CC BY
21
СОВРЕМЕННАЯ ГЕРПЕТОЛОГИЯ. 2019. Т. 19, вып. 1/2. С. 56 - 67
УДК [591.526+591.463]:598.113.6
Репродуктивный цикл самцов в популяции живородящей ящерицы Zootoca vivípara (Squamata, Lacertidae) юго-востока Западной Сибири
В. В. Ярцев 1-4, В. Н. Куранова \ Е. Н. Абсалямова5
'Национальный исследовательский Томский государственный университет Россия, 634050, Томск, просп. Ленина, 36 E-mail: kuranova49@mail.ru 2 Сибирский федеральный научно-клинический центр
Федерального медико-биологического агентства Россия, 636035, Томская область, Северск, Мира, 4 3 Католический университет Лиона, Университет Лиона Франция, 69288, Cedex 02, Лион, пл. Архивов, '0 E-mail: vadim_yartsev@mail.ru 4 Практическая школа высших исследований Франция, 75014, Париж, Феррю, 4-'4 5 ООО «Инновационные фармакологические разработки» Россия, 63402', Томск, Елизаровых, 79/4 E-mail: strelkova.ekaterina.95@mail.ru
Поступила в редакцию 25.11.2018, после доработки 19.12.2018, принята 20.12.2018
Широко распространенные виды пресмыкающихся характеризуются репродуктивной пластичностью, которая проявляется также в вариабельности репродуктивных циклов. Для понимания специфики репродуктивного цикла самцов Zootoca vivípara в азиатской части ареала исследованы самцы томской популяции вида (окрестности г. Томска, юго-восток Западной Сибири), отловленные с апреля по июль 2017 г. (n = 27). Проанализирована динамика гонадосоматического индекса (ГСИ), относительной массы жировых тел (ОМЖТ), площади семенного эпителия (ПСЭ), уровня тестостерона в сыворотке крови (УТ), соотношение числа сперматогенных клеток в семенниках и наличие сперматозоидов в придатках семенника, а также определен возраст методом скелетохро-нологии. У самцов после выхода из зимовки (конец апреля) в семенниках зарегистрировано большое количество сперматоцитов. К началу мая отмечено увеличение ГСИ, ОМЖТ, ПСЭ, УТ, а также формирование максимального пула сперматид. В ходе размножения (май - начало июня) ГСИ, ОМЖТ, ПСЭ, УТ резко уменьшаются, при этом сперматозоиды появляются как в семенниках, так и в их придатках. В середине июня отмечено начало нового цикла сперматогенеза (пролиферация сперматогониев). С этого периода до июля ГСИ, ОМЖТ, ПСЭ увеличиваются вместе с ростом числа сперматоцитов. Общая длительность сперматогенного цикла в исследованной популяции составляет около 12 месяцев, но он характеризуется сжатыми сроками спаривания и связанными с этим процессами сперматогенеза в сравнении с европейскими популяциями вида.
Ключевые слова: настоящие ящерицы, размножение, половая система, гонадосоматический индекс, жировые тела, семенной эпителий, сперматогенез, спермиогенез, тестостерон, скелетохронология.
DOI: https://doi.org/10.18500/1814-6090-2019-19-1-2-56-67
ВВЕДЕНИЕ
Живородящая ящерица Zootoca vivipara является модельным объектом для исследований изменчивости морфологических, экологических, репродуктивных характеристик вида в разнообразных условиях среды (Пикулик и др., 1988; Ройтберг и др., 2016; Voipio, 1968; Dely, Böhme, 1984; Kuranova et al., 2005; Horvatova et al., 2013 и другие). Это обусловлено широким транспалеарк-тическим распространением Z. vivipara и наличием двух способов размножения - откладки яиц и
яйцеживорождения (Ананьева и др., 2004; Thies-meier, 2013). Последняя особенность определила большой интерес к данному виду с точки зрения возникновения яйцеживорождения у пресмыкающихся (Andrews, Mathies, 2000; Blackburn, 2000; Surget-Groba et al., 2001; Rodriguez-Diaz, Brana, 2012) и пластичности репродуктивных характеристик самок в широком градиенте условий (Ройтберг и др., 2012; Roitberg et al., 2013). В связи с этим в фокусе исследований особенностей размножения оказались главным образом самки данного вида.
Однако не меньший интерес для понимания репродуктивных паттернов данного вида представляют сведения об особенностях полового цикла самцов. К настоящему времени исследованы мужские репродуктивные циклы в популяциях Z. vivípara из европейской части ареала - Центрального массива Франции (Courtens, Depeiges, 1985) и Центральных Пиренеев (Roig et al., 2000). Показано, что цикл сперматогенеза Z. vivipara начинается в летние месяцы вскоре после размножения и характеризуется быстрым образованием сперматоцитов и сперматид, число которых постепенно увеличивается до весны. Заключительная стадия - спермиогенез - происходит главным образом весной после выхода животных из зимовки, однако у некоторых особей сперматозоиды могут образовываться уже осенью. Сперматогенный цикл данного типа классифицируется как смешанный (Carretero, 2006).
Известно, что теплообеспеченность местообитаний определяет особенности репродуктивного цикла самцов, и от температуры зависит сперматогенез как у пресмыкающихся в целом (Saint-Girons, 1984), так и у отдельных видов - в частности живородящей ящерицы (Gavaud, 1991). Нами сделано предположение, что репродуктивный цикл самцов популяции Z. vivipara из азиатской части ареала (юго-восток Западной Сибири), должен отличаться от такового европейских популяций вида. Для проверки данной гипотезы исследованы репродуктивные особенности самцов Z. vivipara из пригорода Томска до размножения, в ходе него и в течение двух месяцев после его завершения, т. е. в ключевые периоды мужского ре-продуктивнго цикла вида, по которым можно определить его основные параметры (Courty, Du-faure, 1979; Roig et al., 2000).
МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ
Самцы живородящей ящерицы отловлены с конца апреля по середину июля 2017 г. на участке разреженного берёзового леса в пригороде Томска (56°28 с.ш., 84°58 в.д.; юго-восток Западной Сибири). В исследовании использовано 27 особей.
Первичная обработка животных. После отлова самцов транспортировали в лабораторию, где размещали в террариумы. Последующую обработку животных проводили в течение первых 48 часов. Их взвешивали на электронных весах с точностью до 0.01 г (ВМ: массатела, г), проводили декапитацию, после которой осуществляли забор крови для измерения уровня тестостерона, вскрытие и оценку состояния половой системы.
Определение уровня тестостерона. Цельную кровь собирали из сонных артерий сразу же
после декапитации (Courty, Dufaure, 1979) в пластиковые пробирки Эппендорф объемом 1.5 мл. Образцы крови центрифугировали на 3000 об./ мин в течение 20 мин. Получившуюся сыворотку переносили в пластиковые пробирки и замораживали при температуре -18 °C.
Определение концентрации тестостерона в сыворотке крови проводили иммуноферментным методом на микропланшетном фотометре Sunrise (Tecan, Австрия) набором реагентов «Тестостерон-ИФА-БЕСТ» с чувствительностью 0.2 нмоль/ л («Вектор-Бест», Россия). Уровень тестостерона определен у 21 самца, поскольку в некоторых случаях при заборе происходил гемолиз или получен недостаточный для анализа объем крови.
Морфофизиологические показатели половой системы. После вскрытия у животных извлекали и взвешивали семенники (Wg: масса семенника, г) и жировые тела (Wfb: масса жировых тел, г). На основании этих первичных показателей рассчитывали гонадосоматический индекс (GS/) и относительную массу жировых тел (FBI) как отношение массы органов к массе тела (без пищеварительного тракта), в процентах (Love et al., 1990): FBI = Wfb/BMx100%, GSI = Wg/BMx100%.
Цито- и гистологические показатели половой системы. Готовность самцов к размножению оценивали по наличию сперматозоидов в мазках из придатков семенника, которые подкрашивали по Романовскому - Гимзе (Ромейс, 1953). Всего изготовлен и просмотрен 31 мазок.
Оценку хода сперматогенеза проводили с помощью гистологического анализа состояния семенников классическими методами (Exbrayat, 2013). Левый семенник после взвешивания фиксировали в 10%-ном забуференном формалине в течение 24 ч, обезвоживали в серии растворов этанола возрастающей крепости, просветляли в бута-ноле и заключали в парафиновые блоки. Срезы толщиной 5 мкм изготавливали на ротационном микротоме RMD-3000 («LabPoint», Россия). Препараты окрашивали пикрофуксином по Ван-Ги-зону и гематоксилином Майера - эозином.
Микроскопию микропрепаратов, изготовление снимков и измерения осуществляли с использованием микроскопа Axio Lab A1, камеры AxioCam ERc 5s и программного обеспечения ZEN 2012 («Carl Zeiss Microscopy», Германия).
Для описания морфологических особенностей клеток сперматогенного ряда использовали в качестве количественной характеристики площадь ядра (мкм2) на срезе. Для каждой группы измеряли 30 произвольно выбранных ядер. Названия основных стадий сперматогенеза дано согласно классификации К. Гриббинса (Gribbins, 2011).
Количественную характеристику сперматогенеза проводили путем измерения площади семенного эпителия (Mayhew, Wright, 1970) и подсчета числа сперматогенных клеток на срезе канальца (Weil, Aldridge, 1979). Для каждой особи проведены измерения на трех независимо выбранных срезах семенных канальцев с формой сечения наиболее близкой к округлой.
Определение возраста проводили методом скелетохронологии (Смирина, 1974; Клевезаль, Смирина, 2016; Эпова и др., 2016; Castanet, 1978, 1983, 1994). Использовали левую бедренную кость, которую после фиксации в формалине де-кальцинировали 5%-ным раствором азотной кислоты, стабилизировали в 5%-ном растворе сульфата натрия (Hasumi, Watanabe, 2007), обезвоживали в спиртах, просветляли и заключали в парафин (Exbrayat, 2013). Срезы из середины диафиза толщиной 10 мкм окрашивали гематоксилином Карацци. Для определении возраста учитывали количество видимых линий остановки роста (линий склеивания-ЛС) (Смирина, 1989). Поскольку темпы резорбции не оценивали, в работе приведен минимально возможный возраст животных, обозначенный как 1+, 2+ и т.д. Для особей с недостаточно четкой картиной на срезах кости дана приблизительная оценка числа зимовок (обозначены возможные варианты через знак «/»).
Статистическая обработка. Математическая обработка данных проведена с помощью программы Statistica 8.0. Рассчитывали следующие описательные статистики: среднюю (х), минимум (min) и максимум (max), стандартное отклонение (а), стандартную ошибку средней (mx) и коэффициент вариации (Cv). Проверку характера распределения вариационных рядов осуществляли критерием Шапиро - Уилка. Оценку разности выборочных совокупностей проводили критерием Стьюдента (tst) при парных сравнениях и критерием Краскела - Уоллиса (Kruskal - Wallis test) -при сравнении трех и более групп. Для выявления связей между репродуктивными параметрами использован коэффициент корреляции Спирмена (RS). Во всех случаях достоверность результатов считали при достижении порога вероятности 5% (P < 0.05).
РЕЗУЛЬТАТЫ
Возраст наступления половой зрелости. Среди самцов с активно идущим спермиогенезом весной и / или имеющих сперматозоиды в придатке семенника (n = 22) особи возрастом 3+ составили 45.4%, 2+-36.4% и 1+/2+-18.2%.
Самцы возраста 3+ имели длину тела 50.74± ±0.67 мм (lim = 47.8-53.8), 2+-48.23 ± 0.71 мм (lim =
= 44.8 - 50.9) и 1+ или 2+ - 51.1 мм (lim = 46.2 -55.0). Различия по длине тела между данными возрастными группами отсутствовали (Kruskal - Wallis test: H222 = 4.80; P < 0.05). Поскольку особи возрастом 1+/2+ не отличались по размеру и репродуктивным характеристикам от самцов других возрастных групп, они включены в дальнейший анализ как половозрелые животные.
Самцы после размножения (n = 5) представлены двумя группами: 60% имели возраст 2+, 40% - 1+/2+. Причём последние не отличались по исследуемым характеристикам от группы с возрастом 2+, поэтому также рассматривались как половозрелые.
Фазырепродуктивного цикла. Все исследованные самцы разделены по периодам отлова и репродуктивному состоянию на следующие группы: М1 - самцы сразу после выхода из зимовки (отлов -22.04.2017 г.; n = 4); М2 - особи до начала размножения (отлов - 26.04.2017 г.; n = 6); М3 - самцы, вступающие в размножение (отлов - 3.05.2017 г.; n = 2); М4 - размножающиеся самцы (отловы -6.05. и 12.05.2017 г.; n = 9); М5 - самец в конце размножения (отлов - 4.06.2017 г.; n = 1); М6 - самец после размножения (отлов - 18.06.2017 г.; n = 1); М7 - самцы через 1.5 месяца после размножения (отлов-14.07.2017г.; n = 4).
Морфофизиологические показатели половой системы. ГСИ характеризуется выраженной сезонной динамикой (Kruskal - Wallis test: H627 = = 17.21; P <0.05) (рис. 1). После выхода самцов из зимовки происходит увеличение ГСИ. Он достигает максимума у группы М2 перед размножением. В ходе размножения (группы М3 и М4) ГСИ несколько уменьшается. Однако резкое снижение индекса наблюдается к конце размножения и сразу после него (группы М5 и М6). У самцов в июле (группа М7) ГСИ несколько увеличивается по сравнению с таковым предыдущей группы.
Относительная масса жировых тел также характеризуется выраженной сезонной динамикой (Kruskal - Wallis test: H6 27 = 19.44; P <0.05) (см. рис. 1). Первый пик показателя наблюдается у самцов перед размножением (группа М2), в ходе него и после относительная масса жировых тел уменьшается (группы М3, М4 и М5). Затем индекс увеличивается и достигает второго пика у самцов в июле (группа М7).
Площадь семенного эпителия. Площадь семенного эпителия характеризуется изменчивостью по фазам репродуктивного цикла (Kruskal -Wallis test: H627 = 19.44; P < 0.05) (рис. 2): она максимальна у самцов групп М2 и М3; затем уменьшается в группе М4 и достигает минимума в груп-
пе М5. После размножения показатель снова начинает увеличиваться - у самцов группМ6 и М7.
этих групп клеток не выявлено (tst (табл. 1).
-1.3; P > 0.05)
и О
2-
3 X?
рс и-
2
П-1--1-г
М1 М2 М3 М4 М5 М6 М7
Фазы репродуктивного цикла
Рис. 1. Динамика гонадосоматического индекса (GSI, %) и относительной массы жировых тел (FBI, %) у самцов Zootoca vivipara разных репродуктивных фаз (Томск, 2017 г.); планки погрешностей показывают ±m-Fig. 1. Dynamics of gonadosomatic index (GSI, %) and body fat index (BFI, %) in males of Zootoca vivipara in their different reproductive phases (Tomsk: 2017); vertical bars represent ± SE of the mean
Морфология сперматогенных клеток. При анализе микроструктуры семенников нами выявлены все типы клеток сперматогенного ряда (рис. 3). Сперматогонии типа А лежат у основания стенки канальца, имеют светлую окраску ядра, поскольку их хроматин более рассеянный в сравнении со сперматогониями типа В, что проявляется при окрашивании. Кроме того, сперматогонии типа В располагаются следующими по направлению к просвету канальца после сперматогониев типа А. Достоверных различий в размере ядер
■ 25000-1
!20000-
15000-
10000
Э в
о
5000
-1-
М1 М2
М3 М4 М5 М6 М7 Фазы репродуктивного цикла
Рис. 2. Динамика площади семенного эпителия (мкм2) у самцов Zootoca vivipara разных репродуктивных фаз (Томск, 2017 г.); планки погрешностей показывают ±m-Fig. 2. Dynamics of the germinal epithelium area (pm2) in males of Zootoca vivipara in their different reproductive phases (Tomsk: 2017); vertical bars represent ±SE of the mean
Рис. 3. Семенной каналец самца Zootoca vivipara группы М2: 1 - граница канальца, 2 - просвет канальца, 3 -сперматогонии типа А; 4 - сперматогонии типа B, 5 -первичные сперматоциты, 6 - вторичные сперматоци-ты, 7- сперматиды, 8 - фолликулярные клетки. Шкала: 20 мкм
Fig. 3. Seminiferous tubule of a Zootoca vivipara male in early May (M2 group): 1 - seminiferous tubule boundary, 2 - lumen, 3 - spermatogonia A, 4 - spermatogonia B, 5 -primary spermatocytes, 6 - secondary spermatocytes, 7 -spermatids, 8 - Sertoli cells. Scale: 20 pm
Таблица 1. Площадь ядер (мкм2) половых клеток разных стадий сперматогенеза Zootoca vivipara (Томск, 2017 г.)
Table 1. Nuclear area (pm2) of germ cells at different spermatogenesis stages of Zootoca vivipara (Tomsk: 2017)
Тип клеток n x ± mx~ min - max Cv, %
Сперматогонии типа А 30 18.12±0.67 11.11-29.30 13.32
Сперматогонии типа В 30 19.25±0.58* 13.50-28.23 9.95
Первичные сперматоциты 30 22.16±0.93* 10.93-30.86 25.96
Вторичные сперматоциты 30 9.84±0.29* 7.44-13.67 2.58
Круглые сперматиды 30 6.80±0.39 3.48-11.59 4.56
Примечание. Астериск обозначает значимое отличие показателя данной стадии от такового следующей стадии (t-критерий Стьюдента, P <0.05).
Note. The asterisk denotes significant differences between the parameter at this stage and that of the following stage (t-test, P <0.05).
1
1
0
Первичные сперматоциты, образующиеся при делении сперматогониев типа В, характеризуются большими размерами клеток. Площадь их ядер в 1.2 раза больше, чем у сперматогониев типа В = -2.7; Р < 0.05). Вторичные сперматоциты имеют размеры ядер в 2.3 раза меньше, чем у первичных сперматоцитов = 12.6; Р < 0.05). Начало спермиогенезу дают круглые сперматиды, являющиеся самыми маленькими половыми клетками: размеры их ядер в 2 раза меньше, чем у вторичных сперматоцитов =6.2; Р < 0.05).
Динамика соотношения сперматогенных клеток. Сперматогонии и сперматоциты зарегистрированы в семенниках самцов всех изученных фаз репродуктивного цикла. При этом число сперматогониев у самцов групп М1 - М5 относительно постоянно и колеблется около 30 клеток на срез канальца (рис. 4). В семенниках самцов группы М6 их число больше этого уровня в 3, а у самцов группы М7 - в 4 раза. Период начала увеличения числа сперматогониев приходится на первую половину июля, т.е. после размножения.
а
i
I Сперматогонии ] Сперматоциты ] Сперматиды
.■I I
о 450 —i >04 S 350-
о 300ц
S 25020015010050 0-
М1 М2 М3 М4 М5 М6 М7 Фазы репродуктивного цикла
Рис. 4. Соотношение сперматогенных клеток у самцов Zootoca vivípara разных фаз репродуктивного цикла (Томск, 2017 г.); планки погрешностей показывают ±m-Fig. 4. Spermatogenic cell ratio in males of Zootoca vivípara in their different reproductive phases (Tomsk: 2017); vertical bars represent ±SE of the mean
Число сперматоцитов максимально у самцов сразу после выхода из зимовки - группа М1. Затем оно начинает уменьшаться и достигает минимума у особей группы М6в середине июня. У самцов группы М7 число сперматоцитов снова увеличивается.
Сперматиды зарегистрированы в семенниках самцов групп М1 - М6, т.е. до размножения, в ходе него и после. В ряду групп М1 - М2 их число увеличивается и достигает максимума у самцов группы М3, приступающих к размножению. Затем
их число постепенно уменьшается, и в июне они полностью исчезают в семенниках.
Сперматозоиды в массе обнаружены в семенниках и в их придатках у одного из самцов группы М3, всех самцов группы М4, а также в единичном количестве в придатках у самцов группы М5.
Уровень тестостерона в сыворотке крови. Содержание тестостерона в сыворотке крови самцов имеет выраженную сезонную динамику (Kruskal - Wallis test: H6,27 = 19.88; P < 0.05) (рис. 5) и характеризуется сильной индивидуальной и межгрупповой вариабельностью.
§ 800
я 700
о
еЕ-
О
К
i 500
га &
Н К
<и
g 400
¡2
300
200
100
М1 М2 М3 М4 М5 М6 М7 Фазы репродуктивного цикла
Рис. 5. Динамика уровня тестостерона (нг/мл) в сыворотке крови самцов Zootoca vivipara разных репродуктивных фаз (Томск, 2017 г.); планки погрешностей показывают ± m-Fig. 5. Dynamics of the serum testosterone concentration (ng/ml) in males of Zootoca vivipara in their different reproductive phases (Tomsk: 2017); vertical bars represent ±SE of the mean
Самцы групп М5- М7 характеризуются колебаниями уровня тестостерона в пределах от близкого к 0 до 5.5 нг/мл, лишь у одного самца концентрация была выше -15 нг/мл. У самцов группы М1 концентрация тестостерона в крови увеличена и составляет 19.4 нг/мл. Максимальная концентрация тестостерона в крови - выше 100 нг/мл -зарегистрирована у самцов перед размножением и в самом его начале - группы М2 и М3. Максимальное индивидуальное значение данного параметра - 684 нг/мл - выявлено у одного из самцов группы М3, имеющего длину тела 53.8 мм и воз-
8 600
0
раст 1+/2+. У большинства самцов группы М4 концентрация тестостерона в крови была на фоновом уровне - от 0 до 8 нг/мл, лишь у двоих из них она составляла 36 и 64.5 нг/мл.
Связи между репродуктивными показателями. Корреляционный анализ показал, что гонадосо-матический индекс характеризуется достоверной положительной связью с концентрацией тестостерона в сыворотке крови = 0.55; Р < 0.05), числом сперматоцитов и сперматид = 0.50; Р <0.05 - для обоих показателей). Концентрация тестостерона в крови также коррелирует с увеличением числа сперматоцитов в семенниках = 0.58; Р < 0.05). Увеличение относительной массы жировых тел характеризуется положительной связью с ростом числа сперматогониев и сперматоцитов (Л, = 0.54 и 0.40 соответственно; Р < 0.05) и площади семенного эпителия в целом = 0.56; Р < 0.05), а уменьшение - с возрастанием числа сперматид (Л, = 0.42; Р <0.05).
ОБСУЖДЕНИЕ
Возраст наступления половой зрелости самцов 2. утрага варьирует в пределах ареала и определяется в первую очередь комплексом климатических факторов. Так, в популяции из Пемпон (северо-запад Франции) выявлено, что 50% годовалых самцов достигают половой зрелости (НеиНп, 1985). В северной тайге Западной Сибири наступление половой зрелости самцов отмечено уже после второй зимовки: в природном парке «Сибирские Увалы» (62°50 с.ш., 81°25 в.д.) и заказнике «Сорумский» (63°54 с.ш., 68°24 в.д.) соответственно 75 и 50% данной возрастной группы (Шамгунова, Стариков, 2011). В исследованной нами выборке минимальный возраст половозрелых самцов составлял не менее 2 зимовок. Часть особей с признаками половой зрелости имели на срезах костей лишь одну линию склеивания, однако во всех этих случаях микроскопическая картина была нечеткой, что не позволило точно определить возраст. Тем не менее, по своим размерным и репродуктивным характеристикам данные особи полностью соотносились с отловленными в этот же период взрослыми животными.
В исследованной популяции 2. утрага юго-востока Западной Сибири репродуктивный цикл самцов начинается во второй половине июня с увеличения числа сперматогониев, которые без выраженной паузы превращаются в первичные сперматоциты. На это указывает увеличение числа этой группы клеток у животных в июле. Данные процессы приводят к увеличению мощности семенного эпителия в канальцах семенника. К мо-
менту выхода ящериц из зимовки формируется значительный пул сперматоцитов и сперматид, и активность самцов в конце апреля сопряжена с идущим у них формированием сперматид. В этот период высота семенного эпителия и размеры семенников максимальны. В начале мая у части самцов начинается спермиация и сперматозоиды появляются в придатках семенника. В ходе размножения (май) у самцов сперматоциты расходуются на образование сперматид, а они, в свою очередь, -на образование сперматозоидов, которые перемещаются в придатки. Эти процессы приводят к уменьшению мощности семенного эпителия в канальцах и уменьшению размеров семенников. К концу размножения (в конце мая - начале июня) происходит исчезновение сперматид и уменьшение числа сперматоцитов. Это сопровождается дальнейшим уменьшением параметров семенника. Спустя примерно 2 недели начинается новый цикл сперматогенеза.
Динамика массы жировых тел у исследованных животных показывает, что данные резервы востребованы в ходе последних этапов цикла (образование сперматид, спермиогенез и начало спер-миации), когда параллельно самцы тратят много энергии на поведенческую активность. Уменьшение жировых тел в период активного образования сперматозоидов описано в горной популяции Z. vivípara (Roig et al., 2000), а также у других видов ящериц: ошейниковой пустынной игуаны Crota-phytus col-laris (Trauth, 1979), глазчатой ящерицы Timon lepidus (Castilla, Bauwens, 1990), прыткой ящерицы Lacerta agilis (Amat et al., 2000).
Исследование популяции живородящей ящерицы Центрального массива показало, что у самцов сезонный пик тестостерона в плазме крови наблюдается в период активного спермиогенеза и в ходе спаривания в апреле, а в июне наблюдается интратестикулярное увеличение концентрации гормона (Courty, Dufaure, 1979,1980,1982). Полученные нами результаты по максимальной концентрации тестостерона в крови Z. vivipara (имму-ноферментный анализ: 508 нг/мл) выше, чем описанные ранее (радиоиммунный анализ: Courty, Dufaure, 1979, 1980 - 445 нг/мл; Courty, Dufaure, 1982 - около 211 нг/мл), что, возможно, связано с использованием разных методов. В томской популяции пик тестостерона зарегистрирован у самцов, готовящихся к размножению и приступающих к нему - в ходе спермиогенеза и спермиации, в то время как у самцов в мае его уровень заметно снижался. Аналогичные нашим результаты описаны для индийского шипохвоста Uromastyx hard-wickii (Arslan et al., 1978) и коричневого анолиса Anolis sagrei (Tokarz et al., 1998), у самцов которых
Таблица 2. Сроки и продолжительность ключевых этапов репродуктивного цикла самцов Zootoca vivipara в различных климатических условиях
Table 2. Periods and duration of the principal stages of the male reproductive cycle of Zootoca vivipara in different climatic conditions
Начало цикла: увеличение числа сперматогониев Выход из зимовки Спаривание Длительность цикла Среднегодовая температура, °С
Центральный массив (Courty, Dufaure, 1979; Courtens, Depeiges, 1985) 10.6
Конец июня Март Около 10 недель (апрель - середина июня) 12 месяцев (Climate-Data.org)
Центральные Пиренеи (Roig et al., 2000) 9.7 (Roig et al., 2000)
Конец июня Апрель 8 недель (май - июнь) 12 месяцев
Юго-восток Западной Сибири (Куранова, Ярцев, 2012; наши данные) -0.5 (Yartsev, Kuranova, 2015)
Вторая половина июня Конец апреля Около 4-5 недель (май - начало июня) 12 месяцев
максимальная концентрация тестостерона в плазме отмечена до периода спаривания.
Значительный интерес для понимания пластичности репродуктивных циклов самцов Z. vivipara представляет сравнение данных из разных географических популяций, обитающих в сильно различающихся условиях среды (табл. 2). Во всех исследованных популяциях полный цикл сперматогенеза у самцов живородящей ящерицы проходит в течение 12 месяцев и начинается во второй половине июня. Наиболее выраженные различия проявляются в длительности спаривания, когда завершается спермиогенез и активно идет спермиа-ция: в популяции из Центрального массива оно происходит примерно в 2 раза дольше, чем в исследованной популяции Z. vivipara с юго-востока Западной Сибири (табл. 2). Кроме того, в популяции из Центрального массива самцы имеют не менее 2 недель дополнительной активности перед спариванием, чем в популяциях из Центральных Пире-неев и юго-востока Западной Сибири.
Подобные различия связаны с воздействием температурного фактора. Исследованные популяции живородящей ящерицы обитают в различных по теплообеспеченности регионах (см. табл. 2). Известно, что скорость сперматогенеза у пресмыкающихся зависит от температуры: так, у стенной ящерицы Lacerta muralis он протекает активно в диапазоне температур от 22.5 до 27.5°C (Joly et al., 1975). Кроме того, в серии экспериментов на живородящей ящерице показано, что спермиогенез и спермиация замедляются при содержании животных в терморитме с холодной криофазой - +3 -7°С (Gavaud, 1991). Вероятно, аналогичные процессы происходят в холодные вёсны, когда спаривание смещается на конец мая - начало июня (Орлова и др., 2003). Однако при этом его длитель-
ность не сохраняется, а сокращается с 4 - 5 до 2 недель. Сжатые сроки завершающих этапов тес-тикулярного цикла и короткий период спаривания, вероятно, являются результатом сопряжения репродуктивного цикла самцов и самок в холодных климатических условиях юго-востока Западной Сибири. В данных условиях вынашивание потомства самками приходится на наиболее теплое время года: июнь - первая половина июля (Куранова, Ярцев, 2012). Затягивание размножения могло бы привести к смещению периода вынашивания потомства по отношению к оптимальным условиям.
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
В условиях холодного климата юго-востока Западной Сибири репродуктивный цикл самцов живородящей ящерицы характеризуется коротким периодом весеннего спермиогенеза и спер-миации, что связано с поздним выходом животных из зимовки. Спаривание происходит в сжатые сроки до наиболее теплого периода года, который является оптимальным для вынашивания потомства самками.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
АнаньеваН. Б., ОрловН. Л.,ХаликовР. Г., Дарев-ский И. С., Рябов С. А., Барабанов А. В. 2004. Атлас пресмыкающихся Северной Евразии (таксономическое разнообразие, географическое распространение и природоохранный статус) /Зоол. ин-т РАН. СПб. 232 с.
Клевезаль Г. А., Смирина Э. М.2016. Регистрирующие структуры наземных позвоночных. Краткая история и современное состояние исследований // Зоол. журн. Т. 95, № 8. С. 872 - 896.
Куранова В. Н., Ярцев В. В. 2012. Некоторые аспекты репродуктивной биологии живородящей ящерицы Zootoca vivipara (Sguamata, Lacertidae) // Вопросы герпетологии. Минск: Право и экономика. С. 142 -149.
Орлова В. Ф., Куранова В. Н., Булахова Н. А. 2003. Размножение живородящей ящерицы Zootoca vivipara (Jacquin, 1787) в восточной части ареала // Вестн. Том. гос. ун-та. Приложение № 8. С. 150 - 158.
ПикуликМ. М., Бахарев В. А., Косое С. В. 1988. Пресмыкающиеся Белоруссии. Минск : Наука и техника. 166 с.
Ройтберг Е. С., Куранова В. Н., Булахова Н. А., Орлова В. Ф., Епланова Г. В., Шамгунова Р. Р., Хоф-ман С., Зиненко А. И., Яковлев В. А. 2012. Географическая изменчивость репродуктивных параметров тела самок у живородящей ящерицы Zootoca vivipara // Вопросы герпетологии. Минск : Право и экономика. С. 274 - 279.
Ройтберг Е. С., Орлова В. Ф., Куранова В. Н., Булахова Н. А., Епланова Г. В., Зиненко А. И., Аррибас О., Хофманн С., Любисавлевич К., Шамгунова Р. Р., Фокт М., Краточвил Л., Стариков В. П., Стрий-босхХ., Клазен А., Яковлев В. А., Тарасов И. Г., Леонтьева О. А., Бёме В. 2016. Изменчивость размеров тела и размерного полового диморфизма живородящей ящерицы Zootoca vivipara : анализ влияния внутривидовой филогении и климата // Принципы экологии. Т. 5, № 3. С. 139.
Ромейс Б. 1953. Микроскопическая техника. М. : Изд-во иностр. лит. 718 с.
Смирина Э. М. 1974. Перспективы определения возраста рептилий по слоям в кости // Зоол. журн. Т. 53, вып. 1. С. 111 - 116.
Смирина Э. М. 1989. Методика определения возраста амфибий и рептилий по слоям в кости // Руководство по изучению земноводных и пресмыкающихся. Киев. С. 144 - 153.
Шамгунова Р. Р., Стариков В. П. 2011. Некоторые демографические и репродуктивные характеристики популяций живородящей ящерицы (Zootoca vivipara) северной тайги Западной Сибири // Вопросы герпетологии. СПб. : Русская коллекция. С. 303 - 311.
Эпова Л. А., Куранова В. Н., Ярцев В. В., Абса-лямова Е. Н. 2016. Возраст, размеры тела и рост в горных популяциях живородящей ящерицы, Zootoca vivipara (Sauria: Lacertidae) Кузнецкого Алатау (юго-восток Западной Сибири) // Современная герпетология. Т. 16, вып. 1/2. С. 51 - 60.
Amat F., Llorente G., Carretero M. A. 2000. Reproductive cycle of the sand lizard (Lacerta agilis) in its southwestern range // Amphibia - Reptilia. Vol. 21. P. 463 - 476.
Andrews R. M., Mathies T. 2000. Natural history of reptilian development: constraints on the evolution of viviparity // Bioscience. Vol. 50, № 3. P. 227 - 238.
Arslan M., Lobo J., Zaidi A. A., Jalali S., Qazi M. H. 1978. Annual androgen rhythm in the Spiny-Tailed lizard, Uromastyx hardwicki // General and Comparative Endocrinology. Vol. 36. P. 16 - 22.
Blackburn D. G. 2000. Reptilian viviparity : past research, future directions, and appropriate models //
Comparative Biochemistry and Physiology. Part A. Vol. 127. P. 391 - 409.
Carretero M. A. 2006. Reproductive cycle in Mediterranean lacertids: plasticity and constraints // Mainland and Insular Lacertid Lizards : a Mediterranean Perspective / eds C. Corti, P. Lo Cascio, M. Biaggini. Italy : Firenze University Press. P. 33 - 54.
Castanet J. 1978. Les marques de croissance osseuse comme indicateur de l'age chez les lézards // Acta Zoologica. Vol. 59. P. 35 - 48.
Castanet J. 1983. Recherches sur la croissance du tissu osseux des Reptiles. Application : la méthode squelettochronologique // Bulletin de la Société Herpétologique de France. № 26. P. 50 - 54.
Castanet J. 1994. Age estimation and longevity in Reptiles // Gerontology. Vol. 40. P. 174 - 192.
Castilla A. M., Bauwens D. 1990. Reproductive and fat body cycles of the lizard, Lacerta lepida, in Central Spain // J. of Herpetology. Vol. 24, № 3. P. 261 - 266.
Climate-Data.org. Les données climatiques pour les villes du monde entire. AM Online Projects - Alexander Merkel. Oedheim. Available at: https://fr.climate-data.org/ (accessed 1 August 2018).
Courtens J. L., Depeiges A. 1985. Spermiogenesis of Lacerta vivipara // J. of Ultrastructure Research. Vol. 90, iss. 2. P. 203 - 220.
Courty Y., Dufaure J. P. 1979. Levels of testosterone in the plasma and testis of the viviparous lizard (Lacerta vivipara Jacquin) during the annual cycle // General and Comparative Endocrinology. Vol. 39. P. 336 - 342.
Courty Y., Dufaure J. P. 1980. Levels of testosterone, dihydrotestosterone, and androstenedione in the plasma and testis of a lizard (Lacerta vivipara Jacquin) during the annual cycle // General and Comparative Endocrinology. Vol. 42. P. 325 - 333.
Courty Y., Dufaure J. P. 1982. Circannual testosterone, dihydrotestosterone and androstanediols in plasma and testis of Lacerta vivipara, a seasonally breeding viviparous lizard // Steroids. Vol. 39, № 5. P. 517 - 529.
Dely O. G., Bôhme W. 1984. Lacerta vivipara Jacquin 1787 — Waldeidechse // Handbuch der Reptilien und Amphibien Europas. Bd. 2/1, Echsen II. Lacertidae II / ed. W. Bôhme. Wiesbaden : Aula-Verlag. P. 362 - 393.
Exbrayat J. M. 2013. Classical methods of visualization // Histochemical and cytochemical methods of visualization / ed. J. M. Exbrayat. Boca Raton ; London ; New York : CRC Press Taylor and Francis Group. P. 3 - 58.
Gavaud J. 1991. Role of cryophase temperature and thermophase duration in thermoperiodic regulation of the testicular cycle in the lizard Lacerta vivipara // J. of Experimental Zoology. Vol. 260. P. 239 - 246.
Gribbins K. 2011. Reptilian spermatogenesis // Spermatogenesis. Vol. 1, iss. 3. P. 250 - 269.
Hasumi M., Watanabe Y. G. 2007. An efficient method for skeletochronology // Herpetological Review. Vol. 38, iss. 4. P. 404 - 406.
Heulin B. 1985. Maturite sexuelle et age a la premiere reproduction dans une population de plaine de
Lacerta vivípara // Canadian J. of Zoology. Vol. 63, № 8. P. 1773 - 1777.
Horvátová T., Balàz M., Jandzik D. 2013. Reproduction and morphology of the common lizard (Zootoca vivípara) from montane population in Slovakia // Zool. Science. Vol. 30, iss. 2. P. 92 - 98.
Joly J.., Saint-Girons H. 1975. Influence of temperature on the rate of spermatogenesis, duration of spermatogenetic activity and development of secondary sex characteristics in the wall-lizard, Lacerta muralis L. (Reptilia, Lacertidae) // Archives d'Anatomie Microscopique et de Morphologie Expérimentale. Vol. 64, iss. 4. P. 317 - 336.
Kuranova V. N., Patrakov S.V., Bulachova N. A., Krechetova O. A. 2005. The study of the ecological niche segregation for sympatric species of lizards - Lacerta agilis and Zootoca vivipara // Russ. J. of Herpetology, Suppl. 12. P. 171 - 175.
Love S. M., Morris P., McCrae M., Collins R. 1990. Life history aspect of 19 rockfish species (Scorpaenidae: Sebastes) from the Southern California Bright // NOAA Technical Report NMFS. Vol. 87. 38 p.
Mayhew W., Wright S. 1970. Seasonal change in testicular histology of tree dpecies of the lizard genus Uma // J. of Morphology. Vol. 130, iss. 2. P. 163 - 185.
Rodríguez-Díaz T., Br aña F. 2012. Altitudinal variation in egg retention and rates of embryonic development in oviparous Zootoca vivipara fits predictions from the cold-climate model on the evolution of viviparity // J. of Evolutionary Biology. Vol. 25. Р. 1877 - 1887.
Roig J. M, Carretero M. A., Llorente G. A. 2000. Reproductive cycle in a Pyrenean oviparous population of the common lizard (Zootoca vivipara) // Netherlands J. of Zoology. Vol. 50, № 1. P. 15 - 27.
Roitberg E. S., Kuranova V. N., Bulakhova N. A., Orlova V. F., Eplanova G. V., Zinenko O. I., Shamguno-vaR. R., Hofmann S., Yakovlev V. A. 2013. Variation of
reproductive traits and female body size in the most widely-ranging terrestrial reptile: testing the effects of reproductive mode, lineage, and climate // Evolutionary Biology. Vol. 40, № 3. P. 420 - 438.
Saint-Girons H. 1984. Les cycles sexuels des lezards mâles et leurs rapports avec le climat et les cycles reproducteur des famelles // Annales des Sciences Naturelles. № 6. P. 221 - 243.
Surget-Groba Y., Heulin B., Guillaume C.-P., Thorpe R. S., Kupriyanova L., Vogrin N., Maslak R., Mazzotti S., Venczel M., Ghira I., Odierna G., Leontye-va O., Monney J. C., Smith N. 2001. Intraspecific phy-logeography of Lacerta vivipara and the evolution of viviparity // Molecular Phylogenetics and Evolution. Vol. 18, № 3. P. 449 - 459.
Thiesmeier B. 2013. Die Waldeidechse - ein Modellorganismus mit zwei Fortpflanzungswegen. Bielefeld : Laurenti-Verlag. 160 S.
Tokarz R. R., McMann S., Seitz L., John-Alder H. 1998. Plasma corticosterone and testosterone levels during the annual reproductive cycle of male Brown Anoles (Anolis sagrei) // Physiological Zoology. Vol. 71, № 2. P. 139 - 146.
Trauth S. E. 1979. Testicular cycle and timing of reproduction in the collared lizard (Crotaphytus collaris) in Arkansas // Herpetologica. Vol. 35, № 2. P. 184 - 192.
Voipio P. 1968. Variation of the head-shield pattern in Lacerta vivipara Jacq. // Annales. Zool. Fennici. Vol. 5. P. 315 - 323.
Weil M., Aldridge R. 1979. The effect of temperature on the male reproductive system of the common water snake (Nerodia sipedon) // J. of Experimental Zoology. Vol. 210, iss. 2. P. 327 - 332.
Yartsev V. V., Kuranova V. N. 2015. Seasonal dynamics of male and female reproductive systems in the Siberian Salamander, Salamandrella keyserlingii (Cau-data, Hynobiidae) // Asian Herpetological Research. Vol. 6, № 3. P. 169 - 183.
Образец для цитирования:
Ярцев В. В., Куранова В. Н., Абсалямова Е. Н. 2019. Репродуктивный цикл самцов в популяции живородящей ящерицы Zootoca уыграга (Squamata, Lacertidae) юго-востока Западной Сибири // Современная герпетология. Т. 19, вып. 1/2. С. 56 - 67. БО!: https://doi.org/10.18500/1814-6090-2019-19-1-2-56-67
Male Reproductive Cycle in a Population of the Common Lizard Zootoca vivipara (Squamata, Lacertidae) from Southeast of Western Siberia
Vadim V. Yartsev 1-4, https://orcid.org/0000-0001-7789-7424; vadim_yartsev@mail.ru, Valentina N. Kuranova 1, https://orcid.org/0000-0003-1952-9310; kuranova49@mail.ru, and Ekaterina N. Absalyamova 5, https://orcid.org/0000-0003-1568-310X; strelkova.ekaterina.95@mail.ru
1 National Research Tomsk State University 36 Lenin Prosp., Tomsk 634050, Russia 2 Siberian Federal Scientific Clinical Center of Federal Medicobiological Agency
4 Mira St., Seversk, Tomsk Region 636035, Russia 3 Université Catholique de Lyon, Université de Lyon 10 place des Archives, 69288 Lyon Cedex 02, France
4 École Pratique des Hautes Études 4-14 Rue Ferrus, 75014 Paris, France
5 LLC "Innovative pharmacological development'
79/4 Elizarovykh St., Tomsk 634021, Russia
Received 25 November 2018, revised 19 December 2018, accepted 20 December 2018
Widely distributed reptile species are characterized by reproductive plasticity, which may also appear as variations of the reproductive cycles. To understand the specificity of the male reproductive cycle of Zootoca vivipara in the Asian part of its range, males from the Tomsk population (the southeast of the Western Siberia) caught from April till July 2017 were studied (n = 27). The dynamics of gonadosomatic index (GSI), body fat index (BFI), germinal epithelium area (GEA), testosterone concentration (TC) in the serum, ratio of spermatogenic cell count, and the presence of spermatozoa in epididymis were analyzed. Also, the age of males was evaluated via skeletochronology. Many spermatocytes were found in males after their emerging from winter burrows (late April) in the testes. Since this time till early May, GSI, FBI, GEA, and TC increased. At this time, the greatest pull of spermatids occurred in the testes. During the breeding period (May - early June), GSI, FBI, GEA, and TC sharply decreased, and spermatozoa occurred in both testes and epididymis. In mid-June, a new spermatogenic cycle began (sper-matogonial proliferation). Since this time till July, GSI, FBI, and GEA increased again along with the increased number of spermatocytes. The total spermatogenic cycle in the studied population was 12 months, but it was characterized by a short mating period and the related spermatogenic processes in comparison with the European populations.
Keywords: lacertids, reproduction, genital system, gonadosomatic index, fat bodies, spermatogenic cells, spermatogenesis, testosterone, skeletochronology.
DOI: https://doi.org/10.18500/1814-6090-2019-19-1-2-56-67
REFERENCES
Ananjeva N. B., Orlov N. L., Khalikov R. G., Da-revsky I. S., Ryabov S. A., Barabanov A. V. Colored Atlas of the Reptiles of the North Eurasia (Taxonomic Diversity, Distribution, Conservation Status). Saint Petersburg, Zoological Institute of RAS Publ., 2004. 232 p. (in Russian).
Klevezal G. A., Smirina E. M. Recording structures of terrestrial vertebrates. Brief history and current state of research. Zoologicheskii zhurnal, 2016, vol. 95, no. 8, pp. 872-896 (in Russian).
Kuranova V. N., Yartsev V. V. Some aspects of reproductive biology of the common lizard, Zootoca vivipara (Squmata, Lacertidae). The Problems of Herpetol-ogy. Minsk, Pravo i ekonomika Publ., 2012, pp. 142-149 (in Russian).
Orlova V. F., Kuranova V. N., Bulakhova N. A. Reproduction of the viviparous lizard Zootoca vivipara (Jacquin, 1787) in the eastern part of its area. Tomsk State University J., Application, 2003, no. 8, pp. 150-158 (in Russian).
Pikulik M. M., Baharev V. A., Kosov S. V. Pres-mykayushchiyesya Belorussii [The Reptiles of Belarus]. Minsk, Nauka i Tehnika Publ., 1988. 165 p. (in Russian).
Roitberg E. S., Kuranova V. N., Bulakhova N. A., Orlova V. F., Eplanova G. V., Shamgunova R. R., Hofmann S., Zinenko O. I., Yakovlev V. A. Geographic variation in reproductive traits and female body site the common licard Zootoca vivipara: testing evolutionary hypotheses. In: The Problems of Herpetology. Minsk, Pravo i ekonomika Publ., 2012, pp. 142-149 (in Russian).
Roitberg E. S., Orlova V. F., Kuranova V. N., Bulakhova N. A., Eplanova G. V., Zinenko O. I., Arribas O., Hofmann S., Ljubisavljevic K., Shamgunova R. R., Fokt M., Kratochvil L., Starikov V. P., Strijbosch H., Clasen A., Yakovlev V. A., Tarasov I. G., Leontyeva O. A., Bohme W. Variation in adult body length and sexual site dimorphism in the European common lizard, Zootoca vivipara: testing the effects of lineage and climate. Principy ekologii, 2016, vol. 5, no. 3, pp. 139 (in Russian).
Romeys B. Microscopic technic. Moscow, Iz-datel'stvo inostrannoj literatury, 1953. 718 p. (in Russian).
Smirina E. M. Prospects for determining the age of reptiles by layers in the bone. Zoologicheskii zhurnal, 1974, vol. 53, iss.1, pp. 111-116 (in Russian).
Smirina E. M. Metodika opredeleniya vozrasta amfibiy i reptiliy po sloyam v kosti [Methods for determining the age of amphibians and reptiles by layers in bone]. In: Guidelines for the Study of Amphibians and Reptiles. Kiev, 1989, pp. 144-153 (in Russian).
Shamgunova R. R., Starikov V. P. Some aspect of demography and reproduction of common lizard (Zo-otoca vivipara) in northern taiga of Western Siberia. In: The Problems of Herpetology. Saint Petersburg, Russkaya kollekciya Publ., 2011, pp. 308-311 (in Russian).
Epova L. A., Kuranova V. N., Yartsev V. V., Ab-salyamova E. N. Age, body sizes and growth of Zootoca vivipara (Sauria: Lacertidae) from its mountain populations in the Kuznetsk Alatau (Southeast of the Western Siberia). Current Studies in Herpetology, 2016, vol. 16, no. 1-2, pp. 51-60 (in Russian). DOI: https://doi.org/10.18500/1814-6090-2016-16-1-2-51-60
Amat F., Llorente G., Carretero M. A. Reproductive cycle of the sand lizard (Lacerta agilis) in its southwestern range. Amphibia - Reptilia, 2000, vol. 21, pp. 463-476.
Andrews R. M., Mathies T. Natural history of reptilian development: constraints on the evolution of vi-viparity. Bioscience, 2000, vol. 50, no. 3, pp. 227-238.
Arslan M., Lobo J., Zaidi A. A., Jalali S, Qazi M. H. Annual androgen rhythm in the Spiny-Tailed lizard, Uromastyx hardwicki. General and Comparative Endocrinology, 1978, vol. 36, pp. 16-22.
Blackburn D. G. Reptilian viviparity: past research, future directions, and appropriate models. Comparative Biochemistry and Physiology. Part A, 2000, vol. 127, pp. 391-409.
Carretero M. A. Reproductive cycle in Mediterranean lacertids: plasticity and constraints. In: C. Corti, P. Lo Cascio, M. Biaggini, eds. Mainland and insular lacer-tid lizards: a mediterranean perspective. Italy, Firenze University Press, 2006, pp. 33-54.
Castanet J. Les marques de croissance osseuse comme indicateur de l'age chez les lézards. Acta Zoologica, 1978, vol. 59, pp. 35-48.
Castanet J. Recherches sur la croissance du tissu osseux des Reptiles. Application: la méthode squeletto-chronologique. Bulletin de la Société Herpétolo-gique de France, 1983, no. 26, pp. 50-54.
Castanet J. Age estimation and longevity in Reptiles. Gerontology, 1994, vol. 40, pp. 174-192.
Castilla A. M., Bauwens D. Reproductive and fat body cycles of the lizard, Lacerta lepida, in Central Spain. J. of Herpetology, 1990, vol. 24, no. 3, pp. 261-266.
Climate-Data.org. Les données climatiques pour les villes du monde entire. AM Online Projects - Alexander Merkel. Oedheim. Available at: https://fr.climate-data.org/ (accessed 1 August 2018).
Courtens J. L., Depeiges A. Spermiogenesis of Lacerta vivipara. J. of Ultrastructure Research, 1985, vol. 90, iss. 2, pp. 203-220.
Courty Y., Dufaure J. P. Levels of testosterone in the plasma and testis of the viviparous lizard (Lacerta vivipara Jacquin) during the annual cycle. General and Comparative Endocrinology, 1979, vol. 39, pp. 336-342.
Courty Y., Dufaure J. P. Levels of testosterone, dihydrotestosterone, and androstenedione in the plasma and testis of a lizard (Lacerta vivipara Jacquin) during the annual cycle. General and Comparative Endocrinology, 1980, vol. 42, pp. 325-333.
Courty Y., Dufaure J. P. Circannual testosterone, dihydrotestosterone and androstanediols in plasma and testis of Lacerta vivipara, a seasonally breeding viviparous lizard. Steroids, 1982, vol. 39, no. 5, pp. 517-529.
Dely O. G., Böhme W. Lacerta vivipara Jacquin 1787 - Waldeidechse. In: W. Böhme, ed. Handbuch der Reptilien und Amphibien Europas. Bd. 2/1, Echsen II. Lacertidae II. Wiesbaden, Aula-Verlag, 1984, pp. 362-393.
Exbrayat J. M. Classical methods of visualization. In: J. M. Exbrayat, ed. Histochemical and Cyto-chemical Methods of Visualization. Boca Raton, London, New York, CRC Press Taylor and Francis Group, 2013, pp. 3-58.
Gavaud J. Role of cryophase temperature and thermophase duration in thermoperiodic regulation of the testicular cycle in the lizard Lacerta vivipara. J. of Experimental Zoology, 1991, vol. 260, pp. 239-246.
Gribbins K. Reptilian spermatogenesis. Spermatogenesis, 2011, vol. 1, iss. 3, pp. 250-269.
Hasumi M., Watanabe Y. G. An efficient method for skeletochronology. Herpetological Review, 2007, vol. 38, iss. 4, pp. 404-406.
Heulin B. Maturite sexuelle et age a la premiere reproduction dans une population de plaine de Lacerta vivipara. Canadian J. of Zoology, 1985, vol. 63, no. 8, pp. 1773-1777.
Horvatova T., Balaz М., Jandzik D. Reproduction and morphology of the common lizard (Zootoca vivipara) from montane population in Slovakia. Zoological Science, 2013, vol. 30, iss. 2, pp. 92-98.
Joly J., Saint-Girons H. Influence of temperature on the rate of spermatogenesis, duration of spermatoge-netic activity and development of secondary sex characteristics in the wall-lizard, Lacerta muralis L. (Reptilia, Lacertidae). Archives d'Anatomie Microscopique et de Morphologie Expérimentale, 1975, vol. 64, iss. 4, pp. 317-336.
Kuranova V. N., Patrakov S.V., Bulachova N. A., Krechetova O. A. The study of the ecological niche segregation for sympatric species of lizards - Lacerta agilis and Zootoca vivipara. Russian J. of Herpetology, 2005, Suppl. 12, pp. 171-175.
Love S. M., Morris P., McCrae M., Collins R. Life history aspect of 19 rockfish species (Scorpaenidae: Se-bastes) from the Southern California Bright. NOAA Technical Report NMFS, 1990, vol. 87. 38 p.
Mayhew W., Wright S. Seasonal change in testicular histology of tree species of the lizard genus Uma. J. of Morphology, 1970, vol. 130, iss. 2, pp. 163-185.
Rodriguez-Diaz T., Brana F. Altitudinal variation in egg retention and rates of embryonic development in oviparous Zootoca vivipara fits predictions from the cold-climate model on the evolution of viviparity. J. of Evolutionary Biology, 2012, vol. 25, pp. 1877-1887.
Roig J. M., Carretero M. A., Llorente G. A. Reproductive cycle in a Pyrenean oviparous population of the common lizard (Zootoca vivipara). Netherlands J. of Zoology, 2000, vol. 50, no. 1, pp. 15-27.
Roitberg E. S., Kuranova V. N., Bulakhova N. A., Orlova V. F., Eplanova G. V., Zinenko O. I., Shamgu-nova R. R., Hofmann S., Yakovlev V. A. Variation of reproductive traits and female body size in the most widely-ranging terrestrial reptile: testing the effects of reproductive mode, lineage, and climate. Evolutionary Biology, 2013,vol. 40, no. 3, pp. 420-438.
Saint-Girons H. Les cycles sexuels des lezards mâles et leurs rapports avec le climat et les cycles reproducteur des famelles. Annales des Sciences Naturelle, 1984, no. 6, pp. 221-243.
Surget-Groba Y., Heulin B., Guillaume C.-P., Thorpe R. S., Kupriyanova L., Vogrin N., Maslak R., Ma-zzotti S., Venczel M., Ghira I., Odierna G., Leontyeva O., Monney J. C., Smith N. Intraspecific phylogeography of Lacerta vivipara and the evolution of viviparity. Molecular Phylogenetics and Evolution, 2001, vol. 18, no. 3, pp. 449-459.
Thiesmeier B. Die Waldeidechse - ein Modellorganismus mit zwei Fortpflanzungswegen. Bielefeld, Laurenti-Verlag, 2013. 160 S.
Tokarz R. R., McMann S., Seitz L., John-Alder H. Plasma corticosterone and testosterone levels during the annual reproductive cycle of male Brown Anoles (Anolis sagrei). Physiological Zoology, 1998, vol. 71, no. 2, pp. 139-146.
Trauth S. E. Testicular Cycle and Timing of Reproduction in the Collared Lizard (Crotaphytus collaris) in Arkansas. Herpetologica, 1979, vol. 35, no. 2, pp. 184-192.
Voipio P. Variation of the head-shield pattern in Lacerta vivipara Jacq. Annales. Zool. Fennici., 1968, vol. 5, pp. 315-323.
Weil M., Aldridge R. The effect of temperature on the male reproductive system of the common water snake (Nerodia sipedon). J. of Experimental Zoology, 1979, vol. 210, iss. 2, pp. 327-332.
Yartsev V. V., Kuranova V. N. Seasonal dynamics of male and female reproductive systems in the Siberian salamander, Salamandrella keyserlingii (Caudata, Hyno-biidae). Asian Herpetological Research, 2015, vol. 6, no. 3, pp. 169-183.
Cite this article as:
Yartsev V. V., Kuranova V. N., Absalyamova E. N. Male Reproductive Cycle in a Population of the Common Lizard Zootoca vivipara (Squamata, Lacertidae) from Southeast of Western Siberia. Current Studies in Herpetology, 2019, vol. 19, iss. 1-2, pp. 56-67 (in Russian). DOI: https://doi.org/10.18500/1814-6090-2019-19-1-2-56-67
