CC BY
48DOI: 10.24411/9999-010A-2019-10118
Ю.Г. УДОДЕНКО1, А.В. ТЮТИН1,
Д.А. МОРОЗОВА1, В.А. ГРЕМЯЧИХ1, А.И. СУКОНИНА2, В.Т. КОМОВ 1, Е.Н. МЕДЯНЦЕВА1
1 Институт биологии внутренних вод им. И.Д. Папанина РАН, пос. Борок, Россия
2 Ярославская государственная сельскохозяйственная академия, г. Ярославль, Россия
РТУТЬ И НЕКОТОРЫЕ ПАРАЗИТЫ КАРПОВЫХ РЫБ
Выводы разных авторов, сделанные по результатам полевых и экспериментальных исследований возможного влияния паразитов на процесс аккумуляции металлов в тканях гидробионтов-хозяев, противоречивы (Barus et al., 2012; Frank et al., 2013; Palikova et al., 2014; Subotic et al., 2015; Sures et al., 2017). Основная цель настоящей работы - рассмотрение особенностей накопления ртути в мускулатуре различающихся по типу питания карповых рыб Рыбинского водохранилища (с учетом пространственной структуры и численности локальных гемипопуляций некоторых массовых видов паразитов). Частная задача - оценка степени антропогенного влияния на водоем.
Отбор проб для определения содержания ртути и их хранение проводили по ранее описанной методике (Комов и др., 2004; Komov et al., 2016; 2017). Содержание ртути в образцах определяли в 2-3 повторностях на ртутном анализаторе РА-915+ с приставкой ПИРО (Люмэкс) без предварительной подготовки проб. Точность аналитических методов измерения контролировали с использованием сертифицированного биологического материала DORM-2 и DOLM-2 (Институт химии окружающей среды, Оттава, Канада). Результаты анализа содержания ртути в мышечной ткани чехони обрабатывали статистически, используя метод однофакторного дисперсионного анализа (ANOVA) и процедуру LSD-теста при уровне значимости р = 0.05. Данные в таблицах представляли в виде средних значений и их ошибок (x ± SE). Для изучения связи между возрастанием содержания ртути в мышцах рыб и увеличением длины и массы тела рыб проведен корреляционный анализ.
Выборки рыб для исследования содержания ртути в мышечной ткани отбирали из траловых уловов научно-исследовательских судов ИБВВ РАН в разных участках Рыбинского водохранилища: северном (Шекснинский плес), центральном (Главный плес) и южном (Волжский и Моложский плесы). Основные точки тралений по рейсовым журналам: «Любец - Ягорба», «Городок - Средний Двор», «Борок - устье р. Сёбла», соответственно. Необходимо отметить, что северная часть водосбора Рыбинского водохранилища находится в зоне действия промышленных выбросов Череповецкого металлургического комбината. Современный уровень антропогенного воздействия по содержанию ртути в грунтах и тканях животных в этом районе оценивается как относительно невысокий для крупного промышленного района (Komov et al., 2016, 2017).
Отдаленные последствия (пролонгированный эффект аварийных сбросов загрязненных вод) в Шекснинском плесе Рыбинского водохранилища можно проследить по состоянию популяции леща Abramis brama (L.) и его эктопаразитов. В конце XX в. для этого плеса, по сравнению с другими участками водоема, отмечали относительно низкую численность паразитических ракообразных на фоне роста ззараженности леща отдельными видами гельминтов, рассматриваемыми в качестве
© 2019 Удоденко Юрий Геннадьевич, 4854724556@mail.ru; Тютин Андрей Владимирович; Морозова Дарья Андреевна, morozova@ibiw.yaroslavl.ru; Гремячих Вера Алексеевна, grva@ibiw.yaroslavl.ru; Суконина Анна Игоревна, sukonina@yarcx.ru; Комов Виктор Трофимович, vkomov@ibiw.yaroslavl.ru; Медянцева Елена Николаевна, helio@ibiw.yaroslavl.ru
индикаторов загрязнения (Куперман, 1992; Kuperman et al., 1994). Особого внимания заслуживают случаи увеличения численности Diplozoon paradoxum Nordmann и появление отклонений от нормы в развитии прикрепительного аппарата этих моногеней. По нашим данным, к 2017 г. у взрослых лещей из северного участка Рыбинского водохранилища встречаемость D. paradoxum сохранилась на уровне ~50%. Отклонения от нормы по числу прикрепительных клапанов отмечены у ~7% особей, что также сравнимо с данными предыдущих лет. В то же время, среди эктопаразитических рачков неожиданно высокий уровень численности выявлен как минимум для двух видов. Практически у всех лещей на жабрах присутствовал Ergasilus sieboldi Nordmann (до 16 экз. на один экземпляр хозяина, при средней экстенсивности заражения рыб в северной части водоема до 81.2%). Встречаемость взрослых экземпляров Tracheliastes maculatus Kollar не превышала 75.0%. Некоторые показатели, указывающие на асимметрию распределения рачков, могут свидетельствовать в пользу относительной несбалансированности этих систем «паразит - хозяин» в условиях Шекснинского плеса.
В данном случае, по нашему мнению, для оценки степени антропогенного влияния на водоем на экосистемном уровне целесообразнее использовать паразитов со сложным жизненным циклом. Например, можно рассмотреть паразитарные системы цестод семейства Ligulidae, первыми промежуточными хозяевами которых служат различные представители Copepoda, вторыми - карповые рыбы, а дефинитивными -рыбоядные птицы. В условиях верхневолжских водохранилищ эти паразиты остаются одними из наиболее патогенных для карповых рыб гельминтов, но динамика численности их популяций с середины 1990-х гг. характеризуется значительными межгодовые колебания. Так, в рассматриваемый период у Abramis brama Рыбинского водохранилища из-за относительно небольшой доли планктонных ракообразных в рационе питания встречаемость плероцеркоидов лигулид обычно не превышала 15.3 % (Тютин, Кияшко, 2005; Тютин и др., 2006; Извекова, Тютин, 2011). По нашим данным, в 2017 г. среднее значение содержания ртути в мускулатуре взрослых лещей-бентофагов зараженных плероцеркоидами Ligula intestinalis (L.) незначительно превышало показатели для незараженных особей (варьируя 0.057 до 0.154 мг/кг и от 0.025 до 0.131 мг/кг сырой массы, соответственно). В тканях плероцеркоидов Ligula intestinalis (L.), содержание ртути было значительно ниже и, в зависимости от возраста гельминта, варьировало в еще более широком диапазоне (0.001-0.043 мг/кг). В целом, эту систему паразит-хозяин (Ligula intestinalis - Abramis brama) можно считать относительно хорошо сбалансированной и относительно слабо отражающей краткосрочные изменения в экологическом статусе водоема.
В этом отношении интересна менее стабильная система в условиях Рыбинского водохранилища система Ligula intestinalis - чехонь (Pelecus cultratus L.). Ранее отмечали, что у чехони при заражении плероцеркоидами активность основных пищеварительных ферментов в кишечнике снижена на 42-48% (Извекова, Тютин, 2011), что в 1.5-2 раза больше, чем отклонения этих показателей у зараженных плероцеркоидами особей облигатного бентофага леща. Следует также отметить, что в начале ХХ1 в. наблюдается устойчивый рост численности популяции чехони в Рыбинском водохранилище, что, по мнению ряда авторов, связано с улучшением условий нереста и формированием ряда урожайных поколений. Чехонь обычно ведет активный пелагический образ жизни, до размера 150 мм питается почти исключительно зоопланктоном и личинками Chironimidae, и только в половозрелом состоянии начинает пополнять рацион насекомыми и молодью рыб (Рыбы Рыбинского..., 2015). При проведении паразитологических исследований карповых рыб в 1995-2004 гг. случаев массового заражения чехони в водоеме не было отмечено, хотя плероцеркоиды лигулид регулярно присутствовали у леща, плотвы, густеры, уклеи (Tyutin, 2002; Тютин, Кияшко, 2005; Тютин и др., 2006). В 2005 г. в водоеме была отмечена вспышка
зараженности чехони (до 13.3% в среднем по водоему) с максимальными значениями встречаемости плероцеркоидов Ligula intestinalis у рыб из северной части водоема. В последующие годы доля зараженных особей Pelecus cultratus могла достигать 18.4— 44.4% (Тютин, Извекова, 2011).
Таблица 1. Пример вариабельности содержания ртути в мышечной ткани чехони Рвкст cultratus из Рыбинского водохранилища (по данным 2009 г. и 2011 г.)
Показатели
Выборка рыб n, экз. Длина (L2), мм Масса, г Hg, мг/кг сырой массы
№ 1 10 75.6 ± 2.4 2.1 ± 0.2 0.06 ± 0.01
61 - 84 1.2 - 2.6 0.03 - 0.10
№ 2 18 202.3 ± 3.8 56.2 ± 3.7 0.10 ± 0.01
178 - 230 35.8 - 87.9 0.04- 0.20
№ 3а 35 186.5 ± 2.3 46.3 ± 11.5 0.13 ± 0.01
160 - 213 26.4 - 74.2 0.05- 0.25
№ 3б 7 187.6 ± 2.6 43.1 ± 2.9 0.09 ± 0.01
180 - 197 37.5 - 45.3 0.08- 0.11
Среднее 70 174.9 ± 5.2 61 - 230 42.2 ± 2.4 1.2 - 87.9 0.11 ± 0.01 0.03- 0.25
Примечание: n - число исследованных рыб, экз.; L2 - в числителе средняя длина тела у исследованных рыб и ошибка среднего (m ± SE); в знаменателе - разбросы значений длины тела в размерной группе рыб (min - max, мм). Аналогично - для массы тела рыб и содержания ртути в мускулатуре
Таблица 2. Анализ содержания ртути у взрослых особей чехони (с длиной тела не менее 160 мм) из разных участков Рыбинского водохранилища (по данным 2009 г. и 2011 г.)
Показатели
Участок водоема Заражённость рыб плероцеркоидами n Длина (L2), см Масса, г Hg, мг/кг сырой мaссы
Незаражённые 12 190.4 ± 16.2 160 - 213 49.2 ± 4.1 26.4 - 74.2 0.12 ± 0.01 0.05 - 0.22
Северный Заражённые 2 193.0 191 - 195 45.3 45.3 0.11 0.10 - 0.11
без разделения 14 191.7±4.0 160 - 213 48.6±3.5 26.4 - 74.2 0.12±0.01 0.05 - 0.22
Незаражённые 23 184.5 ± 2.5 165 - 210 44.8±2.0 30.7 - 44.9 0.14±0.01 0.06 - 0.25
Южный Заражённые 5 185.4±6.9 180 - 197 42.2±1.3 37.5 - 44.9 0.09±0.01 0.08 - 0.11
без разделения 28 184.7±2.1 165 - 210 44.3±1.7 30.7 - 68.3 0.13±0.01 0.06 - 0.25
К недостаткам использования чехони (как тестового объекта) при оценке экологического состояния европейских водоемов можно отнести относительно низкое (по литературным данным) содержание ртути в мышцах, которое может быть в полтора-два раза ниже, чем у типичных бентофагов: таких как ерш Gymnocephalus cernua (L.) и европейский окунь Perca fluviatilis L. (Subotic et al., 2015). Кроме того, в случае Рыбинского водохранилища следует более строго учитывать возраст рыб. При
471
выполнении предварительного анализа данных по этому водоему была выявлена значимая корреляция между содержанием ртути и массой тела рыб. Примером может служить табл. 1, где в выборку № 1 были объединены все молодые особи чехони с длиной тела менее 100 мм (основная точка отлова - «Средний Двор»). Для сравнения в выборку № 2 включены взрослые особи чехони из относительно близких точек тралений («Городок» и «Ягорба»). Различия между выборками № 1 и № 2 по содержанию ртути оказались статистически достоверными (p < 0.05). С учетом этого, для выявления возможного влияния плероцеркоидов Ligula intestinalis на накопление ртути выборку № 3а составили из незаражённых, а № 3б из заражённых плероцеркоидами взрослых особей чехони, которые по своим размерно-весовым характеристикам различались незначительно (длина тела около 200 мм, масса - около 45 г). Среднее значение содержания ртути у зараженных особей статистически достоверно ниже, по сравнению с незараженными (p < 0.05). Место отлова рыб в данном случае можно не принимать во внимание, т.к. при попытке группировать рыб (из выборок № 3а и № 3б ) по территориальному принципу значимых между северным и южным участками Рыбинского водохранилища не выявлено (табл. 2).
Таким образом, можно выделить несколько наиболее важных, по нашему мнению, пунктов данного исследования. Помимо недостоверности варьирования содержания ртути в мускулатуре чехони в пределах акватории водоема, необычны значительные колебания этого показателя (от 0.03 до 0.10 мг/кг) у рыб младшей возрастной группы (сеголетки). Содержание ртути в мускулатуре взрослых особей чехони Pelecus cultratus, зараженных плероцеркоидами Ligula intestinalis (0.092 мг/кг сырой массы), оказалось статистически достоверно меньше, по сравнению с незараженными экземплярами (0.133 мг/кг), что не согласуется с нашими данными по лещу. При близких средних значениях содержание ртути в мускулатуре у взрослых лещей-бентофагов, зараженных плероцеркоидами, превышает показатели для незараженных особей (варьируя 0.057 до 0.154 мг/кг и от 0.025 до 0.131 мг/кг сырой массы, соответственно). В плероцеркоидах L. intestinalis содержание ртути не превышало 0.043 мг/кг и всегда было значительно ниже, чем в тканях рыб-хозяев из Рыбинского водохранилища.
Благодарности
Работа выполнена в рамках государственных тем АААА-А18-118012690100-5, АААА-А18-118012690123-4, АААА-А18-118012690106-7 с частичным финансированием за счет средств договора № 254. Авторы выражают благодарность ихтиологам ФГУП ИБВВ РАН - в.н.с. В.И. Кияшко и зав. лабораторией экологии рыб ИБВВ РАН д.б.н. Ю.В. Герасимову за помощь при сборе материала.
Список литературы
Извекова Г.И., Тютин А.В. Зараженность и особенности отношений паразит-хозяин в системе Ligula intestinalis - чехонь (Pelecus cultratus) в Рыбинском водохранилище // Поволжск. экологич. журн. 2011. № 2. С. 137-145.
Комов В.Т., Степанова И.К., Гремячих В.А. Содержание ртути в мышцах рыб из водоемов Северо-Запада России: причины интенсивного накопления и оценка негативного эффекта на состояние здоровья людей // В кн.: Актуальные проблемы водной токсикологии. 2004. Борок: ИБВВ РАН. С. 99-123.
Куперман Б.И. Паразиты рыб как биоиндикаторы загрязнения водоемов // Паразитология. 1992. Т. 26, № 6. С. 479-482.
Рыбы Рыбинского водохранилища: популяционная динамика и экология / ред. Ю.В. Герасимов; РАН, Ин-т биологии внутр. вод им. И.Д. Папанина. 2015. Ярославль: Филигрань. 418 с.
Тютин А.В., Кияшко В.И. Встречаемость цестод семейства Ligulidae у карповых рыб верхневолжских водохранилищ после вселения черноморско-каспийской тюльки // Проблемы цестодологии. 2005. Вып. 3. С. 267-276.
Тютин А.В., Кияшко В.И., Слынько Ю.В. Динамика роста зараженности карповых рыб волжских водохранилищ плероцеркоидами цестод семейства Ligulidae // В кн.: Проблемы устойчивого функционирование водных и
наземных экосистем. Материалы международной конференции. Ростов-на-Дону. 2006. С. 430-433.
Barus V., Simkova A., Prokes M., Penaz M., Vetesnik L. Heavy metals in two host-parasite systems: tapeworm vs. Fish // Acta Veterinaria Brno. 2012. 81(3): 313-317. DOI:
10.2754/avb201281030313
Frank S.N., Godehardt S., Nachev M., Trubiroha A., Kloas W., Sures B. Influence of the cestode Ligula intestinalis and the acanthocephalan Polymorphus minutus on levels of heat shock proteins (HSP70) and metallothioneins in their fish and crustacean intermediate hosts // Environmental Pollution. 2013. 180: 173-179. DOI:10.1016/j.envpol.2013.05.014
Komov V.T., Ivanova E.S., Gremyachikh V.A., Poddubnaya N.Y. Mercury Content in Organs and Tissues of Indigenous (Vulpes vulpes L.) and Invasive (Nyctereutes procyonoides Gray.) Species of Canids from Areas Near Cherepovets (North-Western Industrial Region, Russia) // Bulletin of Environmental Contamination and Toxicology. 2016. 97(4): 480-485. DOI: 10.1007/s00128-016-1891-7
Komov V.T., Ivanova E.S., Poddubnaya N.Y., Gremyachikh V.A. Mercury in soil, earthworms and organs of voles Myodes glareolus and shrew Sorex araneus in the vicinity of an industrial complex in Northwest Russia (Cherepovets) // Environmental Monitoring and Assessment. 2017. 189(3): 480-485 DOI: 10.1007/s10661-017-5799-4
Kuperman B.I., Zharikova T.I., Zhokhov A.E., Tyutin A. V. The using of parasites for estimation of anthropogenous effect of fish population // Symposium on monitoring of water pollution: Abstracts of reports. March 21-24, 1994. Borok, Russia. P. 20.
Palikova M., Navratil S., Dvorakova A., Bedanova I., Mares J., Celechovska O. Mercury content in the parasite-host system of Ligula intestinalis and Abramis brama and the effect of the parasite on fish muscle composition // Acta Veterinaria Brno. 2014. 83(2): 89-93. DOI: 10.2754/avb201483020089
Subotic S., Visnjic-Jeftic Z., Spasic S., Hegedis A., Krpo-Cetkovic J., Lenhardt M. Concentrations of 18 Elements in Muscle, Liver, Gills, and Gonads of Sichel (Pelecus cultratus), Ruffe (Gymnocephalus cernua), and European Perch (Perca fluviatilis) in the Danube River near Belgrade (Serbia) // Water Air and Soil Pollution. 2015. 226(9): 1-10. DOI: 10.1007/s 11270-015-2544-x
Sures B., Nachev M., Selbach C., Marcogliese D.J. Parasite responses to pollution: what we know and where we go in 'Environmental Parasitology' // Parasites and Vectors. 2017. 10(65): 1-19. DOI: 10.1186/s13071-017-2001-3
Tyutin A.V. Prevalence dynamics of cestodes of the family Ligulidae in breams populations from the Upper and Middle Volga // Problems of Cestodology. Vol. 2. 2002. Pp. 232-242.
