CC BY
30
Труды ИБВВ РАН, 2018, вып. 82(85)
Transactions of IBIW RAS, 2018, issue 82(85)
УДК 574.589(28)
РАСПРЕДЕЛЕНИЕ ПИКОПЛАНКТОНА В ВОДОХРАНИЛИЩАХ ВОЛГИ
В КОНЦЕ ЛЕТА
Д. Б. Косолапов, И. С. Микрякова, А. И. Копылов
Институт биологии внутренних вод им. И.Д. Папанина РАН 152742 пос. Борок, Ярославская обл., Некоузскийр-н, e-mail: dkos@ibiw.yaroslavl.ru
Распределение пикопланктона изучали в четырех водохранилищах Волги в конце лета. Среди организмов этой размерной фракции преобладали гетеротрофные прокариоты, которые составляли в среднем 98.5% общей численности и 83.5% биомассы пикопланктона. Их численность и биомасса бактерий изменялись в пределах (4.2-14.7)х106 кл./мл (в среднем (8.7±2.7)х106 кл./мл) и 45-386 (в среднем 153±89) мг С/м3 соответственно, тогда как численность и биомасса пикофитопланктона - в пределах (0.6-944)х103 кл./мл (в среднем (127±186)x103 кл./мл) и 0.78-204 (в среднем 46.9±53.7) мг С/м3 соответственно. Наибольшим количественным развитием пикофитопланктона характеризовалось эвтрофное Горьков-ское водохранилище. В его составе преобладали колониальные цианобактерии, вклад которых в формирование численности и биомассы составлял в среднем для всех водохранилищ 74.0% и 70.0% соответственно. Полученные данные свидетельствуют о важной роли пикопланктона в трофических сетях водохранилищ Волги.
Ключевые слова: пикопланктон, бактериопланктон, пикофитопланктон, численность, биомасса, водохранилища Волги.
DOI: 10.24411/0320-3557-2018-1-0009
ВВЕДЕНИЕ
Согласно традиционной размерной классификации планктонных организмов к пико-планктону относят прокариотные и эукариот-ные микроорганизмы с линейными размерами в пределах 0.2-2 мкм [Sieburth et. al., 1978]. В эту фракцию входят бактерии, археи, водоросли, протисты, использующие разнообразные типы метаболизма: органогетеротрофию, хемогетеротрофию, хемоавтотрофию, фотоав-тотрофию, фотогетеротрофию [Михеева, 1998 (Mikheeva, 1998); Callieri, Stockner, 2002; Keough et al., 2003; Callieri, 2008]. Пикопланктон - постоянный, многочисленный и разнообразный компонент морских и пресноводных экосистем, выполняющий важные функции в круговоротах углерода и других биогенных элементов. Он представляет собой важный пищевой ресурс для протистов, в первую очередь, для гетеротрофных нанофлагеллят [Raven, 1998; Callieri et al., 2002; Sherr, Sherr, 2002]. Пикогетеротрофы принимают активное участие в минерализации органических веществ, метаболизируют растворимые соединения, делая их доступными для других гидро-бионтов [Cotner, Biddanda, 2002]. Пикофитопланктон благодаря своим небольшим размерам и, вследствие этого, высокого отношения площади поверхности к объему клетки, имеет преимущества перед более крупным фитопланктоном в скорости поглощения биогенных элементов и солнечной энергии. Кроме того, он, обладая быстрыми темпами размножения, вносит существенный вклад в формирование биомассы и продукции фитопланктона в мор-
ских и пресноводных экосистемах, особенно олиготрофных [Stockner, 1991; Bell, Kalff, 2001; Callieri, Stockner, 2002; Callieri, 2008]. Пикофитопланктон формируют цианобактерии и водоросли. В пресных водах в составе пико-цианобактерий обычно доминируют представители двух трудно различимых между собой родов Synechococcus и Cyanobium, также встречаются широко распространенные в морских водах Prochlorococcus spp. [Corzo et al., 1999; Callieri, 2008; Ruber et al., 2016]. Среди пикоэукариотов отмечены представители зеленых, диатомовых и других таксонов водорослей.
Пикопланктон - постоянный и важный биотический компонент водохранилищ Волжского каскада. Поскольку функционирование экосистем этих водохранилищ в большой степени зависит от поступления аллохтонных органических веществ, метаболизирующие их гетеротрофные бактерии наряду с фитопланктоном находятся в основании трофических сетей. Изучение бактерий Волги началось с середины прошлого века. На некоторых волжских водохранилищах микробиологические наблюдения проводятся с момента их образования, хотя не везде регулярно. Результаты этих исследований опубликованы в многочисленных статьях и обобщены в ряде монографий [Романенко, 1985 (Romanenko, 1985); Копылов, Косолапов, 2008 (Kopylov, Kosolapov, 2008); Иватин, 2012 (Ivatin, 2012)]. Однако степень изученности бактериопланктона волжских водохранилищ существенно различается,
наиболее изученным остается Рыбинское водохранилище Исследования экологии авто-трофного пикопланктона водохранилищ Волги начались значительно позже [Романенко, Копылов, 1999 (Romanenko, Kopylov, 1999)]. При изучении фитопланктона волжских водохранилищ пикопланктонная фракция обычно не выделяется [Корнева, 2015 (Korneva, 2015)], хотя в определенные сезоны она может составлять значительную часть биомассы и продукции фитопланктона. Сравнительное изучение гетеротрофного и автотрофного пико-
МАТЕРИАЛЫ
Исследования волжских водохранилищ проводили 21-31 августа 2015 г. Всего было получено и проанализировано 42 интегральных пробы, из которых 13 - в Горьковском (21-23 августа), 9 - в Чебоксарском (2426 августа), 13 - в Куйбышевском (26-29 августа) и 7 - в Саратовском водохранилище(30-31 августа). Горьковское водохранилище находится в регионе Верхней Волги в пределах лесной зоны. Чебоксарское и Куйбышевское водохранилища относятся к Средней Волге, которая своей северной частью расположена в пределах лесной зоны, а южной - в степной. Саратовское водохранилище относится к Нижней Волге и полностью расположено в степной зоне. Морфометрические и гидрологические характеристики этих крупных искусственных водоемов приведены во многих других работах (напр., Копылов, Косолапов, 2008 (Kopylov, Kosolapov, 2008); Корнева, 2015 (Korneva, 2015)].
Воду отбирали с использованием плексигласового батометра Элгморка длиной 1 м и объемом 4 л по вертикали через каждый метр от поверхности до дна. Интегральные пробы получали, смешивая равные объемы воды с каждого горизонта. Воду для микроскопического исследования сразу после отбора фиксировали 40%-ным формальдегидом до конечной концентрации 2%, хранили в темноте при температуре 4оС не более 1 мес. Общую численность и размеры бактериопланктона, а также численность и размеры одиночных, агрегированных и нитевидных бактерий определяли методом эпифлуоресцентной микроскопии с использованием флуорохрома ДАФИ [Porter,
планктона в пресноводных экосистемах проводится редко, хотя данные о соотношении этих компонентов важны при анализе потоков углерода в планктонных трофических сетях [Копылов, Косолапов, 2008 (Kopylov, Kosolapov, 2008)].
Цель работы - определить уровень количественного развития и изучить распределение гетеротрофных бактерий и пикофито-планктона в четырех водохранилищах Волги в конце лета.
И МЕТОДЫ
Feig, 1980] и микроскопа Olympus BX51 (Япония), соединенного с цифровой камерой и персональным компьютером. Сырую биомассу бактерий получали путем умножения их численности на средний объем клеток (V, мкм3). Содержание углерода в бактериальных клетках (С, фг С/кл.) рассчитывали с использованием следующего аллометрического уравнения: С=120хУ072 [Norland, 1993].
Количество и размеры пикофитопланк-тона определяли методом эпифлуоресцентной микроскопии по его автофлуоресценции на черных ядерных фильтрах "Nuclepore" с диаметром пор 0.2 мкм [MacIsaac, Stockner, 1993]. Фильтры просматривали под эпифлуоресцент-ным микроскопом РПО11 (Россия) при увеличении 1000 раз и освещении зелеными лучами. Линейные размеры пикофототрофов измеряли с помощью линейного окулярного микрометра, их объемы вычисляли по формулам шара или эллипсоида. На каждом фильтре считали не менее 100 клеток и измеряли не менее 50 клеток. Допускали, что углерод составляет 16.5% сырой биомассы пикоцианобактерий [Jochem, 1988].
Во время отбора проб измеряли прозрачность воды по диску Секки (SD). Для определения температуры (Т), электропроводности (EC) и концентрации растворенного кислорода (O2) использовали портативный многопараметрический зонд "YSI Model 85" ("YSI, Inc.", США). Цветность воды (WC) измеряли методом сравнения с искусственными стандартами и выражали в градусах (град.) по хром-кобальтовой шкале.
РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ
Образцы воды отбирали в основном в русловой части водохранилищ. Глубина на станциях отбора проб находилась в пределах 2-31 м, составляя в среднем 13±8 м (табл. 1). Прозрачность воды по диску Секки изменялась от 70 до 260 см и увеличивалась в на-
правлении с севера на юг: наименьшая прозрачность зарегистрирована в Горьковском водохранилище (в среднем 93±17 см), наибольшая - в Саратовском (в среднем 222±24 см). Цветность воды, наоборот, постепенно уменьшалась в направлении с севера на
юг, составляя в среднем 40 град. в Горьков-ском водохранилище и 25 град. в Саратовском. Электропроводность воды колебалась от 152 до 507 мкСм/см (в среднем 280 мкСм/см, коэффициент вариации (СУ) 23.3%). Максимальное значение этого показателя, существенно превышающие его значения на других участках, зарегистрировано в черте г. Нижний Новгород в месте впадения р. Ока (Чебоксарское водохранилище), хотя в среднем наибольшей электропроводностью (328±12 мкСм/см) характеризовались воды Саратовского водохранилище
В период проведения наших исследований температура поверхностного горизонта
воды колебалась в пределах 16.6-23.3оС. Ее минимальное и максимальное значения зарегистрированы в Горьковском водохранилище. Колебания температуры были невелики (СУ=6.7%), и водоемы по этому показателю различались незначительно: среднее значение этого показателя в Чебоксарском водохранилище оказалось равным 18.1 оС, в Саратовском вдхр - 19.1 оС. Температуры поверхностного и придонного слоев воды на большинстве исследованных участков были примерно одинаковыми, различаясь не более чем на 4.9оС (ст. Г7 ниже г. Кострома в Горьковском водохранилище), и составляя в среднем 18.8±1.3оС и 18.2±0.8оС соответственно.
Таблица 1. Физико-химическая характеристика воды на станциях отбора проб в водохранилищах Волги 1231 августа 2015 г.
Table 1. Physical and chemical characteristics of water at the sampling sites in the Volga reservoirs on August 12-31, 2015
Параметр Горьковское Чебоксарское Куйбышевское Саратовское
Parameter (n=13) (n=9) (n=13) (n=7)
Gorky Reservoir Cheboksary Reservoir Kuibyshev Reservoir Saratov Reservoir
H, м 2-14 4-22 7-31 7-15
Depth, m 8±4 10±6 20±9 13±3
SD, см 70-130 70-170 100-190 200-260
Transparency, sm 93±17 110±31 143±29 222±24
WC, град. 35-45 25-45 25-35 25-25
Water color, degrees 40±3 31±7 31±4 25
T оС A пов; ^ 16.6-23.3 17.1-18.6 17.3-21.1 18.6-19.8
Surface temperature, оС 18.9±1.8 18.1±0.5 19.0±1.1 19.1±0.5
T оС A дно; ^ 16.3-18.8 17.1-18.3 17.1-19.1 18.8-19.8
Bottom temperature, оС 17.9±0.8 17.9±0.4 18\2±0.6 19.2±0.4
02пов, мг/л 8.45-13.69 9.67-13.95 10.51-15.24 10.17-11.54
Surface dissolved oxygen, 11.50±1.25 11.64±1.30 11.62±1.25 10.86±0.50
mg/L
02дно, мг/л 9.21-11.33 5.44-13.72 9.10-10.63 9.63-10.53
Bottom dissolved oxygen, 10.69±0.69 10.81±2.34 9.98±0.53 10.12±0.35
mg/L
ЕСпов, мкСм/см 152-218 193-506 274-324 312-345
Surface conductivity, ^S/sm 205±18 313±91 296±13 327±12
ЕСдно, мкСм/см 203-219 197-507 206-314 313-345
Bottom conductivity, ^S/sm 213±5 316±91 291±28 329±12
Примечание. Н - глубина, SD - прозрачность, WC - цветность, Т - температура, 02 - концентрация растворенного кислорода, ЕС - электропроводность при 18оС; Пов - поверхностный слой воды, дно - придонный слой; п - количество станций отбора проб.
Здесь и далее: над чертой - пределы колебаний параметра, под чертой - среднее значение ± стандартное отклонение.
Концентрация растворенного кислорода изменялась в пределах 5.44-13.72 мг/л (СУ=11.6%), что соответствовало 57.8-168.6% насыщения, т.е. на большей части акватории водохранилища наблюдалось пересыщение воды кислородом. Как правило, этот показатель в поверхностном горизонте был выше, чем в придонном: в среднем 11.5 и 10.4 мг/л соответственно. Минимальное содержание кислорода обнаружено в придонном слое воды Чебоксарского водохранилище у г. Козьмо-демьянск (ст. Ч7).
Общая численность гетеротрофного пи-копланктона (бактериопланктона) на исследованных участках волжских водохранилищ варьировала в пределах (4.16-14.69)*106 кл./мл и составляла в среднем (8.73±2.67)*106 кл./мл (табл. 2, 3). Коэффициент вариации этого параметра оказался равным 30.5%. Как максимальная, так и минимальная численность бактерий зарегистрирована в Горьковском водохранилище: ст. Г12 (около г. Пучеж) и Г6 (Костромское расширение) соответственно.
Таблица 2. Численность (N), средний объем клетки (V) и биомасса (В) гетеротрофного пикопланктона Table 2. Abundance (N), average cell volume (V), and biomass (B) of heterotrophic picoplankton
Средние для пробы объемы бактериальных клеток изменялись от 0.065 до 0.196 мкм3, составляя в среднем 0.106±0.030 мкм3 (СУ=28.1%) (табл. 2, 3). Размеры бактерий были больше в Горьковском и Куйбышевском водохранилищах (в среднем 0.117 и 0.116 мкм3 соответственно), чем в Чебоксарском и Саратовском (в среднем 0.087 и 0.090 мкм3 соответственно).
Биомасса бактериопланктона находилась в пределах 377-1695 (917±347) мг/м3 или в пересчете на углерод - в пределах 45-386 (в среднем 153±89) мг С/м3 (СУ=33.7%). Самые высокие значения этого параметра зарегистрированы в Горьковском водохранилище на участках, расположенных ниже городов Рыбинск и Юрьевец (станции Г1 и Г11).
Наибольшие средние значения объема клеток и биомассы бактерий обнаружены в Горьковском водохранилище:
0.117±0.031 мкм3 и 248±81 мг С/м3 соответственно (табл. 2). Наименьшими численностью и биомассой характеризовалось Саратовское во-
дохранилище: в среднем (6.75±1.65)*10 кл./мл и 142±34 мг С/м3 соответственно. Средняя численность бактерий ((10.28±2.42)*106 кл./мл) была самой высокой в Чебоксарском водохранилище при их наименьших размерах (в среднем 0.087±0.016 мкм3).
Наши исследования проводились в конце лета, когда гетеротрофный бактериопланк-тон обычно достигает максимальных количественных показателей и активно участвует в разложении органических веществ, образовавшихся в период летнего максимума в развитии фитопланктона [Копылов, Косолапов, 2008]. Численность и биомасса бактерий были высокими, характерными для эвтрофных вод [Копылов, Косолапов, 2007]. Общее количество бактериопланктона, превышающее 107 кл./мл, обнаружено на 6 станциях в Горь-ковском водохранилище, на 6 станциях - в Чебоксарском водохранилище и на 1 станции - в Куйбышевском водохранилище. В Саратовском водохранилище таких высоких значений этого параметра не зарегистрировано (табл. 3).
Таблица 3. Численность и биомасса автотрофного (APP) и гетеротрофного (HPP) пикопланктона и доля гетеротрофных прокариотов (%) в общей численности и биомассе пикопланктона
Table 3. Abundance and biomass of autotrophic (APP) and heterotrophic (HPP) picoplankton and the proportion of heterotrophic prokaryotes (%) in the total abundance and biomass of picoplankton
№ CT. Описание Description Численность, 10 кл./мл Abundance, 103 cells/mL Биомасса, мг С/м Biomass, mg С/m3
# St. APP HPP % APP HPP %
Горьковское водохранилище Gorky Reservoir
Г1 ниже г. Рыбинска downstream of Rybinsk — 14238 — — 362.3 —
Г2 выше г. Ярославль upstream of Yaroslavl 944.2 7147 88.3 204.24 119.8 37.0
ГЗ ниже г. Ярославль downstream of Yaroslavl 200.7 7834 97.5 51.10 170.0 76.9
Г4 п. Кр. Профинтерн settlement Red Profintern 462.8 13492 96.7 100.68 297.3 74.7
Г5 против впадения р. Сизёма against the mouth of Sizema river 126.9 10485 98.8 27.58 268.4 90.7
Г6 Костромское расширение Kostroma extension 385.9 4160 91.5 86.61 103.2 54.4
Г7 ниже г. Кострома downstream of Kostroma 544.9 7952 93.6 117.68 280.9 70.5
Г8 г. Волгореченск Volgorechensk 205.8 7422 97.3 173.72 214.0 55.2
Г9 ниже г. Плёс downstream of Plyos 181.4 9994 98.2 39.43 273.0 87.4
Г10 ниже г. Кинешма downstream of Kineshma 364.7 10505 96.6 79.41 285.3 78.2
Г11 г. Юрьевец Yurevets 50.0 10662 99.5 20.35 340.4 94.4
Г12 г. Пучеж Puchezh 2.6 14692 99.9 1.83 306.4 99.4
Г13 г. Чкаловск Chkalovsk 57.7 8541 99.3 36.99 196.7 84.2
Чебоксарское водохранилище Cheboksary Reservoir
41 ниже г. Городец downstream of Gorodets 0.6 10485 99.9 0.78 251.7 99.7
42 устье р. Ока в г. Н. Новгород the mouth of Oka river in the N. Novgorod 223.7 12095 98.2 52.17 256.4 83.1
43 ниже г. Кстово downstream of Kstovo 165.4 11310 98.6 99.49 291.3 74.5
44 ниже п. Макарьево downstream of Makarievo 75.6 12510 99.4 15.28 214.4 93.4
45 г. Васильсурск Vasilsursk 52.6 7029 99.3 12.63 136.9 91.6
46 р. Ветлуга Vetluga River 45.5 10956 99.6 29.57 221.0 88.20
47 г. Козьмодемьянск Kozmodemyansk 32.7 13335 99.8 31.18 250.2 88.9
48 п. Ильинка Ilinka 5.8 6931 99.9 5.95 131.3 95.7
49 приплотинный участок ниже г. Чебоксары downstream of Cheboksary 16.7 7893 99.8 13.79 157.8 92.0
Куйбышевское водохранилище Kuibyshev Reservoir
Kl ниже г. Новочебоксарск downstream of Novocheboksarsk 65.4 9189 99.3 77.89 263.6 77.2
К2 ниже г. Звенигово downstream of Znigovo 35.3 8993 99.6 10.80 244.2 95.8
КЗ ниже с. Свияжск downstream of Sviyazhsk 57.0 5969 99.1 16.75 165.8 90.8
К4 против с. Шеланга against Shelanga 164.1 10760 98.5 197.26 231.7 54.0
К5 выше п. Камское Устье upstream of Kamskoye Ustye 12.8 6381 99.8 9.64 236.9 96.1
Кб р. Кама против с. Атабаево Kama river against Atabaevo 46.8 9425 99.5 31.93 214.0 87.0
К7 выше п. Тетюши upstream of Tetyushi 73.1 6912 99.0 8.64 183.4 95.5
К8 против с. Кременки against Kremenki 14.1 8443 99.8 4.51 252.3 98.2
К9 против с. Ундоры against Undory 7.7 9425 99.9 2.88 175.2 98.4
К10 ниже г. Новоульяновск downstream of Novoulyanovsk 171.1 5832 97.2 114.91 143.8 55.6
К11 против р. Б. Черемшан against the mouth of B. Cheremshan River 42.3 7167 99.4 12.85 138.3 91.5
К12 против р. Уса 19.9 4987 99.6 13.84 111.6 89.0
against the mouth of Usa River
К13 приплотинный участок dam area 11.5 6342 99.8 2.49 142.9 98.3
Саратовское водохранилище Saratov Reservoir
CI нижний бьеф Жигулёвской ГЭС downstream of Zhigulevskaya HPP 83.3 4437 98.2 68.59 90.3 56.8
С2 выше с. Ширяево upstream of Shiryaevo 27.6 5930 99.5 6.26 146.2 95.9
СЗ против с. Ермаково against Yermakovo 55.8 7265 99.2 60.61 183.7 75.2
С4 выше г. Сызрань upstream of Sizran 9.6 7206 99.9 2.80 152.7 98.2
С5 разлив у с. Приволжье flooding near. Privolzhie 9.6 6480 99.9 17.00 118.1 87.4
С6 выше г. Хвалынск downstream of Khvalynsk 17.9 6106 99.7 17.25 121.0 87.5
С7 приплотинный участок, г. Бала-ково dam area, Balakovo 9798 180.4
Примечание. "-" - данные отсутствуют.
Вдоль продольного градиента водохранилищ по направлению от реки к плотине происходят изменения сообществ гидробионтов, вызванные замедлением течения и изменением свойств экосистемы с лотических на лентиче-ские. В этих искусственных водоемах выделяют три основные зоны: речную, промежуточную и озерную, которые отличаются по своим физическим, химическим и биологическим характеристикам, в т.ч. по уровню трофии [Lind, 2002]. В результате исследования водохранилищ Европы и Америки было установлено, что в речной зоне гетеротрофный бактери-опланктон регулируется в основном «снизу» запасами субстратов и биогенных элементов. В промежуточной зоне с увеличением количества протистов начинает преобладать «контроль сверху». В озеровидной части водохранилищ динамика планктона сходна с таковой в озерах, расположенных в таких же климатических условиях, и на все компоненты микробной «петли» сильное воздействие оказывает многоклеточный зоопланктон [Comerma et al., 2001; Straskrabova et al., 2005]. В водохранилищах Волги количественное развитие бактерий в значительной степени определяется гидрологическими и гидрохимическими характеристиками, а также метеорологическими условиями. Кроме того, на их распределение существенное влияние оказывают прибрежные города и притоки (табл. 3).
Кроме мелкоразмерных (< 2 мкм) одиночных клеток в состав бактериопланктона входят крупные палочковидные и нитевидные бактерии, не входящие в размерную фракцию пикопланктона. Однако в период наших наблюдений в водохранилищах Волги они представляли собой минорный компонент сообще-
ства: доля нитей в общей биомассе бактерий (в мг С/м3) не превышала 2.62% (в среднем 0.59%) (табл. 4). Основу численности и биомассы бактериопланктона, как и в большинстве других водных экосистем, составляли мелкие одиночные клетки, средний объем которых оказался равным 0.103 мкм3. Они занимали 70.6-97.5% (в среднем 91.3±5.9%) биомассы бактериопланктона. Доля агрегированных бактерий, в основном, прикрепленных к детриту, в общей биомассе находилась в пределах 2.2829.14% (в среднем 8.09±5.89%). Фракция агрегированных бактерий была наибольшей в Куйбышевском водохранилище, где они составляли в среднем 11.74±8.34% бактериальной биомассы, что почти в два раза больше, чем в Горьковском (в среднем 6.03±3.48%) и Саратовском (6.20±3.43%) водохранилищах, и в 1.6 раза больше, чем в Чебоксарском (7.26±3.79%).
Количество пикофитопланктона в водохранилищах Волги в период проведения наших исследований в конце лета было на 14 порядка ниже такового гетеротрофного бак-териопланктона и находилось в пределах (0.6-944.2)х103 (в среднем (127±18б)х103) кл./мл (табл. 3, 5), его биомасса - в пределах 0.78204.2 (в среднем 46.9±53.7) мг С/м3. Максимальные значения этих параметров зарегистрированы в верхней части Горьковского водохранилища (ст. Г2, выше г. Ярославль); минимальные - в верхнем бьефе Чебоксарского водохранилища (ст. Ч1, ниже г. Городец). Численность и биомасса пикофитопланктона варьировали в больших пределах (СУ оказался равным 147 и 115% соответственно) по сравнению с таковыми бактериопланктона.
Таблица 4. Биомасса бактериопланктона (В) и вклад (%) в ее формирование одиночных, агрегированных и нитевидных бактерий
Table 4. The biomass of bacterioplankton (B) and the contribution of free-living, aggregated and filamentous bacteria (%) to B
Параметр Parameter Горьковское Gorky Reservoir Чебоксарское Cheboksary Reservoir Куйбышевское Kuibyshev Reservoir Саратовское Saratov Reservoir
В, мг С/м3 103-362 131-291 112-264 90-184
В, mg C/m3 248±81 212±58 193±51 142±34
одиночные 84.4-97.0 83.7-96.3 70.6-96.4 89.4-97.5
free-living 93.4±3.8 91.9±4.0 87.7±8.1 93.5±3.4
агрегированные aggregated 2.44-14.05 6.03±3.48 3.46-15.67 7.26±3.79 2.98-29.14 11.74±8.34 2.28-10.48 6.20±3.43
нити 0.07-1.59 0.19-2.62 0.11-2.13 0.17-0.76
filamentous 0.59±0.46 0.83±0.82 0.54±0.59 0.35±0.20
Таблица 5. Численность (N) и биомасса (В) пикофитопланктона и вклад (%) в их формирование колониальных цианобактерий
Table 5. Abundance (N) and biomass (B) of picophytoplankton and the contribution of colonial cyanobacteria (%) to N and B
Параметр Parameter Горьковское Gorky Reservoir Чебоксарское Cheboksary Reservoir Куйбышевское Kuibyshev Reservoir Саратовское Saratov Reservoir
N, 103 кл./мл 2.6-944.2 0.6-223.7 7.7-171.1 9.6-83.3
N, 103 cells/mL 294.0±267.1 68.7±76.5 55.5±54.2 34.0±29.6
В, мг С/м3 1.8-204.2 0.78-99.49 2.5-197.3 2.80-68.59
В, mg С/m3 78.3±62.4 28.98±30.67 38.8±58.2 28.75±28.47
Доля колониальных в N, % 0-99.8 0-99.4 0-98.0 0-96.6
contribution of colonial to N, % 87.6±28.0 62.2±46.9 69.1±36.2 75.2±37.4
Доля колониальных в В, % 0-99.8 0-98.1 0-99.5 0-99.0
contribution of colonial to B, % 86.7±28.4 61.0±45.9 59.9±37.7 72.3±38.2
Количество пикофитопланктона в исследованных водохранилищах Волги постепенно уменьшалось в направлении с севера на юг. Его биомасса была наивысшей также в самом северном из обследованных эвтрофном Горь-ковском водохранилище, а в трех остальных водоемах была ниже и существенно не различалась. В Горьковское водохранилище численность пикофитопланктона ((294±267)х 103 кл./мл) была в среднем в 4.3-8.6 раза, а биомасса (78.3±62.4 мг С/м3) в 2.0-2.7 раза выше, чем в других водохранилищах (табл. 5).
По сравнению с гетеротрофным авто-трофный компонент пикопланктона волжских водохранилищ менее изучен. Как было показано ранее, его количество испытывает значительные сезонные и межгодовые вариации и обычно достигает максимальных значений в июле-августе [Романенко, Копылов, 1999 (Яошапепко, Кору1оу, 1999); Копылов, Косо-лапов, 2008 (Кору1оу, Ко8о1ароу, 2008)].
В период проведения наших исследований в пикофитопланктоне водохранилищ Волги доминировали колониальные кокковидные цианобактерии, линейные размеры значительной части которых превышали 2 мкм. Известно,
что клада, объединяющая пикоцианобактерий (Synechococcus / Prochlorococcus / Cyanobium), образована коккоидными и палочковидными клетками диаметром до 3 мкм [Sänchez-Baracaldo et al., 2005; Callieri, 2010]. Поэтому мы при анализе данных относили к автотроф-ному пикопланктону фотосинтезирующие микроорганизмы размером <3 мкм, как это делали и многие другие исследователи [Stockner, Antia, 1986; Ivanikova et al., 2007; Schiaffino et al., 2013]. Некоторые авторы относят к пикофито-планктону и более крупные организмы - до 5 мкм [Raven, 1998; Barber, 2007].
Наши данные об уровне количестве пикофитопланктона находилось в пределах значений этого параметра, определяемых в мезо-трофных и эвтрофных озерах (103-106 кл./мл) [Stockner, 1991; Bell, Kalff, 2001; Callieri, Stockner, 2002; Callieri, 2008], и сравнимы с данными, полученными в двух эвтрофных волжских водохранилищах в аномально жаркое лето 2010 г., когда средняя численность пикоцианобактерий составляла (169-180)х103 кл./мл, биомасса - 35.3-39.9 мг С/м3. Их вклад в формирование общей биомассы и продукции фитопланктона в Горьковском во-
дохранилище (10.6 и 19.2% соответственно) был в среднем в два раза выше, чем в более продуктивном Чебоксарском водохранилище (4.7 и 8.3% соответственно) [Копылов и др., 2014 (Кору1оу й а1., 2014)]. В двух других водохранилищах Волжского бассейна - мезо-трофном Шекснинском водохранилище в августе 2007 г. численность и биомасса пикоциа-нобактерий были выше, чем в мезоэвтрофном Рыбинском водохранилище: в среднем (232±62)х103 и (158±50)х103 кл./мл, 53.7±14.3 и 34.4±9.2 мг С/м3 соответственно. Сравнительно низкие значения биомассы пикоциано-бактерий регистрировались в более продуктивных районах этих водохранилищ. Биомасса пикоцианобактерий и их доля в общей биомассе фитопланктона отрицательно коррелировали с первичной продукцией планктона. Вклад пикоцианобактерий в продукцию фитопланктона на высокопродуктивных участках водохранилищ составлял 2.6-6.6%, а на менее продуктивных - 20-30% [Кору1оу й а1., 2010].
В период проведения наших исследований обычно отмечаемая обратная зависимость количества пикофитопланктона от уровня трофии водохранилищ не установлена. Максимальное количественное развитие пикофи-топланктона наблюдалось в самом северном из водохранилищ - эвтрофном Горьковском, а минимальное - в самом южном мезотрофном Саратовском. Два других исследованных водохранилища относятся к водоемам эвтрофно-го (Чебоксарское водохранилище) и мезоэв-трофного (Куйбышевское водохранилище) типов [Корнева, 2015 (Когпеуа, 2015)]. При этом необходимо учитывать, что в каждом из этих водоемов выделяются участки с водами разного уровня трофии: от олиго- до гипертрофного, площадь которых колеблется в зависимости от водоема и сезона года.
Как уже отмечалось выше, основу пико-фитопланктона водохранилищ Волги составляли колониальные кокковидные цианобакте-рии. Колонии пикоцианобактерий разного размера, насчитывающие до нескольких сотен клеток, встречались не на всех участках водохранилищ, но там где они были обнаружены, они составляли 31.8-99.8% (в среднем 89.7%) общей численности и 14.7-99.8% (в среднем 84.9%) общей биомассы пикофитопланктона. Наибольший вклад в формирование численности и биомассы пикофитопланктона колониальные формы вносили в Горьковском водохранилище: в среднем 87.6±28.0% и 86.7±28.4% соответственно (табл. 5).
Ранее было установлено, что колониальные пикоцианобактерии достигают макси-
мального развития летом или осенью в фоти-ческой зоне озер. Если одиночные клетки пи-кофитопланктона доминируют в крупных оли-гомезотрофных озерах, то колониальные формы - в мелководных эвтрофных озерах [Callieri, 2010; 2016]. Доминирование колониальных цианобактерий в летнем пикофито-планктоне характерно для продуктивных озер умеренных широт [Szelag-Wasielewska, 2004]. При массовом развитии колониальных пико-цианобактерий в водных экосистемах возрастает роль детритных трофических сетей.
В период проведения наших исследований в волжских водохранилищах эукариотный пикофитопланктон также встречался, но в низких количествах. В целом, это характерно для пресноводных экосистем, где количество пи-ководорослей обычно на порядок ниже, чем количество пикоцианобактерий. Особенно заметно доминирование последних в олиготроф-ных водах, а доля эукариотов в пикофито-планктоне возрастает в эвтрофных и дистроф-ных озерах [Callieri, 2008, 2016].
На динамику и распределение пикофи-топланктона в первую очередь оказывают влияние такие факторы окружающей среды как температура воды, интенсивность света, концентрация биогенных элементов, выедание консументами и лизис вирусами [Callieri, Stockner, 2002; Callieri, 2008; Schiaffino et al., 2013]. Период летней межени, характеризующийся максимальным прогревом воды, низком уровнем и слабом водообменом водохранилищ, благоприятствует развитию пикофито-планктона, в частности колониальных циано-бактерий. С другой стороны, как было показано ранее, на развитие пикофитопланктона негативное влияние оказывает загрязнение водных экосистем, что связано с его чувствительностью к эвтрофированию и действию загрязняющих веществ, в частности тяжелых металлов [Weisse, Mindl, 2002]. Все четыре обследованные нами водохранилища Волжского каскада характеризуются неблагоприятным экологическим состоянием, плохим качеством вод и превышением предельно допустимых концентраций (ПДК) по ряду веществ [Драбкова, Измайлова, 2014 (Drabkova, Izmaylova, 2014)].
С увеличением уровня трофии морских и пресноводных экосистем численность и биомасса автотрофного пикопланктона обычно возрастает, в то время как его вклад в общую биомассу и продукцию фитопланктона уменьшается [Stockner, 1991; Bell, Kalff, 2001; Callieri, Stockner, 2002; Callieri, 2008]. В эв-трофных водах с высоким содержанием биогенных элементов в составе фитопланктона
доминируют крупноразмерные виды. Однако в гипертрофных озерах пикофитопланктон может также достигать высокого уровня количественного развития и занимать значительную часть биомассы фитопланктона [Carrick, Schelske, 1997].
В градиенте трофии изменяется таксономический состав пикофитопланктона. В пи-кофитопланктоне большинства пресноводных экосистем доминирующей группой являются пикоцианобактерии, среди которых содержащие фикоэритрин преобладают в олиго- и ме-зотрофных экосистемах, а содержащие фико-цианин - в эвтрофных озерах. Биомасса пи-коэукариотов обычно ниже таковой пикоциа-нобактерий, но она возрастает с увеличением трофического статуса, и в эвтрофных пресных водоемах может составлять значительную часть фитопланктона [Callieri, 2008]. Исследования, проведенные в ряде озер Германии, не выявили зависимости разнообразия пикоциа-нобактерий от их трофического статуса [Ruber et al., 2016].
На всех исследованных участках волжских водохранилищ в составе пикопланктона преобладали гетеротрофные прокариоты (табл. 3). В среднем для всех водохранилищ они составляли 98.5±2.4% общей численности и 83.5±15.6% биомассы пикопланктона. Только на одной станции в Горьковском водохранилище (ст. Г2, выше г. Ярославль) автотрофы занимали более половины (63.0%) биомассы пикопланктона, на всех остальных преобладали гетеротрофы. В Горьковском водохранилище доля гетеротрофов в биомассе пико-планктона (75.2%) была ниже по сравнению с другими водохранилищами (83.5-89.7%).
Поскольку основу бактериопланктона составляли одиночные клетки, а пикофито-планктона - колониальные, то при сравнении количеств одиночных клеток автотрофного и гетеротрофного пикопланктона, которые служат основными пищевыми объектами для гетеротрофных жгутиконосцев, преобладание гетеротрофов было еще более значительным: в среднем они составляли 99.9% численности и 97.7% биомассы одиночных клеток пико-планктона.
Преобладание в пикопланктоне гетеро-трофов над автотрофами характерно для многих пресноводных экосистем. В эвтрофной реке (Польша) количество автотрофного пикопланк-тона не превышало 2% общего количества пи-копланктона [Szel^g-Wasielewska, Stachnik, 2010]. В двух мелководных водохранилищах (Польша) доля автотрофов была еще ниже: они
составляли менее 1% количества пикопланктона [Goldyn, Szel^g-Wasielewska, 2005].
Однако в периоды своего максимального развития фототрофы могут занимать большую часть общего количества и биомассы пико-планктона. В эвтрофном озере, находящемся в северной части Германии, численность пико-фитопланктона изменялась в течение года на 4 порядка (102-106 кл./мл) и составляла 1-14% общей численности пикопланктона. Доля фо-тотрофов в биомассе пикопланктона (в пересчете на углерод) достигала 54%, а в среднем за год составляла 8% [Barkmann, 2000].
При сравнении количественных характеристик авто- и гетеротрофного пикопланктона необходимо учитывать также их сезонную изменчивость. Пики их развития могут наблюдаться в разное время, поскольку часто их пространственно-временную динамику определяют одни и те же экологических факторы, значение некоторых из которых для двух компонентов пикопланктона может различаться [Копылов, Косолапов, 2008 (Kopylov, Kosolapov, 2008); Szel^g-Wasielewska, Stachnik, 2010]. По-видимому, в период проведения наших наблюдений в водохранилищах Волги летний пик в развитии пикофитопланктона уже прошел, тогда как бактериопланктон активно развивался на органических субстратах, образовавшихся в период летнего максимума фитопланктоном.
Сезонный цикл пикоцианобактерий изучался в пресных водоемах разного типа и уровня трофии. В озерах умеренной зоны обычно наблюдается бимодальный характер с пиками весной и в конце лета. Весеннему пику пикоцианобактерий способствует повышение температуры воды, а основная причина уменьшения их численности в начале лета -это их выедание консументами. Однако бимодальный тип сезонного развития пикоциано-бактерий наблюдается не каждый год, а в некоторых озерах регистрируются только один максимум: летом или в начале осени [Callieri, 2008; 2010].
В современный период продолжается эв-трофирование водохранилищ Волги, о чем свидетельствует увеличение концентрации соединений биогенных элементов и органических веществ, биомассы и продукции фитопланктона [Корнева, 2015 (Korneva, 2015)]. Существенное воздействие на экосистемы волжских водохранилищ оказывает потепление климата, которое приводит к увеличению температуры воды, уменьшению продолжительности ледового периода, перераспределению речного стока, изменению гидрологиче-
ских и гидрохимических характеристик, трофического статуса [Законнова, Литвинов, 2016 (Zakonnova, Litvinov, 2016)]. Все эти процессы вызывают существенные перестройки структуры и функционирования сообществ гидро-бионтов, в т.ч. автотрофного и гетеротрофного пикопланктона, и тесно связаны с экологическим состоянием и качеством воды водохранилищ.
Согласно современным прогнозам, одним из последствий потепления климата будет увеличение количества осадков и экспорта терригенного материала в водные экосистемы Северной и Центральной части Европы. Это, в свою очередь, окажет значительное влияние на структурно-функциональную организацию трофических сетей, нарушит существующий баланс между гетеротрофными бактериями и фитопланктоном и вызовет усиление роли микроорганизмов в формировании общей биомассы и продуктивности водоемов. В результате, все большее развитие будут получать трофические сети, в основании которых находятся гетеротрофные бактерии, использующие аллохтонные вещества, а продукция организмов, занимающих верхние трофические уровни, уменьшится [Straile, 2005].
Предполагается, что в результате климатических изменений значение пикофитопланк-тона, в первую очередь, пикоцианобактерий будет также возрастать. При высоких температурах они имеют более быстрые темпы роста по сравнению с крупными цианобактериями, и поэтому потепление климата будет способст-
вовать их развитию. Исследования морских и пресноводных экосистем выявили негативную зависимость между температурой и размером клеток фитопланктона. Поэтому в результате глобального потепления преимущественное развитие будут получать мелкоразмерные виды фитопланктона. При благоприятных условиях популяции некоторых видов пикоциано-бактерий могут развиваться в массовых количествах, вызывая цветение воды и негативно влияя на других гидробионтов, продуцируя аллелопатические вещества, в т.ч. токсичные микроцистины, или способствуя возникновению локальных анаэробных зон [Sorokin et al., 2004; Sliwinska-Wilczewska et al., 2018]. «Цветение» пресных и морских водоемов циано-бактериями - одна из самых острых экологических проблем, стоящих перед человечеством, все в большей степени затрагивающая его здоровье. Главными причинами массового развития цианобактерий («цветения» воды) в водоемах умеренных широт являются эвтро-фирование и вызванное потеплением климата повышение температуры воды [Paerl et al., 2009]. В результате микробного разложения органических веществ, образовавшихся при массовом развитии цианобактерий, в водной толще понижается концентрация растворенного кислорода и рН, создаются восстановленные условия, образуются парниковые газы (CO2, CH4, N2O), которые оказывают существенное влияние на формирование климата Земли.
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
Водохранилища Волги в конце лета характеризуются высоким количественным развитием пикопланктона, который является важным компонентом трофических сетей этих водоемов. В этой размерной фракции доминируют гетеротрофные прокариоты, составляющие в среднем 98.5% общей численности и 83.5% биомассы пикопланктона. Среди четырех обследованных водохранилищ наибольшее количественное развитие гетеротрофного пико-планктона обнаружено в эвтрофных Горьков-ском и Чебоксарском водохранилищах, пико-фитопланктона - в Горьковском водохранилище. Если основу гетеротрофного бактерио-планктона составляют одиночные клетки, то основу пикофитопланктона - колониальные цианобактерии. Поэтому главными потребителями бактерий являются протисты, в первую очередь, гетеротрофные нанофлагелляты, ко-
торые переносят углерод бактерий на следующие уровни микробных трофических сетей, в то время как большая часть углерода колониальных пикоцианобактерий поступает в дет-ритные пищевые сети.
Полученные к настоящему времени данные позволяют предполагать, что наблюдаемое в современный период потепление климата будет благоприятствовать возрастанию количества пикопланктона и его роли в структурно-функциональной организации водных экосистем, в т.ч. волжских водохранилищ, хотя реакции автотрофного и гетеротрофного компонентов пикопланктона на изменение одного и того же фактора могут различаться. Поэтому важно изучать динамику этих микроорганизмов и их взаимоотношения с другими компонентами планктонного сообщества.
Работа выполнена в рамках государственного задания (№ темы АААА-А18-118012690098-5).
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ Драбкова В.Г., Измайлова А.В. Изменение состояния вод крупнейших озер и водохранилищ России // Геогр.
природ. рес. 2014. № 4. С. 22-29. Законнова А.В., Литвинов А.С. Многолетние изменения гидроклиматического режима Рыбинского водохранилища // Труды ИБВВ РАН. Гидролого-гидрохимические исследования водоемов бассейна Волги. Ярославль: Филигрань, 2016. Вып. 75(78) С. 16-22. Иватин А.И. Бактериопланктон и бактериобентос Куйбышевского водохранилища. Тольятти: Кассандра, 2012. 183 с.
Копылов А.И., Косолапов Д.Б. Микробиологические индикаторы эвтрофирования пресных вод // Биоиндикация в мониторинге пресноводных экосистем. Сборник мат. межд. конф. / СПб.: Изд-во "Лема", 2007. С. 176-181. Копылов А.И., Косолапов Д.Б. Бактериопланктон водохранилищ Верхней и Средней Волги. М.: Изд-во СГУ, 2008. 377 с.
Копылов А. И., Романенко А.В., Заботкина Е.А. и др. Пикоцианобактерии в эвтрофных водохранилищах Средней Волги: численность, продукция, вирусная инфекция // Журн. общ. биол. 2014. Т. 75. № 3. С. 234-244. Корнева Л.Г. Фитопланктон водохранилищ бассейна Волги. Кострома: Костромской печатный дом, 2015. 284 с. Михеева Т.М. Пико- и нанофитопланктон пресноводных экосистем. Минск: Изд-во БГУ, 1998. 196 c. Романенко А.В., Копылов А.И. Скорость роста и продукция автотрофного пикопланктона в прибрежных водах
Рыбинского водохранилища // Биол. внутр. вод. 1999. № 1-3. С. 167. Романенко В.И. Микробиологические процессы продукции и деструкции органического вещества во внутренних водоемах. Л.: Наука, 1985. 295 с. Barber R.T. Picoplankton do some heavy lifting // Science. 2007. V. 315. № 5813. P. 777-778.
DOI: 10.1126/science. 1137438 Barkmann S. The significance of photoautotrophic picoplankton in the eutrophic Lake Belau (Bornhfveder Seenkette,
North Germany) // Limnologica. 2000. Vol. 30. P. 95-101. Bell T., Kalff J. The contribution of picophytoplankton in marine and freshwater systems of different trophic status and
depth // Limnol. Oceanogr. 2001. Vol. 46. P. 1243-1248. DOI: 10.4319/lo.2001.46.5.1243 Callieri C. Picophytoplankton in freshwater ecosystems: the importance of small-sized phototrophs // Freshwater Rev.
2008. Vol. 1. № 1. P. 1-28. DOI: 10.1608/FRJ-1.1.1 Callieri C. Single cells and microcolonies of freshwater picocyanobacteria: a common ecology // J. Limnol. 2010. Vol. 69. P. 257-277.
Callieri C. Micro-players for macro-roles: aquatic microbes in deep lakes // J. Limnol. 2016. Vol. 75. № s1. P. 191-200.
DOI: 10.4081/jlimnol.2016.1370 Callieri C., Stockner J.G. Freshwater autotrophic picoplankton: a review // J. Limnol. 2002. Vol. 61. № 1. P. 1-14. Callieri C, Karjalainen SM, Passoni S. Grazing by ciliates and heterotrophic nanoflagellates on picocyanobacteria in
Lago Maggiore, Italy // J. Plankton Res. 2002. Vol. 24. P. 785-796. Carrick H.J., Schelske C.L. Have we overlooked the importance of small phytoplankton in productive waters? //
Limnol. Oceanogr. 1997. Vol. 42. № 7. P. 1613-1621. Comerma M., Garcia J.C., Armengol J. et al. Planktonic food web structure along the Sau Reservoir (Spain) in summer
1997 // Int. Rev. Hydrobiol. 2001. Vol. 86. P. 193-207. Corzo A., Jimenez-Gomez F., Gordillo F.J.L. et al. Synechococcus and Prochlorococcus-like populations detected by
flow cytometry in a eutrophic reservoir in summer // J. Plankton Res. 1999. Vol. 21. P. 1575-1581. Cotner J. B., Biddanda B.A. Small players, large role: microbial influence on biogeochemical processes in pelagic
aquatic ecosystems // Ecosystems. 2002. Vol. 5. P. 105-121. Goldyn R., Szelag-Wasielewska E. The effects of two shallow reservoirs on the phyto- and bacterioplankton of lowland
river // Pol. J. Environ. Stud. 2005. Vol. 14. № 4. P. 437-444. Ivanikova N.V., Popels L.C., McKay R.M.L., Bullerjahn G.S. Lake Superior supports novel clusters of cyanobacterial
picoplankton // Appl. Environ. Microbiol. 2007. Vol. 73. №. 12. P. 4055-4065. Jochem F. On the distribution and importance of picocyanobacteria in a boreal inshore area (Kiel Bight, Western Baltic)
// J. Plankton Res. 1988. V. 10. P. 1009-1022. Keough B.P., Schmidt T.M., Hicks R.E. Archaeal nucleic acids in picoplankton from great lakes on three continents //
Microb. Ecol. 2003. Vol. 46. P. 238-248. Kopylov A.I., Kosolapov D.B., Zabotkina E.A. Distribution of picocyanobacteria and virioplankton in mesotrophic and eutrophic reservoirs: The role of viruses in mortality of picocyanobacteria // Biol. Bull.. 2010. Vol. 37. № 6. P. 565573. DOI: 10.1134/S1062359010060038 Lind O. Microbial production and reservoir zone trophic states // Lake Reserv. Manag. 2002. Vol. 18. P. 129-137. Maclsaac E.A., Stockner J.G. Enumeration of phototrophic picoplankton by autofluorescence microscopy // Handbook
of methods in aquatic microbial ecology / Kemp P.F. et al. (eds). Boca Raton: Lewes Publishers, 1993. P. 187-197. Norland S. The relationship between biomass and volume of bacteria // Handbook of methods in aquatic microbial
ecology / Kemp P.F. et al. (eds). Boca Raton: Lewis Publishers, 1993. P. 303-308. Paerl H.W.; Huisman J. Climate change: A catalyst for global expansion of harmful cyanobacterial blooms // Eviron.
Microb. Rep. 2009. Vol. 1. № 1. P. 27-37. DOI: 10.1111/j.1758-2229.2008.00004.x Porter K.G., Feig Y.S. The use of DAPI for identifying and counting of aquatic microflora // Limnol. Oceanogr. 1980. Vol. 25. № 5. P. 943-948.
Raven J.A. The twelfth Tansley Lecture. Small is beautiful: The picophytoplankton // Funct. Ecol. 1998. Vol. 12. P. 503-513.
Ruber J., Bauer F.R., Millard A.D. et al. Synechococcus diversity along a trophic gradient in the Osterseen Lake District, Bavaria // Microbiology. 2016. Vol. 162. № 12. P. 2053-2063. DOI: 10.1099/mic.0.000389
Sanchez-Baracaldo P., Hayes P.K., Blank C.E. Morphological and habitat evolution in the cyanobacteria using a com-partmentalization approach // Geobiology. 2005. Vol. 3. P. 145-165.
Schiaffino M.R., Gasol J.M., Izaguirre I., Unrein F. Picoplankton abundance and cytometric group diversity along a trophic and latitudinal lake gradient // Aquat. Microb. Ecol. 2013. Vol. 68. P. 231-250. DOI: 10.3354/ame01612
Sherr E.B., Sherr B.F. Significant of predation by protists in aquatic microbial food webs // Anton. Leeuw. Int. J. Gen. Mol. Microbiol. 2002. Vol. 81. P. 293-308.
Sieburth Y.McN., Smetacek V., Lenz Y. Pelagic ecosystem structure: Heterotrophic compartments of the plankton and their relationship to plankton size fractions // Limnol. Oceanogr. 1978. Vol. 23. № 6. P. 1256-1263.
Sliwinska-Wilczewska S., Maculewicz J., Barreiro Felpeto A., Latala A. Allelopathic and bloom-forming picocyanobacteria in a changing world // Toxins. 2018. Vol. 10. № 1. P. E48. DOI: 10.3390/toxins10010048
Sorokin P.Y., Sorokin Y.I., Boscolo R., Giovanardi O. Bloom of picocyanobacteria in the Venice lagoon during summer-autumn 2001: Ecological sequences // Hydrobiologia. 2004. Vol. 523. P. 71-85.
Stockner J.G. Autotrophic picoplankton in freshwater ecosystem: the review from the summit // Int. Rev. Ges. Hydrobiol. 1991. Vol. 76. № 4. P. 483-492.
Stockner J.G., Antia N.J. Algal picoplankton from marine and freshwater ecosystems: a multidisciplinary perspective // Can. J. Fish. Aqut. Sci. 1986. Vol. 43. P. 2472-2503.
Straile D. Food webs in lakes—seasonal dynamics and the impact of climate variability // Aquatic food webs: An ecosystem approach / Belgrano A. et al. (eds.). Oxford Univ. Press, 2005. P. 41-50.
Straskrabova V., Simek K., Vrba J. Long-term development of reservoir ecosystems - changes in pelagic food webs and their microbial component // Limnetica. 2005. Vol. 24. № 1-2. P. 9-20.
Szelag-Wasielewska E. Dynamics of autotrophic picoplankton communities in the epilimnion of a eutrophic lake (Strzeszynskie Lake, Poland) // Ann. Limnol. Int. J. Lim. 2004. Vol. 40. № 2. P. 113-120.
Szel^g-Wasielewska E., Stachnik W. Auto- and heterotrophic picoplankton in a lowland river (Warta River, Poland) // Oceanol. Hydrobiol. Stud. 2010. Vol. 39. № 1. P. 137-146.
Weisse T., Mindl B. Picocyanobacteria - sensitive bioindicators of contaminant stress in an alpine lake (Traunsee, Austria) // Water, Air, and Soil Pollution. 2002. Vol. 2. № 4. P. 191-210.
REFERENCES
Barber R.T. 2007. Picoplankton do some heavy lifting // Science. Vol. 315. № 5813. P. 777-778. DOI: 10.1126/science. 1137438
Barkmann S. 2000. The significance of photoautotrophic picoplankton in the eutrophic Lake Belau (Bornhfveder Seenkette, North Germany) // Limnologica. Vol. 30. P. 95-101.
Bell T., Kalff J. 2001. The contribution of picophytoplankton in marine and freshwater systems of different trophic status and depth // Limnol. Oceanogr. Vol. 46. P. 1243-1248. DOI: 10.4319/lo.2001.46.5.1243
Callieri C. 2008. Picophytoplankton in freshwater ecosystems: the importance of small-sized phototrophs // Freshwater Rev. Vol. 1. № 1. P. 1-28. DOI: 10.1608/FRJ-1.1.1
Callieri C. 2010. Single cells and microcolonies of freshwater picocyanobacteria: a common ecology // J. Limnol. Vol. 69. P. 257-277.
Callieri C. 2016. Micro-players for macro-roles: aquatic microbes in deep lakes // J. Limnol. Vol. 75. № s1. P. 191-200. DOI: 10.4081/jlimnol.2016.1370
Callieri C., Stockner J.G. 2002. Freshwater autotrophic picoplankton: a review // J. Limnol. Vol. 61. № 1. P. 1-14.
Callieri C, Karjalainen SM, Passoni S. 2002. Grazing by ciliates and heterotrophic nanoflagellates on picocyanobacteria in Lago Maggiore, Italy // J. Plankton Res. Vol. 24. P. 785-796.
Carrick H.J., Schelske C.L. 1997. Have we overlooked the importance of small phytoplankton in productive waters? // Limnol. Oceanogr. Vol. 42. № 7. P. 1613-1621.
Comerma M., Garcia J.C., Armengol J., Romero M., Simek K. 2001. Planktonic food web structure along the Sau Reservoir (Spain) in summer 1997 // Int. Rev. Hydrobiol. Vol. 86. P. 193-207.
Corzo A., Jimenez-Gomez F., Gordillo F.J.L., Garcia-Ruiz R., Niell F.X. 1999. Synechococcus and Prochlorococcus-like populations detected by flow cytometry in a eutrophic reservoir in summer // J. Plankton Res. Vol. 21. № 8. P. 1575-1581.
Cotner J. B., Biddanda B.A. 2002. Small players, large role: microbial influence on biogeochemical processes in pelagic aquatic ecosystems // Ecosystems. Vol. 5. P. 105-121.
Drabkova V.G., Izmaylova A.V. 2014. Izmenenie sostoyaniya vod krupnejshikh ozer i vodokhranilishch [Change in state of waters of the largest lakes and reservoirs of Russia] // Geografiya i prirodnyye resursy. № 4. S. 22-29. [In Russian]
Goldyn R., Szelag-Wasielewska E. 2005. The effects of two shallow reservoirs on the phyto- and bacterioplankton of lowland river // Pol. J. Environ. Stud. Vol. 14. № 4. P. 437-444.
Ivanikova N.V., Popels L.C., McKay R.M.L., Bullerjahn G.S. 2007. Lake Superior supports novel clusters of cyanobacterial picoplankton // Appl. Environ. Microbiol. Vol. 73. №. 12. P. 4055-4065.
Ivatin A.I. 2012. Bakterioplankton i bakteriobentos Kujbyshevskogo vodokhranilishcha [Bacterioplankton and
bacteriobenthos of the Kuibyshev Reservoir]. Tolyatti: Cassandra. 183 s. [In Russian] Jochem F. 1988. On the distribution and importance of picocyanobacteria in a boreal inshore area (Kiel Bight, Western
Baltic) // J. Plankton Res. Vol. 10. P. 1009-1022. Keough B.P., Schmidt T.M., Hicks R.E. 2003. Archaeal nucleic acids in picoplankton from great lakes on three continents // Microb. Ecol. Vol. 46. P. 238-248. Kopylov A.I., Kosolapov D.B. 2007. Mikrobiologicheskie indikatory evtrofirovaniya presnykh vod [Microbiological indicators of fresh water eutrophication] // Sbornik mat. mezhd. konf. "Bioindication in monitoring freshwater ecosystems". SPb.: Lema. S. 176-181. [In Russian] Kopylov A.I., Kosolapov D.B. 2008. Bakterioplankton vodokhranilishch Verkhney i Sredney Volgi [Bacterioplankton
of the Upper and Middle Volga reservoirs]. M.: Izd-vo SGU. 377 s. [In Russian] Kopylov A.I., Kosolapov D.B., Zabotkina E.A. 2010. Distribution of picocyanobacteria and virioplankton in mesotrophic and eutrophic reservoirs: The role of viruses in mortality of picocyanobacteria // Biol. Bull. Vol. 37. № 6. P. 565-573. DOI: 10.1134/S1062359010060038 Kopylov A.I., Romanenko A.V., Zabotkina E.A., Mineeva N.M., Krylova I.N., Maslennikova T.S. 2014. Pikotsianobakterii v evtrofnykh vodokhranilishchakh Sredney Volgi: chislennost, produktsiya, virusnaya infektsiya [Picocyanobacteria in eutrophic reservoirs of the Middle Volga: abundance, production, viral infection] // Zhurnal obshchey biologii. Т. 75. № 3. S. 234-244. [In Russian] Korneva L.G. 2015. Fitoplankton vodochranilisch basseyna Volgi [Phytoplankton of reservoirs of Volga River basin].
Kostroma: Kostromskoi petchatnyi dom. 284 s. [In Russian] Lind O. 2002. Microbial production and reservoir zone trophic states // Lake Reserv. Manag. Vol. 18. P. 129-137. Maclsaac E.A., Stockner J.G. 1993. Enumeration of phototrophic picoplankton by autofluorescence microscopy // Handbook of methods in aquatic microbial ecology / Kemp P.F. et al. (eds). Boca Raton: Lewes Publishers. P. 187197.
Mikheeva Т.М. 1998. Piko- i nanofitoplankton presnovodnykh ekosistem [Pico- and nanophytoplankton of freshwater
ecosystems]. Minsk: Izd-vo BGU. 196 s. [In Russian] Norland S. 1993. The relationship between biomass and volume of bacteria // Handbook of methods in aquatic microbial ecology / Kemp P.F. et al. (eds). Boca Raton: Lewis Publishers. P. 303-308. Paerl H.W.; Huisman J. 2009. Climate change: A catalyst for global expansion of harmful cyanobacterial blooms //
Eviron. Microb. Rep. Vol. 1. № 1. P. 27-37. DOI: 10.1111/j.1758-2229.2008.00004.x Porter K.G., Feig Y.S. 1980. The use of DAPI for identifying and counting of aquatic microflora // Limnol. Oceanogr. Vol. 25. № 5. P. 943-948.
Raven J.A. 1998. The twelfth Tansley Lecture. Small is beautiful: The picophytoplankton // Funct. Ecol. Vol. 12. P. 503-513.
Romanenko A.V., Kopylov A.I. 1999. Skorost rosta i produktsiya avtotrofnogo pikoplanktona v pribrezhnykh vodakh Rybinskogo vodokhranilishcha [The rate of growth and production of autotrophic picoplankton in the coastal waters of the Rybinsk Reservoir] // Biologiya vnutrennikh vod. № 1-3. S. 167. [In Russian] Romanenko V.I. 1985. Microbiologicheskie protsessy produktsii i destruktsii organicheskogo veschestva vo vnutrennikh vodoemakh [Microbial processes of production and destruction of organic matter in inland aquatic environments]. L.: Nauka. 295 s. [In Russian] Ruber J., Bauer F.R., Millard A.D., Raeder U., Geist J., Zwirglmaier K. 2016. Synechococcus diversity along a trophic gradient in the Osterseen Lake District, Bavaria // Microbiology. Vol. 162. № 12. P. 2053-2063. DOI: 10.1099/mic.0.000389
Sanchez-Baracaldo P., Hayes P.K., Blank C.E. 2005. Morphological and habitat evolution in the cyanobacteria using a
compartmentalization approach // Geobiology. Vol. 3. P. 145-165. Schiaffino M.R., Gasol J.M., Izaguirre I., Unrein F. 2013. Picoplankton abundance and cytometric group diversity along
a trophic and latitudinal lake gradient // Aquat. Microb. Ecol. Vol. 68. P. 231-250. DOI: 10.3354/ame01612 Sherr E.B., Sherr B.F. 2002. Significant of predation by protists in aquatic microbial food webs // Anton. Leeuw. Int. J.
Gen. Mol. Microbiol. Vol. 81. P. 293-308. Sieburth Y.McN., Smetacek V., Lenz Y. 1978. Pelagic ecosystem structure: Heterotrophic compartments of the plankton and their relationship to plankton size fractions // Limnol. Oceanogr. Vol. 23. № 6. P. 1256-1263. Sliwinska-Wilczewska S., Maculewicz J., Barreiro Felpeto A., Latala A. 2018. Allelopathic and bloom-forming
picocyanobacteria in a changing world // Toxins. Vol. 10. № 1. P. E48. DOI: 10.3390/toxins10010048 Sorokin P.Y., Sorokin Y.I., Boscolo R., Giovanardi O. 2004. Bloom of picocyanobacteria in the Venice lagoon during
summer-autumn 2001: Ecological sequences // Hydrobiologia. Vol. 523. P. 71-85. Stockner J.G. 1991. Autotrophic picoplankton in freshwater ecosystem: the review from the summit // Int. Rev. Ges.
Hydrobiol. Vol. 76. № 4. P. 483-492. Stockner J.G., Antia N.J. 1986. Algal picoplankton from marine and freshwater ecosystems: a multidisciplinary perspective // Can. J. Fish. Aqut. Sci. Vol. 43. P. 2472-2503. Straile D. 2005. Food webs in lakes—seasonal dynamics and the impact of climate variability // Aquatic food webs: An
ecosystem approach / Belgrano A. et al. (eds.). Oxford UniVol. Press. Р. 41-50. Straskrabova V., Simek K., Vrba J. 2005. Long-term development of reservoir ecosystems - changes in pelagic food webs and their microbial component // Limnetica. Vol. 24. № 1-2. P. 9-20.
Szelag-Wasielewska E. 2004. Dynamics of autotrophic picoplankton communities in the epilimnion of a eutrophic lake (Strzeszynskie Lake, Poland) // Ann. Limnol. Int. J. Lim. Vol. 40. № 2. P. 113-120.
Szelag-Wasielewska E., Stachnik W. 2010. Auto- and heterotrophic picoplankton in a lowland river (Warta River, Poland) // Oceanol. Hydrobiol. Stud. Vol. 39. № 1. P. 137-146.
Weisse T., Mindl B. 2002. Picocyanobacteria - sensitive bioindicators of contaminant stress in an alpine lake (Traunsee, Austria) // Water Air Soil Pollut. Vol. 2. № 4. P. 191-210.
Zakonnova A.V., Litvinov A.S. 2016. Mnogoletniye izmeneniya gidroklimaticheskogo rezhima Rybinskogo vodokhranilishcha [Long-term changes in the hydroclimatic regime of the Rybinsk Reservoir] // Trudy IBVV RAN. vyp. 75(78). Gidrologo-gidrokhimicheskiye issledovaniya vodoyemov basseyna Volgi. Yaroslavl': Filigran'. S. 1622. [In Russian]
DISTRIBUTION OF PICOPLANKTON IN VOLGA RESERVOIRS
D. B. Kosolapov, I. S. Mikryakova, A. I. Kopylov
Papanin Institute for Biology of Inland Waters, Russian Academy of Sciences, Borok, 152742 Russia
e-mail: dkos@ibiw.yaroslavl.ru
The quantitative distribution of autotrophic and heterotrophic picoplankton was studied in the four Volga reservoirs during the late summer. Heterotrophic prokaryotes predominated in the picoplankton. They averaged 98.5% of the total abundance and 83.5% of the biomass of picoplankton. The number and biomass of heterotrophic picoplankton varied within the range (4.2-14.7)*106 (average (8.7±2.7)*106) cells/ml and 45-386 (average 153±89) mg C/m3 respectively, while the abundance and biomass of picophytoplankton varied within the range (0.6-944)x103 (average (127±186)x103) cells/ml and 0.78-204 (average 46.9 ± 53.7) mg C/m3 respectively. Picophytoplankton achieved the highest level of the quantitative development in the eutrophic Gorky Reservoir. Colonial cyanobacteria dominated in the picophytoplankton. They contributed in average 74.0% of the abundance and 70.0% of the biomass of the picophytoplankton. The data obtained testify to the important role of the picoplankton in the food webs of the Volga reservoirs.
Keywords: picoplankton, heterotrophic bacteria, picophytoplankton, abundance, biomass, Volga reservoir
