CC BY
47НАУКА И ОБРАЗОВАНИЕ, 2012, №1
БИОЛОГИЧЕСКИЕ НАУКИ, ЭКОЛОГИЯ
УДК 591.128.3: 599.322.2
Ритмы зимней спячки арктического суслика Spermophilus parryi при температуре тела ниже нуля
Н.Г. Соломонов, А.И. Ануфриев, И.М. Охлопков
Двум взрослым самцам S. parryi температурные накопители DS-1922 L были хирургически имплантированы в брюшную полость. Проанализировано 14 тыс. измерений температуры тела животных в период спячки. При низких положительных температурах среды в начальный период спячки градиент температур «среда-животное» составлял менее 1оС. При температурах среды минус 4-5оС, температура тела животных на протяжении баутов (периодов гипотермии) была минус 1,0-1,50оС, при температурах среды минус 6-8оС температура тела понижалась до минус 1,5-2,0оС. Наиболее продолжительные периоды гипотермии были отмечены с ноября по март. У одного суслика максимальная продолжительность гипотермии составила 450 ч (18,75 сут), у второго - 386 ч (16,08 сут).
Ключевые слова: арктические суслики, зимняя спячка, температура тела, гипотермия, ритмика пробуждений, бюджет времени.
The temperature storages DS-1922 L were surgically implanted into the abdominal cavities of two adult S. parryi males. 14 thousand measurements of the animals body temperature during animal hibernation were analyzed. The gradient «environment-animal» was less than 1оС at low positive environmental temperatures in the initial period of hibernation. The body temperature of animals for periods of hypothermia was minus 1,0-1,5оС at the environmental temperature minus 4-5оС, and medium body temperature fell to minus 1,5-2,0оС at the environmental temperature minus 6-8оС. The most prolonged periods of hypothermia were observed from November to March. Maximum duration of hypothermia was 450 hours (18,75 days) for the one Arctic ground squirrel and 386 hours (16,08 days) for the other.
Key words: arctic ground squirrel, hibernation, body temperature, hypothermia, rhythm of awakenings, time budget.
Среди многочисленных групп млекопитающих лишь представители двух зимоспящих видов способны находиться в состоянии гипотермии во время спячки с температурой тела ниже 0оС. Это длиннохвостый (Spermophilus undulatus Pallas, 1778) и берингийский (арктический) суслики (Spermophilus parryi Richardson, 1827). Географические популяции этих видов, обитающих в Якутии, пространственно разделены р. Лена. Зимняя спячка длиннохвостого суслика с температурой тела ниже нуля рассмотрена в ряде публикаций
СОЛОМОНОВ Никита Гаврилович - д.б.н., чл.-корр. РАН, советник РАН, акад. АН РС(Я); АНУФРИЕВ Андрей Иванович - д.б.н., в.н.с. ИБПК СО РАН, [email protected]; ОХЛОПКОВ Иннокентий Михайлович - к.б.н., ученый секретарь ИБПК СО РАН.
[1-7]. Спячка с отрицательной температурой тела у S. раггу1 впервые описана У.Ф. Мейером [8], позднее Б. Барнес [9] с применением радиотелеметрической регистрации температуры подтвердил возможность спячки & раггуг с температурой тела ниже нуля. Авторы [10], подробно изучив ход зимней спячки арктического суслика с температурой тела ниже нуля, выявили температурный диапазон, в котором способны гибернировать зверьки, и основные характеристики их метаболизма при этом.
Арктический суслик в Якутии заселяет территории с необычайно низкими зимними температурами воздуха. Так, абсолютный температурный минимум в районе г. Верхоянск составлял минус 67,8оС, летом воздух прогревается до 43оС. По-чвенно-грунтовые условия обитания этого грызу-
на характеризуются наличием вечномерзлого грунта мощностью до 500 м с горизонтом сезонной оттайки 80-100 см [11]. В сентябре-октябре в месторасположении зимовочных гнезд температура почвы достигает годового максимума (1-2оС). В начале ноябре опускается ниже 0о, достигая годового минимума (минус 10-12оС) в конце марта-начале апреля, а температура поверхности почвы под снегом с ноября по март находится на уровне минус 35-45оС. Арктический суслик в Якутии не имеет глубоких и теплых убежищ, углубленность нор до 80-100 см, и зимняя спячка, почти на всем ее протяжении, проходит при температурах среды ниже 0оС.
Систематических наблюдений за зимней спячкой арктического суслика с температурой тела ниже нуля с применением приборов непрерывного наблюдения ранее в России не было. В представленном сообщении приведены наблюдения за динамикой температуры тела и периодикой зимней спячки арктического суслика с температурой тела ниже 0оС и особенностями изменения температуры тела зверьков в период, предшествующий спячке.
Материал и методики
Двум взрослым самцам раггуг (отловленным в отрогах Верхоянского хребта в окрестностях г. Верхоянск) температурные накопители* DS-1922 L были имплантированы в брюшную полость. В течение периода исследований приборы находились внутри брюшины. Следовательно, измерялась температура «ядра» тела. При хирургическом извлечении приборов оказалось, что они закапсулированы, покрылись слоем соединительной ткани и прилегали к брюшине изнутри. Измерение температуры проходило непрерывно, режим регистрации был выбран с частотой 1 раз в 60 мин. После извлечения приборов выполнили компьютерную обработку данных с использованием стандартных статистических программ. Проанализировано около 14 тыс. измерений температуры тела и 4 тыс. измерений температуры среды в местах, где содержались животные. В период активной жизни сусликов содержали в виварии при температуре среды 16-18оС и естественном для данной местности фотопериоде. Питание - семена зерновых, подсолнечника, морковь, капуста, зелень. В сезон спячки в зимовальном подвале мо-
*Подробное описание прибора и основные характеристики можно найти на сайтах www.elin.ru, http:// www.thermochron.ru/, http://www. ibdl.ru/.
делировались условия, сходные с природными, в коренных местообитаниях животных. С октября по апрель температура снижалась с 1-3оС до минус 7-9оС. При подготовке к спячке зверьки практически удваивали массу тела (масса одного достигала 1380 г, второго - 1190 г), после окончания зимней спячки масса тела снижалась на 20-25%, достигая минимального годового значения в конце мая.
Результаты и обсуждения
Начало зимней спячки млекопитающих обычно связывают с их исчезновением из природных биотопов [12]. Но время начала залеганий животных в спячку с понижением температуры тела в естественной среде определить достаточно сложно. Так, арктический суслик в Верхоянье исчезает в природных биотопах к началу октября. Экспериментальные наблюдения показывают, что с середины октября температура тела зверьков периодически понижалась до 25-300С на фоне плавного снижения среднесуточной температуры тела. Следует отметить, что общее снижение температуры тела арктических сусликов начинается уже в августе. За полтора месяца, предшествующих спячке, среднесуточная температура тела снижалась на 2-3оС (табл.1). Возрастают ее суточные колебания на фоне общего снижения температуры тела.
Зимняя спячка начиналась в октябре-начале ноября. Начало спячки характеризовалось относительно кратковременными, постепенно нарастающими понижениями температуры тела. «Глубокая» спячка с продолжительными (до 8-10 сут) периодами гипотермии наступала с середины ноября (рис. 1). На протяжении зимнего периода температура среды в помещении, где проходила спячка сусликов, постепенно снижалась, минимальные температуры были в феврале - марте до минус 8,5оС. Среднемесячная температура тела у одного из сусликов на протяжении сезона зимней спячки изменялась так (оС): сентябрь *720(35,6±0,04); октябрь 744(23,4±0,53); ноябрь 720(5,3±0,34); декабрь 744(1,94±0,25); январь 744(-0,08±0,18); февраль 670(0,89± ±0,30); март 744(4,48±0,44); апрель 720(23,01±1,16) (табл.2).
У суслика 1 гипотермия была отмечена уже в середине-конце сентября. Этот зверек залег в
Т а б л и ц а 1
Изменение среднесуточной температуры тела арктического суслика перед началом спячки, оС
Период 5 августа 15 августа 25 августа 5 сентября 15 сентября 25 сентября
M±m 37,23±0,23 37,0±0,10 36,92±0,15 35,85±0,18 35,56±0,21 34,83±0,27
M±m 35,5-9,0 36,0-8,0 36,0-38,0 34,0-37,0 34,0-7,5 30,5-36,5
спячку на 8-10 дней раньше. В период спячки температура тела у него была ниже и продолжительность периодов с пониженной температурой была больше. С приближением весны у обоих сусликов при пробуждениях температура тела стала повышаться до 37,5-38,0оС, в то время как в период, который мы называем «глубокая спячка», это декабрь-март, температура во время спонтанных пробуждений повышалась в основном до 36,5оС.
При низких положительных температурах среды, в начальный период спячки, градиент температур «среда-животное» составлял менее 1оС. С понижением температуры среды до отрицательных значений (минус 1-3оС) температура тела зверьков снижалась до околонулевых значений. При температурах окружающей среды минус 4-5оС температура тела животных на протяжении бау-тов (периодов гипотермии) была минус 1,0-1,5оС, при температурах среды минус 6-8оС температура тела понижалась до минус 1,5-2,0оС.
Рис. 1. Динамика температуры тела у арктического суслика в период зимней спячки: А -суслик 1; Б - суслик 2
На протяжении периода оцепенения температура тела изменялась так: после очередного спонтанного пробуждения температура тела зверька монотонно, на протяжении 20-24 ч снижалась, достигала отрицательных значений и поддерживалась на таком уровне до следующего пробуждения (рис.2). Длительность разогревания зверьков во время пробуждений в основном не превышала 4-6 ч, за этот период температура тела зверьков с минус 2оС повышалась до 35-37оС. Процесс вхождения в спячку, снижение температуры тела, составлял 16-24 ч. Отметим, что в наших наблюдениях температура тела гибернирующего суслика не опускалась ниже минус 2оС даже при температурах среды минус 8,5оС [13]. При наблюдении за североамериканским подвидом арктического суслика (S. parryi kennicottii) внутри брюшной полости была зарегистрирована темпера-
Т а б л и ц а 2 Изменение среднесуточной температуры тела
у арктических сусликов в период зимней спячки,
оС*
* n(M± m); n - число измерений.
Период/животное n Суслик 1 Суслик 2
Сентябрь M±m Min-max 720 35,61±0,04 29,0-38,0 36,6±10,036 33,5 - 38,5
Октябрь M±m Min-max 744 23,39±0,53 2,5 - 38,0 28,01±0,48 2,0 - 38,0
Ноябрь M±m Min-max 720 5,26±0,34 0,0-38,0 23,50±0,57 2,0 - 38,5
Декабрь M±m Min-max 744 1,94±0,25 -0,5 - 36,5 4,68±0,35 -0,5 - 36,5
Январь M±m Min-max 744 -0,08±0,18 -2,0 - 36,5 2,38±0,29 -0,5 - 36,5
Февраль M±m Min-max 670 0,89±0,30 -2,0 - 37,0 1,37±0,27 -1,5 - 36,5
Март M±m Min-max 744 4,48±0,44 -2,0 - 37,5 0,97±0,25 -1,5 - 36,5
Апрель M±m Min-max 720 23,01±1,16 -0,5 - 38,0 9,19±1,18 -0,5 -38,0
Рис. 2. Динамика температуры тела у арктического суслика во время короткого цикла спячки (баута): 1 - температура тела; 2 - температура среды
тура минус 2,9оС [9]. У этого же подвида арктического суслика в брюшной полости при температуре среды минус 8,0оС температура тела не понижалась ниже минус 1,0оС, при температуре среды минус 16оС намечалась тенденция к росту температуры тела [10].
Анализ продолжительности периодов гипотермии и пробуждений у экспериментальных животных в спячке показал, что отрицательные температуры тела существенно не меняют ритмику зимней спячки и продолжительность частей ее составляющих (рис.3, табл.3). Продолжительность периодов гипотермии постепенно нарастает, достигает максимума в конце января-начале февраля, затем также постепенно снижается. Продолжительности пробуждений постепенно уменьшаются, а к завершению спячки вновь удлиняются. Наиболее продолжительные периоды гипотермии были отмечены с ноября по март. У одного суслика максимальная продолжительность гипотермии составила 450 ч (18,75 сут), у второго -386 ч (16,08 сут). Продолжительность пробуждений на протяжении периода спячки изменялась в основном незначительно и составляла 4-6% от общего времени зимней спячки.
У арктического суслика на Аляске при температурах среды минус 6-8оС продолжительность периодов гипотермии составляла 8-10 сут, а максимальная длительность при околонулевых температурах была не более 15,1 сут [10]. В выполненных нами ранее исследованиях показано, что у арктического суслика максимальная продолжительность периодов гипотермии составляет не более 453 ч (18,86 сут) [6], значительно превышает этот показатель у европейского и золотистого сусликов (S. citellus b S. lateralis) не более 14 сут, [14, 15] и близка по продолжительности к периодам гипотермии европейского сурка M. marmota (19 сут) [16].
Рис. 3. Длительность периодов гипотермии и пробуждений у арктического суслика 1 на протяжении сезона зимней спячки: 1 - пробуждения; 2 - периоды гипотермии
В длительность гипотермии мы включали время снижения температуры после пробуждения и время спячки до начала следующего пробуждения. В длительность пробуждений входили период нормотермного состояния и время саморазогревания. Общая продолжительность периода зимней спячки у одного суслика составила 3825 ч, у второго - 2941 ч, периоды нормотермии у зверьков соответственно были 5,6% и 4,1% от общего времени спячки. Вся спячка состояла из 13-15 коротких циклов-баутов. Подобный ход процесса
Т а б л и ц а 3
Продолжительность гипотермного и нормотермного состояния у арктического суслика на протяжении зимней спячки
Параметр/животное Суслик 1 Суслик 2
Средняя длит. гипотермии, ч 12(300,91±37,14) 11(256,27±31,18)
Мт-Мах, ч 81,0-450,0 41,0-386,0
Общая длит. гипотермии, ч 3611,0 2819,0
Длит. гипотермии,% 94,41 95,85
Средняя длит. пробуждений, ч 11(19,45±3,95) 10(12,2±0,87)
Мт-Мах, ч 10,0-56,0 9,0-17,0
Общая длит. пробуждений, ч 214,0 122,0
Длит. пробуждений,% 5,59 4,14
Общее время спячки, ч 3825 2941
наблюдался у арктических сусликов до окончания сезона зимней спячки.
Критерием успешности зимней спячки является выживаемость животных. О самом ходе зимней спячки можно судить по количеству спонтанных пробуждений и энергозатратах животных, по потерям их массы тела. Полученные данные свидетельствуют, что арктический суслик в Якутии прекрасно адаптирован к зимовке в условиях отрицательных температур. Экспериментальные животные успешно перезимовали, затратив необходимый минимум энергии, при этом в течение длительного времени глубинная температура тела зверьков была ниже 0оС. Ранее на S. undulatus было показано, что в спячке при оптимальных температурах среды потери массы тела сусликами на протяжении периодов оцепенения незначительны. 95-97% потерь массы, а, следовательно, и энергозатрат приходится на пробуждения, чем продолжительнее оцепенения, тем успешнее зимовка [6]. Зимняя спячка арктического и длиннохвостого сусликов в Якутии близка по ряду параметров. Оба вида зимуют при отрицательных температурах окружающей среды, имеют самые крупные размеры и массу тела среди представителей рода Spermophilus, способны находиться в гипотермии с температурой тела ниже 0оС. Сходна и ритмика зимней спячки. У обоих видов около 95% зимовки приходится на состояние с пониженной температурой тела и лишь 5% энергозатратная часть спячки - пробуждения. Максимальная продолжительность периодов оцепенения у длиннохвостого суслика до 17 сут и у арктического до 19 сут, превышает подобные показатели других представителей рода Spermophilus. Общее время пребывания в состоянии гипотермии также значительно выше, чем у других представителей рода.
Спячка арктического суслика с температурой тела ниже нуля является естественной адаптацией животных к условиям среды в период перезимовки и существенно не влияет на ритмы зимней спячки.
Исследования выполнены при финансовой поддержке РФФИ, проект 09-04-98510-р_вос-тока.
Литература
1. Некипелов Н.В., Пешков Б.И. Наблюдения над спячкой некоторых млекопитающих // Известия Иркутского гос. н.-и. противочумн. ин-та Сибири и Дальнего Востока. - 1958. - Т.20. - С. 29-37.
2. Пауллер О. Ф. О зимней спячке длиннохвостого суслика и условиях перезимовки блох в его гнезде // Известия Иркутского гос. н.-и. противочумн. ин-та Сибири и Дальнего Востока. -1959. - Т.21. - С. 334-339.
3. ВасильевГ.И., ЖовтыйИ.Ф. Наблюдения за условиями перезимовки длиннохвостого суслика и его эктопаразитов // Докл. Иркутского гос. НИИ. противочумн. ин-та. - 1974. - Т. 10. - C. 218-221.
4. Соломонов Н.Г., Ахременко А.К., Ануфриев А.И. Динамика энергетических субстратов в тканях пробуждающихся сусликов // Механизмы зимней спячки. - Пу-щино, 1987. - С.48-56.
5. АнуфриевА.И., АхременкоА.К. Энергетическая стоимость зимней спячки длиннохвостого суслика // Экология. - 1990. - №> 5. - С.68-72.
6. Ануфриев А.И. Механизмы зимней спячки мелких млекопитающих Якутии. - Новосибирск: Изд-во СО РАН, 2008. - 158 с.
7. Solomonov N.G., Anufriev A.I., Solomonova T.N. Mechanisms of hibernation in small mammals of Yakutia// Cryobiology. - 2010. - V. 61, issue 3. - Р.397.
8. Mayer W. V. The protective value of the burrow system to the hibernating arctic ground squirrel, S. undulatus// Anat. Rec. - 1956. - V 122. - P. 437-438.
9. Barnes B.M. Freeze avoidance in a mammal: body temperatures below 0°C in an Arctic hibernator// Science. -1989. - V 244. - P. 1593-1595.
10. Buck C.L., Barnes B.M. Effects of ambient temperature on metabolic rate, respiratory quotient, and torpor in an arctic hibernator // Am. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. Physiol. - 2000. - V. 279, №> 1. - P. 255-262.
11. Гаврилова М.К. Климат Центральной Якутии. -Якутск, 1973. -118 с.
12. Калабухов Н.И. Спячка млекопитающих. - М.: Наука, 1985. - 264 с.
13. Solomonov N.G., Khlebnyy E., Anufriev A.I., Yadrikhinsky V.F. Body temperature decrease in the arctic ground squirrel during hibernation until minus 2°C // Cryobiology. - 2011. - V. 63, issue 3. - Р.333.
14. PengelleyE.T., Asmundson S.M., BarnesB.M., Aloja R.S. Relationship of light intensity and photoperiod to circannual rhythmic in the hibernating ground squirrel, Citellus lateralis // Comp. Biochem. and Physiol. - 1976. -V 56(A), №№2. - P. 273-277.
15. Hut R.A., Barnes B.M., Daan S. Body temperature patterns before, during, and after semi-natural hibernation in the European ground squirrel // J. Comp. Physiol. [B]. -2002. - V 172(1). - P.47-58.
16. Ortmann S., Heldmaier G. Regulation of body temperature and energy requirements of hibernating Alpine marmots (Marmota marmota) // Am. J. Physiol. Regulatory Integrative Comp. Physiol. - 2000. - V. 278, №№ 3. - P.698-704.
Поступила в редакцию 23.12.2011
