CC BY
43
Journal of Stress Physiology & Biochemistry, Vol. 10 No. 4 2014, pp. 56-66 ISSN 1997-0838 Original Text Copyright © 2014 by Glyan’ko and Ischenko
ORIGINAL ARTICLE
Rhythmical changes of a level nitric oxide (NO) in roots etiolated seedlings of pea (Pisum sativum L.) and influence of exogenous calcium
A.K. Glyan’ko, A.A. Ischenko
Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry, Siberian Branch of Russian Academy of Sciences, PO 317, Irkutsk, 664033, Russia
*E-Mail: akslyanko@sifibr.irk.ru
Received September 16, 2014
Studied time dynamics (during 60 mines) a level oxide nitric (NO) in cross cuts of roots 2 -daily etiolated seedlings of pea sowing (Pisum sativum L.) by use of fluorescent probe DAF-2DA and a fluorescent microscope depending on action exogenous calcium (Ca2+). During an exposition of seedlings on water, solution CaCl2 are shown fluctuation in level NO in roots - his increase and decrease that testifies to the certain rhythm in generation NO. Exogenous factors (Ca2+) change time dynamics of level NO in comparison with variant “water”. Ca2+chelate EGTA removes action exogenous calcium on rhythmical change of a level NO in roots. Results are discussed in aspect of close interference of signaling systems and molecules (Ca2+, NO, Н2О2).
Key words: Pisum sativum L., calcium (Ca2+), calcium chelate (EGTA), fluorescent probe, nitric oxide (NO)
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 10 No. 4 2014
57
Rhythmical changes of a level nitric oxide (NO) ...
ORIGINAL ARTICLE
Ритмичные изменения уровня оксида азота (NO) в корнях этиолированных проростков гороха (Pisum sativum L.) и влияние экзогенного кальция
А.К. Глянько, А.А. Ищенко
Федеральное государственное бюджетное учреждение науки Сибирский институт физиологии и биохимии растений СО РАН, 664033, Иркутск, ул. Лермонтова, 132, Россия
*E-Mail: akslyanko@sifibr.irk.ru
Поступила в редакцию 16 Сентября 2014 г.
Изучали временную динамику (в течение 60 мин) уровня оксида азота (NO) в поперечных срезах корней 2-суточных этиолированных проростков гороха посевного (Pisum sativum L.) c использованием флуоресцентного зонда DAF-2DA (4,5-диаминофлуоресцеин диацетат) и флуоресцентного микроскопа в зависимости от действия экзогенного кальция (Са2+). В течение экспозиции проростков на воде и растворе CaCl2 (100 мкМ) показаны флуктуации в уровне NO в корнях - его повышение и снижение, что свидетельствует об определенном ритме в генерации NO. Экзогенный Са2+ изменяет временную динамику уровня NO по сравнению с вариантом «вода». Хелатор Са2+ ЭГТА (этиленгликоль тетрауксусная кислота) нивелирует действие экзогенного кальция на ритмичное изменение уровня NO в корнях. Результаты обсуждаются в аспекте тесного взаимовлияния сигнальных систем и молекул (Ca2+, NO, Н2О2).
Key words: Pisum sativum L., кальций (Са2+), хелат кальция (ЭГТА), флуоресцентная проба, оксид азота (NO)
Активные формы азота (АФА) включают низкомолекулярные соединения: NO,
пероксинитрит (OONO-), N2O3, NO2-, NO-, NO+, NO2 - радикал и др. Роль АФА в процессах взаимодействия сигнальных систем одна из
наименее изученных сторон. При изучении этого вопроса основное внимание уделяется NO -молекуле-радикалу, обладающей широким спектром биологического действия (Dmitriev, 2004). Следует заметить, что NO в растительных тканях
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 10 No. 4 2014
Glyan’ko and Ischenko
58
может выполнять роль и метаболита, и сигнальной экспрессией генов. Так, показана активация Са2+-
молекулы и токсичного соединения (Glyan'ko et al., кальмодулинзависимой киназы (ССаМК)
2009; Meilhos et a/., 2011). Как метаболит она ритмичными изменениями концентрации кальция в
может участвовать в посттрансляционной цитоплазме и органеллах, что сопровождается
модификации белков (S-нитрозилирование, усилением генерации NO (Courtois et al., 2008).
металлонитрозилирование, тирозиннитрование c Оксид азота в свою очередь может влиять на
OONO-); как сигнальная молекула - инициировать кальциевые каналы путем S-нитрозилирования
экспрессию генов; как токсическое вещество - сенсора кальция кальмодулина (СаМ), что
вызывать совместно с АФК апоптоз клеток. В блокирует приток Са2+ в цитоплазму (Jeandroz et
растениях NO выполняет функцию сигнальной al., 2013). Исходя из этого, можно говорить о
молекулы и одного из важнейших компонентов перекрестном и взаимном влиянии двух сигнальных
защитной системы при действии стрессовых соединений на процессы метаболизма, особенно
факторов (Kolupaev, Karpets, 2009). Анализируя при трансдукции абиотических и биотических
литературные данные, можно прийти к сигналов (Jeandroz et al., 2013; Vandelle et al.,
заключению, что биохимическая генерация NO 2006). Однако механизмы с помощью которых NO
регулируется механизмом(ами), в котором(ых), по- модулирует поток Са2+ в клетках до конца
видимому, задействован кальций. Известно, что непонятны.
NO контролирует гомеостаз ионов кальция (Са2+) в В данном случае, речь может идти об
клетках организмов (Clementi, 1998) и почти все автоколебательных процессах в химических
типы кальциевых каналов и транспортеров реакциях, когда эти колебания включаются в цепь
регулируются оксидом азота через S- взаимодействий между собой и регулируются, по-
нитрозилирование белков или с участием видимому, геномом (Detari, Karcagi, 1984). О
вторичных мессенджеров NO - циклических ГМФ тесном взаимодействии сигнальных молекул, в
^GMP), АДФР (cADPR) и протеинкиназ (ПК) частности, Са2+, NO и Н2О2, в растительных клетках
(Besson-Bard et al., 2008). Эндогенные и в литературе известно (Jeandroz et al., 2013;
экзогенные источники NO активируют приток Са2+ Steinhorst, Kudla, 2013). Однако механизмы,
в цитоплазму из внеклеточного пространства управляющие этими взаимодействиями, до конца
(Garcia-Mata et al., 2003; Lamotte et al., 2004). С не выяснены. Наиболее изученными в этом плане
другой стороны, увеличение концентрации являются механизмы колебаний (осцилляций) Са2+
цитозольного Са2+ под действием внешних в цитоплазме, образующиеся за счет притока этого
факторов влияет на синтез NO, что ведет к элемента из внеклеточного пространства и
усилению физиолого-биохимических процессов и внутриклеточных органелл и последующим его
каскаду сигнальных реакций, сопровождаемых уменьшением (оттоком) из цитоплазмы (Denisenko,
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 10 No. 4 2014
59
Rhythmical changes of a level nitric oxide (NO) ...
Kuz'mina, 2013).
В задачу наших исследований входило изучение динамики уровня NO в корнях этиолированных проростков гороха с целью выяснения характера изменений NO в зависимости от экзогенного кальция и оценке генерации NO как автоколебательного процесса, зависимого от других процессов и регулируемого, вероятно, единым механизмом.
MATERIALS AND METHODS
Объектом исследований служили проростки гороха посевного (Pisum sativum L.), сорт Ямальский, выращенные в пластмассовых кюветах на влажной фильтровальной бумаге при 22оС. Перед замачиванием семена промывали теплой проточной водой с мылом и обеззараживали 3 % раствором перекиси водорода в течение 15 мин. После этого семена заливали прокипяченной водопроводной водой (60оС) и помещали в термостат для прорастания при 22оС в течение 48 ч. Для исследований отбирали однородные проростки с длиной корней 25-30 мм.
В экспериментах с действием экзогенного кальция опытные проростки экспонировали на растворе СаСЬ в концентрации 100 мкМ. Обработку проростков кальцием и ЭГТА (100 мкМ) проводили перед началом опыта. Содержание NO в тканях корня определяли с использованием флуоресцентного зонда 4,5-диаминофлуоресцеин диацетата (DAF - 2DA). Это соединение проникает через клеточную мембрану и деацетилирует с помощью внутриклеточных эстераз в 4,5-диаминофлуоресцеин (DAF-2), который образует с
NO флуоресцирующее соединение -диаминотриазолфлуоресцеин триазол (DAF-2T) (Nakatsuboa et a., 1998). Перед окрашиванием исходные корни прединкубировали на соответствующих варианту опыта средах (Н2О, СаС12, СаС12+ЭГТА) в течение необходимого времени: 10, 20, 30 и так далее минут. Затем отрезки корней (участки 5 - 15 мм от апекса) инкубировали в среде для окрашивания, содержащей 10 мкМ DAF-2DA и 10 мМ трис-HCl (pH 7.4), в течение 20 мин на качалке, при 26оС. Интенсивность флуоресценции оценивали на поперечных срезах (толщина 100 - 150 мкм) из окрашенных отрезков корней с использованием флуоресцентного микроскопа Axio Observer Zl (Германия) с цифровой монохромной камерой Axio Cam MRm3 и пакетом программного обеспечения для захвата и анализа изображений Axio Vision Rel.4.6. Блок фильтров № 10, длина волны возбуждения 450-490 нм, эмиссия 515-565 нм. Основное флуоресцентное свечение в срезах корней в наших опытах зафиксировано в эпидермальных клетках корня (Glyan'ko, 2013). Результаты анализа срезов корней представлены в относительных единицах интенсивности флуоресцентного свечения, выраженные в % от нулевой точки (0 мин), значение которой принималось за 100%.
Содержание общего кальция в корнях проростков определяли на атомно-абсорбционном спектрометре модели 403 фирмы Perkin Elmer (США) в пламени ацетилен-воздух (Glyan'ko et a/., 2013). Результаты представляют собой средние
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 10 No. 4 2014
Glyan’ko and Ischenko
60
арифметические с указанием стандартной ошибки видимому, может служить объяснением характера
из трех независимых экспериментов. Число динамики флуктуаций NO в варианте с экзогенным
анализируемых срезов корней при кальцием. Опыт с экспозицией проростков на
микроскопических исследованиях не менее 10. растворе СаС12 + ЭГТА свидетельствует о
Достоверность различий средних значений нивелировании влияния экзогенного кальция на
оценивали по f-критерию Стъюдента. флуктуации уровня NO (рис. 1). Это, по-видимому,
Статистическую обработку данных проводили с можно объяснить связыванием внеклеточного
помощью пакета программ Microsoft Excel. кальция ЭГТА.
RESULTS AND DISCUSSION Общий вывод, который можно сделать из
На рисунке 1 представлены кривые линии, полученных результатов состоит в том, что в
характеризующие динамику уровня NO в течение краткосрочных опытах обнаружены ритмичные
60 мин. В варианте «вода» четко прослеживаются изменения уровня оксида азота и влияние на эти
ритмичность флуктуаций в содержании оксида флуктуации ионов кальция. Можно предположить,
азота: повышение через 10, 30, 50 мин и что активация Са2+-каналов и стимуляция
уменьшение через 20, 40 и 60 мин. Флуктуации в поступления ионов Са2+ в цитоплазму оказывает
уровне NO наблюдаются и на фоне действия влияние на генерацию NO. Однако здесь
экзогенного источника кальция (100 мкМ СаС!2) необходимо заметить, что вопрос о путях синтеза
(рис. 1). Однако временная зависимость NO в растениях остается до настоящего времени
флуктуаций уровня NO в этом случае иная: до конца нерешенным. С одной стороны бесспорно
повышение уровня оксида азота через 20, 40, 60 признается путь синтеза NO с участием
мин, снижение - через 10, 30, 50 минут. Таким цитозольной нитратредуктазы (НР), но
образом, экзогенный кальций влияет на функциональная связь между ионами кальция и
содержание оксида азота, изменяя временную активностью НР остается под вопросом (Courtois et
амплитуду его синтеза и сохраняя ритмичность a/., 2008). Второй путь синтеза NO, связанный с
флуктуаций. Надо полагать, что подобное влияние использованием в качестве субстрата L-аргинина,
экзогенного кальция связано с увеличением подтвержден многочисленными исследованиями
апопластного и внутриклеточного Са2+. Об этом [Besson-Bard et al., 2008; Glyan'ko, 2013), но не
косвенно можно судить по содержанию общего доказан присутствием в растениях фермента
кальция в корнях проростков спустя 60 мин. после идентичного NO-синтазе (NOS) млекопитающих,
начала экспозиции. Так, содержание общего катализирующей окислительную реакцию синтеза
кальция в корнях с 860±36 мкг/г сухого вещества в NO из L-аргинина в животных клетках. Что же
контроле увеличивается до 1043±28 мг/ г сухого касается взаимосвязи между Ca2+ и генерацией
вещества в варианте с экзогенным Са2+, что, по- NO по аргинин-зависимому пути, то имеются
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 10 No. 4 2014
61
Rhythmical changes of a level nitric oxide (NO) ...
данные о необходимости ионов кальция в метаболизма, особенно при трансдукции
реакции, катализируемой предполагаемой абиотических и биотических сигналов (Vandelle et
растительной NO-синтазой (Vandelle et al., 2006). al., 2006; Kolupaev, 2007; Besson-Bard et al.,
Зависимость активности конститутивной изоформы 2008a).
сNOS млекопитающих от кальмодулина и ионов Накопление цитозольного NO будет вести к
Ca2+ (Bogdan, 2001) подтверждена также и в стимуляции процессов, оказывающих влияние на
опытах с различными видами растений (Corpas et гомеостаз Ca2+ во внутриклеточных органеллах
а/., 2006). Предполагаются и другие источники путем создания в цитоплазме кальциевых волн
генерации NO - с участием гидроксиламина, (осцилляций), составляющих звенья в трансдукции
полиаминов, ксантиноксидоредуктазы, информации в геном (Medvedev, 2010; Jeandroz et
неэнзиматического пути и, возможно, другие al., 2013). Кальциевые волны осуществляются за
(Freschi, 2013). Множество путей синтеза NO в счет мембранного транспорта, Са2+-АТФаз, киназ,
растениях затрудняет определение основного из белков-сенсоров (Tarchevsky, 2002). Действие NO
них. Можно предположить, что это будет зависеть на генерацию АФК, которые влияют на Са2+-
от мест их локализации в клетках, тканях, органах. каналы, может проявляться в ингибировании
По данным Glyan'ko (2013) в этиолированных активности НАДФН-оксидазы за счет S-
проростках гороха функционируют как НР-путь нитрозилирования цистеина (Cys890) фермента
синтеза NO, так и L- аргинин зависимый путь. (Yun et al., 2011).
NO играет специфическую роль в регуляции Необходимо отметить роль АФК (О2-, Н2О2),
Са2+-гомеостаза путем модуляции активности Са2+- основными продуцентами которых являются
каналов как на плазмалемме, так и на мембранах мембранная НАДФН-оксидаза и апопластная
внутриклеточных органелл (Besson-Bard et al., супероксиддисмутаза (Marino et al., 2012). АФК
2008). Так, показана активация Са2+- оказывают влияние, как и NO, на проницаемость
кальмодулинзависимой киназы (ССаМК) Са2+-каналов, связывают оксид азота с
изменениями концентрации кальция в цитоплазме образованием пероксинитрита (OONO-), образуют
и органеллах, что сопровождается усилением положительную обратную связь по регуляции
генерации NO (Courtois et al., 2008). Оксид азота в НАДФН-оксидазы путем фосфорилирования
свою очередь может блокировать приток Са2+ в фермента (Kimura et al., 2012). О волновой
цитоплазму через кальциевые каналы путем S- природе функционирования АФК (Н2О2) в
нитрозилирования сенсора кальция кальмодулина растительных клетках сообщается в ряде работ, в
(СаМ) (Jeandroz et al., 2013). Исходя из этого, которых доказывается наличие в клетках
можно говорить о перекрестном и взаимном арабидопсиса АФК-волн, выполняющих функцию
влиянии двух сигнальных соединений на процессы системного сигнала на длинные дистанции,
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 10 No. 4 2014
Glyan’ko and Ischenko
62
связанного с формированием системной фосфорилирование белков - факторов регуляции
устойчивости к действию стрессоров (Miller et al., транскрипции (Steinhorst, Kudla, 2013; Tarchevsky,
2009; Mittler et a/., 2011). И главную роль в этих 2002).
процессах играет НАДФН-оксидаза (RbohD Необходимо отметить, что существенным
oxidase) - генератор АФК, активность которой компонентом сигнальных систем являются Са2+-
связана с Са2+-сигналингом и Са2+-регулируемыми спайки (calcium spiking), образующие в результате
киназами (Steinhorst, Kudla, 2013). Показаны флуктуаций в концентрации кальция. Са2+-спайки
колебания в активности микросомальной НАДФН- локализуются в околоядерном пространстве и
оксидазы этиолированных проростков гороха, что формируются с участием белков ионных каналов
может влиять на уровень генерации АФК (Glyan'ko, (CASTOR, POLLUX), нуклепоринов (NUP85,
Ischenko, 2013). NUP133) и связаны с осцилляциями кальция в
Флуктуации NO могут поддерживаться за счет нуклеоплазме (Oldroyd, Downie, 2008). Они, в
связывания этой молекулы «NO-мишенями», к частности, активируют кальций-зависимую
которым, в частности, относятся несимбиотический кальмодулинкиназу (CCaMK) и далее рецептор
гемоглобин и нитрозоглутатион (GSNO) (Besson- цитокинина - гистидинкиназу (LjHK1, MtCRE1), что
Bard et al., 2008; Sanchez et a/., 2011). GSNO инициирует процесс деления клеток. В то же время
является внутриклеточным резервуаром NO и действие цитокинина тесно связано с NO (Freschi,
может спонтанно освобождать оксид азота и 2013).
выполнять роль проводника NO между клетками Эндогенный ритм генерации NO в корнях, по
(Neill et al., 2008). всей вероятности, свидетельствует о наличии в
Все эти процессы ведут к формированию NO- клетках механизма, регулирующего как
волн, которые оказывают влияние на выход Са2+ из образование NO, так и АФК. Это подтверждается
внутриклеточных органелл (вакуолей, ядра и др.) в данными литературы о том, что в ответ на
цитоплазму и на обратный процесс. Наличие в различные факторы генерация NO и АФК в
клетке многочисленных «Са2+-мишеней» создает клетках происходит одновременно и изменения в
условия для уменьшения концентрации этого концентрации одного из компонентов оказывает
элемента в цитоплазме и формированию влияние на уровень другого (Neill et al., 2008).
кальциевых осцилляций, которые наряду с NO- Подобный механизм, очевидно, связан с
волнами, инициируют экспрессию ядерных генов. гомеостазом ионов Са2+, выражающийся в
Эти процессы осуществляются за счет различных пульсирующем изменении концентрации этого
процессов (Medvedev, 2010). Особую роль в этом иона в цитоплазме (Са2+-волны). В последнее
выполняют кальмодулин (CaM) и протеинкиназы, время это явление в литературе обозначается
зависимые от Са2+ и осуществляющие термином “Са2+-сигнатура” (са!аит signatures),
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 10 No. 4 2014
63
Rhythmical changes of a level nitric oxide (NO) ...
которое характеризует флуктуации в концентрации внутриклеточного кальция по таким параметрам как: амплитуда, частота, продолжительность
пульсов (Whalley, Knight, 2013). Показано влияние АФК (Н2О2) на синтез NO с участием НР у проростков арабидопсиса (Wang et a/., 2010).
Таким образом, из вышеизложенного можно сделать вывод об определенном ритме в изменении уровня NO в клетках проростков гороха
и о тесном взаимовлиянии Са2+, NO и АФК - как компонентов сигнальных систем растения, функционирование которых регулируется, вероятно, сходным(и) механизмом(ами). В этой связи предстоит выяснить механизм действия кальция и его влияние на перекрестное взаимодействие других сигнальных молекул, в частности, NO и Н2О2. Все эти механизмы, по-видимому, инициируются действием внешних факторов.
Рисунок 1. Рис. Динамика интенсивности флуоресценции в корнях этиолированных проростков гороха на фоне воды, экзогенного кальция и ЭГТА.
1 - вода; 2 - 100 мкМ СаС12 ; 3 - 100 мкМ СаС12 + 100 мкМ ЭГТА
ACKNOWLEDGMENT
Авторы выражают благодарность А.В. Степанову, Г.Г. Васильевой за помощь в проведении исследований.
REFERENCES
Besson-Bard A., Pugin A. and Wendehenne D. (2008)
New insights into nitric oxide signaling in plants. Annu. Rev. Plant Biol., 59, 21-39.
Besson-Bard A., Courtois C., Gauthier A., Dahan J., Dobrowolska G., Jeandroz S., Pugin A. and Wendehenne D. (2008a) Nitric oxide in plants production and cross-talk with Ca2+ signaling. Mol.
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 10 No. 4 2014
Glyan’ko and Ischenko
64
Plant, 1, 218-228.
Bogdan C. (2001) Nitric oxide and the regulation of gene expression. Trends Cell Biol., 11, 66-75.
dementi E. (1998) Role of nitric oxide and its intracellular signaling pathways in the control of Ca2+ homeostasis. Biochem. Pharmacol., 55,
713-718.
Corpas F.J., Barroso J.B., Carreras A., Valderrama R., Palma J.M., Leon A.V., Sandalio L.M. and del Rio L.A. (2006) Constitutive arginine-dependent nitric oxide synthase activity in different organs of pea seedlings during plant development. Planta, 224, 246-254.
Courtois C., Besson A., Dahan J., Bourque S., Dobrowolska G., Pugin A. and Wendehenne D. J. (2008) Nitric oxide signaling in plants: interplays with Ca2+ and protein kinases. Exp. Bot., 59, 155163.
Denisenko V.Yu. and Kuz'mina T.I. (2013) On the problem of identification of intracellular signaling pathways. Biochemistry (Moskow), 78, 431-433.
Detari L. and Karcagi V. (1984) Biorhithms (Ed. V.B. Chernyshov). M.: Mir Press, 160 p.
Dmitriev A.P. (2004) The signaling role of nitric oxide in plants. Cytol. Genet. (Ukraine), 38, 67-75.
Freschi L. (2013) Nitric oxide and phytohormone interactions: current status and perspectives. Front. Plant Sc/., 4, Article 398.
Garcia-Mata C., Gay R., Sokolovski S., Hills A., Lamattina L. and Blatt M.R. (2003) Nitric oxide regulates K+ and Cl- channels in guard cells through a subset of abscisic acid-evoked signaling
pathways. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 100, 11116-11121.
Glyan'ko A.K., Mitanova N.B. and Stepanov A.V. (2010) The physiological role of nitric oxide (NO) in plants. The Bulletin of Kharkiv National Agrarian University. Series Biology, 1 (19), 6-20.
Glyan‘ko A.K. and Ischenko A.A. (2013) Influence of rhizobial inoculation and calcium ions on the NADPH oxidase activity in roots of etiolated pea seedlings. Appl. Biochem. Microbiol., 49, 215219.
Glyan'ko A.K. (2013) Initiation of nitric oxide (NO) synthesis in roots of etiolated seedlings of pea (Pisum sativum L.) under the influence of nitrogen-containing compounds. Biochemistry (Moskow), 78, 471-476.
Glyan'ko A.K., Ischenko A.A., Stepanov A.V.,
Vasil'eva G.G. and Projdakova O.A. (2013)
Dynamics of synthesis nitric oxide (NO) in roots
etiolated seedlings of pea (Pisum sativum L.). The Bulletin of Kharkiv National Agrarian University.
Series Biology, 3 (30), 32-38.
Jeandroz S., Lamotte O., Astier J., Rasul S., Trapet P., Besson-Bard A., Bourque S., Nicolas-Frances V., Berkowitz G.A. and Wendehenne D. (2013) There's more to the picture than meets the eye: nitric oxide cross talk with Ca2+ signaling. Plant Physiol., 163, 459-470.
Kimura S., Kaya H., Kawarazaki T., Hiraoka G., Senzaki E., Michikawa M., Kuchitsu K. (2012) Protein phosphorylation is a prerequisite for the Ca2+- dependent activation of Arabidopsis NADPH
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 10 No. 4 2014
65
Rhythmical changes of a level nitric oxide (NO) ...
oxidases and may function as a trigger for the positive feedback regulation of Ca2+ and reactive oxygen species. Biochim. Biophys. Acta, 1823, 398-405.
Kolupaev Yu.Ye. and Karpets Yu.V. (2009)
Participation of nitrogen oxide (NO) in transduction
of abiotic stressors signals in plants. The Bulletin of Kharkiv National Agrarian University. Series
Biology, 3 (18), 6-19.
Kolupaev Yu. Ye. (2007) Calcium and stress reactions of plants. The Bulletin of Kharkiv National Agrarian University. Series Biology, 3 (10), 24-41.
Lamotte O., Gould K., Lecourieux D., Sequeira-Legrand A., Lebrun-Garcia A., Durner J., Pugin A., Mori I.C. and Schroeder J.I. (2004) Analysis of nitric oxide signaling functions in tobacco by the elicitor cryptogein. Plant Physiol., 135, 516-529.
Marino D., Dunand C., Puppo A. and Pauly N. (2012) A burst of plant NADPH oxidase. Trends Plant Sci., 17, 9-15.
Meilhoc E., Boscan A., Bruand C., Puppo A. and Brouquisse R. (2011) Nitric oxide in legume-rhizobium symbiosis. Plant Sci., 181, 573-581.
Medvedev C.C. (2010) Calcium signaling systems. In: Signaling in cells (Ed. A.N. Grechkin). Kazan: FEN Press, pp. 26-36.
Miller G., Schlauch K., Tam R., Cortes D., Torres M.A., Shulaev V., Dangi J.L. and Mittler R. (2009) The plant NADPH oxidase RBohD mediates rapid systemic in response to diverse stimuli. Sci. Signal., 2(84), ra 45.
Mittler R., Vanderauwera S., Suzuki N., Miller G.,
Tognetti V.B., Vandepoele K., Gollery M., Shulaev V. and Van Breusegem F. (2011) ROS signaling: the new wave? Trends Plant Sci., 16, 300-309.
Nakatsuboa A., Kojimaa H., Kikuchia K., Nagoshib H., Maedaa D., Imaia Y., Irimuraa T., Naganoa T. (1998) Direct evidence of nitric oxide production from bovine aortic endothelial cells using new fluorescence indicators: diaminofluoresceins.
FEBS Letters, 427, 263-266.
Neill S., Bright J., Desikan R., Hancock J., Harrison J. and Wilson I. (2008) Nitric oxide evolution and perception. J. Exp. Bot., 59, 25-35.
Oldroyd G.E.D. and Downie J.A. (2008) Coordinating nodule morphogenesis with rhizobial infection in legumes. Annu. Rev. Plant Biol., 59, 519-546.
Sanchez C., Cabrera J.J., Gates A., Bedmar E.J., Richardson D.J. and Delgado M.J. (2011) Nitric oxide detoxification in the rhizobium-legume symbiosis. Biochem. Soc. Transactions, 39, 184188.
Steinhorst L. and Kudla J. (2013) Calcium and reactive oxygen species rule the waves of signaling. Plant Physiol., 163, 471-485.
Tarchevsky I.A. (2002) Plant cell signaling systems (Ed. A.N. Grechkin). M: Nauka, 294 p.
Vandelle E., Poinsson B., Wendehenne D., Bentejac M. and Pugin A. (2006) Integrated signaling network involving calcium, nitric oxide, and active oxygen species but not mitogen-activated protein kinases in BcPG1-elicited grapevine defenses // Mol. Plant-Microbe Interact., 19, 429-440.
Wang P., Du Y., Li Y., Ren D. and Song C.- P. (2010)
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 10 No. 4 2014
Glyan’ko and Ischenko
66
Hydrogen peroxide - mediated activation of MAP kinase 6 modulates nitric oxide biosynthesis and signal transduction in Arabidopsis. Plant Cell, 22, 2981-2998.
Whalley H.J. and Knight M.R. (2013) Calcium signatures are decoded by plants to give specific
gene responses. New Phytol. 197, 690-693.
Yun B.W., Feechan A., Yin M., Saidi N.B., Le Bihan T., Yu M., Moore J.W., Kang J.G., Kwon E., Spoel S.H., Pallas J.A. and Loake G.J. (2011) S-nitrosylation of NADPH oxidase regulates cell death in plant immunity. Nature, 478, 264-268.
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 10 No. 4 2014
