CC BY
62
ЭКОЛОГИЯ
СЕЗОННОЕ РАЗВИТИЕ ПОЛУШАРОВИДНЫХ ЩИТНИКОВ (HETEROPTERA: PENTATOMOIDEA: PLATASPIDAE)
А.Х. САУЛИЧ, проф. каф. энтомологии, СПбГУ, докт. биол. наук,
Д.Л. МУСОЛИН, доц. каф. защиты леса и охотоведения СПбГЛТУ, канд. биол. наук
musolin@gmail.com, 325mik40@gmail.com Санкт-Петербургский государственный университет, Россия, 199034, Санкт-Петербург, Университетская наб. д. 7-9 ФГБОУ ВПО «Санкт-Петербургский государственный лесотехнический университет имени С.М. Кирова»,
194021, Санкт-Петербург, Институтский пер., д. 5
В статье рассмотрены особенности сезонного развития полушаровидных щитников (Insecta: Heteroptera: Plataspidae), относительно небольшого семейства наземных полужесткокрылых насекомых, включающего 560 видов мировой фауны. Экспериментально среди полушаровидных щитников изучены только два восточно-палеарктических (Coptosoma scutellatum и С. mucronatum) и два азиатских вида (Megacoptapunctatissima и M. cribaria). Coptosoma scutel-latum за вегетационный сезон дает только одно поколение. Зимуют личинки III-IVвозрастов в состоянии облигатной диапаузы. Никакие провоцирующие активное (т.е. бездиапаузное) развитие клопов лабораторные условия не вызывали продолжения метаморфоза. Coptosoma mucronatum сходен с C. scutellatum и имеет с ним похожий сезонный цикл. В целом, личиночная диапауза чрезвычайно редка среди представителей надсем. Pentatomoidea. Megacopta punctatissima (=M. punctissimum) - азиатский вид. Зимует на стадии имаго. В пределах нативного ареала за сезон развивается в 1-2 поколениях. Megacopta cribraria - еще один исследованный азиатский вид. Он был непреднамеренно интродуцирован в Северную Америку и в 2009 г. впервые в большом количестве был обнаружен на юге США, где он развивается в 2 поколениях за год и привлекает пристальное внимание исследователей как серьезный вредитель сои. Некоторые исследователи рассматривают M. punctatissima и M. cribraria как два морфотипа одного вида. Большой интерес представляет исследование специфических биологических особенностей, обеспечивающих видам-интродуцентам легкое проникновение на новые территории. Накопление и анализ подобных данных будут способствовать развитию прогноза потенциальной возможности проникновения экономически опасных видов насекомых на новые территории.
Ключевые слова: бобовые, вредители, диапауза, клопы, насекомые, полужесткокрылые, полушаровидные щитники, сезонное развитие, Insecta, Heteroptera, Plataspidae.
Анализу разнообразия и механизмов регуляции сезонных циклов насекомых посвящено большое количество как частных, так и обобщающих работ [1-12 и мн. др.], однако этот вопрос остается недостаточно изученным. Объясняется этот парадокс как неравномерностью в исследовании сезонных циклов у представителей разных отрядов, так и гигантским обилием видов в классе насекомых и потрясающим разнообразием их сезонноциклических адаптаций, выработанных в течение длительной эволюции.
Обычно интерес к тому или иному таксону насекомых, по понятным причинам, связан с объектами, имеющими хозяйственное или медицинское значение для человека. Виды нейтральные в этом отношении оказываются вне внимания исследователей, хотя имеется достаточно много примеров, когда, казалось бы, безобидные виды, попадая в новые регионы, проявляют себя агрессивно в отношении либо самого человека, либо объектов его хозяйственной деятельности. К числу таких неожиданно вызвавших интерес, объектов относятся, например, несколько видов
полужесткокрылых (Heteroptera) из семейства полушаровидных щитников (Plataspidae).
Plataspidae Dallas, 1851 - относительно небольшое семейство наземных полужесткокрылых, включающее 560 видов мировой фауны и немногим более 100 описанных в фауне Палеарктики видов [13]. Представители этого семейства распространены в основном в тропическом и субтропическом поясах Восточного полушария. Только отдельные виды самого большого рода Coptosoma Laporte, 1833, насчитывающего 280 видов, - обитатели умеренной зоны [14].
Экспериментально среди полушаровидных щитников более или менее изучены только два восточно-палеарктичес-ких (Coptosoma scutellatum и С. mucronatum [15, 16]) и два азиатских вида (Megacopta punctatissima [= M. punctissimum] иM. cribaria [17-21]).
Coptosoma scutellatum (Geoffroy, 1785) заселяет луга, лесные поляны и другие открытые, хорошо прогреваемые ландшафты. Вид трофически связан с бобовыми растениями (Fabaceae), преимущественно многолет-
ЛЕСНОИ ВЕСТНИК 6/2014
\93
ЭКОЛОГИЯ
Рис. 1. Сезонная динамика присутствия разных стадий развития Coptosoma scutellatum в Богемии (Чехия) и C. mucronatum на юге Словакии (по: [15]). Е - яйца; 1-5 личиночные возрасты; 5 im - личинки V возраста, паразитированные браконидом Aridelus egregius; 5 n - нормальные личинки V возраста. Римские цифры - месяцы Fig. 1. Seasonal dynamics of the presence of different stages of development Coptosoma scutellatum in Bohemia (Czech Republic) and C. mucronatum in southern Slovakia (at [15]). E - eggs; 15 instar; 5 im - V larvae age, parasite braconids Aridelus egregius; 5 n - V normal larval age. Roman numerals - months
ними - ракитником, дроком, караганой, люцерной, стальником, клевером, эспарцетом, донником и другими видами [22, 23]. За вегетационный сезон развивается только одно поколение щитника. Зимуют личинки III-IV возрастов. Для популяции из Богемии (Чехия) было известно, что зимовка протекает в разных личиночных возрастах (I-IV) в состоянии оцепенения, наступающего независимо от внешних условий [15]. Однако позже, при изучении популяции C. Scutellatum, из лесостепной зоны России (Белгородская обл., 50° с. ш.) были получены экспериментальные данные, свидетельствующие о том, что обычно зимуют только личинки III-IV возрастов, и происходит это не в состоянии оцепенения, а настоящей облигатной диапаузы [24, 25]. Никакие провоцирующие активное (т.е. без-
диапаузное) развитие клопов лабораторные условия, в том числе разная продолжительность константных фотопериодов при двух уровнях температуры (24,5 и 28 °С) или изменяющаяся длина дня в разных комбинациях, не вызывали продолжения метаморфоза: личинки обязательно формировали диапаузу именно в средних личиночных возрастах. Личиночный метаморфоз заканчивался лишь весной следующего года: личинки проходили IV-V возрасты и линяли на имаго. В конце весны и в начале лета окрылившиеся имаго после непродолжительного периода питания и спаривания начинали откладывать яйца. Вылупившиеся личинки нового поколения питались, медленно росли и при достижении средних возрастов формировали облигатную диапаузу. Возможно, большая часть личинок,
194
ЛЕСНОЙ ВЕСТНИК 6/2014
ЭКОЛОГИЯ
Рис. 2. Сезонная динамика присутствия разных стадий развития Megacopta punctatissima на Pueraria lobata в Ямагучи (по: [17]). Римские цифры - месяцы Fig. 2. The seasonal dynamics of the presence of different stages of development Megacopta punctatissima on Pueraria lobata in Yamaguchi (by: [17]). Roman numerals - months
появившаяся раньше в сезоне, диапаузирует в IV возрасте; те же, что появились позднее, - в III возрасте. Такую динамику удалось проследить и в лабораторном эксперименте[25]. Очевидно, что часть личинок находится в состоянии диапаузы уже с середины июля или начала августа. Адаптивный смысл изложенной сезонной стратегии C. scutellatum в лесостепной зоне не ясен. Раннее формирование диапаузы личинками (в середине июля) экологически нецелесообразно: вегетационный сезон использован лишь частично, а диапаузи-рующие личинки (обычно менее защищенные от неблагоприятных внешних биотических и абиотических воздействий) оказываются в условиях самого жаркого периода лета.
Coptosomamucronatum Seedenstbcker, 1963 - второй восточно-палеарктический вид рода. Он был исследован в Южной Словакии [15]. По биологическим показателям C. mucronatum сходен с C. scutellatum и имеет с
ним похожий сезонный цикл (рис. 1). Было показано, что зимовка у этого вида протекает в разных личиночных возрастах (II-IV) в состоянии оцепенения [15].
Megacopta punctatissima (Montandon, 1896) (= M. punctissimum) - азиатский вид, две популяции которого изучены в Японии, где этот полушаровидный щитник трофически связан с бобовым растением кудзу (kudzu) Pueraria montana Lour. [Merr.] var. lobata [Willd.] Maesen & Almeida и зимуют на стадии имаго. Для популяции из Ямагучи (Япония: 34° с. ш., 131° в. д.) в экспериментальных условиях определены температурные пороги развития всех стадий. Они составили 14,87; 9,60 и 9,46 °С, соответственно, для яиц, личинок и имаго. Суммы эффективных температур, необходимые для завершения онтогенеза, составляют 1190,48 гр.-дн. (самцы) и 1209,70 гр.-дн. (самки). К этому следует добавить около 610 гр.-дн. на половое созре-
ЛЕСНОИ ВЕСТНИК 6/2014
195
ЭКОЛОГИЯ
Рис. 3. Сезонная динамика лета имаго Megacopta cribraria в штате Джорджия (США) по данным учетов на светоловушки в 2010-2011 гг. (по: [20])
Fig. 3. Seasonal dynamics of summer adults Megacopta cribraria in the state of Georgia (USA), according to the account in the light traps in 2010-2011. (in [20])
вание. По расчетам, местные температурные условия обеспечивают развитие только
1,3 поколения M. punctatissima (рис. 2; [17]). Эти данные свидетельствуют о высокой тер-мофильности этих клопов и очень большой потребности в сумме тепла (около 2000 гр.-дн. для завершения одного поколения). Однако немного южнее, в Кагошиме (31° с. ш., 131° в. д.), вид образует уже два поколения [18].
Megacopta cribraria (Fabricius, 1798)
- второй достаточно подробно исследованный азиатский вид, также предпочитающий в качестве кормового растения кудзу и редко причиняющий серьезный ущерб другим бобовых в своем нативном ареале. Растения кудзу были завезены в США в XIX в. для борьбы с эрозией почв, широко распространились, одичали и стали неотъемлемой частью ландшафта юга США, превратившись в злостный сорняк. В 2009 г. M. cribraria впервые в большом количестве была обнаружена на кудзу на севере штата Джорджия близ Атланты (33° с. ш., 84° з. д.) [26]. В настоящее время она обнаружена уже в 8 штатах США [27] и привлекает пристальное внимание исследователей, поскольку стала серьезным вредителем сои Glycine max (L.), уничтожая до 20 % урожая этой экономически важной культуры [28].
В исходном ареале M. cribraria исследована в Китае, где, развиваясь на кудзу, образует 2-3 поколения за сезон [29, 30 - цит. по: 28]. На Американском континенте этот вид - пока единственный представитель сем. Plataspidae. В новом ареале он также трофически связан с разными растениями семейства бобовых, но предпочитает кудзу. В отличие от видов р. Coptosoma, у M. cribraria зимуют имаго. После зимовки имаго очень активны в поисках кормовых растений. Сроки размножения синхронизированы с периодом появления на кудзу бобов, на которые они и откладывают яйца. За 4-6 недель личинки проходят все пять личиночных возрастов и линяют на имаго. Сезонный цикл - би-вольтинный, что четко подтверждается тремя пиками лета имаго на светоловушки (рис. 3). Первый пик лета в сезоне (апрель-май, 2011) образуют перезимовавшие имаго, второй пик лета (июль-август, 2010) связан с окрылени-ем имаго первого летнего поколения и, наконец, третий пик лета (октябрь-ноябрь, 2010) образован имаго второго поколения, которые остаются на зимовку [20].
Имаго первого поколения M. cribraria мигрируют на поля сои и других бобовых, где и развивается второе поколение. Миграции клопов на новые кормовые растения
196
ЛЕСНОЙ ВЕСТНИК 6/2014
ЭКОЛОГИЯ
связывают с высокой плотностью популяции первого поколения в основном на растениях кудзу. Осенью клопы в поисках укрытий для зимовки могут массово проникать в жилые и хозяйственные постройки. Благодаря агре-гационному феромону в местах зимовки они образуют большие скопления особей, сильно досаждая при этом людям [20].
Необходимо отметить, что в отношении диагностики интродуцированного вида мнения разошлись. Как отмечено выше, на юго-востоке Азии встречаются два близких вида одного рода Megacopta — cribraria и punctatissima. Различия касаются морфологических особенностей (размеров тела, окраски, размеров выемки на дорзальной стороне тела и т. д.), но эти признаки изменчивы и часто перекрываются. Четкие отличия обнаруживаются в географическом распространении: M. punctatissima заселяет три главных острова Японского архипелага (Хонсю, Кюсю и Шикоку), а также северные острова вокруг о-ва Рюкю, тогда как M. cribraria встречается на южных островах вокруг о-ва Рюкю, на Тайване и в Китае [31]. Появившийся в США интродуцент был идентифицирован как M. cribraria [20, 26, 32, 33], однако позже было показано, что интродуцированная популяция происходит из провинции Кюсю (34° с. ш., 131° в. д.) и по результатам филогенетического анализа относится к родственному виду M. punctatissima [21]. Более того, было высказано предположение, что M. cribraria и M. punctatissima не являются самостоятельными видами, а представляют лишь отдельные морфотипы или локальные популяции одного вида с большой генетической и фенотипической изменчивостью [21].
Сезонное развитие других видов пла-таспид остается неисследованным.
Анализ литературных данных, касающихся адаптаций и сезонного развития видов полушаровидных щитников, несмотря на их относительную скудность, поднимает ряд вопросов в отношении покоящейся стадии и разнообразия сезонного развития в целом.
Два из исследованных видов зимуют на стадии личинки в состоянии диапаузы, а один (или два) других видов зимуют на стадии
имаго, предположительно, тоже в состоянии диапаузы (что к настоящему моменту экспериментально исследовано не было). Зимовка полужесткокрылых на стадии личинки в умеренной зоне встречается нечасто, хотя известна среди некоторых представителей сем. Aradidae, Pentatomidae, Scutelleridae, Coreidae и некоторых других [10, 22, 34-36]. Личиночная диапауза у C. scutellatum наступает обли-гатно в любых условиях. Такой же характер она носит у Pentatoma rufipes (Pentatomidae), которая зимует на стадии личинки II—III возрастов [22, 23, 34, 37], но сезонный цикл которой занимает два года. Одно поколение с зимовкой на личиночной стадии описано у Odontoscelis fuliginosa, O. dorsalis, Irochrotus lanatus (= I. maculiventris) (Scutelleridae) [23]. У черепашки Poecilocoris lewisi (Scutelleridae) кроме зимней личиночной диапаузы обнаружена и имагинальная эстивация, обеспечивающая синхронизацию сроков летнего поколения с созреванием семян кормового растения [38].
С одной стороны, личиночная диапауза чрезвычайно редка среди представителей надсем. Pentatomoidea, к которым относятся и полушаровидные щитники. Например, в сем. Pentatomidae она обнаружена только у двух из 43 исследованных видов [12, 37]. С другой стороны, она встречается у представителей разных семейств полужесткокрылых, и в исследованных случаях обнаружены адаптации, способствующие синхронизации ее наступления с благоприятным для покоящейся стадии сезоном года (как, например, у щитника Carbula humerigera в виде летней диапаузы имаго, отодвигающей размножение и появление личинок на осенний сезон: [39]). Возможно, у C. scutellatum в сезонный цикл кроме зимней личиночной диапаузы (III—)IV возрастов также включена летняя диапауза личинок III возраста. Обоснованность такого предположения косвенно подтверждается наблюдениями в природе и лабораторными данными. Так, в природных условиях Украины развитие первых двух личиночных возрастов завершается за 25—30 дней, а развитие третьего возраста длится около месяца [22]. По данными лабораторных опытов [25], при
ЛЕСНОЙ ВЕСТНИК 6/2014
197
ЭКОЛОГИЯ
температуре 24,5 °С и фотопериодическом режиме 18 ч света в сутки, соответствующем максимальной длине дня в регионе проведения исследований, личинки III возраста росли вдвое дольше, чем в коротком дне 15 ч света в сутки. Весьма вероятно, что замедление развития личинок в III возрасте задерживает линьку на IV возраст, в котором личинки формируют зимнюю диапаузу. Нужно отметить, что личинки III и IV возрастов внешне мало различаются между собой, а их низкая двигательная активность и малые размеры усугубляют трудность дифференцировать личиночный возраст по визуальным признакам. В таком случае, действительно, можно ожидать, что в сезонном цикле C. scutellatum будут обнаружены две диапаузы - летняя у личинок III возраста и зимняя у личинок IV возраста. Внешне это проявляется как длительная летне-зимняя диапауза личинок III-IV возрастов, что описано для многих неясных случаев у разных видов, когда длительную диапаузу, сформированную в начале или середине лета, рассматривают лишь по календарной приуроченности. Для точного диагноза характера покоя и структуры сезонного цикла, несомненно, необходимы дополнительные исследования.
У изученных к настоящему времени азиатских видов сем. Plataspidae зимовка происходит на стадии имаго и, в соответствии с имеющимися фенологическими данными, разные географические популяции различаются по вольтинизму, образуя в разных регионах от 1 (Япония, Ямагучи) до 2-3 поколений за сезон, как в исходном (Китай), так и во вторичном (США) ареалах. Следовательно, вид должен обладать соответствующими физиологическими реакциями на факторы среды, контролирующие активное развитие и диапаузу, как это обнаружено у большинства насекомых с факультативной диапаузой. Вопрос требует дальнейших исследований.
В заключение необходимо подчеркнуть, что большой интерес представляет исследование специфических биологических особенностей, обеспечивающих видам-ин-тродуцентам легкое проникновение на новые территории. К сожалению, таких работ
чрезвычайно мало, а накопление и анализ подобных данных способствовали бы развитию прогноза потенциальной возможности проникновения экономически опасных видов насекомых на новые территории.
Библиографический список
1. Данилевский, А.С. Фотопериодизм и сезонное развитие насекомых / А.С. Данилевский. - Л.: ЛГУ, 1961. - 243 с.
2. Tauber, M.J., Tauber, C.A., Masaki, S. Seasonal Adaptations of Insects. New York: Oxford Univ. Press, 1986. 412 p.
3. Danks, H.V. Insect Dormancy: an Ecological Perspective. Monograph ser. N 1. (Biol. Survey of Canada, Ottawa). 1987. 439 p.
4. Danks, H.V. Long life cycles in insects // Can. Entomol. - 1992. - Vol. 134. - P. 167-187.
5. Danks, H.V. Diversity and integration of life-cycle controls in insects // Insect Life-Cycle Polymorphism: Theory, Evolution and Ecological Consequences for Seasonality and Diapause Control (Danks, H.V., ed.). Series Entomologica. Vol. 52, Dordrecht: Kluver Academic Publisher. - 1994. - P. 5-40.
6. Виноградова, Е. Б. Диапауза мух и ее регуляция / Е. Б. Виноградова. - СПб.: Наука, 1991. - 255 с.
7. Саулич, А.Х. Сезонное развитие насекомых и возможности их расселения / А.Х. Саулич. - СПб.: СПбГУ, 1999. - 248 с.
8. Волкович, Т.А. Диапауза в жизненных циклах
златоглазок (Neuroptera: Chrysopidae) // Тр.
Биол. НИИ СПбГУ (Стекольников А.А. [ред.]. Стратегии адаптаций наземных членистоногих к неблагоприятным условиям среды), 2007. - Т. 53.
- С. 234-304.
9. Кипятков, В.Е. Сезонные циклы и стратегии муравьев: структура, разнообразие и адаптивные особенности / В.Е. Кипятков, Е.Б. Лопатина // Тр. Биол. НИИ СПбГУ (Стекольников А. А. [ред.]. Стратегии адаптаций наземных членистоногих к неблагоприятным условиям среды), 2007. - Т. 53.
- С. 107-192.
10. Саулич, А.Х. Времена года: разнообразие
сезонных адаптаций и экологических механизмов контроля сезонного развития полужесткокрылых (Heteroptera) в умеренном климате / А.Х. Саулич, Д.Л. Мусолин // Тр. Биол. НИИ СПбГУ (Стекольников А. А. [ред.]. Стратегии адаптаций наземных членистоногих к неблагоприятным условиям среды), 2007а. - Т. 53. - С. 25-106.
11. Саулич, А.Х. Сезонное развитие водных и околоводных полужесткокрылых насекомых (Heteroptera) / А.Х. Саулич, Д.Л. Мусолин. - СПб.: С.-Петербургского ун-та, 2007. - 205 с.
12. Саулич, А.Х. Сезонные циклы щитников (Heteroptera, Pentatomidae) умеренного пояса:
198
ЛЕСНОЙ ВЕСТНИК 6/2014
ЭКОЛОГИЯ
разнообразие и регуляция / А.Х. Саулич, Д.Л. Мусолин // Энтомол. обозр. - 2014. - Т 93. - Вып. 2. - С. 263-302.
13. Henry, T J. Biodiversity of Heteroptera // Insect Biodiversity: Science and Society (Foottit, R. G., Adler, P. H., eds.). Oxford (Hoboken): Blackwell Publ., 2009. - P. 223-263.
14. Davidov6-Vilimov6, J. Family Plataspidae Dallas, 1851 // Catalogue of the Heteroptera of the Palaearctic Region (Aukema, B., Rieger, C., eds.). Vol. 5. Pentatomomorpha II. - 2006. - P. 150-165.
15. Davidov6-Vilimov6 J., Atys P. Bionomics of European Coptosoma species (Heteroptera, Plataspidae) // Acta Univ. Carol. Biol. - 1982. - Vol. 11. - P. 463-484.
16. Werner, D.J. Biologie, Ukologie und Verbreitung der Kugelwanze Coptosoma scutellatum (Heteroptera, Plataspidae) in Deutschland // Entomologie heute.
- 2005. - Vol. 17. - P. 65-90.
17. Tayutivutikul, J., Yano, K. Biology of insects associated with the kudzu plant, Pueraria lobata (Leguminosae). 2. Megacoptapunctissimum (Hemiptera, Plataspidae) // Jpn. J. Entomol. - 1990. - Vol. 58, N 3. - P. 533-539.
18. Tayutivutikul, J., Kusigemati, K. Biological studies of insects feeding on the kudzu plant, Pueraria lobata (Leguminosae). II. Seasonal abundance, habitat and development // South Pacific Study. - 1992. - Vol. 13,
N. 1. - P. 45-46.
19. Zhang, C. S., Yu, D. P. Occurrence and control of Megacopta cribraria (Fabricius) // Chinese Countryside Well-off Technology. - 2005. - Vol. 1.
- P. 35.
20. Zhang, Y., Hanula, J.L., Horn, S. The biology and preliminary host range of Megacopta cribraria (Heteroptera: Plataspidae) and its impact on kudzu growth // Environ. Entomol. - 2012. - Vol. 41, N 1.
- P. 40-50.
21. Hosokawa, T., Nikoh, N., Fukatsu, T. Fine-scale geographical origin of an insect pest invading North America // PLoS ONE. - 2014. - Vol. 9, 2. - e89107. <doi:10.1371/journal.pone.0089107>.
22. Пучков, В.Г. Фауна Украши. Т. 21. Щитники. Вып. 1. / В.Г. Пучков. - Киев: АН УССР, 1961. - 338 с.
23. Пучков, В.Г. Отряд Hemiptera (Heteroptera)
- Полужесткокрылые. В кн.: Крыжановский,
O. Л., Данциг, Е.М. (ред.). Насекомые и клещи
- вредители сельскохозяйственных культур В 4-х т. Том I. Насекомые с неполным превращением / В.Г. Пучков. - Л.: Наука, 1972. - С. 222-262.
24. Saulich, A. Kh., Musolin, D. L. Univoltinism and its regulation in some temperate true bugs (Heteroptera) // Eur. J. Ent. - 1996. -Vol. 93, N 3. - P. 507-518.
25. Мусолин, Д.Л. Сезонные циклы полужесткокрылых
(Heteroptera): разнообразие и экологическая
регуляция / Д.Л. Мусолин: дисс. ... канд. биол. наук. - СПб.: СПбГУ, 1997. - 168 с.
26. Suiter, D. R., Eger Jr., J. E., Gardner, W. A., Kemerait,
R. C., All, J. N., Roberts, P. M., Greene, J. K., Ames,
L. M., Buntin, G. D., Jenkins, T. M., Douce, G. K. Discovery and distribution of Megacopta cribraria (Hemiptera: Heteroptera: Plataspidae) in northeast Georgia // J. Integr. Pest Manag. - 2010. - Vol. 1. - Р.
I- 4.
27. Gardner, W. A., Peeler, H.B., LaForest, J., Roberts,
P. M., Sparks Jr., A. N. Greene, J. K., Reesig, D., Suiter, D. R., Eger, J. E., Ruberson, J. E., Sikora, E.
J., Herbert, D. A., Campana, C., Halbert, S., Stewart,
S. D., Buntin, G. D., Toews, M. D., Bargeron, C. T. Confirmed distribution and occurrence of Megacopta cribraria (F.) (Hemiptera: Heteroptera: Plataspidae) in the Southeastern United States // J. Entomol. Sci.
- 2013. - Vol. 48. - P. 118-127.
28. Ruberson, J.R., Takasu, K., Buntin, G.D., Eger Jr., J.E., Gardner, W.A., Greene, J.K., Jenkins, T.M., Jones, W.A., Olson, D.M., Roberts, P.M., Suiter,
D. R., Toews, M.D. From Asian curiosity to eruptive American pest: Megacopta cribraria (Hemiptera: Plataspidae) and prospects for its biological control // Appl. Entomol. and Zool. - 2013. - Vol. 48 (1). -3-
13.
29. Li, Y.H., Pan, Z.S., Zhang, J.P., Li, W.S. Observation of biology and behavior of Megacopta cribraria (Fabricius) // Plant Prot. Tehnol. Ext. - Vol. 21, 7. - P.
II- 12 (in Chinese).
30. Chen, Q., Wang, J. L., Guo, S. J., Bai, H. X., Zhuo, X. N. Studies on the biological characteristics of Megacopta cribraria (Fabricius) // J. Henan Agric. Sci. - 2009. - Vol. 4. - Р. 88-90.
31. Ishikawa, T., Takai, M., Yasunaga, T. (eds.), A Field Guide to Japanese Bugs. Terrestrial Heteropterans. Vol. 3. Tokyo: Zenkoku Noson Kyoiku Kyokai Publishing Co., Ltd. (in Japanese). 576 p.
32. Eger Jr., J. E., Ames, L. M., Suiter, D. R., Jenkins
T. M., Rider, D. A., Halbert, S. E. Occurrence of the Old World bug Megacopta cribraria (Fabricius) (Heteroptera: Plataspidae) in Georgia: a serious home invader and potential legume pest // Insecta Mundi.
- 2010. - 0121. - Р. 1-11.
33. Jenkins, T. M., Eaton, T. D., Suiter, D. R., Eger Jr., J.
E. , Ames, L. M., Buntin, G. D. Preliminary genetic analysis of a recently-discovered invasive true bug (Hemiptera: Heteroptera: Plataspidae) and its bacterial endosymbiont in Georgia, USA // J. Entomol. Sci.
- 2010. - Vol. 45. - Р. 1-2.
34. Southwood, T. R. E., Leston, D. Land and Water Bugs of the British Isles. London: Frederick Warne and Co., 1959. 436 p.
35. Кержнер, И.М. Отряд Hemiptera (Heteroptera) -Полужесткокрылые, или копы / И.М. Кержнер, Т.Л. Ячевский // Бей-Биенко, Г.Я. (Ред.) Определитель насекомых Европейской части СССР. В 5 т. Т. I. Низшие, Древнекрылые, с неполным превращением. М.-Л.: Наука, 1964. - С. 655-845.
36. Hertzel, G. Zur Phanologie und Fortpflanzungsbiolo-gie einheimischer Pentatomiden-Arten (Heteroptera)
ЛЕСНОИ ВЕСТНИК 6/2014
199
ЭКОЛОГИЯ
// Entomologische Nachrichten und Berichte. - 1982. - Vol. 26, 2. - P. 69-72.
37. Саулич, А.Х., Мусолин, Д.Л. Диапауза в сезонном цикле щитников (Heteroptera: Pentatomidae) умеренного климата / А.Х. Саулич, Д.Л. Мусолин // Энтомол. обозр. - 2011. - Т 90. - Вып. 4. - С. 740-774.
38. Tanaka, S.I. Imai, C. Numata, H. Ecological significance of adult summer diapause after nymphal
winter diapause in Poecilocoris lewisi (Distant) (Heteroptera: Scutelleridae) // Appl. Entomol. and Zool. - 2002. - Vol. 37, N. 3. - P. 469-475.
39. Kiritani, Y. Timing of oviposition and nymphal diapause under the natural daylengths in Carbula humerigera (Heteroptera: Pentatomidae)
// Appl. Ent. Zool. - 1985. - Vol. 20. -P. 252-256.
SEASONAL DEVELOPMENT HEMISPHERICAL DEFENDERS (HETEROPTERA: PENTATOMOIDEA: PLATASPIDAE)
Saulich A.H., prof., St. Petersburg State University, Dr. biol. Sciences; Musolin D.L., Assoc. SPbGLTU, PhD. biol.
Sciences
musolin@gmail. com, 325mik40@gmail. com St. Petersburg State University, 7-9, Universitetskaya nab., St.Petersburg, 199034, Russia St. Petersburg State University of Forestry under Kirov, 194021, Saint-Petersburg, Institutskiy per 5
The paper briefly reviews peculiarities of seasonal development of plataspid shield bugs (Insecta: Heteroptera: Plataspidae), a relatively small family of terrestrial true bugs consisting of ca. 560 species in the world fauna. Only two East-Palaearctic (Coptosoma scutellatum and С. mucronatum) and two Asian species (Megacopta punctatissima and M. cribaria) have been studied experimentally. Coptosoma scutellatum produces only 1 generation per year. Nymphs of the III—IV instar overwinter in the state of obligate diapause. In the laboratory tests, it was impossible to provoke non-diapause development of nymphs under any combination of environmental factors. Coptosoma mucronatum is similar to C. scutellatum both morphologically and in terms of seasonal development. In general, nymphal diapause is a rare phenomenon in Pentatomoidea. Megacopta punctatissima (=M. punctissimum) is an Asian species which overwinters in the adult stage. Within its native range the species produces 1-2 generation(s) per year. Another species - Megacopta cribraria - is also distributed in Asia, but recently was accidentally introduced into North America. In 2009, for the first time outbreaks of this species were recorded in the South of the USA, where the species produces 2 generation per year. Megacopta cribraria attracts a lot ofattention as a serious pest of soybeans. Some researches consider M. punctatissima and M. cribraria as two morphotypes of one species. Studies of specific biological peculiarities which enable some insect species to invade new regions attract currently a lot of attention. Accumulation and analysis of such data will enhance development ofprediction mechanisms offurther possible invasions of economically important insect species into new areas.
Key words: diapause, Fabaceae, Insecta, Heteroptera, Plataspidae, pests, seasonal development, true bugs.
References
1. Danilevsky A.S. Fotoperiodizm isezonnoerazvitienasekomykh [Photoperiodism and seasonal development of insects]. Leningrad: LGU, 1961. 243 p.
2. Tauber M.J., Tauber, C. A., Masaki, S. Seasonal Adaptations of Insects. New York: Oxford Univ. Press, 1986. 412 p.
3. Danks H.V. Insect Dormancy: an Ecological Perspective. Monograph ser. N 1. (Biol. Survey of Canada, Ottawa). 1987. 439 p.
4. Danks H.V. Long life cycles in insects. Can. Entomol. - 1992. - Vol. 134. - P. 167-187.
5. Danks H.V. Diversity and integration of life-cycle controls in insects. Insect Life-Cycle Polymorphism: Theory, Evolution and Ecological Consequences for Seasonality and Diapause Control (Danks, H.V, ed.). Series Entomologica. Vol. 52, Dordrecht: Kluver Academic Publisher. - 1994. - P. 5-40.
6. Vinogradova E.B. Diapauza mukh i ee regulyatsiya [Diapause of flies and its regulation]. SPb.: Nauka, 1991. 255 p.
7. Saulich A.Kh. Sezonnoe razvitie nasekomykh i vozmozhnosti ikh rasseleniya [Seasonal development of insects and possibilities of their spreading]. SPb.: S.-Peterburgskogo un-ta, 1999. 248 p.
8. Volkovich T.A. Diapauza v zhiznennykh tsiklakh zlatoglazok (Neuroptera: Chrysopidae) [Diapause in life cycles of chrysopids (Neuroptera: Chrysopidae)]. Tr. Biol. NII SPbGU (Stekol’nikov A.A. [red.]. Strategii adaptatsiy nazemnykh chlenistonogikh k neblagopriyatnym usloviyam sredy). 2007. T. 53. pp. 234-304.
9. Kipyatkov V.E., Lopatina, E.B. Sezonnye tsikly i strategi murav’ev: struktura, raznoobrazie i adaptivnye osobennosti [Seasonal cycles and strategies of ants: structure, diversity, and adaptive peculiarities]. Tr. Biol. NII SPbGU (Stekol’nikov A. A. [red.]. Strategii adaptatsiy nazemnykh chlenistonogikh k neblagopriyatnym usloviyam sredy). 2007. T. 53. pp. 107-192.
10. Saulich A.Kh., Musolin D.L. Vremena goda: raznoobrazie sezonnykh adaptatsiy i ekologicheskikh mekhanizmov kontrolya sezonnogo razvitiya poluzhestkokrylykh (Heteroptera) v umerennom klimate [Four seasons: Diversity of seasonal adaptations and ecological mechanisms controlling seasonal development in true bugs (Heteroptera) in the temperate climate]. Tr. Biol. NII SPbGU (Stekol’nikov A.A. [red.]. Strategii adaptatsiy nazemnykh chlenistonogikh k neblagopriyatnym usloviyam sredy). 2007. T. 53. pp. 25-106.
11. Saulich A.Kh., Musolin D.L. Sezonnoe razvitie vodnykh i okolovodnykhpoluzhestkokrylykh nasekomykh (Heteroptera) [Seasonal development of aquatic and semiaquatic true bugs (Heteroptera)]. SPb.: S.-Pb un-t, 2007. 205 p.
12. Saulich A.Kh., Musolin D.L. Sezonnye tsikly shchitnikov (Heteroptera, Pentatomidae) umerennogo poyasa: raznoobrazie i regulyatsiya [Seasonal cycles in stink bugs (Heteroptera, Pentatomidae) from the Temperate Zone: Diversity and control]. Entomologicheskoye obozreniye [Entomological Review]. 2014. T. 93, V 2. pp. 263-302.
200
ЛЕСНОЙ ВЕСТНИК 6/2014
ЭКОЛОГИЯ
13. Henry T.J. Biodiversity of Heteroptera. Insect Biodiversity: Science and Society (Foottit R.G., Adler P.H., eds.). Oxford (Hoboken): Blackwell Publ., 2009. pp. 223-263.
14. Davidov6-Vilimov6 J. Family Plataspidae Dallas, 1851. Catalogue of the Heteroptera of the Palaearctic Region (Aukema, B., Rieger, C., eds.). Vol. 5. Pentatomomorpha II. 2006. pp. 150-165.
15. Davidov6-Vilimov6 J. E>tys P. Bionomics of European Coptosoma species (Heteroptera, Plataspidae). Acta Univ. Carol. Biol. 1982. Vol. 11. pp. 463-484.
16. Werner D.J. Biologie, Ukologie und Verbreitung der Kugelwanze Coptosoma scutellatum (Heteroptera, Plataspidae) in Deutschland. Entomologie heute. 2005. Vol. 17. pp. 65-90.
17. Tayutivutikul J., Yano K. Biology of insects associated with the kudzu plant, Pueraria lobata (Leguminosae). 2. Megacopta punctissimum (Hemiptera, Plataspidae). Jpn. J. Entomol. 1990. Vol. 58, no 3. pp. 533-539.
18. Tayutivutikul J., Kusigemati K. Biological studies of insects feeding on the kudzu plant, Pueraria lobata (Leguminosae). II. Seasonal abundance, habitat and development. South Pacific Study. 1992. Vol. 13, no. 1. pp. 45-46.
19. Zhang, C. S., Yu, D. P. Occurrence and control of Megacopta cribraria (Fabricius). Chinese Countryside Well-off Technology. 2005. Vol. 1. pp. 35.
20. Zhang Y., Hanula J.L., Horn, S. The biology and preliminary host range of Megacopta cribraria (Heteroptera: Plataspidae) and its impact on kudzu growth. Environ. Entomol. 2012. Vol. 41, no 1. pp. 40-50.
21. Hosokawa T., Nikoh N., Fukatsu T. Fine-scale geographical origin of an insect pest invading North America. PLoS ONE. 2014. Vol. 9, 2. e89107. <doi:10.1371/journal.pone.0089107>.
22. Puchkov V.G. Fauna Ukraini [Fauna of the Ukraine]. T. 21. Shchitniki. V. 1. Kiev: AN USSR, 1961. 338 p.
23. Puchkov V.G. OtryadHemiptera (Heteroptera)-Poluzhestkokrylye [Order Hemiptera (Heteroptera) - True Bugs]. V kn.: Kryzha-novskiy, O.L., Dantsig, E.M. (red.). Nasekomye i kleshchi - vrediteli sel’skokhozyayst-vennykh kul’tur: V 4-kh t. Tom I. Naseko-mye s nepolnym prevrashcheniem. Leningrad: Nauka, 1972. pp. 222-262.
24. Saulich A.Kh., Musolin D.L. Univoltinism and its regulation in some temperate true bugs (Heteroptera). Eur. J. Ent. 1996.Vol. 93, N 3. pp. 507-518.
25. Musolin D.L. Sezonnye tsiklypoluzhestkokrylykh (Heteroptera): raznoobrazie i ekologicheskaya regulyatsiya [Seasonal cycles of True Bugs (Heteroptera): Diversity and environmental control]. Dis. ... kand. biol. nauk. SPb.: SPbGU, 1997. 168 p.
26. Suiter D.R., Eger Jr. J.E., Gardner W.A., Kemerait R.C., All J.N., Roberts P.M., Greene, J.K., Ames L.M., Buntin G.D., Jenkins T.M., Douce G.K. Discovery and distribution of Megacopta cribraria (Hemiptera: Heteroptera: Plataspidae) in northeast Georgia. J. Integr. Pest Manag. 2010. Vol. 1. pp. 1-4.
27. Gardner W.A., Peeler H.B., LaForest J., Roberts PM., Sparks Jr. A.N. Greene J.K., Reesig D., Suiter D.R., Eger J.E., Ruberson J.E., Sikora E.J., Herbert D.A., Campana C., Halbert S., Stewart S.D., Buntin G.D., Toews M.D., Bargeron C.T. Confirmed distribution and occurrence of Megacopta cribraria (F.) (Hemiptera: Heteroptera: Plataspidae) in the Southeastern United States. J. Entomol. Sci. 2013. Vol. 48. pp. 118-127.
28. Ruberson J.R., Takasu K., Buntin G.D., Eger Jr. J.E., Gardner W.A., Greene J.K., Jenkins T.M., Jones W.A., Olson D.M., Roberts P.M., Suiter D.R., Toews M.D. From Asian curiosity to eruptive American pest: Megacopta cribraria (Hemiptera: Plataspidae) and prospects for its biological control. Appl. Entomol. and Zool. 2013. Vol. 48 (1). pp. 3-13.
29. Li Y.H., Pan Z.S., Zhang J.P., Li W.S. Observation of biology and behavior of Megacopta cribraria (Fabricius). Plant Prot. Tehnol. Ext. Vol. 21, 7. pp. 11-12 (in Chinese).
30. Chen Q., Wang J.L., Guo S.J., Bai H.X., Zhuo X.N. Studies on the biological characteristics of Megacopta cribraria (Fabricius). J. Henan Agric. Sci. 2009. Vol. 4. pp. 88-90.
31. Ishikawa T., Takai M., Yasunaga T. (eds.), A Field Guide to Japanese Bugs. Terrestrial Heteropterans. Vol. 3. Tokyo: Zenkoku Noson Kyoiku Kyokai Publishing Co., Ltd. (in Japanese). 576 p.
32. Eger Jr. J.E., Ames L.M., Suiter D.R., Jenkins T.M., Rider D.A., Halbert S.E. Occurrence of the Old World bug Megacopta cribraria (Fabricius) (Heteroptera: Plataspidae) in Georgia: a serious home invader and potential legume pest. Insecta Mundi.
2010. 0121. pp. 1-11.
33. Jenkins T.M., Eaton T.D., Suiter D.R., Eger Jr. J.E., Ames L.M., Buntin G.D. Preliminary genetic analysis of a recently-discovered invasive true bug (Hemiptera: Heteroptera: Plataspidae) and its bacterial endosymbiont in Georgia, USA // J. Entomol. Sci. 2010. Vol. 45. pp. 1-2.
34. Southwood T.R.E., Leston D. Land and Water Bugs of the British Isles. London: Frederick Warne and Co., 1959. 436 p.
35. Kerzhner I.M., Yachevskiy T.L. Otryad Hemiptera (Heteroptera) - Poluzhestkokrylye, ili kopy [Order Hemiptera (Heteroptera) - True Bugs]. Bey-Bienko G.Ya. (Red.) Opredelitel’ nasekomykh Evropeyskoy chasti SSSR. V 5 t. T. I. Nizshie, Drevnekrylye, s nepolnym prevrashcheniem. M.-L.: Nauka, 1964. pp. 655-845.
36. Hertzel G. Zur Ph№ologie und Fortpflanzungsbiologie einheimischer Pentatomiden-Arten (Heteroptera) // Entomologische Na-chrichten und Berichte. - 1982. - Vol. 26, 2. - pp. 69-72.
37. Saulich A. Kh., Musolin D.L. Diapauza v sezonnom tsikle shchitnikov (Heteroptera: Pentatomidae) umerennogo klimata [Diapause in the seasonal cycle of stink bugs (Heteroptera, Pentatomidae) from the Temperate Zone]. Entomologicheskoye obozreniye [Entomological Review]. 2011. V 90, no. 4. pp. 740-774.
38. Tanaka S.I., Imai C. Numata H. Ecological significance of adult summer diapause after nymphal winter diapause in Poecilocoris lewisi (Distant) (Heteroptera: Scutelleridae). Appl. Entomol. and Zool. 2002. Vol. 37, no. 3. pp. 469-475.
39. Kiritani Y. Timing of oviposition and nymphal diapause under the natural daylengths in Carbula humerigera (Heteroptera: Pentatomidae). Appl. Ent. Zool. 1985. Vol. 20. pp. 252-256.
ЛЕСНОЙ ВЕСТНИК 6/2014
201
