CC BY
15
DOI: 10.21055/0370-1069-2018-2-79-83
УДК 618.98:579.842.23+595.775(571.15)
Е.Г.оглодин1, Е.Г.Токмакова2, к.А.никифоров1, А.В.денисов3, н.А.Шарапова1, Г.А.Ерошенко1
систематическая принадлежность энтомопаразитических нематод, выделенных от Блох в горно-алтайском высокогорном природном
очаге чумы
'ФКУЗ «Российский научно-исследовательский противочумный институт «Микроб», Саратов, Российская Федерация; 2ФКУЗ «Иркутский научно-исследовательский противочумный институт Сибири и Дальнего Востока», Иркутск,
Российская Федерация; 3ФКУЗ «Алтайская противочумная станция», Горно-Алтайск, Российская Федерация
цель исследования - изучение энтомопаразитических нематод из блох грызунов, собранных в ГорноАлтайском высокогорном природном очаге чумы в 2016-2017 гг., с определением их систематической принадлежности. материалы и методы. Представлены результаты морфологического и генетического анализа энтомопаразитических нематод-паразитов блох Amphipsylla primarisprimaris плоскочерепных полевок Alticola strelzovi, блох Rhadinopsylla li transbaicalica даурской пищухи Ochotona dauurica, блох Rhadinopsylla dahurica, собранных с входов в норы грызунов. результаты и выводы. Определены нуклеотидные последовательности спейсерной области ITS2 рибосомного оперона энтомопаразитических нематод трех видов блох: Amphipsylla primaris primaris, Rhadinopsylla li transbaicalica, R. dahurica. На основе сравнительного филогенетического анализа и выявленного высокого процента гомологии нуклеотидных последовательностей ITS2 области рибосомного оперона (92-99 %) установлена их принадлежность к видам Rubzovinema spp. и близкое родство с ранее предложенным нами по-лигостальным видом Rubzovinema polyxenica из блох C. tesquorum, А. rossica и C. secundus из Волго-Уральского степного очага чумы. Впервые выявлена отдельная ветвь эволюции энтомопаразитических нематод - паразитов блох, представленная Rubzovinema spp. Установлено широкое распространение нематод Rubzovinema spp. в биоценозах степной зоны России в Прикаспии и Горном Алтае.
Ключевые слова: энтомопаразитические нематоды блох грызунов, систематическая принадлежность, очаги чумы.
Корреспондирующий автор: Оглодин Евгений Геннадьевич, e-mail: rusrapi@microbe.ru.
Для цитирования: Оглодин Е.Г, Токмакова Е.Г, Никифоров К.А., Денисов А.В., Шарапова Н.А., Ерошенко ГА. Систематическая принадлежность энтомопаразитических нематод, выделенных от блох в Горно-Алтайском высокогорном природном очаге чумы. Проблемы особо опасных инфекций. 2018; 2:79-83. DOI: 10.21055/0370-1069-2018-2-79-83
E.G.Oglodin1, E.G.Tokmakova2, K.A.Nikiforov1, A.V.Denisov3, N.A.Sharapova1, G.A.Eroshenko1
Taxonomic Position of Entomoparasitic Nematodes Isolated from Fleas in Gorno-Altai High-Mountain Natural Plague Focus
'Russian Research Anti-Plague Institute "Microbe", Saratov, Russian Federation; 2Irkutsk Research Anti-Plague Institute of Siberia and Far East, Irkutsk, Russian Federation; 3Altai Plague Control station, Gorno-Altaisk, Russian Federation
Objective of the study was to investigate entomoparasitic nematodes from rodent fleas, collected in Gorno-Altai high-mountain natural plague focus in 2016-2017, with identification of their taxonomic status. Materials and methods. Given are the results of morphological and genetic analysis of entomoparasitic nematodes - parasites of fleas Amphipsylla primaris primaris living on flat-headed high-mountain voles Alticola strelzovi, fleas Rhadinopsylla li transbaicalica of Daurian pika Ochotona dauurica, fleas Rhadinopsylla dahurica, collected at the burrows of the rodents. Results and conclusions. Identified have been nucleotide sequences of ITS2 spacer region of ribosomal operon in entomoparasitic nematodes of three flea species: Amphipsylla primaris primaris, Rhadinopsylla li transbaicalica, and Rhadinopsylla dahurica. Based on comparative phylogenetic analysis and identified high percentage of homology of the stated nucleotide sequences (92-99 %), appurtenance to Rubzovinema spp. species and close relation to earlier proposed by us multi-host species Rubzovinema polyxenica from C. tesquorum, A. rossica, and C. secundus fleas from Volga-Ural steppe plague focus has been established. For the first time ever separate branch of evolution of entomoparasitic nematodes - flea parasites, represented by Rubzovinema ssp., has been identified. Determined has been wide spread of Rubzovinema ssp. nematodes in biocenoses of steppe zone of Russia across Precaspian territory and Altai Mountains.
Key words: entomoparasitic nematodes of rodent fleas, taxonomic position, plague focus.
Conflict of interest: The authors declare no conflict of interest.
Funding: The authors received no specific funding for this work.
Corresponding author: . Evgeny G. Oglodin, e-mail: rusrapi@microbe.ru.
Citation: Oglodin E.G., Tokmakova E.G., Nikiforov K.A., Denisov A.V., Sharapova N.A., Eroshenko G.A. Taxonomic Position of Entomoparasitic Nematodes Isolated from Fleas in Gorno-Altai High-Mountain Natural Plague Focus. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2018; 2:79-83. (In Russian). DOI: 10.21055/0370-1069-2018-2-79-83
Носителями чумы в природе являются свыше вида блох [3, 5]. Активность эпизоотического про-233 видов млекопитающих, а переносчиками - 162 цесса в природных очагах чумы, наряду с другими
показателями, определяется численностью блох. Они обеспечивают перенос возбудителя Yersinia pestis между грызунами (классическая схема: грызун-блоха-грызун), способствуя развитию эпи-зоотий. В свою очередь на численность блох оказывают влияние паразитирующие в них нематоды. Зараженность некоторых видов может достигать 35 % [8]. Энтомопаразитические нематоды вызывают кастрацию и гибель блох. Они являются естественными регуляторами численности блох в природе, и, как следствие, важным компонентом экосистем природных очагов чумы. Недавно была разработана гипотеза «вертикальной трансмиссии» чумы, в соответствие с которой энтомопаразити-ческие нематоды играют важную роль в переносе возбудителя чумы из почвенной биоты в наземный биоценоз, инициируя начало эпизоотий чумы в природных очагах [1, 4, 6, 7].
нематоды, паразитирующие в блохах, относятся к отряду Tylenchida. Они до сих пор остаются малоисследованной группой энтомопаразитиче-ских нематод. В том числе скудны и противоречивы данные по описанию видов нематод-паразитов блох, распространенных на территории природных очагов чумы в России. По данным литературы, все описанные виды энтомопаразитических нематод относятся к моно- или олигоксенным видам, паразитирующим на одном или двух видах хозяев. Для нематод-паразитов блох также характерна строгая гостальная специфичность [11]. Однако недавно нами при исследовании энтомопаразитических нематод, выделенных на границе Волго-Уральского степного очага и Саратовской области от различных видов блох грызунов, были получены данные, противоречащие общепринятому мнению о строгой хозяйской специфичности нематод, паразитирующих в блохах. Впервые описана полигостальная нематода, встречающаяся в блохах, по крайней мере, пяти неродственных между собой видов: Citellophilus tesquorum, Аmphipsylla rossica, Ctenophthalmus secundus, Neopsylla setosa, Frontopsylla semura, которые являются переносчиками чумы в очагах; описаны морфометрические характеристики паразитических самок и личинок, а также особенности жизненного цикла этой энтомопаразитической нематоды. По комплексу признаков установлена принадлежность обнаруженной поликсенной нематоды к роду Rubzovinema [Tylenchida: Neotylenchidae]. К нему относится единственный описанный ранее вид R. ceratophylla (И.А.Рубцов, М.А.Самуров, 1981), для которого, по мнению О.В.Слободянюк (1991), характерна моногостальная специфичность для блох Citellophilus tesquorum, распространенных на малом суслике в природных очагах чумы Прикаспия [9]. Выявленный нами новый полигостальный вид эн-томопаразитических нематод было предложено назвать Rubzovinema polyxenica [2, 10]. Зараженность этим паразитом в популяции блох достигала 21 %, что, несомненно, может оказывать влияние на их
численность. Высказано предположение о том, что новый поликсенный вид способен влиять на численность популяции блох, а, следовательно, и на динамику эпизоотических процессов в природных очагах чумы. Проведено секвенирование последовательностей генов рибосомного оперона нематоды R. polyxenica, которые были введены в международную базу данных NCBI GenBank как Rubzovinema spp. Ранее в этой базе последовательности энтомо-паразитических нематод, включая R. ceratophylla, отсутствовали. В то же время данные по нуклео-тидным последовательностям рибосомного оперо-на очень важны для установления систематической принадлежности нематод, поскольку существуют большие трудности анализа нематод по морфометри-ческим данным и по стадиям их жизненного цикла. систематическая принадлежность многих нематод нуждается в пересмотре на основе более надежных данных генетического анализа. Возможно, это также приведет к изменению установившегося мнения о строгой хозяйской специфичности энтомопарази-тических нематод, паразитирующих в блохах.
Для расширения сведений нами проведено исследование нематод, выделенных от блох грызунов в Горно-Алтайском высокогорном очаге чумы. Целью исследования явилось определение систематической принадлежности выделенных от блох энтомопарази-тических нематод на основе секвенирования участков нуклеотидной последовательности рибосомного оперона. с учетом полученных данных установлена принадлежность выделенных энтомопаразитиче-ских нематод к Rubzovinema spp.
Материалы и методы
Материал для исследований собран в Кош-Агачском районе горно-Алтайского высокогорного очага чумы в период с 10 по 23 августа 2016 г. и с 21 августа по 18 сентября 2017 г. Просмотр и вскрытие блох осуществляли, как описано ранее [2]. Освободившихся из гемоцеля самок и личинок паразитических нематод собирали в микропробирки c глицерином для консервации и последующего выделения ДНК.
ДНК нематод для генетических исследований получали с помощью набора для выделения ДНК «АмплиПрайм® ДНК-сорб-АМ» в соответствии с инструкцией производителя. При постановке ПЦР использовались праймеры 58d1 и 28г1 на последовательность спейсерного участка ITS1 (internal transcribed spacers) ITS2 [10]. Для проведения ПЦР использовали набор Биомастер LR HS-ПЦР (ООО «Биолабмикс», Новосибирск). секвенирование полученных в ПЦР фрагментов проводили на генетическом анализаторе «Applied Biosystems 3500xL». Анализ полученных последовательностей выполняли при помощи программ Mega 7.0 и алгоритма BLAST.
Филогенетический анализ выполняли путем сравнения полученных последовательностей ITS2
рибосомного оперона с аналогичными последовательностями нематод из базы данных NCBI GenBank. Для выравнивания нуклеотидных последовательностей использовали программу ClustelW. Для построения дендрограмм применяли программное обеспечение Ugene и алгоритм Maximum Likelihood.
результаты обсуждение
В исследовании изучено 582 экземпляра блох, в том числе 257, выделенных в 2016 г., и 325 - в 2017 г. Спектр блох, пораженных нематодами, оказался достаточно широк. Зараженность энтомопа-разитическими нематодами в 2016 г. выявлена у блох Paradoxopsyllus scorodumovi (от серого сурка Marmota baibacina), Rhadinopsylla dahurica (от длиннохвостого суслика Spermophilus undulatus), Rhadinopsylla li transbaikalica (от длиннохвостого суслика), Amphipsyllaprimaris primaris и Frontopsylla hetera (c плоскочерепных полевок Alticola strelzowi). В 2017 г. энтомопаразитические нематоды обнаружены у блох Oropsylla silantiewi (алтайский сурок M. baibacina), R. dahurica (длиннохвостый суслик S. undulatus, входы нор), R. li transbaicalica (пищуха даурская Ochotona dauurica), Amphalius runatus (монгольская пищуха Ochotona pallasi), Frontopsylla frontalis baikal (входы нор). Таким образом, нематоды выявлялись у восьми видов блох, распространенных в Горном Алтае.
Нами проведено выборочное исследование паразитических нематод, выделенных от блох (таблица). Для анализа отобраны образцы материала с нематодами из трех разных блох - A. primaris primaris от плоскочерепных полевок (2016), R. hadinopsylla li transbaicalica от даурской пищухи (2016) и от R. dahurica из входов в норы грызунов (2017). Места сбора образцов отмечены на карте (рис. 1).
При исследовании трех зараженных блох, выбранных в качестве образцов, в полости тела блох наблюдалось от 1 до 4 гигантских паразитических самок и большое количество личинок (больше сотни). В блохах отмечен только один тип половозрелых особей - паразитические инвазивные самки. Исходя из этого можно предположить, что в блохе выявленные нематоды проходят только одну паразитическую стадию, в то время как другие стадии жизненного цикла (одна или несколько) проходят вне хозяина.
л
А
>
В
Рис. 1. Точки сбора блох, зараженных энтомопаразитическими нематодами, в Кош-Агачском районе Горно-Алтайского высокогорного природного очага чумы:
A - блоха Amphipsylla primaris primaris (2016, плоскочерепные полевки); B - Rhadinopsylla li transbaicalica (2016, даурская пищуха); C -Rhadinopsylla dahurica (2017, входы нор)
Fig. 1. Sites of flea collection, infected with entomoparasitic nematodes, in Kosh-Agach District of Gorno-Altai high-mountain natural plague focus:
A-Amphipsylla primaris primaris (2016, flat-headed voles); B - Rhadinopsylla li transbaicalica (2016, Daurian pika); C - Rhadinopsylla dahurica (2017, at burrow entrances).
Молекулярно-генетический и филогенетический анализ выделенных паразитических нематод. Для определения систематической принадлежности выделенных энтомопаразитических нематод проведено секвенирование наиболее вариабельного (и высокоинформативного) участка рибосомного оперона - спейсерной области ITS2. Для амплификации ITS2 использовали праймеры 58d1 и 28r1 [10]. Полученные ПЦР фрагменты размером 700 п.н. сек-венировали и сравнивали с последовательностями ITS2 области других нематод из базы данных NCBI GenBank (рис. 2). В анализ взяты последовательности изолятов, филогенетически наиболее близких энтомопаразитическим нематодам [11].
В результате выявлено высокое сходство последовательностей ITS2 из образцов ДНК нематод из Горного Алтая и Rubzovinema spp., ранее выделенных нами в Волго-Уральском степном очаге чумы (таблица). Данная область рибосомного оперона эн-томопатогенной нематоды из блохи A. primaris primaris имела 99 % гомологии при 100 % покрытии
Происхождение и филогения энтомопаразитических нематод, выделенных в Горно-Алтайском высокогорном очаге в 2016-2017 гг. Origin and phylogeny of entomoparasitic nematodes, isolated in Gorno-Altai high-mountain focus in 2016-2017
Филогенетическая принадлежность.
Вид блохи Источник Место сбора в Кош-Агачском районе Покрытие/гомология по участку
Республики Алтай ITS2 нематоды Rubzovinema spp. № KF1552 83.1 GenBank
Amphipsyllaprimarisprimaris Плоскочерепная полевка Вершина Уландрыка, точка 1, координаты: 100 % / 99 %
АШсо1а strelzovi Е 89.020023°, N 49.537303°
Rhadinopsylla И transbaicalica Даурская пищуха О^оОпа dauurica 834,2 Богуты, т. 5, координаты: 100 % / 95 %
Е 89.45944°, N 49.76697°
Rhadinopsylla dahurica Входы нор 834,1 Юстыд т. 2, координаты: 100 % / 92 %
Е 89.317333°, N 49.758998°
-0.874
1.S87
1.399
4 0.006
-0
0.645
0.721
1.338
-Ь -0.091
-0.9С9
0.625
0.145
0.318
0.229
0.304
0.38
0.118
0.053
0.089
0.003
-0.019
0.01
0.014
0.02
.....................................................АМ992998.1 ТггЬигь tri'hiira Ttr8c
................................................LN827626. l_Ta:ataiiiabditis_synpapfflata
................................................ LN827624. l_Ts-ataihabditis_synpapfflata
............................ AY 170335.1_Steinemema_felt"iae_straiu_Microbio
..........................KP 054120. l_Rot>'lenchuliis_renifMmÍ3_Í3olate_ZJl
LC 269967. l_Parasitaphefetichus_sp._Sugadaira 1602_NKZP02
............................... LC 147027.1 Tyhiditsms-plia sp ЗртшМв I>T
....................... JN636100.1_C a encdiabdffis_elegans_strain_QX 1211
....................... JN63610S. l_Caeno±abditÍ3_brciineri_3train_LKC28
....................KF155281. l_Rubzovinema_sp. _EIK- 2013_is dateC .t
.............................................................................. lN_Am_primaria_primarÍ3
0 033 KF155283. l_Rubzcwiiema_sp._EIK-2013_isolate_C. с
-0.053 ......................................
0.065 T_
0.07
3N_R._li_(ransbaicaljca .............. 6N R. dahurica
-0.012
KF 155282. l_Rubzavinema_sp._EIK-2013_isohte_A .r
Рис. 2. Филогения энтомопаразитических нематод Rubzovinema spp., выделенных в Горно-Алтайском высокогорном очаге от блох A. primaris primaris (2016), R. li transbaicalica (2016) и R. dahurica (2017), в сравнении с энтомопаразитическими нематодами от блох C. tesquorum, А. rossica, C. secundus из Волго-Уральского степного очага (2013) по данным секвенирования ITS2 области рибосомного оперона (программа Ugene, алгоритм Maximum Likelihood)
Fig. 2. Phylogeny of entomoparasitic nematodes Rubzovinema spp., isolated in Gorno-Altai high-mountain focus from fleas A. primaris primaris (2016), R. li transbaicalica (2016) and R. dahurica (2017) in comparison to entomoparasitic nematodes from fleas C. tesquorum, A. rossica, and C. secundus from Volga-Ural steppe focus (2013) according to the results of ribosomal operon ITS2 region sequencing (Ugene software package, algorithm Maximum likelihood)
секвенированнои последовательности с аналогичным участком нематоды Rubzovinema spp. (№ ^1552 83.1 GenBank) из Волго-Уральского степного очага. Это позволяет предположить, что оба изолята относятся к одному виду. Необходимо отметить, что выделенные ранее изоляты энтомопаразитических нематод отнесены нами к полигостальному виду, который мы предложили назвать R. ро1ухетса. Этот вид паразитировал в пяти видах блох: С. tesquorum, А. rossica, С. secundus, N. setosa, Е semura в Волго-Уральском степном очаге. Факт выделения нематоды из блохи А. primaris primaris в Горном Алтае, близкой R. ро1ухетса, расширяет наши представления о спектре блох-хозяев энтомопаразитических нематод Rubzovinema spp., их ареале и значении в биоценозах природных очагов чумы.
При секвенировании ITS2 области двух других образцов паразитических нематод из горноАлтайского очага также выявлен высокий процент гомологии сравниваемых последовательностей. Для нематоды из блохи R. И transbaicalica он составил 95 %, а для нематоды из блохи R. dahurica -92 %. Как следует из дендрограммы, все исследованные нами изоляты нематод-паразитов блох, полученные от имаго восьми видов, пять из которых (С. tesquorum, А. rossica, С. secundus, N. setosa, Е. semura) выделены в Волго-Уральском степном очаге и три (А. primaris primaris, R. И transbaicalica и R. dahurica) в Горно-Алтайском высокогорном очаге, составляют отдельный тесно сгруппированный кластер, что говорит об их близком генетическом родстве. Значительное сходство сравниваемых
последовательностей позволяет предположить принадлежность этих энтомопаразитических нематод к Rubzovinema spp., с учетом того, что в анализе использовалась наиболее вариабельная область рибо-сомного оперона.
Таким образом, по результатам проведенных в этой работе исследований определены нуклео-тидные последовательности спейсерной области ITS2 рибосомного оперона энтомопаразитических нематод трех видов блох: Amphipsylla primaris рп-maris, Rhadinopsylla И transbaicalica, R. dahurica, собранных в различных участках в кош-Агачском районе Горно-Алтайского высокогорного природного очага чумы в 2016-2017 гг. На основе сравнительного филогенетического анализа и выявленного высокого процента гомологии нуклеотидных последовательностей ITS2 области рибосомного оперона (92-99 %) установлена их принадлежность к видам Rubzovinema spp. и близкое родство с полигостальным видом Rubzovinema polyxenica из блох С. tesquorum, А. rossica и С. secundus из Волго-Уральского степного очага чумы. Впервые установлено наличие отдельной ветви эволюции энтомопа-разитических нематод паразитов блох, составленной изолятами Rubzovinema spp. Впервые получены доказательства того, что энтомопаразитические нематоды рода Rubzovinema широко распространены в биоценозах степной зоны России в Прикаспии и Горном Алтае.
конфликт интересов. Авторы подтверждают отсутствие конфликта финансовых/нефинансовых интересов, связанных с написанием статьи.
Список литературы
1. Видяева Н.А., Ерошенко Г. А., Шавина Н.Ю., Кузнецов О.С., Кутырев В.В. Формирование биопленок штаммами Yersinia pseudotuberculosis и основного и неосновных подвидов Yersinia pestis на модели нематоды Caenorhabditis elegans. Проблемы особо опасных инфекций. 2009; 1:31-4.
2. Ерошенко Г.А., Кошель Е.И., Поршаков А.М., Князева Т. В., Краснов Я.М., Мокроусова Т. В., Новичкова Л.А., Анисимова Л.В. Характеристика энтомопаразитических нематод блох мелких грызунов. Проблемы особо опасных инфекций. 2016; 3:32-7. DOI: 10.21055/0370-1069-2016-3-32-37.
3. Каримова Т.Ю., Неронов В.М. Природные очаги Палеарктики. М.: Наука; 2007. 199 с.
4. Кутырев В.В., Ерошенко Г. А., Попов Н.В., Видяева Н.А., Коннов Н.П. Молекулярные механизмы взаимодействия возбудителя чумы с беспозвоночными животными. Молекулярная генетика, микробиология и вирусология. 2009; 4:6-13.
5. Онищенко Г.Г., Кутырев В.В., редакторы. Природные очаги чумы Кавказа, Прикаспия, Средней Азии и Сибири. М.: Медицина; 2004. 192 с.
6. Попов Н.В., Слудский А.А., Удовиков А.И., Аникин В.В., Яковлев С.А., Караваева Т.Е. К роли нематод-паразитов блох в энзоотии чумы. Энтомологические и паразитологические исследования в Поволжье. 2006; 5:88-93.
7. Попов Н.В., Слудский А.А., Удовиков А.И., Коннов Н.П., Караваева Т.Е., Храмов В.Н. Оценка роли биопленок Yersinia pestis в механизме энзоотии чумы. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2008; 4:118-20.
8. Рубцов ИА. Паразиты и враги блох. Л.: Наука; 1981.
99 с.
9. Слободянюк О.В. Обоснование рода Rubzovinema gen.n. (Sphaerularioidea) и переописание Rubzovinema ceratophylla comb.n. паразита блохи Citellophillus tesquorum. Зоологический журнал. 1991; 70i9J:33-43.
10. Koshel E.I., Aleshin V.V., Eroshenko G.A., Kutyrev V.V. Phylogenetic analysis of entomoparasitic nematodes, potential control agents of flea populations in natural foci of plague. BioMed Res. Int. 2014; 2014:135218. DOI: 10.1155/2014/135218.
11. Siddiqi M.R. Tylenchida: Parasites of plants and insects. 2nd ed. Wallingford UK: CABI Publishing; 2000. 852 p.
References
1. Vidyaeva N.A., Eroshenko G.A., Shavina N.Yu., Kuznetsov O.S., Kutyrev V.V. [Biofilm formation in Yersinia pestis strains of the main and non-main subspecies and Yersinia pseudotuberculosis on the model of Caernorabditis elegans]. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2009;
2. Eroshenko G.A., Koshel' E.I., Porshakov A.M., Knyazeva T. V., Krasnov Ya.M., Mokrousova T. V., Novichkova L.A., Anisimova L.V. [Characteristics of entomoparasitic nematodes of small rodent fleas]. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2016; 3:32-7. DOl: 10.21055/0370-10692016-3-32-37.
3. Karimova T.Yu., Neronov V.M. [Natural Foci of Palearctic]. M.:"Nauka"; 2007. 199 p.
4. Kutyrev V.V., Eroshenko G.A., Popov N.V., Vidyaeva N.A., Konnov N.P. [Molecular mechanisms of interaction between plague agent and invertebrates]. Molekulyarnaya Genetika, Mikrobiologiya i Virusologiya. 2009; 4:6-13.
5. Onishchenko G.G., Kutyrev V.V., editors. [Natural Plague Foci in the Territory of Caucasus, Caspian-Sea Region, Central Asia, and Siberia]. M.: "Meditsins"; 2004. 192 p.
6. Popov N.V., Sludsky A.A., Udovikov A.I., Anikin V.V., Yakovlev S.A., Karavaeva T.B. [Concerning the role of nematodes - flea parasites in plague enzooty]. Entomologicheskie i Parazitologicheskie Issledovaniya v Povolzh'e. 2006; 5:88-93.
7. Popov N.V., Sludsky A.A., Udovikov A.I., Konnov N.P., Karavaeva T.B., Khramov V.N. [Assessment of the role of Yersinia pestis biofilms in the mechanism of plague enzooty]. Zhurnal Mikrobiologii, Epidemiologii i Immunobiologii. 2008; 4:118-20.
8. Rubtsov I.A. [Parasites and Foes of Fleas]. L.: "Nauka"; 1981. 99 p.
9. Slobodnyak O.V. [Substantiation of Rubzovinema gen.n. species (Sphaerularioidea) and re-description of Rubzovinema ceratophylla comb.n. - parasite of the flea Citellophillus tesquorum]. Zoologicheskiy Zhurnal. 1991; 70(9):33-43.
10. Koshel E.I., Aleshin V.V., Eroshenko G.A., Kutyrev V.V. Phylogenetic analysis of entomoparasitic nematodes, potential control agents of flea Populations in natural foci of plague. BioMed Res. Int. 2014; 2014:135218. DOI: 10.1155/2014/135218.
11. Siddiqi M.R. Tylenchida: Parasites of plants and insects. 2nd ed. Wallingford UK: CABI Publishing; 2000. 852 p.
Authors:
Oglodin E.G., Nikiforov K.A., Sharapova N.A., Eroshenko G.A. Russian Research Anti-Plague Institute "Microbe". 46, Universitetskaya St., Saratov, 410005, Russian Federation. E-mail: rusrapi@microbe.ru.
Tokmakova E.G. Irkutsk Research Anti-Plague Institute of Siberia and Far East. 78, Trilissera St., Irkutsk, 664047, Russian Federation. E-mail: adm@chumin.irkutsk.ru.
DenisovA.V. Altai Plague Control Station. 2, Zavodskaya St., Gorno-Altaisk, 649002, Russian Federation. E-mail: chuma@mail.gorny.ru.
Об авторах:
Оглодин Е.Г., Никифоров К.А., Шарапова Н.А., Ерошенко Г.А. Российский научно-исследовательский противочумный институт «Микроб».РоссийскаяФедерация,410005, Саратов,ул. Университетская, 46. E-mail: rusrapi@microbe.ru.
Токмакова Е.Г. Иркутский научно-исследовательский противочумный институт Сибири и Дальнего Востока. Российская Федерация, 664047, Иркутск, ул. Трилиссера, 78. E-mail: adm@chumin.irkutsk.ru.
Денисов А.В. Алтайская противочумная станция. Российская Федерация, 649002, Горно-Алтайск, ул. Заводская, 2. E-mail: chuma@ mail.gorny.ru.
Поступила 03.05.18.
Отправлена на доработку 14.05.18.
Принята к публ. 15.05.18.
