CC BY
69
Б.Д. Куранов, С.В. Савельев, В.И. Гулимова
РЕПРОДУКТИВНЫЕ ПОКАЗАТЕЛИ И ЭМБРИОНАЛЬНЫЕ НАРУШЕНИЯ У САДОВОЙ КАМЫШЕВКИ (АСЯОСЕРНЛЬЬШ ШМЕТОШМ В УСЛОВИЯХ ТЕХНОГЕННОГО ЗАГРЯЗНЕНИЯ СРЕДЫ
Изучено влияние выбросов Сибирского химического комбината (Томская область) на размножение и эмбриональное развитие садовой камышевки.
Способность популяций птиц к поддержанию численности в условиях техногенного загрязнения среды определяется интенсивностью их воспроизводства. Данный процесс характеризуется гнездовой плотностью, величиной кладки, успешностью размножения и количеством птенцов на репродуктивную пару. Эмбриональный и гистологический анализ является методом ранней диагностики экологических нарушений. Это связано с тем, что данная стадия развития организма является очень чувствительной к внешним поражающим воздействиям.
В настоящей работе обсуждаются результаты изучения размножения и эмбрионального развития садовой камышевки в условиях радиационного загрязнения ландшафта. Садовая камышевка питается и выкармливает птенцов исключительно беспозвоночными, собирая их в травянисто-кустарниковом ярусе растительности. Данная особенность экологии вида позволяет рассматривать садовую камышевку в качестве индикатора техногенного загрязнения указанного биогоризонта.
Материал и методики
Исследования проведены в 1994-2004 гг. в санитарно-защитной зоне Сибирского химического комбината (СЗЗ СХК). Контрольный участок находился в 2325 км от комбината в направлении, противоположном господствующим ветрам. Исследования здесь проводили в 1983-1988 и 1994 гг. Оба участка расположены на правобережье р. Томи. В районе наблюдений доминируют вторичные осиново-березовые леса с участием хвойных пород.
Основной задачей СХК, работающего более 50 лет, является наработка оружейного плутония. В его выбросах имеются различные радионуклиды, редкие и редкоземельные элементы, соединения фтора, оксиды азота и другие химические агенты. Удельная активность Об137 в почве на опытной площадке составила 180,2 (133,1-249,0), в контроле - 17,6 Бк / кг. Соответственно средний показатель площадной активности радиоцезия составил 0,63 и 0,06 Ки / км2.
На модельных площадках ежегодно проводили абсолютный учет гнезд, прослеживали их судьбу, фиксировали величину кладки, успешность инкубации и выкармливания. Жилым считали гнездо, в котором было отложено хотя бы одно яйцо. Объем яиц вычисляли по формуле: У= 0, 51ЬБ2, где Ь - длина (мм); Б - максимальный диаметр (мм) [1]. Всего обследовано 476 гнезд садовой камышевки, из них -288 в опыте, промерено 986 яиц. Рассчитаны следующие показатели в процентах: успешность наси-
живания (число вылупившихся птенцов / число отложенных яиц); успешность выкармливания (число вылетевших / число вылупившихся птенцов); успешность размножения (число вылетевших птенцов / число отложенных яиц). Эмбриональную смертность (суммарное число неоплодотворенных яиц и яиц с погибшими эмбрионами) определяли по кладкам с известным результатом вылупления, гибель части выводка - от числа вылупившихся птенцов выводков любой дальнейшей судьбы.
Для эмбрионального анализа отобрано 143 зародыша. Для всех стадий использованы методы макроскопического и гистологического исследования. Дифференциальное окрашивание тканей применялось в основном для изучения эмбрионов на ранних стадиях развития, выборочно - для эмбрионов на более поздних стадиях и при обнаружении отклонений от нормального развития. При анализе ранних этапов развития использовали 46 основных критериев структурной организации эмбриона. После 35-й стадии эмбрионов обследовали по 113 параметрам. Для определения радионуклидов, тяжелых металлов и редкоземельных элементов в тканях эмбрионов использовали рентгеновский микроспектрометрический анализ.
Анализ репродуктивных показателей
Плотность гнездования. Лесные массивы в районе исследования в значительной степени фрагментированы и перемежаются сельскохозяйственными угодьями, садово-огородными участками, в том числе заброшенными, а также дорогами и просеками ЛЭП. Указанные обстоятельства благоприятно сказываются на численности садовой камышевки - опушечного вида травянисто-кустарникового яруса.
В СЗЗ СХК измерение гнездовой плотности садовой камышевки проведено на трех модельных участках площадью 1,03-3,50 га, в контроле - на пяти модельных участках площадью 0,49-1,76 га. В опыте средний показатель плотности составил 5,13 гн./ га (4,489,13 гн./ га), в контроле - 4,03 гн./ га (2,90-10,20). Обращает на себя внимание, что максимальные показатели плотности в СЗЗ СХК и контроле имеют довольно близкие значения. Таким образом, по обсуждаемому показателю опытная популяция вида не уступает контрольной группировке вида. Это свидетельствует о том, что садовая камышевка не избегает территории СЗЗ СХК в сезон размножения и находит здесь подходящие условия для устройства гнезд.
Значения и достоверность различий репродуктивных показателей садовой камышевки в участках сравнения приведены в табл. 1.
Репродуктивные показатели садовой камышевки
Показатель Санитарно-защитная зона СХК Контроль
Размер кладки 5,40±0,03 5,39±0,03
Объем яиц, мм 1713±9 1719± 5
Доля успешных гнезд, % 77,2±2,6 75,6±3,2
Эмбриональная смертность, % 3,3±0,3 4,2±0,5
Успешность насиживания, % 88,4±0,9 86,4±1,1
Гибель части выводка, % 5,3±0,3* 2,3±0,6
Успешность выкармливания, % 78,9±1,2 81,0±1,4
Успешность размножения, % 69,7±1,2 70,0±1,5
Успешность размножения в уцелевших гнездах, % 90,8±0,9 92,6±1,1
Птенцов на успешную попытку размножения 4,80±0,08 4,84±0,12
Птенцов на попытку размножения 3,75±0,14 3,69±0,17
Примечание. Достоверные отличия от контрольного показателя ф < 0,05).
Размер кладки и объем яиц. У садовой камышевки полная кладка в опытном участке состоит из 4-6, в контрольном - 4-7 яиц. Подавляющая часть гнезд в участках сравнения содержит кладки из 5 или 6 яиц. Средняя величина кладки менялась по годам от 5,14±0,08 до 5,76±0,10 яиц в СЗЗ СХК (СУ = 3,59%) и от 5,10±0,12 до 5,53±0,10 яиц в контроле (СУ = 2,76%). Таким образом, межгодовая изменчивость размера кладки в опытном участке больше, чем в контроле. Возможно, это связано с более длительным периодом наблюдений в СЗЗ СХК. Средняя многолетняя величина кладки и вариабельность показателя в участках сравнения достоверно не отличаются. В обеих зонах модальной является кладка из 5 яиц, а доли кладок разной величины в обследованных участках имеют близкие значения. Зависимость размера кладки (у) от даты появления в ней первого яйца (х) в СЗЗ СХК описывается уравнением линейной регрессии вида: у = 5,66-0,0422-х (Я2 = 0,08, р<0,001; N = 264), в контроле - у = 5,58-0,0372-х (Я2 = 0,07, р<0,0001; N = 169). Достоверных различий в коэффициентах наклона прямой регрессии не обнаружено. Таким образом, темп снижения величины кладки в течение сезона в обеих популяциях примерно одинаков и составляет около 0,4 яйца за декаду. Объем яиц у садовой камышевки и вариабельность показателя в участках сравнения достоверно не отличаются, что косвенно свидетельствует о сходных уровнях обеспеченности пищевыми ресурсами в период продуцирования кладок в опытном и контрольном участках.
Успешность размножения. Доля успешных гнезд у садовой камышевки в опытном участке незначительно превышает значение аналогичного показателя в контроле, но различия недостоверны. Основной причиной гибели гнезд в участках сравнения является хищничество. Влияние данного фактора гибели кладок и выводков сильнее выражено в опытном участке. В СЗЗ СХК несколько больше доля брошенных гнезд. В опытном участке также ниже потери в связи с прямым вмешательством человека, что связано с запретом сельскохозяйственной деятельности и некоторых видов рекреации в СЗЗ СХК. В итоге более значительная гибель гнезд у птиц опытной популяции от хищничества компенсируется меньшим уроном от деятельности человека.
Успешность насиживания в СЗЗ СХК на 2,0% больше, чем в контроле, но различия недостоверны. В опытном участке кладки чаще гибнут от хищника, однако здесь меньше потери от прямого вмешательства человека. Эмбриональная смертность и доля брошенных кладок в обследованных участках имеют сходные
масштабы. В СЗЗ СХК в отличие от контроля не отмечено случаев гибели кладок от неблагоприятных погодных условий. Отход яиц в связи с гнездовым паразитизмом, выпадением из гнезд и механическими повреждениями скорлупы повсеместно невелик и в каждой из зон составляет всего около 1%.
Успешность выкармливания у садовой камышевки несколько больше в контроле, но различия несущественны. Так же, как и на стадии инкубации кладок, у птиц в СЗЗ СХК больше потери птенцов от хищничества и только здесь отмечено бросание выводков. В то же время здесь не наблюдалась гибель птенцов от деятельности человека и меньше смертность птенцов из-за неблагоприятных погодных явлений, приводящих к обрушению или сильному крену гнезд. Важно отметить, что гибель части выводка в зоне влияния СХК наблюдается достоверно чаще, причем такие птенцы в основном погибали в первые несколько суток жизни. Загрязнение ландшафта тяжелыми металлами приводит к снижению успешности выкармливания птенцов у другого открыто гнездящегося вида - чечевицы (Carpodacus erythrinus) [2].
Общая успешность размножения у садовой камышевки в участках сравнения достоверно не отличается. Несколько большая успешность насиживания в опыте нивелируется сниженной здесь успешностью выкармливания.
Успешность размножения в уцелевших гнездах в опытном участке меньше, чем в контроле, но различия недостоверны. Данное обстоятельство указывает на то, что в обеих зонах ведущую роль в снижении репродуктивного успеха играют факторы, приводящие к полной гибели кладок и выводков.
В обеих зонах у садовой камышевки модальным является выводок, состоящий из 5 птенцов, а частота гнезд с таким количеством слетков в участках сравнения почти полностью совпадает. Также в обеих зонах близка встречаемость выводков из 4 птенцов. У птиц в опытном участке в 1,6 раза больше доля небольших (13 птенца) выводков, что можно связать с повышенной в СЗЗ СХК частичной птенцовой смертностью.
Количество птенцов на попытку размножения и успешную попытку, а также вариабельность данных показателей в участках сравнения достоверно не отличаются. Отсутствие различий по первому показателю объясняется тем, что обе популяции при одинаковом размере кладки имеют сходные размеры потерь на стадиях инкубирования кладок и выкармливания птенцов. Сходство по второму показателю связано с тем, что при одинаковой начальной плодовитости повышенная частичная птенцовая
смертность в опыте нивелируется в контроле несколько большими масштабами эмбриональной смертности, а также гибели отдельных птенцов, выпавших из гнезд.
На основании проведенных исследований можно выделить наиболее информативные показатели, касающиеся оценки успешности размножения садовой камышевки в условиях техногенного загрязнения среды. В первую очередь к ним относится эмбриональная и частичная птенцовая смертность. Успешность размножения в уцелевших гнездах заслуживает внимания как способ интегральной оценки эмбриональной и частичной птенцовой смертности. К малоинформативным показателям следует отнести долю успешных гнезд, общую успешность размножения и количество птенцов на попытку размножения, так как на их значение существенное влияние оказывают естественные причины гибели кладок и выводков.
Анализ успешности воспроизводства садовой камышевки в зоне влияния выбросов СХК показал, что техногенное воздействие проявляется в основном на ранней стадии постэмбрионального периода. Увеличение частичной птенцовой смертности, причем в первые несколько дней жизни молодых, говорит о снижении их жизнеспособности еще в период эмбриогенеза.
По-видимому, радиационное загрязнение среды в первую очередь сказывается на эмбриогенезе как наиболее чувствительной стадии индивидуального развития. На высокий уровень эмбриональной и ранней птенцовой смертности у озерной чайки (Larus ridibun-dus) и речной крачки (Sterna hirundo) вблизи зоны отчуждения Чернобыльской АЭС указывает А.Ю. Мики-тюк [3]. В то же время, как показали исследования птенцов полевого воробья (Passer montanus), общее содержание в их теле Sr90 от 0,01 мкКи после вылупле-ния до 0,17 мкКи перед вылетом из гнезда не вызывало заметных изменений в их развитии [4].
Анализ эмбриональных патологий
Патологичные эмбрионы обнаружены в 50% кладок садовой камышевки на опытной территории и в 27% кладок в контроле. Доля зародышей с различными отклонениями от нормального развития в СЗЗ СХК примерно на 5% больше, чем в контроле, но различия недостоверны (табл. 2). Важно отметить, что у опытной популяции выявлен гораздо более широкий спектр отклонений в развитии - девять типов патологий против двух в контроле. Только в СЗЗ СХК обнаружены такие аномалии развития, как агенезия, гипоплазия, синдак-
тилия, гипертрофия, а также другие патологии, к которым относятся порэнцефалия, некроз и липофусциноз. Также велика доля аномалий развития вблизи СХК у эмбрионов рябинника (Turdus pilaris) [5] и мухоловки-пеструшки (Ficedula hypoleuca) [6]. Сходные тенденции относительно встречаемости аномалий развития в зоне влияния комбината обнаружены также у мелких млекопитающих и амфибий [5].
В ряде случаев эмбрионы в СЗЗ СХК имели множественные патологии различного происхождения. Доля нарушений такого типа составила 8,9% у опытной популяции, а в контроле множественные патологии не встречены. Так, у одного эмбриона в СЗЗ СХК обнаружена синдактилия, порэнцефалия кишечника, головного и спинного мозга, а закладки глаз были представлены недифференцированными пузырьками, то есть хрусталик, роговица и сетчатка отсутствовали. У второго эмбриона из этой же кладки наблюдалась порэнцефалия спинного мозга и ганглиев, эпителиальной выстилки носовой полости в сочетании с атипичной дифференцировкой клеток эпидермиса. У зародыша в другом гнезде гипоплазия сетчатки и нарушение дифференцировки стекловидного тела сочеталось с патехиальными скоплениями эритроцитов под кожей и крупной гематомой на голове. Особого упоминания заслуживает двухголовый эмбрион садовой камышевки, обнаруженный на опытном участке. На одной голове зародыша имелись нормально развитые глаза, а на другой один глаз выглядел нормальным, а второй - недоразвитым.
В СЗЗ СХК отмечено по одному случаю липофус-циноза и некроза. При этом липофусцин имел вид очень мелких гранул, образующих отдельные небольшие скопления в легочном эпителии. У другого зародыша обнаружены некротические участки в печени и нарушение дифференцировки печеночных клеток, что сочеталось с подкожными кровоизлияниями. Такая аномалия развития, как агенезия, наблюдалась у двух эмбрионов из контрольной группы. При этом важно подчеркнуть, что один из этих зародышей с обширной агенезией кожи на границе между шеей и туловищем признан нежизнеспособным.
Общим для контрольной и опытной популяций является высокая встречаемость анемии. Возможной причиной возникновения анемии в контроле являются лантан (La) и скандий (Sc), которые имеются в выбросах расположенного на южной окраине Томска Радиотехнического завода (РТЗ). Накопление данных элементов установлено для стафили-новых жуков, обитающих в зоне влияния РТЗ [7].
Т а б л и ц а 2
Встречаемость разных патологий у эмбрионов садовой камышевки
Типы патологий Санитарно-защитная зона СХК (n =90) Контроль (n =53)
абс. % абс. %
Агенезия 2 2,2 - -
Гипертрофия 1 1,1 - -
Гипоплазия 1 1,1 - -
Синдактилия 1 1,1 - -
Порэнцефалия 2 2,2 - -
Некроз 1 1,1 - -
Липофусциноз 1 1,1 - -
Геморрагия 11 12,2 3 5,7
Анемия 12 13,3 8 15,1
Всего эмбрионов с патологиями... 23 25,7±4.6 11 20,7±5,6
Аномалии кровеносной системы в опыте встречаются примерно в 2 раза чаще. Следует отметить, что среди нарушений кровеносной системы у зародышей в опыте велика доля патехиальных скоплений клеток крови, а в контроле такая патология отсутствовала.
В СЗЗ СХК у эмбрионов садовой камышевки наиболее пораженными являются ЦНС и органы чувств, сердечно-сосудистая система и система крови, тогда как в контроле - только две последние системы (табл. 3). Кроме того, в опыте обнаружены патологии в органах пищеварения, костно-мышечной системе и кожном покрове, что не наблюдалось в контрольной популяции.
Опытная популяция садовой камышевки незначительно превышает контрольную группировку вида по встречаемости патологичных эмбрионов, однако характеризуется расширенным спектром патологий и систем органов, подверженных различным нарушениям. Примечательным является наличие у зародышей в опыте различных аномалий развития, совершенно не встреченных в контроле. Другим характерным признаком опытной популяции является наличие эмбриональных патологий центральной нервной системы и органов чувств, которые также отсутствуют у контрольной популяции. Причем ряд патологий ЦНС и органов чувств относятся к тяжелым и свидетельствуют о сильном воздействии на
организм. Данные обстоятельства указывают на то, что окружающая среда на опытной территории обладает специфическим, в том числе эмбриотоксическим воздействием, что отрицательно влияет на развитие зародышей изученного вида.
Среднее значение гамма-фона с поверхности гнезд садовой камышевки в опыте составило 13,9 мкР/ч, в контроле - 11,0 мкР/ч. Маловероятно, что наблюдаемые различия в экспозиционных дозах могли служить причиной увеличения частоты патологий у эмбрионов в СЗЗ СХК. У эмбрионов из опытного участка выявлены в следовых количествах протоактиний (Ра) и скандий (Ве). Указанные элементы в обнаруженных количествах не могли оказать заметного воздействия на эмбриональное развитие. Возможным путем получения дозовой нагрузки является облучение эмбрионов радионуклидами из белка и желтка яиц, что требует проведения дополнительных исследований.
На основе проведенных исследований установлено, что садовая камышевка в техногенном ландшафте испытывает как отрицательное, так и положительное воздействие. К отрицательному влиянию относятся более значительная гибель кладок и выводков в связи с хищничеством, увеличение частичной птенцовой смертности, несколько большая доля патологичных зародышей и расширение спектра эмбриональных патологий.
Т а б л и ц а 3
Встречаемость патологий у эмбрионов садовой камышевки в разных системах органов
Система органов Санитарно-защитная зона СХК (n = 90) Контроль(n =53)
абс. % абс. %
ЦНС и органы чувств 3 3,3 - -
Сердечно-сосудистая 11 12,2 3 5,7
Органы пищеварения 2 2,2 - -
Костно-мышечная 1 1,1 - -
Органы дыхания 1 1,1 - -
Кожа и ее производные 2 2,2 - -
Система крови 12 13,3 8 15,1
К положительному влиянию относятся повышение гнездовой плотности и снижение потерь, обусловленных прямым вмешательством человека (рекреация и сельскохозяйственная деятельность). Значения таких показателей, как размер кладки и объем яиц, в опытном и контрольном участках достоверно не отличаются.
Повышение гнездовой плотности садовой камышевки и снижение потерь из-за прямого вмешательства человека связаны с запретом сельскохозяйственной деятельности и некоторых видов рекреации в СЗЗ СХК. Данное обстоятельство по существу обеспечивает заповедный режим в санитарно-защитной зоне СХК и спо-
собствует сохранению гнездовых стаций вида. Увеличение частичной птенцовой смертности, причем в первые несколько дней жизни молодых, говорит о снижении их жизнеспособности еще в период эмбриогенеза.
Таким образом, увеличение ранней птенцовой смертности и расширение спектра и тяжести эмбриональных патологий у садовой камышевки в СЗЗ СХК свидетельствуют о том, что окружающая среда на опытной территории оказывает на вид эмбриотоксиче-ское воздействие, но отрицательное влияние техногенных факторов на птиц прослеживается в основном на ранней стадии постэмбрионального развития.
ЛИТЕРАТУРА
1. Hoyt D.F. Practical methods of estimating volume and fresh weight of bird eggs // Auk. 1979. Vol. 96. P. 73-77.
2. Бельский Е.А. Размножение и ранний онтогенез воробьиных птиц при техногенном загрязнении среды обитания: Автореф. дис. ... канд.
биол. наук. Екатеринбург, 1996.
3. Микитюк А.Ю. Успех воспроизводства популяций птиц водно-болотных систем радиохимически загрязненных ландшафтов // Радиобиоло-
гический съезд. Пущино, 1993. Ч. 2. С. 686-687.
4. Ильенко А.И. Концентрирование животными радиоизотопов и их влияние на популяцию. М.: Наука, 1974. 168 с.
5. Савельев С.В., Москвитина Н. С., Куранов Б.Д., Куранова В.Н. Нарушение эмбриогенеза в природных популяциях позвоночных как индикатор состояния
среды обитания человека // Радиоактивность и радиоактивные элементы в среде обитания человека: Матер. Междунар. конф. Томск, 1996. С. 388-391.
6. Куранов Б.Д. Репродуктивные показатели и нарушения эмбриогенеза у мухоловки-пеструшки (Ficedula hypoleuca) в зоне влияния предпри-
ятий ядерно-топливного цикла // Современные проблемы орнитологии Сибири и Центральной Азии: 3-я Междунар. орнитол. конф. Улан-Удэ: Изд-во Бурят. ун-та, 2006. С. 157-161.
7. Бабенко А.С. Экология стафилинид (Coleoptera, Staphylinidae) лесных и антропогенно трансформированных экосистем юга Западной Сиби-
ри: Автореф. дис. . д-ра биол. наук. Новосибирск, 1998.
Статья поступила в редакцию журнала 4 сентября 2006 г., принята к печати 5 декабря 2006 г.
