CC BY
12ии
18. Schurmann H., Steffensen J.E., Lomholt J.P. The influence of hypoxia on the preferred temperature of rainbow trout Oncorhynchus mykiss // J. Exp. Biol. 1991. V.157. P.75-86.
19. Zdanovich V.V. Alteration of thermoregulation behavior in juvenile fish in relation to satiation level // Journal of Ichthyology. 2006. V.46. Suppl.2. P.188-193.
SPACE CYCLICITY AND SYNCHRONOUS PHOTOSYNTHETIC TIME-COURSE OF DECIDUOUS TREES FOLEAGE IN KOLA SUBARCTIC НАСЫЩЕНИЯ
Кашулин Пётр Александрович
доктор биол. наук, главный научный сотрудник Полярно-альпийского ботанического сада-института Кольского НЦРАН,
Апатиты Калачёва Наталия Васильевна
младший научный сотрудник Полярно-альпийского ботанического сада-института Кольского НЦ РАН, Апатиты
Методами импульсной флуоресцентной спектроскопии проведен мониторинг фотосинтетической активности листопадных деревьев и культурных кустарников на Кольском севере в 2014-2015 гг. Обнаружено, что квантовый выход максимальной и переменной флуоресценции хлорофилла, связанной с фотохимической конверсией, у разных листьев кроны, близко растущих крон соседних деревьев одного или разных видов характеризуется многодневной цикличностью и синхронностью. Высокие летние температуры усиливают цикличность и синхронность фотосинтеза, одновременно повышая холодоустойчивость растения.
Ключевые слова: Субарктика; растения; фотосинтез; цикличность, синхрон-ность, устойчивость; хлорофилл; импульсная амплитудно-модулированная флуоресценция.
Kashulin Peter
Researcher Principal, Polar-Alpine Botanical Garden-Institute, Kola Science Centre, Apatity
Kalacheva Natalya
Associate Researcher, Polar-Alpine Botanical Garden-Institute, Kola Science Centre
Long-term monitoring for both native arboreal and cultivated woody plants photosynthetic competence was carried out in terms of PAM chlorophyll fluo-rescence at Kola North. The temporal patterns of photochemical conversion and chlorophyll fluorescence in native attached leaves were cyclic and have been changed in sync among foliage of any single tree crone or between crones of neighbor plants of the same or different species. The warm summer temperatures promote the cyclicity and synchronous dynamics of the photosynthesis, simultaneously increasing cold tree hardiness.
Keywords: Subarctic; deciduous plants; photosynthesis; cycles; synchronous dynamics, hardiness; chlorophyll; Pulse Amplitude Modulated (PAM) fluorescence.
Лесные экосистемы играют ключевую роль в углеродном балансе наземных экосистем. Предсказания последствий глобальных биосферных изменений затруднены неопределенностью изменений пространственно-временной динамики лесной продуктивности, обусловленных климатическим потеплением, а интенсификация климатических изменений вызывает порой неожиданные изменения в наземных экосистемах. Так, недавно обнаружена пространственная синхронность динамики роста основных лесо-образующих видов. Она зарегистрирована по приростам древесных колец как на уровне отдельных древостоев, так на широкой географической шкале даже среди контрастных (бореальные и средиземноморские ) евроазиатских биомов [1].
По мнению авторов, пространственные синхронные паттерны динамики лесной продуктивности являются признаками раннего предупреждения климатических воздействий на субконтинентальных шкалах. Несмотря на обнаруженную пространственную синхронность прироста древесных колец механизм синхронизации лесной продуктивности и факторы её вызывающие пока не ясны.
Ранее, нами были обнаружены синхронные режимы работы фотосинтетического аппарата (ФСА) листовых пластинок лесообразующих листопадных бореальных видов на уровне кроны отдельных деревьев [2,3]. Целью данной работы было выяснение существования пространственной
когерентности фотосинтетической функции разных, близко растущих деревьев.
В работе представлены результаты мониторинга фотосинтетической активности бореальных лесообразующих видов и некоторых культурных листопадных кустарников в Кольской субарктике. В 2014-2015 осуществляли ежедневную запись флуоресценции хлорофилла ассимиляционных органов индикаторных образцов листопадных культурных и дикорастущих древесных пород, произрастающих в лесопарковой зоне западной территории Кольского полуострова. На основе полученных данных сравнивали многодневную динамику эффективности фотосинтеза, надежности фотозащитных систем и фотосинтетического аппарата разных листьев кроны близко растущих растений в процессе их акклимации к смене световых условий и похолоданиям.
Хлорофилл - основной хромофор ФСА, участвующий в улавливании фотонов, в регуляции перераспределения энергии возбуждения реакционных центров между фотохимической конверсией, формированием редокс-потенциала и протонного градиента на мембранах тилакоидов хлоропла-стов. Он выполнят эти задачи с высокой эффективностью, однако малая доля поглощённых фотонов высвечивается в виде красной флуоресценции. Флуоресценция зависит от метаболической активности, физиологического состояния растения и позволяет контролировать его светозависимую энергетику путём измерения флуоресценции листовых пла-
© Кашулин П. А., Калачёва Н. В., 2016
77
стинок [4], хвои [S] или коры однолетних побегов [б].
Возможности фотосинтеза бореальных растений ограничены трендами сезонных температур, зависят от уровня фотосинтетически активной радиации (ФАР) и коротковолновых компонент спектра, включая ультрафиолет [7]. Восприимчивость и реакции растения зависят от его наследственности, способности к адаптации и акклимации, физиологического состояния и возраста.
В качестве объектов использовали индикаторные древесные породы разного возраста, представляющие аборигенные, листопадные виды: ива salix caprea L., осина Populus tremula L., берёза Betula pendula Roth и окультуренные кустарники, интродуцированные на Кольский север: жимолость съедобная Lonicera edulis Turcz. Ex Freyn., жимолость татарская L. tatarica L., сирень венгерская Syringa josikaea Jacq. fil..
Физиологическую активность ФСА листьев определяли in situ, измеряя их собственную или искусственно активированную светодиодами импульсно-модулированную флуоресценцию. Анализировали её долю, контролируемую фотосистемой II (ФС II):
Y(II)=F /F , ,
vm
где F ,=F ,- F , - переменная, F ' - минимальная и F ' -
v m o o m
максимальная флуоресценция хлорофилла в условиях активирующего освещения. Параметр Y(II) отражает долю энергии возбуждённых реакционных центров, расходованную на фотохимическую конверсию, которая близка к среднему квантовому выходу фотосинтеза и зависят от световых условий среды, поэтому используют также параметр
F/F , когда переменную и максимальную флуоресценцию измеряют после темновой адаптации растения [8,9]. Для расчёта F и F использовали вечерние измерения.
Измерения проводили флуориметром PAM-2100, «WALZ, Effetrich», ФРГ. В качестве источника активирующего света использовали светодиод, излучающий импульсы света с длинной волны 655 нм интенсивностью около 3000 мкЕ/м2 • с-1 длительностью 800 мс, подаваемый при включённом активирующем свете 250 мкЕ / м2 • с-1 . Интенсивность измеряющего импульсного света частотой 0,6 кГц или 20 кГц не превышала 5 мкЕ/м2 • с-1. Неинвазивность метода и пассивный характер сбора данных обеспечивали непрерывное получение информации о текущем состоянии ФСА одних и тех же листовых пластинок вплоть до их опадения. Параллельно измеряли интенсивности ФАР и УФ радиации, температуру в непосредственной близости к листовым пластинкам. Измерения проводили ежедневно в полдень и вечерние часы.
Многодневные измерения максимальной флуоресценции хлорофилла пяти разных листьев - параметр Fm расположенных в разных частях кроны дерева для березы Betula pendula Roth в июле 2015 г. представлены на рис. 1. Изменение флуоресценции отражает физиологическое состояние дерева и влияние окружающей среды, в том числе температуры, ФАР и УФ радиации. Динамика характеризуется двумя важными особенностями: цикличностью и синхронностью изменений показателя у разных листьев кроны.
Рис. 1 Динамика изменения максимальной флуоресценции пяти разных листьев кроны березы Betula pendula Roth в июле 2015
Синхронность динамики параметров флуоресценции хлорофилла для разных листьев кроны повышалась в наиболее теплые дни летнего сезона. В более теплое лето 2014 г. синхронность в целом для разных видов была более высокой, чем летом 2015 г. Особенно отчетливо различие ди-
намики активности ФА для наблюдаемых видов было зарегистрировано осенью, в самом конце сезона вегетации. На рис. 2 представлена переменная флуоресценция пяти листьев в последние дни их пребывания на кроне одного и того же дерева березы в 2014 и в 2015 гг. В более теплом
78
BIoLoGIA
LIB
шши
2014-м году срок пребывания листьев на дереве увеличился примерно на две недели, а многодневная динамика переменной флуоресценции листьев отличалась более высокой цикличностью и синхронностью.
Известно, что циклические системы в большей степени склонны к синхронизации, что подтверждается нашими данными для динамики фотосинтеза. Известно также [10,
900 800
о 700 8 600
s500
fe 400 ь 300 200 100
Рис. 2. Сравнительная динамика последних дней жизни (справа) и в 2015 (слева)
Падение синхронности наблюдали при летних похолоданиях, которое имело место в августе в 2015, рис. 3. На рисунке показаны средние десяти парных коэффициентов корреляции разных листовых пластинок кроны одного дерева березы за весь сезон вегетации.
Таким образом, находящиеся в совершенно разных световых, температурных и физиологических условиях листовые пластинки при определенных обстоятельствах способны дистанционно координировать свои фотосинтетические функции. Усиление солнечной радиации обеспечивает быстрое включение фотозащитных систем хлоропластов не только у листьев открытой экспозиции, но и затененных. Возможным синхронизирующим фактором листьев кроны является интегральное усиление флуоресценции множества
11], что цикличность динамических систем может обеспечивать им дополнительную устойчивость, таким образом, применительно к данному случаю, цикличность обеспечивает дополнительный запас устойчивости фотоассимилиру-ющих органов дерева к осенним похолоданиям, увеличивая сроки активной ассимиляции.
пяти разных листьев кроны березы Betula pendula в 2014 г.
листовых пластинок кроны.
Таким образом, можно предполагать возможность дистанционного взаимовлияния листовых пластинок разных крон близко растущих деревьев. Нами было обнаружено дистанционное согласование работы ФА листовых пластинок разных образцов опытных растений одного вида и близко растущих деревьев разного вида. На рис . 3 показана статистическая связь многодневной динамики переменной флуоресценции листовых пластинок для близко стоящих на расстоянии 4 метра деревьев старовозрастной березы Betula pendula и осины Populus tremula L в июле 2015 г. Коэффициенты парной корреляции для переменной флуоресценции Fv/Fm варьировали в июле пределах 0,87 - 0,97 для разных листьев.
Рис. 3. Основные показатели усредненной парной корреляции пяти разных листьев кроны флуоресценции хлорофилла листьев старовозрастной березы летом 2015 г.
Рис. 4 Статистическая связь динамики переменной флуоресценции близко растущих деревьев осины и березы в июле 2015 г.
Для двух молодых 10-15 летних деревьев березы, для Lonicera edulis Turcz. Ex Freyn - сирень Syringa josikaea Jacq. пары береза - ива Salix caprea L, для пары жимолость Fil коэффициенты корреляции переменной флуоресценции
80
BIOLOGIA
ии
хлорофилла листьев в июле 2015 г. составили: 0,885, 0,875 и 0, 898, соответственно.
Корреляция работы ФА разных особей частично обусловлена синхронизирующими факторами окружающей среды. Для оценки его вклада проводили измерения пространственно изолированных деревьев, в этом случае коэффициент корреляции динамики фотосинтеза не превышал значения 0,73. Таким образом, можно предполагать, что более высокие корреляции обусловлены взаимным кооперативным влиянием особей.
В целом для более старых и крупномерных деревьев с густой кроной и большим количеством листовых пластинок было обнаружено боле высокая синхронность работы ФСА, чем для молодых экземпляров деревьев. Эта закономерность характерна для разных видов растений, независимо от выбора разных комбинаций их пар для взаимно анализа.
Таким образом, эффективность адаптивных функций растений к меняющимся условиям среды определяется не только их наследственным и физиолого-биохимическим потенциалом, но и динамикой его реализации. Циклическая
динамика повышает устойчивость северных видов к низким температурам. Важной особенностью физиолого-био-химических механизмов, контролирующих эндогенную околосуточную цикличность разных эктотермных организмов, является устойчивость этого ритма к температуре. Большинство биохимических процессов чувствительны к температуре так, что их скорость меняется в 2-3 раза с изменением температуры на каждые 10о, то есть Q10 = 2-3 [12]. Тогда как для циркадных ритмов Q10 меняется в пределах 0,8-1,4, для растения АгаЫ^р818 в 20-ти градусном интервале Q10 = 1.0-1,1 [13].
Таким образом, можно предполагать, что молекулярные механизмы, ответственны за температурную робастность эндогенных биологических часов обеспечивают и холодоустойчивость бореальных видов. А циклическая динамика функций ФСА обеспечивает дистанционную координацию модулей кроны отдельно взятого дерева и взаимные влияния близко расположенных растений, увеличивая тем самым адаптивный потенциал популяции.
Список литературы:
1. Shestakova, Т. A., Gutiérrez, Е., Kirdyanov, А. V., Camarero, J.J., Génova, M., Knorre, A.A, Linares, J.C., Resco de Dios, V., Sánchez-Salguero, R., Voltas. J. Forests synchronize their growth in contrasting Eurasian regions in response to climate warming // Proceedings of the National Academy of Sciences, 2016; 113 (3), P. 662-667.
2. Кашулин П.А., Калачева Н.В. Суточные ритмы фотосинтеза и холодоустойчивость растений // Встник КНЦ РАН. Т. И20. № 1. С. 85-92.
3. Кашулин П.А., Калачева Н.В. Цикличность фотосинтеза и устойчивость растений в Кольской Субарктике // Научные перспективы XXI века. Достижения и перспективы нового столетия. XI Международная научно-практическая конференция, Новосибирск, 22-23.о5. 2015. С. 124-127.
4. Bolhar-Nordenkampf, H.R., Long, S.P., Baker, N.R., Oquist, G., Schreiber, U., Lechner, E.G. // Funct. Ecolol. Chlorophyll fluorescence as a probe of he photosynthetic competence of leaves in the field: A review of current instrumentation. 1989. V.3 P. 497514.
5. Кашулин П.А., Калачева Н.В. Возрастные изменения функций фотосинтетического аппарата сосны европейской // Вестник Кольского НЦ. 2011. Т.5 № 2. С. 34-40.
6. Венедиктов П.С., Казимирко Ю.В., Кренделева Т.Е., Кукарских Г.П., Макарова В.В., Погосян С.И., Яковлева О.В. Изучение физиологического состояния древесных растений по характеристикам флуоресценции в коре однолетних побегов деревьев // Экология. 2000. № 5. С. 338-342.
7. Кашулин П.А., Калачева Н.В., Артемкина Н.А., Черноус С.А. Фотохимические процессы в растениях на Севере и окружающая среда // Вестник МГТУ 2009. Т.12. Вып. 1. С. 137-142.
8. Genty B., Briantais J-M., Raker N.R. The relationship between the quantum yield of photosynthetic electron transport and quenching of chlorophyll fluorescence // Biochim. Biophys. Acta. 1989. V. 990. P. 87-92.
9. Kramer D.M., Johnson J., Kiirats O., Edwards G.E. New flux parameters for the determination of QA redox state and excitation fluxes // Photosynthesis Research. 2004. V. 79. P. 209-218.
10. Пиковский А.С., Розенблюм М.Г., Куртс Ю. Синхронизация. Фундаментальное нелинейное явление. М.: Техносфера, 2003. 496 с.
11. Bjornstad O.N. Cycles and synchrony: Two "historical" experiments and one experience // Journal of Animal Ecology. 2000. Vol. 69. P. 869-873.
12. Johnson C.H., Knigh M., Trewavas A., Kondo T. A clock-work green circadian programs in photosynthetic organisms // P.J. Lumsden, A.J. Millar, eds. Biological Rhythms and Photoperiodism in Plants. BIOS Scientific Publishers, Oxford. 1998. P. 1-34.
13. Somers D.E. The physiology and molecular bases of the plant circadian clock // Plant Physiology. 1999. V.121. P. 9-19.
