikhail@hotmail.com);
