CC BY
74
Физиология и психология взросления
Казакова А.В.1, Уварова Е.В.2, Спиридонова Н.В.1, Овчинникова А.О.1
1 ФГБОУ ВО «Самарский государственный медицинский университет» Минздрава России
2 ФГБУ «Научный центр акушерства, гинекологии
и перинатологии им. акад. В.И. Кулакова» Минздрава России, Москва
Для корреспонденции
Казакова Анна Владимировна -кандидат медицинских наук, ассистент кафедры акушерства и гинекологии ИПО ФГБОУ ВО «Самарский государственный медицинский университет» Минздрава России Адрес: 443099, г. Самара, ул. Полевая,д.80 Телефон: (846) 337-02-33 E-mail: amigo14021980@yandex.ru
Роль гигиенических навыков в формировании микробиоценоза влагалища у девочек с учетом стадии полового развития
Статья посвящена изучению микрофлоры влагалища девочек в зависимости от соблюдения правил общей и интимной гигиены. В исследовании участвовали 207 здоровых девочек в возрасте от 2 до 18 лет. Было проведено анкетирование с уточнением частоты применяемых процедур общей и интимной гигиены, а также смены белья. Следующим этапом были исследование состояния влагалищного микробиоценоза при помощи RealTime PCR с использованием тест-систем «Фемофлор-17» и статистическая обработка данных. По результатам проведенного исследования, в нейтральном и препубертатном периоде частота приема душа не имеет влияния на микрофлору влагалища; в пубертатном периоде нерегулярный прием душа приводит к достоверному увеличению общей бактериальной массы; достаточным количеством подмываний в нейтральном периоде является подмывание девочки утром и вечером; в пре- и пубертатном возрасте интимная гигиена 3-4 раза в неделю достоверно повышает уровень условно-патогенной микрофлоры; в препубертатном возрасте достаточно ежедневной смены белья, более редкая смена белья достоверно увеличивает количество Ureaplasma spp., общей бактериальной массы, Gardnerella vaginalis и Eubacterium spp.
Ключевые слова: микробиоценоз влагалища, количественная полимеразная цепная реакция (ПЦР), ПЦР в реальном времени, нейтральный период, пре-пубертатный период, пубертатный период, интимная гигиена
Репродукт. здоровье детей и подростков. 2017. № 1. С. 79-95.
Статья поступила в редакцию: 03.12.2016. Принята в печать: 03.02.2017.
Kazakova A.V.1, Uvarova E.V.2, Spiridonova N.V.1, Ovchinnikova A.O.1
1 Samara State Medical University
2 V.I. Kulakov Obstetrics, Gynecology and Perinatology Research Center of Ministry of Healthcare of the Russian Federation, Moscow
The role of hygiene practices in the formation of the vagina microbiocenosis girls with regard to the stage of sexual development
The article presents the results of the study of the vaginal flora of girls depending on rules of general and intimate hygiene. 207 healthy girls aged from 2 to 18 years were involved in the research. A survey was conducted to clarify the frequency of use of general and personal hygiene, and change of clothes. The next step was to study the profile of vaginal microbiocenosis using Real-Time PCR test-systems "Femoflor-17" and statistical data processing. The results of the conducted research in a neutral and prepubescent period proved that the frequency of showering has no effect on the vaginal flora; irregular showering leads to a significant increase in the total bacterial mass at puberty; the sufficient number of washing in a neutral period is in the morning and evening; in pre- and puberty personal hygiene 3-4 times a week significantly increases the level of conditionally pathogenic microflora; in the prepubertal age the daily change of underwear is efficient, more rare linen change significantly increases the number of Ureaplasma spp. the total bacterial mass, Gardnerella vaginalis and Eubacterium spp.
Keywords: vaginal flora, quantitative polymerase chain reaction (PCR), real time PCR, neutral period, prepubertal period, adolescence, intime hygiene
Pediatric and Adolescent Reproductive Health. 2017; (1): 79-95.
Received: 03.12.2016. Accepted: 03.02.2017.
Вульвовагинит в структуре нарушений репродуктивной системы девочки составляет 2/3 всех гинекологических заболеваний [1, 2, 9, 11]. Причины высокой встречаемости этой патологии разнообразны: ухудшение экологической ситуации, характера питания и качества продуктов, бесконтрольное применение антибактериальных средств, несоблюдение правил интимной гигиены, а также раннее начало половой жизни [5, 6, 12, 13].
Личная гигиена как совокупность гигиенических правил является частью здорового образа жизни и способствует сохранению и укреплению здоровья. Интимная гигиена - это совокупность правил и приемов по уходу за наружными половыми органами. Основной задачей интимной гигиены является профилактика гинекологической патологии, в первую очередь - предупреждение воспалительного заболевания гениталий [7, 8].
Правила интимной гигиены женщина должна знать с детского возраста. Девочке необходимо правильно и доступно объяснить, что интимная гигиена женщины является неотъемлемой составляющей ухода за собой. В подростковом возрасте, ко времени полового созревания, девочка должна знать и освоить все необходимые правила гигиены половых органов.
На современном этапе много исследований посвящено анализу знаний детей об интимной гигиене. В среднеспеци-альных образовательных учреждениях г. Самары было проведено анкетирование подростков на тему: «Основы здорового репродуктивного поведения» для подростков [4]. Выводы из этого исследования были следующие:
• четверть девушек принимает душ 1 раз в несколько дней;
• десятая часть девушек проводят интимную гигиену реже чем 1 раз в сутки;
• десятая часть девушек меняет белье через день и реже (что совсем не является гигиенической нормой);
• отмечается высокий процент использования ежедневных прокладок и нефизиологичного белья
Аналогичные пробелы в знаниях у современных детей обнаружены и другими исследователями в различных уголках нашей планеты. Так, по данным турецких авторов [14], 13,3% студентов университета могли регулярно не принимать душ 2 дня подряд, 25,5% - допускать данную ситуацию лишь иногда. Эти же опрошенные в половине своих ответов указали на то, что постоянно или эпизодически не меняли нижнее белье по 2 дня.
Имеющиеся публикации, однако, отражают социальную составляющую гигиены
человека. Публикаций об исследованиях микробиологических особенностей биотопа влагалища при несоблюдении гигиенических правил в доступной нам литературе мы не обнаружили.
Целью исследования явилось изучение микробного пейзажа влагалища в зависимости от соблюдения правил общей и интимной гигиены.
Задачи:
1. Определить микробиологические характеристики влагалища с помощью тест-системы «Фемофлор-17» у девочек в возрасте от 2 до 18 лет с различной стадией полового развития.
2. Выявить особенности влагалищного биотопа у здоровых девочек в зависимости от навыков общей и интимной гигиены.
Материал и методы
В исследовании участвовали 207 девочек.
Критериями отбора в группу обследуемых девочек явились: возраст от 2 до 18 лет включительно, отсутствие субъективных жалоб, соматическое и гинекологическое здоровье, подтвержденное клинически и лабораторно, соответствие физического, полового и психического развития возрастным нормативам. После получения информированного согласия родителя или законного представителя девочки в возрасте до 14 лет включительно проводилось анкетирование респондентов на предмет выяснения навыков гигиены. Среди гигиенических аспектов анализировалась частота общего мытья тела и мытья промежности, частота смены белья у девочек разных возрастных периодов.
Исследование состояния влагалищного микробиоценоза проводили при помощи комплексной количественной полимераз-ной цепной реакции (ПЦР) с использованием тест-систем «Фемофлор-17» (производства ООО «НПО ДНК-Технология», Россия).
Материалом для исследования являлся соскоб эпителиальных клеток, который забирали с боковой стенки влагалища за
гименальным кольцом. Хранение материала осуществляли при температуре 2-8° С не более 8 ч, далее при температуре минус 20° С в течение 1 мес.
Всего исследовано 207 образцов со-скобов. Спектр диагностируемых показателей включал контроль взятия материала (КВМ), общей бактериальной массы (ОБМ), количество геномов ДНК в образце микоплазм (Mycoplasma hominis, Mycoplasma genitalium, Ureaplasma spp.), дрожжеподобных грибов (Candida spp.), Lactobacillus spp., Enterobacterium spp., Streptococcus spp., Peptostreptococcus spp., Staphylococcus spp., групп Gardnerella vaginalis/Prevotella bivia/Porphyro-monas spp., Atopobium vaginae, Eubac-terium spp., Sneathia spp. /Leptotrichia spp./Fusobacterium spp. и Megasphaera spp./Veillonella spp. /Dialister spp., Lachnobac-terium spp./ Clostridium spp., Mobiluncus spp./Corinebacterium spp.
Рассчитывали абсолютные [в логарифмах полученных показателей бактериальной массы условно-патогенного организма (УПМ) - lg УПМ] и относительные показатели [разница логарифмов полученных показателей общей бактериальной массы условно-патогенного организма и общей бактериальной массы (ОБМ) -lg УПМ - lg ОБМ]. Оценку наличия Candida spp., Mycoplasma hominis, Ureaplasma spp., Mycoplasma genitalium проводили только в абсолютных показателях.
При оценке состава условно-патогенной флоры учитывали не только ее присутствие, но и количество по отношению к общей бактериальной массе. Также определяли количество лактобактерий по отношению к общей бактериальной массе.
Заключение по результатам диагностического теста Real-Time PCR получали в виде диаграммы, которая описывала вид микробной флоры влагалища.
Статистическая обработка данных проводилась с использованием компьютерного программного пакета (Microsoft Office Excel 2007).
Следующими этапами исследования явились определение корреляционной зависимости микробиологической характеристики биоценоза влагалища девочек от стадии полового развития по Таннеру и от гигиенических предпочтений и навыков.
Результаты
Оценивая состав микрофлоры влагалища у девушек в аспекте общей гигиены, мы разделили их на группы: девочки, принимающие душ ежедневно, и девочки, которые принимают душ не каждый день (рис. 1).
У девочек в возрасте от 2 до 7 лет с I стадией полового развития по Таннеру (В1, Р1) не выявлено достоверных различий показателей микробиоты влагалища с учетом частоты общего мытья тела.
Аналогичные результаты получены и для девочек в препубертатном периоде - от 8 лет до менархе со II (В2, Р2-3) и III (В3, Р3-4) стадиями полового развития по Таннеру (рис. 2).
Напротив, у девочек пубертатного периода с IV и V стадиями полового развития по Таннеру, принимающих душ не каждый день, выявлено достоверное увеличение общей бактериальной массы с lg ОБМ 7,53±0,09 до lg ОБМ 7,92±0,17 (р=0,045) по сравнению с девочками, принимающими душ ежедневно (рис. 3).
Большую роль в развитии воспалительных заболеваний вульвы играет своевременная смена нижнего белья у девочек (Jones R., Danakas G.T., 2011). Для уточнения этого положения все девочки были распределены на группы с учетом частоты смены нижнего белья: 2 раза в день и чаще, ежедневно и через 2 дня и реже.
Соотношение микрофлоры влагалища у девочек, меняющих нижнее белье ежедневно, представлено на рис. 4. Выявлено, что у девочек в возрасте от 2 до 7 лет, проводящих смену белья ежедневно и чаще, выявлено достоверно большее представительство Enterobacteriaceae - lg 3,69±0,15
Общая бактериальная масса Lactobacillis spp. Enterobacteriaceae Streptococcus spp. Staphylococcus spp. Gardnerella vaginalis Eubacterium spp.
Sneathia Megasphera spp. Lachnobacterium spp. Mobiluncus spp. Peptostreptococcus spp. Atopobium vaginae Mycoplasma hominis Mycoplasma genitalium Ureaplasma Candida spp.
Аэробы и факультативные анаэробы Облигатные анаэробы
0 1 2 3 4 5 6
□ Принимают душ не каждый день ■ Принимают душ ежедневно
Рис. 1. Микробный пейзаж влагалища у девочек в возрасте от 2 до 8 лет с учетом регулярности общего мытья тела
~1 3,6 В 3,71
Slj13,
I 3,53 ■ ä,7
=115 Г5>
=14,78
4,67
=94,13
• 5,27 ZJ5,37
9 5,!
■ 5,78
3
Общая бактериальная масса Lactobacillis spp. Enterobacteriaceae Streptococcus spp. Staphylococcus spp. Gardnerella vaginalis Eubacterium spp.
Sneathia Megasphera spp. Lachnobacterium spp. Mobiluncus spp. Peptostreptococcus spp. Atopobium vaginae Mycoplasma hominis Mycoplasma genitalium Ureaplasma Candida spp.
Аэробы и факультативные анаэробы Облигатные анаэробы
0 1 2 3 4 5 6 7
□ Принимают душ не каждый день ■ Принимают душ ежедневно
Рис. 2. Микробный пейзаж влагалища у девочек в возрасте от 8 лет до менархе с учетом регулярности общего мытья тела
Общая бактериальная масса Lactobacillis spp. Enterobacteriaceae Streptococcus spp. Staphylococcus spp. Gardnerella vaginalis Eubacterium spp.
Sneathia Megasphera spp. Lachnobacterium spp. Mobiluncus spp. Peptostreptococcus spp. Atopobium vaginae Mycoplasma hominis Mycoplasma genitalium Ureaplasma Candida spp.
Аэробы и факультативные анаэробы Облигатные анаэробы
0 1 2 3 4 5 6 7 8
□ Принимают душ не каждый день ■ Принимают душ ежедневно
Рис. 3. Микробный пейзаж влагалища у девочек пубертатного возраста с учетом регулярности общего мытья тела
Общая бактериальная масса ^'5,94 Lactobacillis spp. ^ 3,37i3 7
Enterobacteriaceae 3,69
Streptococcus spp.
Staphylococcus spp^ 395
Gardnerella vaginalis — 5j3,5 53
Eubacterium spp. . . . . . 5'2855
Sneathia - 4,4j468
Megasphera spp. . . . . 4 62 15 o8
Lachnobacterium spp. ^ 3,81 »¿n
Mobiluncus spp. . . . . ^'43l7
Peptostreptococcus spp. _li^9519
Atopobium vaginae ^^щ/^^^^щя ш Mycoplasma hominis 2'5
Mycoplasma genitalium ¡ 0
Ureaplasma |j0 j j ,2,47
Candida spp. 3,48
Аэробы и факультативные анаэробы
Облигатные анаэробы 61
U J J J J J ~ '_J
0 1 2 3 4 5 6 7
□ Смена белья ежедневно ■ Смена белья 2 раза в день и чаще
Рис. 4. Микробный пейзаж влагалища у девочек в возрасте от 2 до 8 лет в зависимости от частоты смены белья
13,7 13,69
13,73 Ш 3,9
-| 5,34 М 5,53 I 5,28 ■■5,5
=12,5
14,33 Ц 4,4 »4,37
J J
Таблица 1. Микроценоз влагалища у девочек в возрасте от 8 лет до менархе в зависимости от частоты смены нижнего белья
Показатель 2 раза в день и чаще, л=14 Ежедневно, n=72 Через 2 дня и реже, n=15 Pl-2 Pl-3 Р2-3
Общая бактериальная масса 7,74±0,24 7,52±0,10 7,90±0,17 0,176 0,759 0,096
Gardnerella vaginalis/Prevotella bivia/Porphyromonas spp. 5,51 ±0,39 5,32±0,18 5,77±0,42 0,761 0,315 0,099
Eubacterium spp. 5,05±0,35 5,13±0,14 5,72±0,35 0,829 0,205 0,059
Mycoplasma hominis/Mycoplasma genitalium - 3,90±0,72 3,83±0,67 0,266 0,083 0,187
Ureaplasma (urealyticum + parvum) 4,68±0,42 4,42±0,21 4,50±0,47 0,762 0,234 0,041
(р=0,032) при более низкой концентрации Atopobium vaginae - lg 1,41 ±0,14 (р=0,006) по сравнению с девочками, проводящими смену белья 2 раза в день, - lg 3,50 и 1,73±0,20 соответственно (табл. 1).
При анализе влагалищного микроценоза у девочек от 8 лет до менархе, проводящих смену белья 2 раза в день и чаще, и девочек, проводящих смену белья ежедневно, не выявлены достоверные изменения показателей микробиоты (рис. 5).
В ходе сравнительного анализа микробиоценоза влагалища девочек препубер-татного периода, от 8 лет до менархе, проводящих смену белья 2 раза в день и чаще, и девочек, проводящих смену белья через 2 дня и реже, не выявлены достоверные изменения показателей мик-робиоты (рис. 6).
В то же время у девочек, проводящих смену белья через 2 дня и реже, по сравнению с девочками, проводящими
Общая бактериальная масса Lactobacillis spp. Enterobacteriaceae Streptococcus spp. Staphylococcus spp. Gardnerella vaginalis Eubacterium spp.
Sneathia Megasphera spp. Lachnobacterium spp. Mobiluncus spp. Peptostreptococcus spp. Atopobium vaginae Mycoplasma hominis Mycoplasma genitalium Ureaplasma Candida spp.
Аэробы и факультативные анаэробы Облигатные анаэробы
0 1 2 3 4 5 6 7
□ Смена белья ежедневно ■ Смена белья 2 раза в день и чаще
Рис. 5. Микробный пейзаж влагалища у девочек препубертатного возраста в зависимости от частоты смены белья
Общая бактериальная масса Lactobacillis spp. Enterobacteriaceae Streptococcus spp. Staphylococcus spp. Gardnerella vaginalis Eubacterium spp.
Sneathia Megasphera spp. Lachnobacterium spp. Mobiluncus spp. Peptostreptococcus spp. Atopobium vaginae Mycoplasma hominis Mycoplasma genitalium Ureaplasma Candida spp.
Аэробы и факультативные анаэробы Облигатные анаэробы
□ Смена белья через 2 дня и реже ■ Смена белья 2 раза в день и чаще
Рис. 6. Микробный пейзаж влагалища у девочек препубертатного возраста в зависимости от частоты смены белья
Общая бактериальная масса Lactobacillis spp. Enterobacteriaceae Streptococcus spp. Staphylococcus spp. Gardnerella vaginalis Eubacterium spp.
Sneathia Megasphera spp. Lachnobacterium spp. Mobiluncus spp. Peptostreptococcus spp. Atopobium vaginae Mycoplasma hominis Mycoplasma genitalium Ureaplasma Candida spp.
Аэробы и факультативные анаэробы Облигатные анаэробы
0 1 2 3 4 5 6 7 8
□ Смена белья ежедневно ■ Смена белья через 2 дня и реже
Рис. 7. Микробный пейзаж влагалища у девочек препубертатного возраста в зависимости от частоты смены белья
смену белья ежедневно, выявлено достоверно большее содержание Ureaplasma -lg 4,42±0,21 и 4,50±0,47 (р=0,041) соответственно (рис. 7).
Суммарные данные о содержании изученных микроорганизмов влагалища у девочек препубертатного возраста представлены в табл. 1.
Основным критерием интимной гигиены было число подмываний, которое, как правило, зависело от знаний и навыков родителей.
В группе девочек в возрасте до 7 лет в анкетировании участвовало 69 человек. Встречались 2 варианта ответов: подмывание после каждого посещения туалета и подмывание утром и вечером. Как оказалось, лишь 9 человек указали, что подмывали дочь после каждого посещения туалета. Согласно статистическому анализу, в данной группе исследуемых связи между числом подмываний и представительством микроорганизмов не обнаружено. По-ви-
димому, даже 2 подмывания в день достаточно для сохранения физиологического состава микробиоты во влагалище.
В группе девочек препубертатного периода (табл. 2) встретились ответы о подмывании по 3-4 раза в неделю. Именно в этой группе выявлено достоверно более частое выявление Atopobium vaginae -lg 1,75±0,46. Для сравнения у девочек, которые подмываются 2 раза в день, частота выявления Atopobium vaginae составила lg 5,15±1,25 (р=0,032).
У девушек от менархе до 18 лет (табл. 3) при двукратном подмывании отмечается достоверное большее представительство Lachnobacterium spp./Clostridium spp. -lg 4,40±0,26 по сравнению с девочками-подростками, подмывающимися 3-4 раза в день - lg 4,30±0,15 (р=0,044). Также выявлено достоверно большее содержание Peptostreptococcus spp. - lg 5,02±0,47 против lg 4,44±0,13 (р=0,033). В группе девочек, которые проводят интимную ги-
Таблица 2. Микробный пейзаж влагалища у девочек от 8 лет до менархе в зависимости от соблюдения правил интимной гигиены
Показатель Частота процедур интимной гигиены Pl-2 Pl-3 Р2-3
после каждого посещения туалета, п=3 утром и вечером, п=27 3-4 раза в неделю, п=2
Общая бактериальная масса 5,87±1,33 6,66±0,23 7,15±0,85 0,467 0,564 0,491
Lactobacillus spp. 8,30±0,35 5,72±0,62 8,20±0,35. 0,970 1,000 0,540
Enterobacterium spp. 3,55±0,35 3,84±0,25 - 0,476 0,197 0,248
Streptococcus spp. 3,40±0,35 3,91 ±0,20 2,95±0,35 0,619 0,554 0,578
Staphylococcus spp. - 3,34±0,13 2,60±0,35 0,327 0,221 0,743
Gardnerella vaginalis/Prevotella bivia/ Porphyromonas spp. 5,30±0,20 5,66±0,34 - 0,132 0,414 0,080
Eubacterium spp. 4,30±0,80 5,40±0,26 4,15±0,75 0,211 1,000 0,364
Sneathia spp./Leptotrihia spp./ Fusobacterium spp. 3,50±0,35 4,79±0,37 4,80±. 0,585 0,519 0,773
Megasphaera spp./ Veilonella spp./Dialister spp. 4,00±1,68 5,40±0,25 - 0,274 0,414 0,171
Lachnobacterium spp./ Clostridium spp. 3,60±0,60 4,17±0,19 4,20±0,20 0,192 0,076 0,360
Mobiluncus spp./ Corynebacterium spp. 3,20±0,06 4,35±0,22 3,40±0,10 0,464 0,139 0,862
Peptostreptococcus spp. 4,80±0,20 5,42±0,24 3,80±. 0,361 1,000 0,470
Atopobium vaginae - 1,75±0,46 5,15±1,25 0,096 0,053 0,032
Mycoplasma hominis/ Mycoplasma genitalium - 1,60±0,10 - 0,632 1,000 0,695
Mycoplasma 2 - - - 1,000 1,000 1,000
Ureaplasma (urealyticum + parvum) - 3,60±1,30 - 0,632 1,000 0,695
Candida spp. 3,10±. 3,61 ±0,25 - 0,934 0,414 0,344
гиену 2 раза в день, и в группе девочек, которые проводят интимную гигиену после каждого посещения туалета, достоверной разницы нами не отмечено.
В последующем мы задались вопросом, насколько часто встречается тот или иной микроорганизм во влагалище девочек в зависимости от частоты процедур интимной гигиены?
Согласно данным табл. 4, лактобакте-рии чаще обнаруживали у девочек в возрасте до 7 лет, если ее подмывали после каждого посещения туалета.
В препубертатном периоде лактобак-терии обнаружены у 33% девочек, подмывавшихся после каждого посещения туалета, у 44% девочек, подмывающихся 2 раза в день, и у 50% - при подмывании 3-4 раза в неделю.
Учитывая, что наличие лактобактерий во влагалище для девочек нейтрального периода и препубертата нехарактерно, высокая встречаемость этого представителя микрофлоры может говорить о нарушении микробного соотношения.
Для пубертатного периода в связи с увеличением эстрогеновой насыщенности организма лактобактерии являются индикатором здорового микроценоза влагалища. Поэтому более низкое содержание лактобактерий у девочек, которые подмываются 3-4 раза в неделю, рассматривается как негативная тенденция, свидетельствует о риске развития дисбиотических процессов влагалища.
Рассматривая частоту выявления во влагалище Enterobacterium spp. (табл. 5), мы отметили, что среди девочек всех воз-
растов этот представитель микрофлоры реже встречается у тех, кто подмывается утром и вечером. Также нами отмечено, что как более частые подмывания, так и более редкие увеличивают частоту встречаемости данного микроорганизма.
Стрептококк в микрофлоре влагалища (табл. 6) в возрастной группе от 0 до 7 лет встречался реже у тех детей, которые подмывались после каждого посещения туалета. В возрасте от 8 лет до менархе этот микроорганизм встречался у 44,4% девочек, которые подмываются утром и вечером, и у 33,3% тех, кто подмывается после каждого посещения туалета. От менархе до 18 лет количество девочек, у которых обнаружен Streptococcus spp., не зависело от частоты подмывания.
Стафилококки у девочек нейтрального периода во влагалище (табл. 7) встречались реже на 19% при подмывании 2 раза в день, чем при более частой интимной гигиене. В препубертате стафилококк обнаружен на 26% реже у респонденток, которые подмывались утром и вечером. Эта же тенденция прослеживалась у девушек от менархе до 18 лет, реже микроорганизм встречался при указании на подмывание утром и вечером (51,2%).
Встречаемость Gardnerella vaginalis в различные периоды полового созревания представлена в табл. 8. Gardnerella vaginalis в зависимости от навыков гигиены в нейтральном периоде по частоте встречаемости не имела различий. В препубертатном периоде Gardnerella vaginalis обнаружена чаще у девочек,
Таблица 3. Микробный пейзаж влагалища у девочек от менархе до 18 лет в зависимости от соблюдения правил интимной гигиены
Показатель Частота процедур интимной гигиены Pl-2 Pl-3 Р2-3
после каждого посещения туалета,п=11 утром и вечером, n=82 3-4 раза в неделю, п=13
Общая бактериальная масса 7,88±0,12 7,52±0,09 7,96±0,24 0,167 0,648 0,140
Lactobacillus spp. 7,40±0,29 7,29±0,14 7,41 ±0,50 0,371 0,568 0,957
Enterobacterium spp. 4,18±0,29 4,00±0,18 4,15±0,47 0,377 1,000 0,502
Streptococcus spp. 4,68±0,64 4,32±0,26 4,67±0,23 0,786 0,929 0,895
Staphylococcus spp. 4,37±0,36 4,00±0,15 4,02±0,25 0,217 0,877 0,298
Gardnerella vaginalis/Prevotella bivia/ Porphyromonas spp. 5,81 ±0,35 5,35±0,16 5,72±0,64 0,604 0,543 0,380
Eubacterium spp. 5,49±0,45 5,08±0,13 5,72±0,48 0,486 0,518 0,149
Sneathia spp./Leptotrihia spp./ Fusobacterium spp. 4,00±0,42 5,04±0,26 5,45±1,19 0,974 1,000 0,988
Megasphaera spp./Veilonella spp./ Dialister spp. 4,29±0,33 4,71 ±0,18 5,06±0,63 0,534 0,253 0,374
Lachnobacterium spp./Clostridium spp. 4,42±0,26 4,30±0,15 4,40±0,26 0,784 0,217 0,044
Mobiluncus spp./Corynebacterium spp. 4,42±0,32 4,30±0,11 4,30±0,29 0,531 0,879 0,413
Peptostreptococcus spp. 4,49±0,40 4,44±0,13 5,02±0,47 0,556 0,073 0,033
Atopobium vaginae 3,17±0,60 3,50±0,31 2,96±0,65 0,368 0,704 0,409
Mycoplasma hominis/ Mycoplasma genitalium - 4,07±0,63 3,20±0,40 0,317 0,109 0,223
Mycoplasma 2 1,00±0,35 1,00±. - 0,093 0,366 0,740
Ureaplasma (urealyticum + parvum) 4,14±0,70 4,36±0,20 4,92±0,67 0,906 0,350 0,219
Candida spp. 3,82±0,42 3,76±0,16 4,05±1,05 0,143 0,284 0,887
Аэробы, факультативные анаэробы 7,42±0,28 7,13±0,15 6,88±0,53 0,439 0,518 0,931
Облигатные анаэробы 5,93±0,42 5,88±0,16 6,35±0,55 0,830 0,569 0,481
Таблица 4. Частота встречаемости Lactobacillus spp. в биоценозе влагалища в зависимости от частоты процедур интимной гигиены
Возрастная группа Показатель Частота процедур интимной гигиены Итого, %
после каждого посещения туалета, % утром и вечером,% 3-4 раза в неделю, %
От 2 до 7 лет Lactobacillus spp. Нет 77,8 90,0 - 88,4
Есть 22,2 10,0 - 11,6
От 8 лет до менархе Lactobacillus spp. Нет 66,7 55,6 50,0 56,3
Есть 33,3 44,4 50,0 43,8
От менархе до 18 лет Lactobacillus spp. Нет - 14,6 22,2 13,7
Есть 100,0 85,4 77,8 86,3
Таблица 5. Частота встречаемости Enterobacterium spp. в биоценозе влагалища в зависимости от частоты процедур интимной гигиены
Возрастная группа Показатель Частота процедур интимной гигиены Итого, %
после каждого посещения туалета, % утром и вечером,% 3-4 раза в неделю,%
От 2 до 7 лет Enterobacterium spp. Нет 55,6 65,0 - 63,8
Есть 44,4 35,0 - 36,2
От 8 лет до менархе Enterobacterium spp. Нет 33,3 55,6 100,0 56,3
Есть 66,7 44,4 - 43,8
Итого 100,0 100,0 100,0 100,0
От менархе до 18 лет Enterobacterium spp. Нет 54,5 64,6 55,6 62,7
Есть 45,5 35,4 44,4 37,3
Таблица 6. Частота встречаемости Streptococcus spp. в биоценозе влагалища в зависимости от частоты процедур интимной гигиены
Возрастная группа Показатель Частота процедур интимной гигиены Итого, %
после каждого посещения туалета, % утром и вечером,% 3-4 раза в неделю, %
От 2 до 7 лет Streptococcus spp. Нет 44,4 56,7 - 55,1
Есть 55,6 43,3 - 44,9
От 8 лет до менархе Streptococcus spp. Нет 66,7 55,6 - 53,1
Есть 33,3 44,4 100,0 46,9
От менархе до 18 лет Streptococcus spp. Нет 63,6 64,6 66,7 64,7
Есть 36,4 35,4 33,3 35,3
соблюдающих гигиену 2 раза в день. У респонденток, которые подмывались 3-4 раза в неделю, они не встречались, и у 33% девочек, которые подмывались после каждого посещения туалета. В пубертате частота встречаемости Gardnerella vaginalis напрямую зависела от соблюдения правил интимной гигиены.
Те девочки, которые соблюдали гигиену, в 85% образцов содержимого влагалища имели Gardnerella vaginalis, тогда как у тех, кто не соблюдал правила интимной гигиены, они встречались в 100% образцов. Как известно, Gardnerella vaginalis в нейтральном возрасте и препубертате является показателем нормальной микро-
флоры, тогда как в пубертате может свидетельствовать о нарушенном микроценозе влагалища.
Встречаемость микоплазмы у девочек не зависела от частоты подмываний в любом возрасте.
Напротив, грибы рода Candida (табл. 9) в подростковом возрасте достоверно чаще
встречались у девушек, подмывающихся после каждого посещения туалета (45%), тогда как у тех, кто подмывался 2 раза в день, они обнаруживались в 2 раза реже (24%).
Эубактерии в микроценозе влагалища встречались в высоком проценте случаев как у тех, кто подмывается после каж-
Таблица 7. Частота встречаемости Staphylococcus spp. в биоценозе влагалища в зависимости от частоты процедур интимной гигиены
Возрастная группа Показатель Частота процедур интимной гигиены Итого, %
после каждого посещения туалета, % утром и вечером,% 3-4 раза в неделю, %
От 2 до 7 лет Staphylococcus spp. Нет 55,6 75,0 - 72,5
Есть 44,4 25,0 - 27,5
От 8 лет до менархе Staphylococcus spp. Нет 100,0 74,1 50,0 75,0
Есть - 25,9 50,0 25,0
Итого 100,0 100,0 100,0 100,0
От менархе до 18 лет Staphylococcus spp. Нет 36,4 48,8 33,3 46,1
Есть 63,6 51,2 66,7 53,9
Возрастная группа Показатель Частота процедур интимной гигиены Итого, %
после каждого посещения туалета, % утром и вечером,% 3-4 раза в неделю, %
От 2 до 7 лет Gardnerella vaginalis/ Prevotella bivia/ Porphyromonas spp. Нет 11,1 8,3 - 8,7
Есть 88,9 91,7 - 91,3
От 8 лет до менархе Gardnerella vaginalis/ Prevotella bivia/ Porphyromonas spp. Нет 66,7 25,9 100,0 34,4
Есть 33,3 74,1 - 65,6
От менархе до 18 лет Gardnerella vaginalis/ Prevotella bivia/ Porphyromonas spp. Нет 18,2 11,0 - 10,8
Есть 81,8 89,0 100,0 89,2
Таблица 9. Частота встречаемости Candida spp. в биоценозе влагалища в зависимости от частоты процедур интимной гигиены
Возрастная группа Показатель Частота процедур интимной гигиены Итого, %
после каждого посещения туалета, % утром и вечером,% 3-4 раза в неделю, %
От 2 до 7 лет Candida spp. Нет 88,9 - - 89,9
Есть 11,1 10,0 - 10,1
От 8 лет до менархе Candida spp. Нет 66,7 66,7 100,0 68,8
Есть 33,3 33,3 - 31,3
От менархе до 18 лет Candida spp. Нет 54,5 75,6 77,8 73,5
Есть 45,5 24,4 22,2 26,5
Таблица 8. Частота встречаемости Gardnerella vaginalis/Prevotella bivia/Porphyromonas spp. в биоценозе влагалища в зависимости от частоты процедур интимной гигиены
Таблица 10. Частота встречаемости Eubacterium эрр. в биоценозе влагалища в зависимости от частоты процедур интимной гигиены
Возрастная группа Показатель Частота процедур интимной гигиены Итого, %
после каждого посещения туалета, % утром и вечером,% 3-4 раза в неделю, %
От 2 до 7 лет Eubacterium spp. Нет - 10,0 - 8,7
Есть 100,0 90,0 - 91,3
От 8 лет до менархе Eubacterium spp. Нет 33,3 18,5 - 18,8
Есть 66,7 81,5 100,0 81,3
От менархе до 18 лет Eubacterium spp. Нет 9,1 4,9 - 4,9
Есть 90,9 95,1 100,0 95,1
Таблица 11. Частота встречаемости Megasphaera sppJVeilonella sppJDialister эрр. в биоценозе влагалища в зависимости от частоты процедур интимной гигиены
Возрастная группа Показатель Частота процедур интимной гигиены Итого, %
после каждого посещения туалета, % утром и вечером,% 3-4 раза в неделю, %
От 2 до 7 лет Megasphaera spp./ Veilonella spp./ Dialister spp. Нет 11,1 13,3 - 13,0
Есть 88,9 86,7 - 87,0
От 8 лет до менархе Megasphaera spp./ Veilonella spp./ Dialister spp. Нет 66,7 44,4 100,0 50,0
Есть 33,3 55,6 - 50,0
От менархе до 18 лет Megasphaera spp./ Veilonella spp./ Dialister spp. Нет 27,3 22,0 11,1 21,6
Есть 72,7 78,0 88,9 78,4
дого посещения туалета, так и у тех, кто подмывается только утром и вечером. В препубертате есть значимая разница в частоте встречаемости между девочками, которые подмываются после каждого посещения туалета (37%), и девочками, подмывающимися только 3-4 раза в неделю (табл. 10). В пубертатном периоде (с менархе до 18 лет) частота встречаемости эубактерий увеличивается по мере снижения частоты подмываний.
Частота встречаемости Megasphaera spp./Veilonella spp./Dialister spp. в группе девочек периода детства и в группе девочек пубертатного возраста не имеет различий с учетом частоты интимной гигиены. В группе девочек от 8 лет до менархе данные виды микроорганизмов реже встречаются у девочек, которые подмываются после каждого посещения туалета (33,3%) (табл. 11).
Встречаемость Lachnobacterium эрр./ С!оэМ1ит эрр. в группе девочек в возрасте до 7 лет и в группе девочек пубертатного возраста не имеет различий в зависимости от частоты процедур интимной гигиены. В группе от 8 лет до менархе данные виды микроорганизмов в 2 раза реже встречаются у девочек, которые подмываются после каждого посещения туалета, чем у девочек с частотой интимной гигиены от 2 раз в день и реже (табл. 12).
МоЬНипсив эрр./СогупеЬа^епит эрр. реже всего встречается у девочек, которые подмываются 2 раза в день, независимо от стадии полового созревания (табл. 13).
У девочек, которые подмываются более 2 раз в сутки, частота выявления пепто-стрептококка с 8 лет до менархе составила 33%, тогда как подмывание 2 раза в сутки и реже приводит к увеличению частоты встречаемости этих микроорганизмов до
50%. Эта же тенденция прослеживается и у подростков. Чаще выявляется пеп-тострептококк у девочек с редким подмыванием (табл. 14).
Atopobium vaginae в микроценозе влагалища встречается в нейтральном периоде у 33,3% девочек, которые подмываются чаще, чем 2 раза в день. Частота встречаемости этого микроорганизма у тех, кто подмывается утром и вечером, увеличивается до 56,7%. В возрастной группе от 8 лет
до менархе Atopobium vaginae встречается у половины респонденток, которые подмываются утром и вечером, и у 100% девочек, подмывающихся реже чем каждый день. В подростковом возрасте Atopobium vaginae встречается у девочек, которые имеют частые подмывания (табл. 15).
Частота встречаемости Sneathia spp./ Leptotrihia spp./Fusobacterium spp. в нейтральном периоде не имеет различий в зависимости от количества подмываний.
Таблица 12. Частота встречаемости Lachnobacterium spp./Clostridium spp. в биоценозе влагалища в зависимости от частоты процедур интимной гигиены
Возрастная группа Показатель Частота процедур интимной гигиены Итого, %
после каждого посещения туалета, % утром и вечером,% 3-4 раза в неделю, %
От 2 до 7 лет Lachnobacterium spp./ Clostridium spp. Нет 55,6 50,0 - 50,7
Есть 44,4 50,0 - 49,3
От 8 лет до менархе Lachnobacterium spp./ Clostridium spp. Нет 66,7 29,6 - 31,3
Есть 33,3 70,4 100,0 68,8
От менархе до 18 лет Lachnobacterium spp./ Clostridium spp. Нет 45,5 45,1 11,1 42,2
Есть 54,5 54,9 88,9 57,8
Таблица 13. Частота встречаемости Mobiluncus spp./Corynebacterium эрр. в биоценозе влагалища в зависимости от частоты процедур интимной гигиены
Возрастная группа Показатель Частота процедур интимной гигиены Итого, %
после каждого посещения туалета, % утром и вечером, % 3-4 раза в неделю, %
От 2 до 7 лет Mobiluncus spp. / Corynebacterium spp. Нет - 8,3 - 7,2
Есть 100,0 91,7 - 92,8
От 8 лет до менархе Mobiluncus spp./ Corynebacterium spp. Нет - 25,9 - 21,9
Есть 100,0 74,1 100,0% 78,1
От менархе до 18 лет Mobiluncus spp./ Corynebacterium spp. Нет 9,1 14,6 - 12,7
Есть 90,9 85,4 100,0% 87,3
Таблица 14. Частота встречаемости Peptostreptococcus эрр. в биоценозе влагалища в зависимости от частоты процедур интимной гигиены
Возрастная группа Показатель Частота процедур интимной гигиены Итого, %
после каждого посещения туалета, % утром и вечером,% 3-4 раза в неделю, %
От 2 до 7 лет Peptostreptococcus spp. Нет 11,1 10,0 - 10,1
Есть 88,9 90,0 - 89,9
От 8 лет до менархе Peptostreptococcus spp. Нет 66,7 44,4 50,0 46,9
Есть 33,3 55,6 50,0 53,1
От менархе до 18 лет Peptostreptococcus spp. Нет 36,4 24,4 - 23,5
Есть 63,6 75,6 100,0 76,5
Таблица 15. Частота встречаемости Atopobium vaginae в биоценозе влагалища в зависимости от частоты процедур интимной гигиены
Возрастная группа Показатель Частота процедур интимной гигиены Итого, %
после каждого посещения туалета, % утром и вечером,% 3-4 раза в неделю, %
От 2 до 7 лет Atopobium vaginae Нет 66,7 43,3 - 46,4
Есть 33,3 56,7 - 53,6
От 8 лет до менархе Atopobium vaginae Нет 100,0 44,4 - 46,9
Есть - 55,6 100,0 53,1
От менархе до 18 лет Atopobium vaginae Нет 9,1 29,3 11,1 25,5
Есть 90,9 70,7 88,9 74,5
Таблица 16. Частота встречаемости Sneathia sppJLepШпhia spp./Fusobacterium spp. в биоценозе влагалища в зависимости от частоты процедур интимной гигиены
Возрастная группа Показатель Частота процедур интимной гигиены Итого, %
после каждого посещения туалета, % утром и вечером,% 3-4 раза в неделю, %
От 2 до 7 лет Sneathia spp./ Leptotrihia spp./ Fusobacterium spp. Нет 44,4 50,0 - 49,3
Есть 55,6 50,0 - 50,7
От 8 лет до менархе Sneathia spp./ Leptotrihia spp./ Fusobacterium spp. Нет 66,7 59,3 50,0 59,4
Есть 33,3 40,7 50,0 40,6
От менархе до 18 лет Sneathia spp./ Leptotrihia spp./ Fusobacterium spp. Нет 45,5 54,9 55,6 53,9
Есть 54,5 45,1 44,4 46,1
С 8 лет до менархе по мере урежения подмываний происходит увеличение частоты встречаемости этих микроорганизмов. От менархе до 18 лет наибольшая встречаемость этих организмов отмечена у девочек, которые подмываются после каждого посещения туалета (табл. 16).
После оценки особенностей микрофлоры влагалища в зависимости от гигиенических навыков девочек нами были сделаны выводы, которые представлены с учетом периодов полового развития: В нейтральном периоде:
• частота приема общего душа не имеет влияния на микрофлору влагалища;
• так как связи между числом подмываний и представительством различных микроорганизмов не выявлено, достаточно подмывания девочки утром и вечером.
В препубертатном периоде:
• частота приема общего душа не влияет на микрофлору влагалища;
• достаточно ежедневной смены белья, так как более частая смена белья не показывает достоверную разницу в количественном соотношении микрофлоры влагалища, а более редкая смена белья достоверно увеличивает присутствие уреаплазм (р=0,041);
• редкое подмывание, 3-4 раза в неделю, сопряжено с достоверно более высоким представительством условно патогенной микрофлоры и Atopobium vaginae (р=0,032).
В пубертатном периоде:
• нерегулярный прием душа приводит к достоверному увеличению общей бактериальной массы (р=0,045);
• подмывание 3-4 раза в неделю ассоциируется с более высоким уровнем Lachnobacterium spp./Clostridium spp. (р=0,044) и Peptostreptococcus spp. (р=0,033).
Сведения об авторах
Казакова Анна Владимировна - кандидат медицинских наук, доцент кафедры акушерства и гинекологии ИПО ФГБОУ ВО «Самарский государственный медицинский университет» Минздрава России E-mail: amigo14021980@yandex.ru
Уварова Елена Витальевна - доктор медицинских наук, профессор, заведующая 2-м гинекологическим отделением (гинекологии детского и юношеского возраста) ФГБУ «Научный центр акушерства, гинекологии и перинатологии им. акад. В.И. Кулакова» Минздрава России, президент Межрегиональной общественной организации «Объединение детских и подростковых гинекологов» (Москва) E-mail: elena-uvarova@yandex.ru
Спиридонова Наталья Владимировна - доктор медицинских наук, профессор, заведующая кафедрой акушерства и гинекологии ИПО ФГБОУ ВО «Самарский государственный медицинский университет» Минздрава России E-mail: nvspiridonova@mail.ru
Овчинникова Александра Олеговна - студентка 6-го курса лечебного факультета ФГБОУ ВО «Самарский государственный медицинский университет» Минздрава России
E-mail: aleksaov@bk.ru
Литература
1. Алгоритм проведения профилактических приемов в практике врача-гинеколога детского и подросткового возраста : пособие для врачей / А.В. Казакова, Н.В. Спиридонова, З.В. Богдан. Самара : Офорт, 2016. 40 с.
2. Гуркин Ю.А. Гигиена девочки-подростка // Детская и подростковая гинекология. М., 2009. С. 596-615.
3. Гуркин Ю.А., Михайлова Л.Е. Профилактика и лечение воспалений гениталий у девочек-подростков // Здоровье девочки. СПб., 2003. С. 42-44.
4. Казакова А.В., Спиридонова Н.В., Уварова Е.В., Комарова М.В. Анализ знаний по интимной гигиене у студенток колледжей и техникумов г. Самара // Репродуктивное здоровье детей и подростков. 2014. № 6. С. 60-67.
5. Клинические исследования средств интимной гигиены (российский опыт) // Гинекология. 2009. Т. 11, № 6. С. 46.
6. Клиническая фармакология для акушера-гинеколога: новые средства для интимной гигиены (по материалам 13-го Всемирного конгресса гинекологов-эндокринологов, Флоренция, Италия) // Гинекология. 2009. Т. 11, № 5. С. 45-48.
7. Кохреидзе Н.А., Ануфриенко Э.Г., Боброва И.В., Миронова А.В. Интимная гигиена девочки-подростка: принципы, современные возможности и проблемы внедрения // Педиатр. 2014. Т. 5, № 3. С. 42-45.
8. Кохреидзе Н.А., Кутушева Г.Ф. Проблемные аспекты диагностики и терапии вульвовагинита у девочек // Репродуктивное здоровье детей и подростков. 2013. № 2 (49). С. 30-36.
9. Основные закономерности развития репродуктивной системы девочек: пособие для врачей / А.В. Казакова, Н.В. Спиридонова, О.И. Линева. Самара : Офорт, 2013. 52 с.
10. Спиридонова Н.В., Казакова А.В. Особенности микробного пейзажа влагалища у девочек со слипчивым процессом наружных половых органах // Рос. вестн. акуш.-гин. 2014. № 2. С. 82-86.
11. Уварова Е.В. Медико-социальные аспекты репродуктивного здоровья современных девочек России // Вопр. соврем. педиатрии. 2006. Т. 5, № 5. Прил. 2 (Репродуктивное здоровье). С. 5-7.
12. Jones R., Danakas G.T., Lingen J. et al. Prepubescent vulvovaginitis Revised: 21 May 2011. Last Updated: 26 Apr 2011. URL: https://www.clinicalkey.com/ ContentPlayerCtrl/doPlay-Content/21-s2.0-1014351 (дата обращения: 13.03.14).
13. Lachmann N., Chadoutaud B., deBelilovsky C. et al. Local hygiene of pediatric vulvovaginitis // J. Am. Acad. Dermatol. 2011. Vol. 64, N 2. P. AB136.
14. Altun I, Cinar N.D., Dede C. Hygiene behaviour in university students in Turkey // J. Pakistan Med. Assoc. 2013. Vol. 63, N 5. P. 585-589.
References
1. Kazakova A.V., Spiridonova N.V., Bogdan Z.V. Algorithm of preventive techniques in practice gynecologist childhood and adolescence: a manual for physicians. Samara: Ofort, 2016: 40 p. (in Russian)
2. Gurkin Yu.A. Hygiene of a teenage girlFrom: Pediatric and Adolescent Gynecology. Moscow, 2009: 596-615. (in Russian)
3. Gurkin Yu.A., Mikhaylova L.E. Prevention and treatment of genital inflammation in adolescent girls. From: Girls Health. Saint Petersburg, 2003: 42-4. (in Russian)
4. Kazakova A.V., Spiridonova N.V., Uvarova E.V., Komarova M.V. Analysis of knowledge about intimate hygiene students at universities and colleges in Samara. Reproduktivnoe zdorove detey i podrostkov [Pediatric and Adolescent Reproductive Health]. 2014; (6): 60-7. (in Russian)
5. Clinical studies of intimate hygiene (Russian experience). Ginekologiya [Gynecology]. 2009; 11 (6): 46. (in Russian)
6. Clinical pharmacology for the obstetrician-gynecologist: new means for intimate hygiene (based on the materials of the 13th World Congress of Gynecologists and Endocrinologists, Florence, Italy). Ginekologiya [Gynecology]. 2009; 11 (5): 45-8. (in Russian)
7. Kokhreidze N.A., Anufrienko E.G., Bobrov I.V., Mironova A.V. Intimate hygiene teenage girls: principles, current opportunities and challenges of implementation. Pediatr [Pediatrician]. 2014; 5 (3): 42-5. (in Russian)
8. Kokhreidze N.A., Kutusheva G.F. Problematic aspects of diagnosis and therapy of vulvovaginitis in girls. Reproduktivnoe zdorove detey i podrostkov [Pediatric and Adolescent Reproductive Health]. 2013; 2 (49): 30-6. (in Russian)
9. Kazakovа A.V., Spiridonova N.V., Lineva O.I. The basic laws of development of the reproductive system of girls: A guide for physicians.Samara: Ofort, 2013: 52 р. (in Russian)
10. Spiridonova N.V., Kazakova A.V. Features of the microbial landscape of the vagina in girls with the adhesive process of the vulva Rossiyskiy vestnik akushera-ginekologa [Russian Messenger of Obstetrician-Gynecologist]. 2014; (2): 82-6. (in Russian)
11. Uvarova E.V. Medical and social aspects of reproductive health of modern Russian girlsVoprosy sovremennoy pediatrii [Current Pediatrics]. 2006; 5 (5). Suppl. 2: 5-7. (in Russian)
12. Jones R., Danakas G.T., Lingen J., et al. Prepubescent vulvovaginitis Revised: 21 May 2011. Last Updated: 26 Apr 2011. URL: https://www.clinicalkey.com/ContentPlayerCtrl/doPlay-Content/21-s2.0-1014351 (дата обращения: 13.03.2014).
13. Lachmann N., Chadoutaud B., deBelilovsky C., et al. Local hygiene of pediatric vulvovaginitis. J Am Acad Dermatol. 2011; Vol. 64 (2): AB136.
14. Altun I., Cinar N.D., Dede C. Hygiene behaviour in university students in Turkey. J Pakistan Med Assoc. 2013; 63 (5): 585-9.
