CC BY
90
УДК 591.111.2:595.384.2+639.28
СРАВНИТЕЛЬНЫЕ ИССЛЕДОВАНИЯ КОНЦЕНТРАЦИИ МЕДИ В ГЕПАТОПАНКРЕАСЕ КРАБОВ-СТРИГУНОВ ОПИЛИО И БЭРДА ПРИ ВОЗДЕЙСТВИИ ПРОМЫСЛОВОГО СТРЕССА И ПРИ ГОЛОДАНИИ
С. И. Моисеев*, С. А. Моисеева**, А. М. Лаптева***
*Вед. н. с., Всероссийский научно-исследовательский институт рыбного хозяйства и океанографии 107140 Москва, Верхняя Красносельская, 17 Тел., факс: (499) 264-70-10; (499) 264-91-87 E-mail: moiseev@vniro.ru
**Ст. н. с., Институт биофизики клетки РАН 142290 Пущино, Институтская, 3 Тел., факс: (4967) 73-91-05 E-mail: svmois.icb@rambler.ru
***М. н. с., Полярный научно-исследовательский институт морского рыбного хозяйства и океанографии 183038 Мурманск, Книповича, 6 Тел., факс: (8152) 47-43-14 E-mail: lapteva69@mail.ru
КРАБЫ-СТРИГУНЫ ОПИЛИО, БЭРДА, ЛОВУШКИ, ВЛИЯНИЕ ПРОМЫСЛА, КОНЦЕНТРАЦИЯ, МЕДЬ, ГЕПАТОПАНКРЕАС, ГЕМОЛИМФА, ГЕМОЦИАНИН
Проведены исследования изменения содержания меди в гепатопанкреасе крабов-стригунов Chionoecetes opilio и C. bairdi вследствие деградации гемоцианина у животных, подвергнутых многократным подъемам в ловушках, а также у животных после длительного голодания. Для обоих видов крабов показано, что при распаде гемоцианина вследствие промыслового стресса транслокация меди в гепатопанкреас происходит в меньшей степени, чем при распаде гемоцианина вследствие голодания. Полученные данные позволяют оценить отдаленные последствия промысловых операций на жизнеспособность крабов Chionoecetes spp., выпущенных в море после сортировки улова.
COMPARATIVE STUDIES OF THE CONCENTRATION OF COPPER IN THE HEPATOPANCREAS OF SNOW CRABS AND TANNER CRABS EXPOSED FISHING STRESS AND STARVATION
S. I. Moiseev*, S. A. Moiseeva**, A. M. Lapteva***
*Leader scientist, Russia Research Institute of Fishery and Oceanography
107140 Moscow, Verkhnyaya Krasnoselskaya, 17
Те1, ^/ах: (499) 264-70-10; (499) 264-91-87
E-mail: moiseev@vniro.ru
**Senior scientist, Institute of Cell Biophysics
142290 Pushchino, Institutskaya, 3
Те1.,/ах: (4967) 73-91-05
E-mail: svmois.icb@rambler.ru
***Junior scientist, Polar Research Institute of Fishery and Oceanography 183038 Murmansk, Knipovicha, 6 Те1.,/ах: (8152) 47-43-14 E-mail: lapteva69@mail.ru
SNOW CRAB AND TANNER CRAB, POTS, FISHING ACTIVITY, CONCENTRATION, COPPER, HEPATOPANCREAS HEMOLYMPH, HEMOCYANIN
Changes in hepatopancreas copper levels following hemocyanin degradation of are investigated in the Snow crab (Chionoecetes opilio) and Tanner crab (C. bairdi), exposed to repeated lift in pots or prolonged fasting. In both species of crabs translocation of copper from hemocyanin in hepatopancreas due to fishing stress occurs to a lesser extent than that due to starvation. These data allow us to estimate the long-term effects of fishing operations on the viability of crab Chionoecetes spp., released into the sea, after sorting the catch.
В России с 70-х годов прошлого века, а в настоящее промыслового размера, и самки возвращаются в
время и в большинстве стран, лов крабов ведет- море в живом виде. При поимке и сортировке улова
ся ставными ловушками с приманкой. При таком крабы подвергаются воздействию ряда неблаго-
способе добычи крабов существует возможность приятных факторов, таких как декомпрессия, тем-
уменьшить воздействие промысла на популяцию пературный шок, гипоксия и тактильный контакт
путем селекции улова, так как самцы, не достигшие при переборке улова, что приводит к гибели части
крабов, не востребованных промыслом. Особи, выбракованные при сортировке, могут составлять значительную часть от общего вылова, поэтому проблема выживаемости возвращаемых в море крабов чрезвычайно важна для правильной оценки промыслового воздействия на эксплуатируемые популяции. Изучению смертности крабов при воздействии различных факторов, связанных с промыслом, посвящен ряд работ российских и зарубежных исследователей (Иванов, Соколов, 2003; Иванов, Карпинский, 2003; Кобликов, 2004; Рязанова, 2009; Васильев, Клинушкин, 2011; Моисеев, Моисеева, 2010; Моисеев, 2012а, б; Моисеев и др., 2012; Hardy et al., 2000; Stoner, 2009).
Даже у крабов, которые выжили после вылова и сортировки, нарушения физиологии и поведения могут уменьшать шансы животных на выживание в отдаленные сроки, приводить к снижению устойчивости к инфекциям, снижать репродуктивный потенциал. Прямые наблюдения за жизнедеятельностью выпущенных в море крабов требуют дорогостоящего материально-технического обеспечения. Однако изучение изменений биохимических или физиологических показателей у крабов, выпускаемых в море, может быть полезным при оценке отдаленных последствий промысла для их жизнедеятельности, при условии установления причинно-следственных связей между наблюдаемыми изменениями и действием повреждающего фактора.
Активный метаболизм меди у морских ракообразных связан с обменом гемоцианина — медьсодержащего белка гемолимфы, выполняющего функцию переноса кислорода. Помимо гемолимфы, большое количество меди содержится в гепатопанкреасе ракообразных, тогда как в других тканях содержание меди незначительно. Между пулами меди в гемолимфе и гепатопанкреасе ракообразных существует функциональная взаимосвязь. При деградации гемоцианина высвобождающаяся медь частично депонируется в гепатопанкреасе ракообразных в виде комплексов со специфическими металлсвязывающими белками и глутатионом, частично выводится из организма органами экскреции (Djangmah, 1970; Brouwer et al., 2002). В стабильных условиях скорость обмена гемоцианина у ракообразных невысока (Senkbeil, Wriston, 1981). Однако при воздействиях различных факторов окружающей среды обмен гемоцианина может происходить более интенсивно, что способствует адаптации животных к изменяющимся условиям (Gilles, 1977; Boone, Schoffeniels, 1979; Mason et al., 1983; Baden et al., 1990; Terwilliger, 1998).
Для того чтобы оценить отдаленные последствия влияния промысловых операций на жизнеспособность крабов, выпущенных в море после сортировки улова, нами было проведено исследование изменений концентрации меди в гепатопан-креасе крабов-стригунов Chionoecetes opilio и C. bairdi, подвергнутых многократным подъемам в ловушках (действие промыслового стресса). Для сравнения также были изучены изменения содержания меди в гепатопанкреасе крабов-стригунов при длительном содержании животных в ловушках без кормления (имитация естественного голодания — вынужденного или предлиночного).
МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА В период 2008-2010 гг. в западной части Берингова и в северной части Охотского морей (рис. 1) была поставлена серия экспериментов по изучению воздействия ловушечного промысла на жизнеспособность промысловых крабов. Экспериментальные работы с животными и отбор биологических проб проводили на борту промысловых судов, использующих американские ловушки прямоугольного
168° 170° 172° 174° 176° 178° Е 180° w 178°
Рис. 1. Карта-схема районов проведения экспериментов в 2008-2010 гг.: I — западная часть Берингова моря; II — северная часть Охотского моря
типа и конусные ловушки японского типа (Моисеев, 2003). Объектами исследований были самцы крабов-стригунов опилио и Бэрда, оценка биологического состояния проводилась по стандартной методике (Михайлов и др., 2003). Для экспериментов из ловушечного улова отбирались широкопалые особи, которые прошли терминальную линьку (Слизкин, Сафронов, 2000; Михайлов и др., 2003; Иванов, 2010; Слизкин, 2010; Jadamec et al., 1999; Conan, Comeau, 1986; Sainte-Marie et al., 1995), а также имели чистый карапакс без повреждений и без аутотомии конечностей. В районе Корякского побережья доля широкопалых самцов C. opilio и C. bairdi в наших ловушечных уловах за 20062010 гг. составляла 90-95%. По данным траловой съемки 2010 г. в Корякском районе, среди промысловых самцов доля широкопалых достигала 94% и около 40% — среди непромысловых самцов, но в целом по этому району доля широкопалых самцов была около 46% (Федотов, Харламенко, 2012).
При проведении экспериментов с многократными подъемами крабов-стригунов, в ловушки прямоугольного типа помещали по 30-45 экземпляров C. opilio или C. bairdi. Ловушки поднимали на поверхность от 3 до 9 раз с интервалом между подъемами 1-5 дней. При каждом подъеме экспериментальной ловушки у части особей C. opilio и C. bairdi проводился отбор тканей гепатопанкреаса и гемолимфы.
Для исследования влияния длительного голодания на крабов нами были проведены эксперименты с продолжительным застоем ловушек без промежуточных подъемов. В этом случае в конусные ловушки и ловушки прямоугольного типа помещали по 7-15 особей крабов C. opilio и C. bairdi, корм для крабов и аттрактанты (приманки) в ловушках отсутствовали. Перед спуском ловушек в море входное отверстие в них обшивалось сетной делью, что препятствовало свободному выходу экспериментальных особей и входу в ловушки крабов и других животных из внешней среды. Продолжительность застоя ловушек составляла от 25 до 55 суток. По окончании экспериментов у крабов отбирались образцы гепатопанкреаса и гемолимфы. В период проведения экспериментов у крабов-стригунов из промышленных уловов отбирали контрольные пробы гепатопанкреаса и гемолимфы.
Биологические пробы замораживались и хранились в морозильной камере при температуре -20-30 °С. Транспортировка проводилась в термобоксе во льду. В лабораторных условиях содержание меди в образцах гепатопанкреаса определялось на атомно-абсорбционном спектрофотометре
(Shimadzu АА-6800, Япония) методом пламенной атомно-абсорбционной спектрофотометрии (пламя ацетилен/воздух) с использованием многоуровневой калибровки стандартами, приготовленными из аттестованного стандартного раствора меди фирмы “Shimadzu” (Кириченко и др., 2005). Концентрацию гемоцианина в гемолимфе определяли по методике, принятой во ФГУП «ВНИРО» (Моисеева, Моисеев, 2008).
РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ Собранные материалы в период 2006-2010 гг. являются частью экспериментальных исследований, направленных на изучение изменения содержания меди в гепатопанкреасе и концентрации гемоцианина в гемолимфе животных в зависимости от частоты подъемов и длительности застоя ловушек.
Экспериментальные исследования, проведенные нами ранее, показали, что в гемолимфе крабов-стригунов C. opilio и C. bairdi при воздействии на них неблагоприятных факторов, связанных с ловушечным промыслом, происходит быстрое снижение уровня гемоцианина. Было установлено, что при многократных подъемах в ловушках у крабов-стригунов, в зависимости от условий экспериментов, снижение концентрации гемоцианина достигает 80% от первоначальных значений (Моисеев и др., 2012). В естественных условиях быстрая деградация гемоцианина у ракообразных наблюдается при голодании, как вынужденном, так и связанном с предлиночными процессами (Hagerman, 1983; Terwillige, 1998; Моисеева, Моисеев, 2008; Моисеев и др., 2011). Медь, депонированная в гепатопанкреасе ракообразных при распаде гемоцианина, в дальнейшем используется для синтеза нового белка. Однако известно, что при деградации гемоцианина во время голодания более половины высвобождающейся меди может выводиться из организма животных (Depledge, 1989).
Проведенные нами исследования содержания меди в гепатопанкреасе крабов-стригунов Бэрда и опилио, подвергнутых многократным подъемам в ловушках, показали, что у крабов при действии промыслового стресса наряду со снижением концентрации гемоцианина наблюдается увеличение концентрации меди в гепатопанкреасе по сравнению с контрольными особями. На рисунке 2 приведены результаты типичных экспериментов по многократным подъемам C. opilio и C. bairdi в ловушках. Крабы C. opilio были подняты на поверхность 9 раз в течение 17 дней, интервалы между подъемами составляли от 1 до 4 дней. Крабы C. bairdi поднимались в ловушках 4 раза с интервалом 2-3 дня.
Содержание меди в гепатопанкреасе определялось у крабов, у которых концентрация гемоцианина была снижена более чем в два раза по сравнению со средней концентрацией гемоцианина у контрольных животных.
При содержании крабов C. bairdi и C. opilio в экспериментальных ловушках без кормления также наблюдалось увеличение содержания меди в гепа-топанкреасе животных (рис. 2). В течение эксперимента по голоданию крабов в ловушках (55 дней) концентрация гемоцианина в гемолимфе особей C. bairdi и C. opilio уменьшилась более чем в два раза по сравнению с контрольными значениями. Как видно из рисунка 2, увеличение концентрации меди в гепатопанкреасе крабов в различных экспериментальных условиях в большей степени было выражено у животных при длительном голодании, чем при многократных подъемах в ловушках с коротким периодом застоя, хотя уровень снижения гемоцианина в гемолимфе был сравним во всех экспериментах.
В экспериментах у крабов обоих видов наблюдается значительная вариабельность содержания меди в гепатопанкреасе отдельных индивидуумов. В связи с этим не всегда удается показать достоверность различий между контрольными и опытными значениями средней концентрации меди в гепатопанкреасе крабов. Следует отметить, что значительная индивидуальная вариабельность содержания меди в гепатопанкреасе характерна для многих изученных морских ракообразных (Djangmah, Grove, 1970). Тем не менее, на основании полученных данных можно полагать, что при деградации гемоцианина вследствие промыслового стресса транслокация меди в гепато-панкреас происходит в меньшей степени, чем при вынужденном голодании крабов. Медь, депони-
рованная в гепатопанкреасе крабов, используется для восстановления концентрации гемоцианина. Поскольку при распаде гемоцианина вследствие промыслового стресса депонирование меди в гепатопанкреасе C. opilio и C. bairdi снижено, то для ресинтеза данного белка необходимо дополнительное поступление меди в организм извне. Медь поступает в организм морских ракообразных с пищей и из морской воды (Depledge, Rainbow, 1990). Однако, как было показано в работах по питанию морских ракообразных, синтез гемоцианина у этих животных в значительной степени зависит от состава их диеты. Это свидетельствует о том, что основным и легкоусвояемым источником меди для морских ракообразных является пища. Важной составляющей частью пищевого рациона ракообразных являются другие ракообразные, в которых содержатся необходимые белки, витамины и медь для синтеза нового гемоцианина (Hagerman, 1983; Baden et al., 1990).
Полученные нами результаты и анализ литературных данных свидетельствуют о том, что скорость восстановления концентрации медьсодержащего белка, гемоцианина, у крабов-стригунов, выпущенных в море после сортировки улова, будет зависеть от качественного состава их пищевой базы в районе промысла. При нарушении синтеза гемоцианина вследствие недостатка меди в организме крабов адаптивные возможности кислород-транспортирующей системы гемолимфы у животных будут снижены. Поэтому для понимания функционирования эксплуатируемой популяции крабов необходимы комплексные исследования академического и прикладного характера, направленные как на изучение смертности и выживаемости крабов во время промысла, так и на изучение бентосных сообществ в районах их обитания.
II ' III
Experiments
Рис. 2. Изменение концентрации меди в гепатопанкреасе крабов-стригунов C. bairdi и C. opilio в различных сериях экспериментов: I — контроль; II — голодание в ловушках в течение 55 дней; III — многократные подъемы в ловушках; количество проб в эксперименте, n = 5 - 7 во всех случаях; (m ± SE). Обозначение: * — значения достоверно отличаются от контрольных по критерию Стъюдента (P < 0,05)
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
Экспериментальные исследования по воздействию неблагоприятных факторов, связанных с ловушеч-ным промыслом, на крабов-стригунов C. opilio и C. bairdi показали, что в гемолимфе крабов при многократных подъемах в ловушках наблюдаются снижение уровня гемоцианина и увеличение содержания меди в гепатопанкреасе.
Сравнительный анализ биохимических данных у крабов, подвергнутых многократным подъемам в ловушках, и длительно голодавших крабов показал, что увеличение содержания меди в гепатопанкреа-се крабов вследствие распада гемоцианина при голодании выше, чем при воздействии промыслового стресса.
Поскольку основным источником меди для крабов является медь, поступающая в их организм с пищей, скорость восстановления концентрации медьсодержащего белка, гемоцианина, у крабов-стригунов, выпущенных в море после сортировки улова, будет зависеть от качественного состава их пищевой базы в районе промысла.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
Васильев А.г., Клинушкин С.В. 2011. Смертность краба-стригуна ангулятуса Chionoecetes angulatus в ловушках в северной части Охотского моря // Вопр. рыболовства. Т. 12. № 3 (47). С. 566-575.
Иванов Б.г., Карпинский М.г. 2003. Смертность крабов в ловушках: краб-стригун в северной части Охотского моря // Вопр. рыболовства. Т. 4. № 4 (16). С. 590-607.
Иванов Б.г., Соколов В.И. 2003. Смертность крабов в ловушках: камчатский краб у Западной Камчатки // Вопр. рыболовства. Т. 4. № 1 (13). С. 116-134.
Иванов П.Ю. 2010. К вопросу оценки численности пополнения и прогнозирования запаса краба-стригуна Бэрда (Chionoecetes bairdi Rathbun) по данным учетных ловушечных съемок // Исслед. водн. биол. ресурсов Камчатки и сев.-зап. части Тихого океана: Сб. науч. тр. КамчатНИИ рыб. хоз-ва и океанографии. Вып. 18. С. 18-27.
Кириченко С.г., галутва о.А., Полуяктов В.ф. 2005. Определение некоторых химических элементов методом атомной абсорбции // Качество, безопасность и методы анализа продуктов из ги-дробионтов. Вып. 2. Методические рекомендации по определению содержания токсикантов в продуктах из гидробионтов. М.: ВНИРО. С. 3-6.
Кобликов В.Н. 2004. О смертности японского краба-стригуна (Chionoecetes japonicus) в промысловых ловушках и некоторые аспекты его добычи в северной части Японского моря // Вопр. рыболовства. Т. 5. № 3 (19). С. 458-469.
Михайлов В.И., Бандурин К.В., горничных А.В., Карасев А.Н. 2003. Промысловые беспозвоночные шельфа и материкового склона северной части Охотского моря. Магадан: МагаданНИРО, 284 с.
Моисеев С.И. 2003. Изучение производительности крабовых ловушек различного типа в прибрежной зоне Баренцева моря // Донные экосистемы Баренцева моря. Отв. ред. В.И. Соколов. Тр. Всес. НИИ рыб. хоз-ва и океанографии. Т. 142. С. 178-191.
Моисеев С.И. 2012а. Выживаемость различных видов крабов при ловушечном промысле в Охотском море // Матер. III Всеросс. науч.-практ. конф. «Природные ресурсы, их современное состояние, охрана, промысловое и техническое использование» (Петропавловск-Камчатский, 20-22 марта 2012 г.). Петропавловск-Камчатский: КамчатГТУ. С.218-220.
Моисеев С.И. 2012б. Особенности выживаемости крабов при ловушечном промысле в западной части Берингова моря // Матер. III Всеросс. науч.-практ. конф. «Природные ресурсы, их современное состояние, охрана, промысловое и техническое использование» (Петропавловск-Камчатский, 20-22 марта 2012 г.). Петропавловск-Камчатский: КамчатГТУ. С.221-222.
Моисеев С.И., горянина С.В., Моисеева С.А. 2011. Сравнительные исследования структуры и концентрации гемоцианина в гемолимфе камчатского краба (Paralithodes camtschaticus) из Баренцева и Охотского морей // Изв. Тихоокеан. НИИ рыб. хоз-ва и океанографии. Т. 165. С. 216-230.
Моисеев С.И., Моисеева С.А. 2010. Отдаленные последствия подъема в ловушках для различных видов крабов // Матер. XI междунар. науч. конф. «Сохранение биоразнообразия Камчатки и прилегающих морей», посвященной 100-летию со дня рождения выдающихся российских ихтиологов А.П. Андрияшева и А.Я. Таранца (Петропавловск-Камчатский, 24-25 ноября 2010 г.). Петропавловск-Камчатский: Камчатпресс. С. 190-193.
Моисеев С.И., Моисеева С.А., лаптева А.М. 2012. Изменение показателей гемолимфы у крабов-стригунов вследствие стресса, вызываемого лову-шечным промыслом // Вопр. рыболовства. Т. 13. № 1 (49). С. 125-144.
Моисеева С.А., Моисеев С.И. 2008. Зависимость между наполнением конечностей мышечной тканью и концентрацией гемоцианина в гемолимфе у камчатского краба (Paralithodes camtschaticus) ба-ренцевоморской популяции // Вопр. рыболовства. Т. 9. № 1 (33). С. 200-217.
Рязанова Т.В. 2009. Развитие у крабов бактериальных инфекций и газо-пузырьковой болезни вследствие подъема в ловушках // Исслед. водн. биол. ресурсов Камчатки и сев.-зап. части Тихого океана: Сб. науч. тр. КамчатНИИ рыб. хоз-ва и океанографии. Вып. 13. С. 93-100.
Слизкин А.г. 2010. Атлас-определитель крабов и креветок дальневосточных морей России. Владивосток: ТИНРО-Центр, 236 с.
Слизкин А.г., Сафронов С.г. 2000. Промысловые крабы прикамчатских вод. Петропавловск-Камчатский: Северная Пацифика, 180 с.
федотов П.А., Харламенко В.И. 2012. Размеры половозрелости самцов краба-стригуна опилио в северо-западной части Берингова моря // Матер. III Всеросс. науч.-практ. конф. «Природные ресурсы, их современное состояние, охрана, промысловое и техническое использование» (Петропавловск-Камчатский, 20-22 марта 2012 г.). Петропавловск-Камчатский: КамчатГТУ С. 148-130.
Baden S.P., Pihl L., Rosenberg R. 1990. Effect of oxygen depletion on the ecology, blood physiology and fishery of the Norway lobster Nephrops norvegicus // Mar. Ecol. Prog. Ser. V. 67. P. 141-133.
Boone w.R., Schoffeniels E. 1979. Hemocyanin synthesis during hypo-osmotic stress in the shore crab Carcinus maenas (L.) // Comp. Biochem. Physiol. V. 63B. № 2. P. 207-214.
Brouwer M., Syring R., Brouwer T.H. 2002. Role of copper-specific metallothionein of the blue crab, Callinectes sapidus, in copper metabolism associated with degradation and synthesis of hemocyanin // J. Inorg. Biochem. V. 88. P. 228-239.
Conan G.Y., Comeau M. 1986. Functional maturity and terminal molt of male snow crab, Chionoecetes opilio // Can. J. Fish. Aquat. Sc. 43. P. 1710-1719.
depledge M.H. 1989. Studies on copper and iron concentrations, distributions and uptake in the brachyuran Carcinus maenas (L.) following starvation // Ophelia. V. 30. № 3. P. 187-197.
DepledgeM.H., Rainbow P.S. 1990. Models of regulation and accumulation of trace metals in marine inverter-brates // Comp. Biochem. Physiol. V. 97. P. 1-7.
Djangmah J.S. 1970. The effects of feeding and starvation on copper in the blood and hepatopancreas, and on blood proteins of Crangon vulgaris (Fabricius) // Comp. Biochem. Physiol. V. 32. P. 709-731.
Djangmah J.S., Grove D.J. 1970. Blood and hepatopancreas copper in Crangon vulgaris (Fabricius) // Comp. Biochem. Physiol. V. 32. P. 733-745.
gilles R. 1977. Effects of osmotic stresses on the proteins concentration and pattern of Eriocheir sinensis blood // Comp. Biochem. Physiol. V. 56A. № 2. P. 109-114.
hagerman L. 1983. Haemocyanin concentration in juvenile lobsters homarus gammarus) in relation to moulting cycle and feeding conditions // Mar. Biol. V. 77. № 1. P. 11-17.
hardy D., DuüI, J.-D., godbout G., Munro J. 2000. Survival and condition of hard shell male adult snow crabs (Chionoecetes opilio) / during fasting at different temperatures // Aquaculture. V. 189. P. 259-275.
JadamecL.S., Donaldson w.E., CullenbergP. 1999. Biological field techniques for Chionoecetes crabs // Fairbanks: Alaska Sea Grant College Program, 80 p.
Mason R.P., Mangum C.P., godette G. 1983. The influence of inorganic ions and acclimation salinity on hemocyanin-oxygen binding in the blue crab Callinectes sapidus // Biol. Bull. (Woods Hole). V. 164. P. 104-123.
Sainte-Marie B., Raymond S., Brahes J.-C. 1995. Growth and maturation of the benthic stages of male snow crab, Chionoecetes opilio (Brachyura: Majidae) // Can. J. Fish. Aquat. Sci. V. 52. P. 903-924.
Senkbeil e.G., wriston J.C. Jr. 1981. Catabolism of hemocyanin in the American lobster, homarus americanus // Comp. Biochem. Physiol. V. 69B. P. 781-790.
Stoner a. w. 2009. Prediction of discard mortality for Alaskan crabs after exposure to freezing temperatures, based on a reflex impairment index. Fish. Bull. V. 107. P. 451-463.
Terwilliger N.B. 1998. Functional adaptations of oxygen-transport proteins // J. Exp. Biol. V. 201. P. 1085-1098.
