CC BY
80
УДК 581.132: [582.4 75+582.477](1-924.82)
СЕЗОННЫЕ ИЗМЕНЕНИЯ СОСТОЯНИЯ ФОТОСИНТЕТИЧЕСКОГО АППАРАТА ТРЕХ БОРЕАЛЬНЫХ ВИДОВ ХВОЙНЫХ РАСТЕНИЙ В ПОДЗОНЕ СРЕДНЕЙ ТАЙГИ НА ЕВРОПЕЙСКОМ СЕВЕРО-ВОСТОКЕ
Т.К. Головко, Я.Н. Яцко, О.В. Дымова
Учреждение Российской академии наук Институт биологии Коми научного центра Уральского отделения РАН 167982 Сыктывкар, Коммунистическая ул., 28; e-mail: dymovao@ib.komisc.ru
Исследовали содержание пигментов и показатели функциональной активности фотосинтетического аппарата (ФА) Picea obovata (ель сибирская), Abies sibirica (пихта сибирская) и Juniperus communis (можжевельник обыкновенный). Низким содержанием и большей стабильностью в течение года отличался фонд зеленых пигментов хвои ели. У можжевельника и, особенно, пихты в зимне-весенний период разрушалось около 30 % хлорофиллов. Ингибирование функциональной активности ФА хвои в зимне-весенний период проявлялось в уменьшении потенциальной способности ФС II к первичному разделению зарядов у можжевельника на 40-90 %, у ели и пихты - на 30 %, увеличении в 2-4 раза нефотохимического тушения флуоресценции хлорофилла, снижении скорости транспорта электронов и подавлении нетто-ассимиляции. Полное восстановление функциональной активности ФА у исследованных видов хвойных бореальной зоны отмечали в июне. Летом при оптимальных свето-температурных условиях скорость нетто-фотосинтеза хвои ели составляла около 2 мг СО2/(г сухой массы ч) и была в 1,5-2 раза ниже, чем у можжевельника и пихты. В пересчете на единицу площади хвои разница между видами нивелировалась. В целом, полученные результаты дают комплексную характеристику сезонных изменений состояния фотосинтетического аппарата трех видов хвойных растений в условиях средней тайги европейского северо-востока России.
Ключевые слова: хвойные, фотосинтетический аппарат, пигменты, флуоресценция хлорофилла, СО2-газообмен, сезонная динамика
Pigments content and indices of Picea obovata, Abies sibirica and Juniperus communis photosynthetic apparatus functional activity were studied in the course of year. Spruce needles contended less green pigments than abies and juniper needles. But during winter-spring period pigments pool destruction was severe in abies and juniper needles. Inhibition of photosynthetic apparatus was proved in decreasing of maximal photochemical activity of the PS II on 40-90 % and ceasing of CO2 uptake. Non-photochemical fluorescence quenching increased in 2-4 times at winter beginning. Complete recovery of photosynthetic apparatus functional activity of the boreal coniferous was observed by July. In summer spruce needles netto-photosynthetic rate was equal 2 mg CO2/g DW per hour, that is in 1,5-2 times less as compared to abies and juniper plants. Difference between species decreased if netto-photosynthetic rate was evaluated on the needles surface area. In whole our data give complex characteristics of seasonal changes in photosynthetic apparatus state of three coniferous species in middle taiga conditions of European NorthEast.
Key words: coniferous, photosynthetic apparatus, pigments, chlorophyll fluorescence, TO2-exchange, seasonal changes
ВВЕДЕНИЕ
Сохранение и продолжительное функционирование фотосинтетического аппарата (ФА) позволяет вечнозеленым хвойным занимать обширный ареал, распространяясь вплоть до гипоарктических широт. Вместе с тем, ФА доминирующих в бореальной зоне вечнозеленых хвойных древесных растений значительную часть года испытывает неблагоприятное действие низкой температуры, нередко в сочетании с высокой инсоляцией. Изучению состояния ФА представителей рода Pinus и Picea в годичном цикле посвящено немало работ. Показаны сезонные изменения содержания фотосинтетических пигментов (Ходасевич, 1982: 7-24; Ottander e.a., 1995), скорости транспорта электронов в электрон-транспортной цепи (ЭТЦ) хлоропластов и ассимиляции СО2 (Vogg e.a., 1998; Ensminger e.a., 2004; Robakowski, 2005). Ряд авторов (Garcia-Plazaola, 2003; Verhoeven e.a., 2005; Маслова и др., 2009; Яцко и др., 2009) отмечали повышение в зимнее время уровня деэпоксидации пигментов виолаксантинового цикла (ВКЦ).
Работа поддержана РФФИ (гранты № 04-04-48255 и № 07-04-00436)
В целом, имеющиеся в литературе данные свидетельствуют о том, что реорганизация ФА при подготовке вечнозеленых растений к зимнему периоду направлена на снижение поглощения и усиление диссипации поглощенной световой энергии. В летний период, наоборот, ФА адаптируется к более полному использованию ФАР, что коррелирует с увеличением максимального квантового выхода ФС II (Fv/Fm) (Ottander et.al., 1995; Robakowski, 2005).
Вместе с тем, представления о функционировании фотосинтетического аппарата у хвойных видов бореальной зоны в годичном цикле остаются не полными. Не ясно, в какой мере выражены сезонные изменения фонда фотосинтетических пигментов хвои и ингибирование фотосинтеза у разных видов растений в разных эколого-географических условиях.
Чтобы ответить на эти вопросы, мы исследовали динамику содержания и соотношение зеленых и желтых пигментов, показатели индуцированной флуоресценции хлорофилла и СО2-газообмен зрелой хвои у трех древесных бореальных видов растений на Европейском Северо-Востоке.
МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ
Район проведения исследований расположен на Северо-Востоке европейской части России, в подзоне средней тайги. Характеризуется среднегодовой температурой воздуха +1° С и продолжительностью вегетационного периода (выше +5 оС) около 150 сут. Переход среднесуточной температуры через +5 оС наблюдается в первой декаде мая. Длительность периода активного роста (выше +10 0С) составляет 100-110 сут. Наиболее морозным месяцем является январь (средняя температура воздуха -15 ... -17 °С), наиболее теплым - июль (+15 .+17 оС) (Леса., 1999).
Исследования ФА Abies sibirica Ь.(пихта сибирская), Picea obovata L. (ель сибирская) и Juniperus communis L. (можжевельник обыкновенный) проводили в 2006 - 2008 гг. Погодные условия в годы исследований не отличались существенно от средних многолетних данных. Отбор образцов хвои второго года жизни осуществляли в разные сезоны года с 1520 растений, произрастающих в ельнике зеленомош-ном черничном вблизи г. Сыктывкара (61о67'с.ш., 50о 77' в.д.). Возраст растений пихты и ели составлял 3040 лет, можжевельника - около 20 лет. Хвою пихты и ели отбирали со средней части кроны юго-западной экспозиции на высоте 1,5-2 м, можжевельника - на высоте 0,5-0,8 м. Уровень ФАР в летнее время в лесном пологе на высоте отбора проб составлял 150-200 мкмоль/(м2 с), что эквивалентно освещенности 40-50 Вт/м2. Содержание фотосинтетических пигментов определяли спектрофотометрически на приборе UV-1700 («Shimadzu», Япония) в ацетоновой вытяжке при длинах волн - 662 и 644 нм (хлорофиллы) и 470 нм (каротиноиды) с поправками в максимумах поглощения (Маслова и др., 1986). Измерения показателей индуцированной флуоресценции хлорофилла листьев проводили с помощью портативного многолучевого флуориметра РАМ-2100 (Walz, Германия), согласно рекомендациям (Корнеев, 2002; Lichtenthaler e.a., 2004). Листья предварительно адаптировали в течение 30-40 мин в темноте при комнатной температуре. Фоновый уровень флуоресценции адаптированного к темноте листа (Fo) измеряли на слабом красном свету. Максимальный уровень флуоресценции (Fm) оценивали после насыщающей вспышки. Максимальный квантовый выход фотохимической активности ФС II (Fv/Fm) рассчитывали как (Fm-Fo)/Fm. Реальный квантовый выход (Y) измеряли у листьев, предварительно
освещенных в течение 15 минут белым светом с интенсивностью ФАР, равной 50, 150, 400, 800 и 1500 мкмоль квантов/ (м2 с). Скорость транспорта электронов (ETR) рассчитывали как: БТЯ=У-0,5-ФАР а, где а - коэффициент поглощения листом падающего света, равный 0,84 (Genty e.a., 1989; Корнеев, 2002: 89).
Нетто-фотосинтез (Фн) хвои измеряли после предварительной 30-40 мин адаптации побегов в комнатных условиях с помощью ИК-газоанализатора LICOR 7000 (США) по скорости поглощения СО2. Прибор позволяет одновременно с СО2-обменом регистрировать Н2О-обмен растительного объекта. Хвою заключали в термостатируемую листовую камеру (20 оС), освещенность повышали ступенчато от 0 до 1500 мкмоль квантов/ (м2 с). Определение пигментов проводили в 5 биологических повторностях. Показатели флуоресценции и СО2 - газообмен измеряли у 57 независимых образцов.
Результаты обрабатывали с использованием стандартных статистических методов и компьютерных программ. В таблицах и на рисунках представлены усредненные за два-три года исследований величины показателей со стандартным отклонением. Достоверность различий сравниваемых величин определяли по t-критерию Стьюдента.
РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ
Сезонная динамика содержания фотосинтетических пигментов. Определения показали, что содержание зеленых и желтых пигментов в хвое исследованных растений было сравнительно невысоким (табл. 1). По величине пигментного фонда (максимальная концентрация пигментов) и амплитуде его изменения в годичном цикле (разница между максимальными и минимальными концентрациями) виды располагаются в следующем порядке: можжевельник > пихта > ель. Наиболее стабильно пул зеленых пигментов в течение года сохранялся в хвое ели, тогда как у двух других видов отмечали накопление хлоро-филлов в летне-осенний период и снижение их содержания зимой и весной. Так, концентрация пигментов в хвое пихты в июле - сентябре была на 35-40 % выше, чем в марте - мае. Повышением фонда пигментов в летний период характеризовался также можжевельник. У пихты уменьшение содержания пигментов было сильнее выражено весной, у можжевельника убыль пигментов проявлялась уже к началу зимы.
Таблица 1 - Сезонная динамика содержания фотосинтетических пигментов в хвое трех видов вечнозеленых древесных
Сроки отбора проб март май июль сентябрь декабрь
Хл a+b 2,57±0,15 2,34±0,07 2,70±0,12 2,40±0,10 2,87±0,13
Picea obovata каротиноиды 0,57±0,03 0,46±0,02 0,70±0,05 0,46±0,01 0,66±0,03
Хл alb 2,4±0,1 2,5±0,1 2,5±0,3 2,5±0,1 2,9±0,1
Хл l кар 4,5±0,3 4,9±0,1 4,5±0,4 5,2±0,1 4,4±0,1
Хл a+b 2,49±0,08 2,46±0,04 3,80±0,02 3,79±0,03 3,82±0,02
Abies sibirica каротиноиды 0,54±0,01 0,50±0,01 0,66±0,01 0,70±0,01 0,83±0,02
Хл alb 2,4±0,1 2,7±0,1 2,5±0,1 2,6±0,1 2,7±0,1
Хл l кар 4,6±0,1 4,9±0,1 3,71±0,05 4,30±0,10 3,20±0,02
Хл a+b 3,30±0,02 2,81±0,04 3,71±0,05 4,30±0,10 3,20±0,02
Juniperus каротиноиды 0,74±0,03 0,70±0,01 1,00±0,02 0,91±0,02 0,78±0,01
communis Хл alb 2,8±0,1 2,5±0,1 2,8±0,1 2,7±0,1 2,9±0,1
Хл l кар 4,5±0,1 4,0±0,1 4,2±0,1 4,8±0,1 2,9±0,1
Не выявили существенных различий по сезонам года в соотношении хлорофиллов a и Ь. У пихты и ели в период с декабря по март отмечена тенденция к увеличению относительного содержания хл Ь. Соотношение зеленых и желтых пигментов в течение года у ели оставалось стабильным, у можжевельника изменялось незначительно, а у пихты повышалось параллельно увеличению концентрации хлорофиллов.
Показатели флуоресценции хлорофилла. Для оценки функционального состояния ФА растений определяли показатель максимального квантового выхода ФС II (Fv/Fm), отражающий потенциальные возможности первичного разделения зарядов или количество активных комплексов ФС II. Величина Fv/Fm трех видов вечнозеленых хвойных изменялась в течение года (табл. 2).
Наименьшие значения этого показателя приходились на начало весны (март). В мае-сентябре величина Fv/Fm достигала наибольших значений (0,82-0,85). Самые значительные изменения максимального квантового выхода ФС II отмечены у можжевельника: в декабре-марте величина Fv/Fm была в 2-5 раз ниже, чем в июле-сентябре. У ели и пихты снижение Fv/Fm было заметно меньше. Сезонные изменения величины реального квантового выхода (У), характеризующего долю энергии, используемой комплексами ФС II на электронный транспорт у адаптированного на свету листа, имели аналогичный характер. В марте среди исследованных видов самым низким значением У характеризовалась хвоя можжевельника. В летний период различия между видами по величине этого параметра были выражены меньше.
Таблица 2 - Сезонная динамика величины максимального квантового выхода фотохимической активности ФС II (Fv/Fm) в хвое древесных вечнозеленых видов, отн. ед. (при ФАР = 100-150 мкмоль/м2с)_
Вид _Месяц_
_III_V_VII_IX_IX_
A. sibirica 0,53±0,09 0,78±0,01 0,84±0,01 0,83±0,01 0,70±0,01 J. communis 0,55±0,01 0,66±0,02 0,82±0,01 0,80±0,01 0,44±0,01 P. abies_0,59±0,02_0,78±0,01_0,85±0,01_0,83±0,01_0,57±0,02
Скорость транспорта электронов (БТЯ) изменялась закономерно с повышением освещенности (рис. 1). По максимальным значениям БТЯ при световом насыщении растения располагались в следующем порядке: ель > можжевельник > пихта. Выявлены сезонные изменения величины БТЯ. В декабре-марте скорость транспорта электронов не превышала 50 мкмоль/м2 с, а в июле-сентябре была в 3-4 раза выше. Следует отметить сдвиг области перехода кривой к насыщению в сторону больших интенсивностей ФАР в мае-сентябре. СО 2-газообмен хвои. Как видно на рисунке 2, в летний период наибольшей скоростью фотосинтеза в расчете на единицу сухой массы хвои отличалась пихта. Ель уступала пихте по этому показателю почти в 2 раза. Среднюю позицию занимал можжевельник. Способность к положительному газообмену (нетто-ассимиляции) резко снижалась в зимний период. В декабре-марте у адаптированных к комнатным условиям побегов СО2-газообмен хвои был близок к нулю или имел отрицательные значения. Результаты регистрации скорости Н2О-обмена с помощью инфракрасного СО2/Н2О-анализатора показали, что в этот период практически отсутствовала транспирация (данные не приведены). Итак, в ходе исследования нами было установлено, что среди изученных видов большей стабильностью пигментного фонда в течение года характеризовалась хвоя ели. У пихты и можжевельника выявили разрушение 30 % пигмен-
тов в зимне-весенний период. Об уменьшении фонда зеленых пигментов в ассимилирующих органах хвойных зимой сообщали и другие авторы (Ходасевич, 1982; Ensminger e. a., 2004; Martz e. a., 2007; Маслова и др., 2009). Наблюдаемая у бореальных видов сезонная потеря части пигментного фонда восполняется в летне-осенний период. По нашему мнению, разрушение пигментов может рассматриваться как адаптивная реакция, способствующая снижению поглощения света в зимне-весенний период, когда отсутствует фотосинтез.
Вечнозеленым растениям свойственны довольно низкие по сравнению с листопадными видами содержание фотосинтетических пигментов и интенсивность ассимиляции СО2 (Larcher, 2003). Согласно работе (Тужилкина, 2006) в условиях северной тайги летом скорость фотосинтеза хвои Picea ob-ovata составляла около 3 мг СО2/(г сухой массы ч), что в 7 раз меньше по сравнению с листьями Betula pendula. По многолетним данным Г.Г.Суворовой с соавт. (2005) в Предбайкалье максимальная интенсивность фотосинтеза Pinus sylvestris и Picea obova-ta равнялась 2-3 мкмоль СО2/(м2с), а начало видимого поглощения СО2 отмечалось в апреле. В условиях Карелии (Болондинский, Кайбияйнен, 2003) фотосинтетическая деятельность хвои сосны была зарегистрирована при отрицательных температурах воздуха рано весной, за 1-1,5 месяца до начала вегетации, и продолжалась вплоть до поздней осени.
& л
° к
8 3
«3
a S & *
5 ё
£ g
о &
8 »
<3 Is
250
150
50
-50
1500
2000
2 2
о ^
- декабрь2007
- июл.08 150
100 50 0
• мар.08 ■ сен.08
ФАР, ммоль/м2 —Ö— май.08
-Ж
400
800
1200 1600
2000
-в— мар.07 -*— май.08
■ июн.07 •сен.08
ФАР, ммоль/м2 —X—дек.07
¡3 ^ 200
(в)
я S
§ g о 5
150 100 50
400 800 1200 1600 2000 ФАР, ммоль/м2 О дек.07
сен.07 -А—июл.08
Рисунок 1 - Зависимость скорости транспорта электронов от освещенности в ЭТЦ мембран хлоропластов листьев Picea obovata (а), Abies sibirica (б) и Juniperus communis (в) в разные сезоны года. Месяцы: 1- март, 2 - май, 3 - июль, 4 - сентябрь, 5 - декабрь
О О
и о S 3
CS
о
О
-О—декабрь 2007-—июл.08 -
1500
ФАР, ммоль СО2/г сухой массы ч
-В—мар.08 —А—май.08 -*— сен.08
О О
ов ^
о о
о о
■декабрь
500 1000 1500
ФАР, ммоль СО2/г сухой массы ч
—В— март —й— май
—*— сентябрь
(в)
и
о =s О о
2 X g ^
О О
500 1000 1500
ФАР, ммоль СО2/г сухой массы ч
■ дек.07
■ июл.08
■ мар.08 ■сен.08
• май.08
Рисунок 2 - Зависимость интенсивности CO2-газообмена от освещенности в разные сезоны года. Обозначения как на рисунке 1
0
3
2
1
0
0
0
У исследованных нами видов растений зимой и ранней весной (декабрь-март) предварительно адаптированная в комнатных условиях хвоя не проявляла способности к нетто-фотосинтезу. В этот период практически отсутствовала транспирация вследствие закрывания устьиц при переходе растений в зимний покой. Отсутствие положительного СО2-газообмена зимой и ранней весной могут свидетельствовать о подавлении цикла Кальвина, для функционирования которого необходимы АТФ и НАДФН, образующиеся на свету в ЭТЦ хлоропластов. Согласно работе (Бе1ис1а, 1987) низкие температуры (ниже - 40С), наряду с подавлением устьич-ной проводимости и нетто-фотосинтеза, снижали карбоксилирование и квантовый выход, указывая на депрессию темновых реакций и электронного транспорта. По имеющимся в литературе сведениям, подавление нетто-ассимиляции хвои зимой является результатом ряда процессов. Среди наиболее значимых факторов, наряду со снижением активности фотосинтетических ферментов (ватрег е.а., 2000), выделяют реорганизацию фотосистем и утрату ими белков (ОйаМег е.а., 1995), агрегирование
светособирающих пигмент-белковых комплексов в мультикомплексы, обеспечивающие безизлуча-тельное рассеивание поглощенной энергии света (Adams e.a., 2001).
В летний период при световом насыщении скорость Фн, отнесенная к единице сухой массы хвои ели была в 1,5-2 раза ниже, чем у можжевельника и пихты. При пересчете на единицу листовой поверхности Фн хвои всех видов составляла 5-6 мкмоль СО2/(м2с). Это обусловлено разницей в ее удельной поверхностной плотности (УПП). Величина УПП листьев ели, можжевельника и пихты равнялась 2,1, 1,1 и 0,9 г сухой массы/дм2 соответственно. Расчет величины ассимиляционного числа (АЧ) показал, что наибольшие значения эффективности фотосинтетической работы единицы хлорофилла в пигментном аппарате хвойных наблюдались летом и в начале осени (0,7-1,0 мг СО2/(мг. хл. ч).
Влияние сезонных изменений условий среды на состояние ФА хвойных проявлялось в динамике показателей индуцированной флуоресценции хлорофилла (табл. 2). Заметное подавление активности ФС II, как следует из снижения величины Fv/Fm,
имело место уже в начале зимы, но наиболее сильно проявлялось в марте, особенно у можжевельника. В мае, когда среднемесячная температура воздуха достигала 8-10 ОС, фотохимическая активность ФС II почти полностью восстанавливалась. Сходная сезонная динамика Fv/Fm приведена для хвои 4-летних растений Picea abies, произрастающих в Восточной Европе (Польша) (Robakowski, 2005). Однако в более мягком климате полное восстановление фотохимической активности ФС II происходило уже в марте. В Финляндии отмечали значительное повышение Fv/Fm хвои Pinus sylves-tris в послеполуденные часы в марте при отсутствии ночных заморозков и прогревании воздуха в дневные часы до +15 ОС (Porsar-Castell e.a., 2008).
Наши результаты (рис. 1) показывают, что в период зимнего покоя у хвойных происходит существенное снижение скорости транспорта электронов, а выход кривой ETR на плато наблюдается при более низкой освещенности, чем летом. По-видимому, наряду со структурными перестройками фотосистем, одной из причин снижения использования ФАР является повышение способности ФА хвойных диссипировать энергию возбуждения с участием фотопротекторных ксантофиллов. Ранее нами (Яцко и др., 2009) было выявлено накопление в хвое ели, пихты и можжевельника в зимне-весенний период одного из компонентов виолак-сантинового цикла - зеаксантина, играющего ключевую роль в защите ФА от фотодеструкции в условиях низких температур и избытка инсоляции.
Таким образом, установлены закономерности накопления и степень разрушения фотосинтетических пигментов в годичном цикле у трех видов хвойных растений бореальной зоны. Низким содержанием, но большей стабильностью отличался фонд зеленых пигментов хвои ели. У можжевельника и, особенно, пихты в зимне-весенний период разрушалось 20-40 % хлорофиллов. Ингибирование функциональной активности ФА хвои в зимне-весенний период проявлялось в уменьшении потенциальной способности ФС II к первичному разделению зарядов на 40-90 % у можжевельника и 30 % у ели и пихты, увеличении в 2-4 раза нефотохимического тушения флуоресценции хлорофилла, снижении скорости транспорта электронов и подавлении нетто-ассимиляции. В условиях средней тайги европейского северо-востока России полное восстановление функциональной активности ФА у исследованных видов хвойных бореальной зоны наблюдается к началу июля.
БИБЛИОГРАФИЧЕСКИЙ СПИСОК
Болондинский В.К., Кайбияйнен Л.К. Динамика фотосинтеза в сосновых древостоях // Физиология растений. 2003. Т.50. №1. С.105-114. Корнеев Д. Ю. Информационные возможности метода индукции флуоресценции хлорофилла. Киев: Альт-пресс, 2002. 188 с. Леса Республики Коми / Под ред. Г.М.Козубова,
А.И.Таскаева. М., 1999. 332 с. Маслова Т. Г., Мамушина Н. С., Шерстнева О. А., Буболо
Л. С., Зубкова Е. К. Структурно-функциональные изменения фотосинтетического аппарата у зимневе-гетирующих хвойных растений в различные сезоны года // Физиология растений. 2009. Т.56. №5. С.672-681.
Маслова Т. Г., Попова И. А., Корнюшенко Г. А., Королева О. Я. Развитие представлений о функционировании виолаксантинового цикла в фотосинтезе // Физиология растений. 1996. Т.43. №3. С.437-449.
Маслова Т.Г., Попова И.А., Попова О.Ф. Критическая оценка спектрофотометрического метода количественного определения каротиноидов // Физиология растений. Т.39. Вып. 6. 1986. С. 615-619.
Суворова Г.Г., Янькова Л.С., Копытова Л.Д., Филлиппова А.К. Максимальная интенсивность фотосинтеза сосны обыкновенной и ели сибирской в Предбайка-лье//Сибирский экологический журнал. №1. 2005. С.97-108.
Тужилкина В.В. Углекислотный газообмен фотосинтетического аппарата древесных растений в спелом еловом фитоценозе северной тайги // Экология. 2006. №2. С. 95-101.
Ходасевич Э.П. Фотосинтетический аппарат хвойных (онтогенетический аспект). Минск: Наука и техника, 1982. 199 с.
Яцко Я.Н., Дымова О.В., Головко Т.К. Пигментный комплекс зимне- и вечнозеленых растений в подзоне средней тайги европейского Северо-Востока // Бот. журн. 2009. Т.94. № 12. С.1812-1820.
Adams W.W.III, Demmig-Adams В., Rosenstiel T.N., Ebbert V. Dependence of Photosynthesis and Energy Dissipation Activity upon Growth Form and Light Environment During the Winter // Photosynthesis Research. 2001. V.67. № 1-2. P.51-62.
Demmig-Adams B. Linking the Xanthophyll Суск with Thermal Energy Dissipation // Photosynthesis Research. 2003. V. 76. P. 73-80.
Demmig-Adams В., Adams W.W. Photoprotection in ecological context: the remarkable complexity of thermal energy dissipation// New Phytologist. 2006. V.172. P. 11-21.
Delucia E.H. The Effect of Freezing Nights on Photosynthesis, Stomatal Conductance, and Internal CO2 Concentration in Seedlings of Engelmann Spruce (Picea Engel-mannii Parry) // Plant, Cell and Environment. 1987. №10. P.333-338.
Ensminger I., Sveshnikov D., Campbell D. A., Funks C., Jansson S., Lloyd J., Shibistova O., Oquist G. Intermittent Low Temperatures Constrain Spring Recovery of Photosynthesis in Boreal Scots Pine Forests // Global Change Biology. 2004. V. 10. P. 1-14.
Gamper R., Mayr S., Bauer H. Similar Susceptibility to Excess Irradiance in Sun and Shade Acclimated Saplings of Norway Spruce (Picea abies (L.) Karst.) and Stone Pine (Pinus cembra L.) // Photosynthetica. 2000. V. 38. № 3. P. 373-378.
Garcia-Plazaola J.I., Olano J. M., Hernandez A., Becerril J.M. Photoprotection in Evergreen Mediterranean Plants During Sudden Periods of Intense Cold Weather // Trees. 2003. V. 17. P. 285-291.
Genty B., Briantais J.M., Baker N. The relationship between the Quantum Yield of Photosynthetic Electron Transport and Quenching of Chlorophyll Fluorescence // Biochim Biophys Acta. 1989. V.990. P.87-92.
Gilmore A. M., Yamamoto H. Y. Resolution of Lutein and Zeaxhantin Using a Non-endcapped, Lightly Carbon-loaded C18 High-performance Liquid Chromatographic Column // J. Chromatography. 1991. V. 543. P. 137-145.
Larcher W. Physiological Plant Ecology (Ecophysiology and
Stress Physiology of Functional Groups). Berlin, 2003. 514 p.
Lichtenthaler H., Buschmann C., Knapp M. Measurement of Chlorophyll Fluorescence Kinetics (Kautsky Effect) and the Chlorophyll Fluorescence Decrease Ratio (Revalues) with the PAM-fluorometer // Analytical Methods in Plant Stress Biology/ Eds Filek M., Biesaga-Koscielniak, Marcinska I. Krakow, 2004. P.93-111.
Martz F., Sutinen M-L., Derome K., Wingsle G., Julkunen-Tiitto R., Turunen M. Effects of Ultraviolet (UV) Exclusion on the Seasonal Concentration of Photosynthetic and UV-screening Pigments in Scots Pine Needles // Global Change Biology. 2007. V. 13. P. 252-265.
Murata N., Takahashi S., Nishiyama Y., Allakhverdiev S.I. Photoinhibition of Photosystem II under Environmental Stress // Biochim. Biophys. Acta. 2007. № 1767. P. 414421.
Neuner G., Pramsohler M. Freezing and High Temperature Thresholds of Photosystem 2 Compared to Ice Nuclea-tion, Frost and Heat Damage in Evergreen Subalpine Plants // Physiologia Plantarum. 2006. V. 126. P. 196204.
Ottander C., Campbell D., Öquist G. Seasonal Changes in Photosystem II Organization and Pigment Composition in Pinus sylvestris // Planta. 1995. V. 197. P. 176-183.
Porcar-Castell A., Pfundel E., Korhonen J.F.J., Juurola E. A new monitoring PAM fluorimeter (MONI-PAM) to study the short- and long-term acclimation of photosystem II in field conditions// Photosynth Res. V.96. 2008. P. 173-179.
Robakowski P. Species-specific Acclimation to Strong Shade Modifies Susceptibility of Conifers to Photoinhibition // Acta Physiol. Plantarum. 2005. V. 27. № 3A. P. 255263.
Schindler C., Lichtenthaler H.K. Photo synthetic CO2-Assimilation, Chlorophyll Fluorescence and Zeaxanthin Accumulation in Field Grown Maple Trees in the Course of a Sunny and Cloudy Day // J. Plant. Physiol. 1996. V. 148. P.399-412.
Verhoeven A. S., Swanberg A., Whiteman T. and J. Seasonal Changes in Leaf Antioxidant Systems and Xanthophylls Cycle Characteristics in Taxus x media Growing in Sun and Shade Environments // Physiologia Plantarum. 2005. V. 123. P. 428-434.
Vogg G., Heiml R., Hansenl J., Schaeferl C., Beck E. Frost Hardening and Photosynthetic Performance of Scots Pine (Pinus sylvestris L.) Needles. I. Seasonal Changes in the Photosynthetic Apparatus and Its Function // Planta. 1998. № 204. P. 193-200.
Поступила в редакцию 6 декабря 2012 г. Принята к печати 16 мая 2013 г.
