CC BY
16
УДК 582.4/.9-18
doi:10.21685/2307-9150-2021-4-5
Сравнительное изучение складчатого мезофилла хвои у видов родов Ршш и Се^ш (Ртасеае)
Г. К. Зверева
Новосибирский государственный педагогический университет, Новосибирск, Россия Сибирский федеральный научный центр агробиотехнологий Российской академии наук, р. п. Краснообск, Новосибирская область, Россия
labsp@ngs.ru
Аннотация. Актуальность и цели. Строение ассимиляционной ткани листьев у хвойных рассматривалось преимущественно на поперечных сечениях хвои. Задачей исследования было сопоставление особенностей трехмерных форм ассимиляционных клеток и структуры мезофилла хвои у видов родов Pinus и Cedrus. Материалы и методы. Структура фотосинтетической паренхимы изучалась у двухлетней хвои на укороченных побегах на примере 10 видов рода Pinus (5 видов подрода Pinus, 5 видов подрода Strobus) и 3 видов рода Cedrus. Образцы листьев фиксировались в смеси Гаммалунда. Пространственные формы ассимиляционных клеток и их взаимное расположение исследовались с помощью светового микроскопа в средней части хвои на поперечных, парадермальных и радиальных срезах. Результаты и выводы. Мезофилл хвои у видов родов Pinus и Cedrus представлен в основном складчатыми клетками, которые в своем большинстве различаются по размерам и особенностям пространственных конфигураций. Наиболее длинные ассимиляционные клетки хвои характерны для видов рода Cedrus, а наиболее короткие и утолщенные - для подрода Strobus. В подроде Pinus складчатые клетки в основном плоские, они имеют хорошо выраженные лопастные формы на поперечных срезах и вытянутые овальные проекции на радиальных сечениях. У видов подрода Strobus значительная часть складчатых клеток отличается большей толщиной и более сложными конфигурациями, в которых лопастные проекции на поперечных срезах сочетаются с разными вариантами ячеистых и полуячеистых форм в продольном направлении. Хлоренхима хвои у видов рода Cedrus состоит в основном из плоских складчатых клеток при небольшом участии складчато-выемчатых и складчато-полуячеистых, а также клеток простой формы. У видов рода Cedrus кроме хорошо выраженных лопастей проекции ассимиляционных клеток часто отличаются небольшими округлыми зубцами, которые проявляются как на поперечных, так и радиальных сечениях хвои. В хлоренхиме хвои у всех видов выделяются клетки субгиподермального слоя, имеющие палисадо-образные выступы, высота которых больше ширины у видов подрода Pinus в 1,2-1,8 раза, подрода Strobus - в 1,1-1,4 раза, а у представителей рода Cedrus - в 1,7-2,6 раза. Они почти перпендикулярны к листовой поверхности и создают аналогию палисадной ткани.
Ключевые слова: Pinaceae, Pinus, Cedrus, хвоя, складчатый мезофилл, трехмерные формы ассимиляционных клеток, структурная организация мезофилла
Для цитирования: Зверева Г. К. Сравнительное изучение складчатого мезофилла хвои у видов родов Pinus и Cedrus (Pinaceae) // Известия высших учебных заведений. Поволжский регион. Естественные науки. 2021. № 4. С. 45-56. doi:10.21685/2307-9150-2021-4-5
© Зверева Г. К., 2021. Контент доступен по лицензии Creative Commons Attribution 4.0 License / This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.
A comparative study of the needle folded mesophyll in Pinus and Cedrus (Pinaceae) species
G.K. Zvereva
Novosibirsk State Pedagogical University, Novosibirsk, Russia Siberian Federal Scientific Center of Agro-Bio Technologies of the Russian Academy of Sciences, Krasnoobsk, Novosibirsk region, Russia
labsp@ngs.ru
Abstract. Background. The structure of the assimilatory tissue of the leaves at conifers studied mainly on cross-sections. The purpose of the study is to compare the features of the 3D forms of assimilative cells and the structure of the needle mesophyll in the species of the Pinus and Cedrus genera. Materials and methods. The structure of photosynthetic parenchyma was studied in two-year-old needles on shortened shoots by the example of 10 species of the genus Pinus (5 species of the subgenus Pinus, 5 species of the subgenus Strobus) and 3 species of the genus Cedrus. Leaf samples were fixed in mixture of Hamma-lunda. The spatial forms of assimilative cells and their mutual arrangement were investigated using a light microscope in the middle part of needles on transverse, paradermal and radial sections. Results and conclusions. The mesophyll of needles in species of the genera Pinus and Cedrus is mainly represented by folded cells, which for the most part differ in size and features of their spatial configuration. The longest assimilative cells of needles are characteristic of species of the genus Cedrus, and the shortest and thickest ones are characteristic of the subgenus Strobus. In the subgenus Pinus, the folded cells are generally flat; they have complex lobed shapes on the cross sections and elongated oval projections on the radial sections. In species of the subgenus Strobus, a significant part of the folded cells is thicker and more complex configurations, in which the lobed projections on cross sections are combined with different variants of cellular and semi-cellular forms in the longitudinal direction. Chlorenchyma of needles in species in the genus Cedrus consists mainly of flat folded cells with a small participation of folded-sinuate and folded-semi-cellular, as well as cells of a simple form. In the species of the genus Cedrus, in addition to well-pronounced lobes, projections of assimilation cells are often distinguished by small rounded teeth, which appear on both the transverse and radial sections of the needles. In the needles chlo-renchyma at all species, cells of the subhypodermal layer are distinguished, having palisade-like protrusions, the height of which is more than width at species of the subgenus Pinus by 1.2-1.8 times, the subgenus Strobus by 1.1-1.4 times, and in representatives of the genus Cedrus - 1.7-2.6 times. They are almost perpendicular to the leaf surface and create an analogy of palisade tissue.
Keywords: Pinaceae, Pinus, Cedrus, needles, folded mesophyll, three-dimensional forms of assimilative cells, structural organization of mesophyll
For citation: Zvereva G.K. A comparative study of the needle folded mesophyll in Pinus and Cedrus (Pinaceae) species. Izvestiya vysshikh uchebnykh zavedeniy. Povolzhskiy region. Estestvennye nauki = University proceedings. Volga region. Natural sciences. 2021;(4):45-56. (In Russ.). doi:10.21685/2307-9150-2021-4-5
Введение
Для представителей рода Pinus характерно наличие в хвое складчатого мезофилла [1-3], при этом отмечается неодинаковая степень выраженности складчатости у разных видов [4]. Так, она хорошо проявляется в подроде Pinus, в подроде Strobus ассимиляционные клетки хвои кедровых сосен описывают как слегка или слабо складчатые [5-6], или же как не имеющие складчатого мезофилла [7].
В мезофилле хвои видов рода Cedrus изредка выделяют палисадную и губчатую ткани [S], но большинство исследователей характеризуют хлорен-химу как гомогенную, представленную складчатыми клетками [9, 10]. В некоторых работах отмечают, что клетки различаются по своим очертаниям в зависимости от их расположения. Например, выделяют слой палисадной паренхимы у гиподермы и внутреннюю зону, состоящую из округлых или имеющих лопастную форму клеток [11, 12]. Клетки субгиподермального слоя описывают так же, как подковообразные, плотно сомкнутые, так что они напоминают палисадную ткань плоского листа, а клетки второго ряда как более рыхло расположенные и имеющие выраженные лопастные контуры [7].
В пределах семейства Pinaceae наибольшую складчатость мезофилла хвои отмечают у видов подрода Pinus и рода Cedrus [7, 13]. На примере хвои сосен показано, что складки и лопасти увеличивают поверхность ассимиляционных клеток, способствуют усилению аэрации и уменьшению сопротивления к диффузии углекислого газа, тем самым усиливая интенсивность фотосинтеза [14, 15]. В то же время такие анатомические показатели, как характер оболочки ассимиляционных клеток, а также форма клеток субгиподермального слоя, выделяют как диагностические для этого семейства [12, 16].
Строение мезофилла рассматривалось преимущественно на поперечных сечениях хвои. Нами при более подробном рассмотрении мезофилла у видов подродов Pinus и Strobus показано, что двухвойные и пятихвойные сосны различаются по пространственной форме клеток и структуре ассимиляционной ткани [17]. Задачей данного исследования было сопоставление особенностей трехмерных форм складчатых клеток и структуры мезофилла хвои у видов родов Pinus и Cedrus.
Материалы и методика
Пространственные формы ассимиляционных клеток и строение мезофилла рассматривались у двухлетней хвои на укороченных побегах Pinus banksiana Lamb., P. mugo Turra, P. nigra Arnold., P. pallasiana D. Don, P. sylvestris L. (род Pinus L., подрод Pinus), P. flexilis James, P. koraiensis Siebold et Zucc., P. реже Griseb., P. sibirica Du Tour, P. strobus L. (род Pinus, подрод Strobus), а также Cedrus atlantica (Endl.) G. Monetti ex Carriere, C. libani A. Rich. и C. deodara (Roxb. ex D. Don) G. Don. (род Cedrus Trew.).
Хвоя отбиралась в нижней трети кроны у средневозрастных деревьев в июле - сентябре и фиксировалась в смеси Гаммалунда [18]. Образцы хвои P. banksiana, P. mugo и P. koraiensis были собраны в Ботаническом саду Поволжского государственного технологического университета, P. nigra, P. fle-xilis, P. strobus и P. реже - в Ботаническом саду Самарского государственного университета, P. pallasiana - в окрестности г. Геленджика, P. sibirica -на Семинском перевале Центрального Алтая, P. sylvestris - в дендропарке пос. Краснообск Новосибирской области. Отбор проб хвои Cedrus atlantica, C. libani и C. deodara проводился в Крыму на территории Никитского ботанического сада.
Проанализировано по 15-20 хвоинок с трех-пяти деревьев каждого вида. Строение мезофилла изучалось под световым микроскопом в средней части хвои на поперечных, парадермальных и радиальных срезах. Размеры
анатомических структур определяли с помощью шкалы окуляр-микрометра в 30-кратной повторности. Среднюю величину и ошибку общей средней для показателей рода и подрода вычисляли исходя из нескольких частных средних для отдельных видов с их ошибками [19]. Измерение и сопоставление параметров ассимиляционных клеток в трех плоскостях дает возможность уточнить трехмерные размеры ассимиляционных клеток.
Для описания клеточных проекций использовали подходы, предложенные нами для хлоренхимы листьев злаков и хвойных [17, 20]. Конфигурации ассимиляционных клеток подразделялись на простые (имеющие прямые или слегка волнистые стенки) и сложные (с глубокой разветвленностью оболочек). Среди сложных форм выделяются лопастные, или складчатые (имеющие разнообразные выросты и складки оболочек), и ячеистые (состоящие из клеточных ячеек или секций, напоминающих палисадные клетки) [21, 22]. Лопастные очертания клеток проявляются на поперечных сечениях, а ячеистые контуры - на продольных срезах хвои. Складчатые клетки могут быть плоскими, если лопастные формы обнаруживаются только на поперечных сечениях хвои, и более усложненными, если сложные конфигурации имеются в двух или трех плоскостях.
Статистическая обработка количественных данных проведена общепринятыми методами [19, 23]. Различия между показателями определялись по критерию Стьюдента. В таблицах указаны средние значения и стандартные ошибки.
Результаты исследования
У видов подрода Pinus в пучках размещается по 2 хвоинки, имеющие плосковыпуклое поперечное сечение, в подроде Strobus в пучке располагается 5 хвоинок трехгранной формы, а на укороченных побегах Cedrus хвоя 3-4-х гранная и собрана в пучки из 20-40 хвоинок [24-26].
Толщина эпидермы на поперечных срезах хвои в подроде Pinus колеблется в среднем от 18 до 35 мкм, у остальных растений она меньше и составляет в подроде Strobus 16-22 мкм, у видов Cedrus - 22-26 мкм. Устьица крупные и большей частью погруженные, длина их замыкающих клеток на парадермальных сечениях наибольшая в подроде Pinus - 61 -76 мкм, более короткие они у видов подрода Strobus и рода Cedrus - 55-58 мкм и 47-53 мкм соответственно. Под эпидермой наблюдается развитие одного или нескольких слоев гиподермы, средняя толщина которой наиболее широко изменяется в подроде Pinus - от 9 до 44 мкм, у представителей подрода Strobus она составила 9-20 мкм, а у видов рода Cedrus - 26-29 мкм. Клетки эндодермы хорошо выражены, они окаймляют проводящий комплекс и вытянуты вдоль листа.
Между гиподермой и эндодермой расположен складчатый мезофилл, состоящий из клеток с разнообразными выростами и складками, которые просматриваются на поперечных срезах (рис. 1), при этом у клеток разных слоев можно выделить характерные особенности в рассеченности их оболочек. Так, в клетках хлоренхимы субгиподермального слоя отмечаются почти перпендикулярные к листовой поверхности палисадообразные выступы, создающие аналогию столбчатой ткани. У более крупных клеток, расположенных у эндодермы, складки шире и часто имеются обращенные к ней короткие
выступы. Ассимиляционные клетки промежуточных слоев нередко более округлые и имеют более равномерно развитые лопасти.
65 мкм
в)
Рис. 1. Расположение и форма проекций ассимиляционных клеток на поперечных (I) и радиальных (II) срезах хвои у видов родов Ршш и Се^Б.
Вид: а - Pinus banksiana; б - P. sibirica; в - Cedrus deodara; к см - клетки складчатого мезофилла; г - гиподерма; э - эпидерма; энд - эндодерма.
Размеры клеток: а - высота; б - ширина; в - толщина
У рассматриваемых растений клетки субгиподермального слоя мезофилла хвои близки по ширине, но хорошо различаются по высоте, более длинные они у представителей рода Cedrus, а наиболее короткие - у видов подрода 81гоЬш (табл. 1). Более вытянуты эти клетки у видов Cedrus, у которых высота больше ширины в 1,8-2,5 раза, у двухвойных сосен это отношение составляет 1,5-1,9 раза, а у пятихвойных сосен - 1,2-1,6 раза. Выделим,
что у видов Cedrus среди клеток первого ряда примерно около 10-15 % имеют простую продолговатую форму.
Таблица 1
Размеры клеток мезофилла хвои и достоверность их различий у видов родов Pinus и Cedrus, мкм
Таксон Размеры клеток хлоренхимы
Высота Ширина Толщина
Первый ряд у гиподермы
Подрод Pinus (а) 64,7 ± 1,18 (б**** в**) 39,8 ± 1,04 22,8 ± 0,43 (б**** в**)
Подрод Strobus (б) 53,2 ± 1,16 (а**** в***) 40,5 ± 1,17 30,8 ± 1,09 (а***)
Род Cedrus (s) 80,7 ± 2,51 (а*** б***) 38,3 ± 1,47 28,9 ± 1,02 (а**)
Первый ряд у эндодермы
Подрод Pinus (а) 76,7 ± 2,24 (в**) 50,4 ± 1,50 (в*) 31,7 ± 0,53 (б**** в**)
Подрод Strobus (б) 70,3 ± 2,01 (в***) 53,5 ± 1,37 (в**) 44,5 ± 1,58 (а***; в**)
Род Cedrus (s) 89,5 ± 2,42 (а*** б***) 45,0 ± 1,48 (а*; б**) 36,4 ± 1,03 (а**; б**)
Примечание. Высота и ширина измерялись на поперечных срезах, толщина -на радиальных срезах. В скобках показаны достоверные различия между показателями при: * -р < 0,05; ** -р < 0,01; *** -р < 0,001; а - подрод Pinus, б - подрод Strobus, в - род Cedrus.
У всех рассматриваемых видов в субгиподермальных складчатых клетках хорошо выражены палисадообразные выступы. Так, в подроде Pinus, а также у P. sibirica и P. koraiensis (подрод Strobus, подсекция Cembrae) преимущественно 2-3, иногда 4 таких выступа, у видов подрода Strobus подсекции Strobi достаточно часто встречаются клетки, у которых 4-5 и даже 6 выступов. Большинство складчатых клеток в подроде Cedrus имеют 2 таких выроста, значительно реже их 3 и единично 4. Наиболее длинные выступы характерны для рода Cedrus, а более короткие - для подрода Strobus, их длина превосходит ширину у представителей подрода Pinus в 1,2-1,8 раза, у видов подрода Strobus - в 1,1-1,4 раза, а у видов рода Cedrus - в 1,7-2,6 раза (табл. 2). Глубина рассечения этих клеток в подроде Pinus в среднем составляет 31-37 % от их высоты, в подроде Strobus - 23-34 %, а у видов Cedrus -44-49 %, при этом у отдельных клеток C. libani и C. deodara она достигает 56-58 %, а у C. atlantica - до 73 %.
Складчатая структура верхней части субгиподермальных клеток в среднем сильнее выражена у двухвойных сосен. Отметим, что на поперечных сечениях хвои кедров, кроме отчетливо выраженных лопастей, проекции клеток часто выделяются городчатыми краями с небольшими округлыми зубцами. У субгиподермальных клеток это проявляется в верхней части и на
внешней стороне палисадообразных выростов, в клетках внутренних слоев нередко сочетание крупных лопастных выступов и мелкобугорчатой гофрированной поверхности.
Таблица 2
Рассеченность клеток мезофилла хвои на поперечных срезах у видов родов Ртш и Cedrus, мкм
Таксон Клетки первого ряда у гиподермы Клетки первого ряда у эндодермы
Глубина рассечения у гиподермы Ширина выступов у гиподермы Глубина рассечения у эндодермы Ширина выступов у эндодермы
Подрод Ртш (а) 23,7 ± 0,45 (б**** в***) 16,6 ± 0,35 (б**** в**) 14,4 ± 0,44 (б***) 18,3 ± 0,57
Подрод БйоЪш! (б) 16,6 ± 0,28 (а**** в***) 13,9 ± 0,27 (а**** в***) 10,8 ± 0,53 (а**** в**) 16,6 ± 0,46
Род Cedrus (в) 38,0 ± 1,03 (а**** б***) 18,9 ± 0,44 (а*** б***) 13,6 ± 0,50 (б**) 17,7 ± 1,08
Примечание. Обозначения см. табл. 1.
Клетки, опирающиеся на эндодерму, представлены как простыми, так и сложными лопастными и губчато-лопастными формами, их высота больше ширины в 1,3-2,0 раза. Со стороны эндодермы у них часто наблюдается 1-3 небольшие складки, глубина которых составляет 11-23 %.
Клетки мезофилла на радиальных сечениях хвои в подроде Ртш в подавляющем большинстве имеют простые вытянутые в виде овалов или прямоугольников формы, единично встречаются более широкие проекции с небольшой выемкой (выемчатые) или с узкой складкой (полуячеистые) на одном конце. У пятихвойных сосен проекции ассимиляционных клеток более разнообразны - от выемчатых и двояко-выемчатых до полуячеистых и ячеистых конфигураций с хорошо выраженными двумя секциями, изредка наблюдаются проекции с тремя выступами на одной из узких сторон. У кедров при преобладании овально-прямоугольных форм достаточно часто наблюдается чередование простых, выемчатых и полуячеистых проекций в одном ряду, сложные ячеистые формы с двумя звеньями единичны и отмечены лишь у Cedrus ИЬош. У всех рассматриваемых видов рода Cedrus часть проекций отличается мелкобугорчатыми внешними краями, чаще это встречается у субгиподермальных клеток.
Глубина продольной складки в полуячеистых проекциях под гиподермой у мягких сосен составляет 24-32 % от их высоты, у кедров - 19-23 %, достигая у отдельных клеток до 39-40 % (табл. 3). Ассимиляционные клетки у эндодермы более толстые, чем расположенные у гиподермы, при этом наиболее тонкие они у видов подрода Ртш.
На радиальных срезах проявляется слоистость мезофилла и система межклетников, вытянутые формы проекций соприкасаются друг с другом короткими концами и протягиваются цепочками от эндодермы к эпидерме. Более всего параллельность этих рядов выражена у двухвойных сосен,
у видов подрода 8^оЬш сочетание простых, выемчатых и ячеистых форм создает своеобразный ажурный рисунок, у кедров клетки в основном представлены вытянутыми овалами, лишь небольшая часть клеточных проекций отличается более крупными выемчатыми, двояковыемчатыми или слабоячеистыми конфигурациями.
Таблица 3
Рассеченность клеток субгиподермального слоя мезофилла на радиальных срезах хвои у видов родов Pinus и Cedrus, мкм
Таксон Форма проекций Размеры складок у гиподермы
Глубина рассечения Ширина выступов
Подрод Strobus (а) Полуячеистая, ячеистая 15,0 ± 0,44 14,1 ± 0,20 (б***)
Род Cedrus (б) Полуячеистая 17,3 ± 0,96 17,2 ± 0,47 (а***)
Примечание. Обозначения см. табл. 1.
На парадермальных сечениях хвои видны контуры палисадообразных выступов клеток первого ряда, они отличаются округлыми, изодиаметриче-скими или овальными очертаниями.
При сравнительно-анатомическом изучении листьев растений семейства Pinaceae было показано большое сходство видов Cedrus с представителями подрода Strobus рода Pinus и с видами рода Picea [16]. В нашем случае по толщине эпидермы и длине замыкающих клеток устьиц виды Cedrus также были более близки к подроду Strobus, в то же время пространственная организация мезофилла хвои у Cedrus в большей степени напоминает таковую для двухвойных сосен, но при этом можно выделить ряд отличий. Так, хло-ренхима хвои сосен состоит только из складчатых клеток, в мезофилле кедров можно выделить еще небольшую часть клеток простой формы. У кедров складчатые клетки субгиподермального слоя в своем большинстве имеют 2 палисадообразных выступа, а у сосен их 2-3. Глубина рассечения этих клеток складками у видов Cedrus в среднем больше по сравнению с видами под-рода Pinus. У кедров клеточные проекции в радиальном направлении более разнообразны, что приводит к уменьшению строгой слоистости мезофилла вдоль хвоинки, весьма характерной для двуххвойных сосен, это несколько сближает их с видами подрода Strobus. Кроме того, в ассимиляционных клетках Cedrus наблюдается сочетание отчетливо выраженных лопастей с мелкобугорчатой поверхностью, последняя проявляется как на поперечных, так и на радиальных сечениях хвои.
Заключение
Мезофилл хвои у видов родов Pinus и Cedrus представлен складчатой паренхимой, состоящей из радиально расположенных вокруг эндодермы складчатых клеток, которые в своем большинстве различаются по размерам и особенностям пространственных конфигураций.
Наиболее длинные ассимиляционные клетки хвои характерны для представителей рода Cedrus, а наиболее короткие и утолщенные - для подро-да Strobus.
Мезофилл хвои у видов подрода Pinus состоит в основном из плоских складчатых клеток, в подроде Strobus менее выраженная складчатость на поперечных срезах часто сочетается с разной степенью рассечения клеток преимущественно на 2 секции в радиальном направлении. Фотосинтетическая ткань у видов Cedrus представлена в основном плоскими складчатыми клетками, которые часто выделяются еще и мелкобугорчатой поверхностью, при небольшом участии клеток простой формы, а также с выемкой или складкой в продольном направлении. У всех видов клетки субгиподермального слоя имеют палисадообразные выступы, почти перпендикулярные к листовой поверхности и создающие аналогию палисадной ткани, их высота превышает ширину в 1,1-2,6 раза, при этом наибольшая рассеченность клеток характерна для рода Cedrus, а наименьшая - для подрода Strobus.
Список литературы
1. Сурож И. О. О влиянии света на строение листьев // Труды общества естествоиспытателей. СПб., 1892. С. 18-45.
2. Крашенинников Ф. Н. Лекции по анатомии растений. М. ; Л. : Государственное изд-во биологической и медицинской литературы, 1937. 446 с.
3. Эзау К. Анатомия семенных растений : в 2 кн. Кн. 2. М. : Мир, 1980. 558 с.
4. Sutherland M. A microscopical study of the structure of the leaves of the genus Pinus // Transactions and Proceedings of the Royal Society of New Zealand. 1934. Vol. 63. P. 517-568.
5. Тонкоштан Л. А. Анатомическое строение хвои основных древесных пород Красноярского края // Труды Института леса и древесины АН СССР. 1963. Т. 65. С. 118-127.
6. Нестерович Н. Д., Дерюгина Т. Ф., Лучков А. И. Структурные особенности листьев хвойных. Минск : Наука и техника, 1986. 143 с.
7. Еремин В. М., Зеркаль С. В. Сравнительная анатомия листа сосновых. Брест : Изд-во БрГУ, 2002. 182 с.
8. Bercu R., Broasca L., Popoviciu R. Comparative anatomical study of some gymno-spermae species leaves // Botanica Serbica. 2010. Vol. 34, № 1. P. 21-28.
9. Dwight A. I. The short shoots of gymnosperms // University of Massachusetts Amherst. Masters Theses 1911-1936. 2014. February. 97 p.
10. Cavu§oglu K., Kilig S., Kilig M. Effects of lead (Pb) pollution caused by vehicles on the anatomy of pine (Pinus nigra Arn. subsp. pallasiana) and cedar (Cedrus libani A. Rich.) leaves // Biological Diversity and Conservation. 2009. Vol. 2, № 3. P. 92-98.
11. Bhatnagar S. P., Moitra A. Gymnosperms. New Delhi : New Age International Publishers, 1996. 470 p.
12. Еремин В. М., Чавчавадзе Е. С. Анатомия вегетативных органов сосновых (Pina-ceae Lindl.). Брест : Полиграфика, 2015. 691 с.
13. Джапаридзе Л. И. Об анатомической связи хвои со смолоносной системой древесины Pinus sp. // Доклады АН СССР. 1937. Т. 15, № 2. С. 101-104.
14. Harris W. M. Ultrastructural observations on the mesophyll cells of pine leaves // Canadian Journal of Botany. 1971. Vol. 49, № 7. P. 1107-1109.
15. Wiebe H. H., Al-Saadi H. A. The role of invaginations in armed mesophyll cells of pine needles // New Phytologist. 1976. Vol. 77, № 3. P. 773-775.
16. Зеркаль С. В. Сравнительная анатомия листа сосновых (Pinaceae Lindl.) : автореф. дис. ... канд. биол. наук. Минск : Ин-т экспериментальной ботаники НАН Беларуси, 2000. 22 с.
17. Зверева Г. К. Структурная организация мезофилла хвои у видов рода Pinus (Pina-ceae) // Ботанический журнал. 2014. Т. 99, № 10. С. 1101-1109.
18. Гродзинский А. М., Гродзинский Д. М. Краткий справочник по физиологии растений. Киев : Наукова думка, 1973. 591 с.
19. Лакин Г. Ф. Биометрия. М. : Высш. шк., 1980. 294 с.
20. Зверева Г. К. Пространственная организация мезофилла листовых пластинок фе-стукоидных злаков (Poaceae) и ее экологическое значение // Ботанический журнал. 2009. Т. 94, № 8. С. 1204-1215.
21. Березина О. В., Корчагин Ю. Ю. К методике оценки мезоструктуры листа видов рода Triticum (Poaceae) в связи с особенностями строения его хлорофиллоносных клеток // Ботанический журнал. 1987. Т. 72, № 4. С. 535-541.
22. Иванова Л. А., Пьянков В. И. Влияние экологических факторов на структурные показатели мезофилла листа // Ботанический журнал. 2002. Т. 87, № 12. С. 17-28.
23. Шмидт В. М. Математические методы в ботанике. Л. : Изд-во Ленинградского ун-та, 1984. 288 с.
24. Забелин И. А. Деревья и кустарники арборетума Никитского ботанического сада. Голосеменные // Труды Государственного Никитского ботанического сада. 1939. Т. 22, вып. 1. С. 35-178.
25. Белосельская З. Г., Васильев Я. Я., Ванин С. И. [и др.]. Деревья и кустарники СССР. Дикорастущие, культивируемые и перспективные для интродукции. I. Голосеменные / под ред. С. Я. Соколова, В. К. Шишкина. М. ; Л. : Изд-во АН СССР, 1949. 463 с.
26. Чавчавадзе Е. С., Яценко-Хмелевский А. А. Семейство сосновые (Pinaceae) // Жизнь растений : в 6 т. М. : Просвещение, 1978. Т. 4. С. 350-374.
References
1. Surozh I.O. On the effect of light on the structure of leaves. Trudy obshchestva estestvoispytateley = Proccedings of the society of natural scientists. Saint Petersburg, 1892:18-45. (In Russ.)
2. Krasheninnikov F.N. Lektsii po anatomii rasteniy = Lectures on plant anatomy. Moscow; Leningrad: Gosudarstvennoe izd-vo biologicheskoy i meditsinskoy literatury, 1937:446. (In Russ.)
3. Ezau K. Anatomiya semennykh rasteniy: v 2 kn. Kn. 2 = Seed plant anatomy: in 2 books. Book 2. Moscow: Mir, 1980:558. (In Russ.)
4. Sutherland M. A microscopical study of the structure of the leaves of the genus Pinus. Transactions and Proceedings of the Royal Society of New Zealand. 1934;63:517-568.
5. Tonkoshtan L.A. The anatomical structure of the needles of the main tree species of the Krasnoyarsk Krai. Trudy Instituta lesa i drevesiny AN SSSR = Proceedings of the Forest and Timber Institute of the Academy of Sciences of the USSR. 1963;65:118-127. (In Russ.)
6. Nesterovich N.D., Deryugina T.F., Luchkov A.I. Strukturnye osobennosti list'ev khvoynykh = Structural features of coniferous leaves. Minsk: Nauka i tekhnika, 1986: 143. (In Russ.)
7. Eremin V.M., Zerkal' S.V. Sravnitel'naya anatomiya lista sosnovykh = Comparative anatomy of a pine leaf. Brest: Izd-vo BrGU, 2002:182. (In Russ.)
8. Bercu R., Broasca L., Popoviciu R. Comparative anatomical study of some gymno-spermae species leaves. Botanica Serbica. 2010;34(1):21-28.
9. Dwight A.I. The short shoots of gymnosperms. University of Massachusetts Amherst. Masters Theses 1911-1936. 2014;February:97.
10. Cavu§oglu K., Kilig S., Kilig M. Effects of lead (Pb) pollution caused by vehicles on the anatomy of pine (Pinus nigra Arn. subsp. pallasiana) and cedar (Cedrus libani A. Rich.) leaves. Biological Diversity and Conservation. 2009;2(3):92-98.
11. Bhatnagar S.P., Moitra A. Gymnosperms. New Delhi: New Age International Publishers, 1996:470.
12. Eremin V.M., Chavchavadze E.S. Anatomiya vegetativnykh organov sosnovykh (Pina-ceae Lindl.) = Anatomy of vegetative organs ofpine (Pinaceae Lindl.). Brest: Poligrafi-ka, 2015:691. (In Russ.)
13. Dzhaparidze L.I. On the anatomical connection of needles with the stoloniferous system of wood Pinus sp. Doklady AN SSSR = Reports of the Academy of Sciences of the USSR. 1937;15(2):101-104. (In Russ.)
14. Harris W.M. Ultrastructural observations on the mesophyll cells of pine leaves. Canadian Journal of Botany. 1971;49(7):1107-1109.
15. Wiebe H.H., Al-Saadi H.A. The role of invaginations in armed mesophyll cells of pine needles. New Phytologist. 1976;77(3):773-775.
16. Zerkal' S.V. Comparative anatomy of a pine leaf (Pinaceae Lindl.). PhD abstract. Minsk: In-t eksperimental'noy botaniki NAN Belarusi, 2000:22. (In Russ.)
17. Zvereva G.K. Structural organization of needle mesophyll in species of Pinus (Pinaceae). Botanicheskiy zhurnal = Botanical journal. 2014;99(10):1101-1109. (In Russ.)
18. Grodzinskiy A.M., Grodzinskiy D.M. Kratkiy spravochnik po fiziologii rasteniy = A reference guide on plant physiology. Kiev: Naukova dumka, 1973:591.
19. Lakin G.F. Biometriya = Biometrics. Moscow: Vyssh. shk., 1980:294. (In Russ.)
20. Zvereva G.K. Spatial organization of the mesophyll of leaf blades of festucoid grasses (Poaceae) and its ecological significance. Botanicheskiy zhurnal = Botanical journal. 2009;94(8):1204-1215. (In Russ.)
21. Berezina O.V., Korchagin Yu.Yu. On the method for assessing the mesostructure of the leaf of species Triticum (Poaceae) species in connection with the structural features of its chlorophyll-bearing cells. Botanicheskiy zhurnal = Botanical journal. 1987;72(4): 535-541. (In Russ.)
22. Ivanova L.A., P'yankov V.I. Effect of environmental factors on the structural parameters of the leaf mesophyll. Botanicheskiy zhurnal = Botanical journal. 2002;87(12): 17-28. (In Russ.)
23. Shmidt V.M. Matematicheskie metody v botanike = Mathematical methods in botany. Leningrad: Izd-vo Leningradskogo un-ta, 1984:288. (In Russ.)
24. Zabelin I.A. Trees and shrubs of the Arboretum of the Nikitsky Botanical Garden. Gymnosperms. Trudy Gosudarstvennogo Nikitskogo botanicheskogo sada = Proceedings of Nikitsky State Botanical Garden. 1939;22(1):35-178. (In Russ.)
25. Belosel'skaya Z.G., Vasil'ev Ya.Ya., Vanin S.I. [et al.]. Derev'ya i kustarniki SSSR. Dikorastushchie, kul'tiviruemye i perspektivnye dlya introduktsii. I. Golosemennye = Trees and shrubs of the USSR. Wild, cultivated and promising for introduction. 1. Gymnosperms. Moscow; Leningrad: Izd-vo AN SSSR, 1949:463. (In Russ.)
26. Chavchavadze E.S., Yatsenko-Khmelevskiy A.A. Pine family (Pinaceae). Zhizn' rasteniy: v 6 t. = The life of plants: in 6 volumes. Moscow: Prosveshchenie, 1978;4: 350-374. (In Russ.)
Информация об авторах / Information about the authors
Галина Кимовна Зверева доктор биологических наук, старший научный сотрудник, профессор кафедры биологии и экологии, Новосибирский государственный педагогический университет (Россия, г. Новосибирск, ул. Вилюйская, 28); главный научный сотрудник, Сибирский федеральный научный центр агробиотехнологий Российской академии наук (Россия, Новосибирская область, р. п. Краснообск, ул. Центральная, 2 Б)
E-mail: labsp@ngs.ru
Galina K. Zvereva Doctor of biological sciences, senior researcher, professor of the sub-department of biology and ecology, Novosibirsk State Pedagogical University (28 Viluiskaya street, Novosibirsk, Russia); main researcher, Siberian Federal Scientific Center of Agro-Bio Technologies of the Russian Academy of Sciences (2B Tsentralnaya street, Krasnoobsk, Novosibirsk region, Russia)
Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов / The authors declare no conflicts of interests.
Поступила в редакцию / Received 17.08.2021
Поступила после рецензирования и доработки / Revised 08.11.2021 Принята к публикации / Accepted 24.11.2021
