CC BY
31
УДК 595.132:599.4
РАСПРЕДЕЛЕНИЕ COSMOCERCA ORNATA (NEMATODA: COSMOCERCIDAE) В ОЗЁРНЫХ ЛЯГУШКАХ РАЗНОГО ПОЛА
А. А. Кириллов, Н. Ю. Кириллова
Институт экологии Волжского бассейна РАН Россия, 445003, Тольятти, Комзина, 10 E-mail: parasitolog@yandex.ru
Поступила в редакцию 09.10.2014 г.
Изучено распределение Cosmocerca ornata (Dujardin, 1845) в самцах и самках озёрных лягушек разного возраста. В период активной жизнедеятельности амфибий (май - октябрь) зараженность 2-, 3-летних самок озёрных лягушек C. ornata достоверно выше по показателю экстенсивности заражения по сравнению с самцами этого возраста. Зараженность самок и самцов лягушек 4 лет и более находится на одном уровне. Показатели заражения амфибий этой возрастной группы нематодами достоверно ниже, чем 2-, 3-летних озёрных лягушек. Пол озёрных лягушек не оказывает существенного влияния на формирование адультной группировки гемипопуляции C. ornata. Определяющее значение в этом вопросе имеет возраст хозяев. Основная роль в формировании гемипопуляции нематод и поддержание ее численности принадлежит 2-, 3-летним самцам и самкам озёрных лягушек. Меньшее значение в этом процессе имеют самки и самцы амфибий 4 и более лет.
Ключевые слова: нематоды, Cosmocerca ornata, гемипопуляция, адультная группировка, возрастная структура, озёрная лягушка, пол хозяина, Самарская Лука.
ВВЕДЕНИЕ
Одним из факторов, определяющих состав паразитов животного, является пол хозяина. Различия в заражённости животных разного пола связаны с морфологическими, экологическими и физиологическими особенностями, взаимодействие которых приводит к формированию определенного состава паразитов самцов и самок (Марков, 1951). Основная роль в половых различиях заражённости амфибий паразитами принадлежит гормональной регуляции (Марков, Рогоза, 1949; Марков, 1951; Куранова, 1988; Леут-ская, 1988; Lees, Bass, 1960).
Несмотря на значительное число исследований по влиянию пола хозяина на заражённость амфибий гельминтами, этот вопрос до настоящего времени остается дискуссионным. С одной стороны, рядом авторов отмечена большая заражённость самцов амфибий (Марков, Рогоза, 1949; Пастухова, 1950; Мазурмович, 1951, 1965; Марков, 1951; Даниловский, 1973; Кириллова, 2002; Резванцева и др., 2010; Lees, 1962; Hollis, 1972; Whitehouse, 2002), c другой - самок земноводных (Мустафаев, Фарзалиев, 1977; Plasota, 1969). М. Г. Болек (Bolek, 1998) указывает на большую заражённость самок зелёных лягушек одними видами паразитов, самцов амфибий -другими. При общей тенденции большей заражённости самок амфибий гельминтами самцы могут быть сильнее заражены отдельными вида-
ми паразитов (Однокурцев, Седалищев, 2008; Матвеева, 2009). Г. С. Марков, М. Л. Рогоза (1949) и И. В. Чихляев (2004) указывают на сезонные различия в заражённости гельминтами амфибий разного пола: весной заражённость самцов выше, осенью сильнее заражены самки; в летний период различия отсутствуют. Другие исследователи не обнаружили значимых различий в заражённости гельминтами самцов и самок амфибий (Даниловский, Окороков, 1962; Куранова, 1988; Юмагулова, 2000; Иванов, 2003).
Все вышеперечисленные работы носили фаунистический характер, при этом авторами не учитывались возрастная структура гемипопуля-ций паразитов, продолжительность периода их поступления в популяцию хозяина и темпы созревания гельминтов. Однако только с учетом этих факторов можно получить объективную информацию о влиянии половой структуры популяции хозяина на особенности распределения гельминтов. Из исследований такого типа следует отметить работу О. В. Минеевой (2006) по гельминтам озёрных лягушек, в том числе и Cosmocerca ornata (риуаг&п, 1845). Однако автор не учитывал возраст хозяина при анализе влияния пола амфибий на структуру гемипопуляции нематод.
Цель нашего исследования - изучение распределения адультной группировки гемипо-пуляции C. omata в популяции озёрных лягушек
Pelophylax ridibundus (Pallas, 1771) (Anura: Rani-dae) в зависимости от пола хозяина.
МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ
Изучение влияния пола хозяина на распределение C. ornata в популяции озёрных лягушек проводилось с апреля 2010 г. по апрель 2011 г. на базе стационара Института экологии Волжского бассейна РАН «Кольцовский» (Мордовин-ская пойма Саратовского водохранилища). Отлов амфибий производился каждые 10 дней из протоки Студенка (53°10' с.ш. - 49°26' в.д.). В зимний период амфибии отбирались из садков (в которые они были помещены нами в конце октября) из-подо льда в том же водоёме. В теплый период года температура воды измерялась в 10 стационарных точках протоки каждый день; в зимний период - во время взятия проб.
Методом неполного гельминтологического вскрытия исследована 361 особь половозрелых озёрных лягушек двух размерно-возрастных групп (Дубинина, 1950): 2-, 3-летние амфибии (2+) с длиной тела 51 - 80 мм: 79 самок, 101 самец; амфибии 4 и более лет (4+) длиной 81 -115 мм: 110 самок, 71 самец.
Всего из лягушек 2+ собрано 659 экз. C. ornata (самок - 619, самцов - 40); из амфибии 4+ - 308 экз. нематод (самок - 288, самцов - 17). Нами выделены 5 возрастных групп у самок C. ornata и 2 - у самцов: I стадия - ювенильные паразиты, формируются органы половой системы; II стадия - самки, матка заполнена яйцами; самцы, способные к размножению (семенник содержит развивающиеся сперматогенные клетки, в семяпроводе есть зрелые сперматозоиды); III стадия - самки, матка с яйцами, содержащими личинок; IV стадия - самки уже выведшие личинок, матка пустая, растянутая; V стадия - перезимовавшие самки, повторно участвующие в размножении.
Статистическая обработка материала проведена традиционными методами (Бреев, 1972). Для характеристики заражённости озёрной лягушки нематодой использовали общепринятые в паразитологии показатели: экстенсивность (ЭИ, %) и интенсивность (ИИ, экз.) инвазии и индекс обилия гельминтов (ИО, экз.). Для сравнительной оценки средних величин использовали t-кри-терий Стьюдента (Рокицкий, 1968).
Для описания структуры популяции C. ornata в работе нами использованы терминология и подход, предложенные В. Н. Беклемишевым (1959). Популяция C. ornata состоит из
ларвальной гемипопуляции личинок I - III возрастов, находящейся в воде, и гемипопуляции паразитов в хозяине, состоящей из ларвальной (личинки III и IV возрастов) и адультной группировок. В работе нами рассматривается структура адультной группировки гемипопуляции C. ornata.
РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ
Исследование распределения гемипопуляции C. ornata в самцах и самках двух размерно-возрастных групп озёрных лягушек показало, что нематоды обнаруживаются у амфибий обоего пола разного возраста на протяжении всего года. В теплый период года (май - октябрь) наиболее высокие показатели экстенсивности заражения отмечены у самок амфибий 2+ - 87.8% и самцов - 70.4%. Различия в средних показателях экстенсивности заражения лягушек 2+ разного пола статистически достоверны (p < 0.05). По показателю индекса обилия гельминтов заражённость самцов и самок амфибий 2+ находится примерно на одном уровне (5.6 экз. и 5.1 экз. соответственно). Интенсивность заражения земноводных 2+ разного пола относительно одинакова: у самок лягушек изменяется от 1 до 22 экз., у самцов - от 1 до 26 экз.
Показатели заражения самок и самцов амфибий 4+ находятся на одном уровне - 52.2%; 1 - 26 экз.; 2.7 экз. и 50.0%; 1 - 24 экз.; 2.7 экз. соответственно.
Заражённость самок и самцов лягушек 4+ C. ornata ниже, чем у амфибий 2+. Различия статистически достоверны как по показателю экстенсивности заражения (самки амфибий - p < 0.001; самцы -p < 0.05), так и по индексу обилия гельминтов (самки -p < 0.01; самцы -p < 0.05).
Анализ распределения C. ornata в амфибиях обоего пола разного возраста показал, что заражённость самцов и самок лягушек нематодами претерпевает значительные изменения в течение всего года (рис. 1). Динамика заражения амфибий нематодами тесно связана с экологией хозяев. Основным фактором, определяющим этот процесс, является зимнее оцепенение земноводных в период ноябрь - март (в условиях Самарской Луки). В этот период заражение амфибий C. ornata не происходит из-за низкой температуры воды (подо льдом температура воды 4.2°С), влияющей на активность и подвижность свобод-ноживущих личинок нематод. В середине апреля после выхода амфибий с зимовки заражение хозяев нематодами происходит не сразу. Первое
100 80 о 60
□ - Е -О- - M
£
80 70 60 50
--7 100-г
6 80
--5 л ^ --4 « т -3 ^ 60 о4-,0-
--2 1 20
0 0
IV - V VI - VIII IX - X Самки 2+
XI -III
IV - V VI - VIII IX - X XI - III Самцы 2+
40-30 20 10 0
6 5
"4
и
+3 п
2 1
0
80т 60
% 40 + 20 0
9 8 7 6 5 8
3 2 1
0
7 6 5
4 3
2 1
0
IV - V VI - VIII IX - X Самки 4+
XI -III
IV - V VI - VIII IX - X Самцы 4+
XI - III
Рис. 1. Сезонные изменения заражённости самок и самцов озёрных лягушек Cosmocerca omata
поступление1 новой генерации C. ornata (I возрастная группа нематод) в популяцию озёрных лягушек нами отмечено только 19 мая 2010 г. у амфибий 2+ обоего пола и самок лягушек 4+. У самцов амфибий 4+ первое заражение зарегистрировано только 11 июня 2010 г. Во второй половине мая, когда водоём прогревается до 15 -18°С, начинается заражение амфибий C. ornata, которое продолжается весь теплый период года до сентября включительно. За исключением самцов 4+, у которых последнее поступление паразита нами отмечено 17 августа 2010 г.
Как в самках, так и в самцах озёрных лягушек разного возраста отмечена общая тенденция изменения заражённости C. ornata по сезонам года. Так, зафиксировано статистически достоверное увеличение показателей заражения (ЭИ, ИО) нематодами за весенне-летний период амфибий 4+ обоего пола (> < 0.001) и самок 2+
1 Под поступлением паразитов в популяцию хозяина мы понимаем их непосредственное проникновение в организм хозяина. Заражение же хозяев паразитами - это не только процесс проникновения, но и приживание паразитов в организме хозяина, которое и свидетельствует о том, что заражение произошло.
^ < 0.01). Достоверное увеличение заражённости самцов амфибий 2+ паразитами отмечено только по показателю экстенсивности инвазии ^ < 0.01). В летний период (июнь - август), когда складывается оптимальный температурный режим (температура воды 19.3 - 23.9°С) для паразита и его хозяина, зафиксированы максимальные значения показателей экстенсивности заражения и индекса обилия гельминтов у лягушек всех половозрастных групп (см. рис. 1).
Осенью отмечено снижение показателей заражения разновозрастных амфибий обоего пола нематодами. У самцов амфибий 2+ в летне -осенний период отмечено достоверное снижение показателей экстенсивности заражения ^ < 0.05) и индекса обилия гельминтов ^ < 0.01); у самок 4+ - индекса обилия гельминтов ( < 0.01), у самцов 4+ - показателя экстенсивности заражения ( < 0.05). В остальных случаях снижение показателей заражения статистически недостоверно. Наблюдаемое снижение показателей заражения самок и самцов амфибий разного возраста C. ornata в сентябре - октябре связано с прекращением процесса поступления паразитов в популяцию озёрных лягушек, обусловленное
понижением температуры воды в этот период (с 16.2 в сентябре до 9.1°С в октябре).
В период зимовки (ноябрь - март) зарегистрированы минимальные значения показателей инвазии. Статистически достоверное снижение показателей заражения (ЭИ и ИО) в осенне-зимний период отмечается у самок 2+ (р < 0.01) и самок 4+ (р < 0.05). У самцов озёрных лягушек разного возраста понижение показателей инвазии в это время недостоверно. Снижение заражённости амфибий в зимний период обусловлено элиминацией старых особей С. огпМа и отсутствием поступления новых генераций нематод в популяцию хозяина.
Сезонные различия в заражённости самок и самцов озёрных лягушек одной размерно-возрастной группы статистически недостоверны. Значимые различия в инвазии выявлены между самками разного возраста по показателю экстенсивности заражения в весенний (р < 0.05), летний (р < 0.01) и осенний (р < 0.05) периоды; по показателю индекса обилия летом (р < 0.05) и осенью (р < 0.01). Достоверные различия между самцами 2+ и 4+ отмечены только весной по показателю индекса обилия (р < 0.05).
Репродуктивная структура гемипопуляции С. огпа(а как в самцах, так и в самках озёрных лягушек разного возраста характеризуется постоянным доминированием самок паразитов над самцами. Наибольшая встречаемость самок С. огпа(а отмечена у озёрных лягушек всех половозрастных групп в мае - августе, в период интенсивного поступления новых генераций С. огпа(а в популяцию хозяев, активного роста, развития самок паразитов и вывода ими личинок. Самцы С. огпа(а отмечаются редко и если встречаются в хозяине, то всегда только по одному. Следует отметить, что самки С. огпа(а обнаруживаются на протяжении всего года, а самцы нематод регистрируются преимущественно в теплый период года. В течение зимы (ноябрь -март) самцы паразитов отмечены только у самцов озёрных лягушек: за весь зимний период зарегистрировано всего 7 экз. у самцов амфибий 2+ и 1 экз. у самцов 4+.
Доля самцов С. огпа(а от всех обнаруженных паразитов в период май - октябрь у самок лягушек 2+ составила 7.1% (18 экз.), у самцов 2+ - 4.6% (14 экз.); у самок 4+ доля самцов нематод составила 7.3% (13 экз.), у самцов 4+ -3.1% (3 экз.). Соотношение полов в адультной группировке гемипопуляции С. огпа(а в этот период в самках 2+ составляет в среднем 13.1:1; в
самцах 2+ - 20.6:1, в самках 4+ - 12.8:1 и в самцах 4+ - 31.0:1.
По-видимому, низкая численность самцов C. ornata связана с их элиминацией после копуляции. Возможно также, что для C. ornata свойственна одна копуляция. Существует мнение, что у большинства видов нематод, размножающихся половым путем, самки способны сохранять половые продукты самца некоторое время (Bird A. F., Bird J., 1991; Anderson et al., 2003), и возможно неоднократное оплодотворение лишь при одной копуляции (Johnson et al., 2010).
Кроме того, элиминация самцов C. ornata подтверждается нашими данными. За период май - октябрь в самцах амфибий 4+ зарегистрированы 74 самки нематод (79.5% от общей численности самок) III и IV возрастных групп. В то же время в этой половозрастной группе лягушек обнаружено всего 3 самца C. ornata.
У самок лягушек 4+ отмечено 87 самок C. ornata (52.1% от общей численности самок нематод) III и IV возрастных групп; у самцов амфибии 2+ - 124 самки (42.9%); у самок этой возрастной группы 130 самок паразитов (55.3%). Различия во встречаемости зрелых самок C. ornata статистически достоверны между самками и самцами лягушек 2+ (p < 0.01), а также между самцами амфибий разного возраста (p < 0.001). В самках амфибий 2+ и 4+ процент встречаемости зрелых самок C. ornata находится примерно на одном уровне, так же как и самок нематод I возрастной группы (24.7% или 58 экз. и 25.1% или 42 экз. соответственно). Следует отметить, что у самцов амфибий 2+ отмечен наиболее интенсивный процесс поступления молодых нематод (встречаемость паразитов I возрастной группы 35.6% или 103 экз.) и, несмотря на относительно низкий процент встречаемости зрелых самок нематод в самцах 2+ (по сравнению с другими половозрастными группами амфибий), доля самок нематод III и IV возрастных групп в гемипопуляции C. ornata, находящейся в этой группе лягушек велика (рис. 2).
Высокая встречаемость зрелых самок C. ornata в самцах лягушек 4+ может быть связана, с одной стороны, с низким уровнем процесса поступления паразитов в эту половозрастную группу амфибий (единичная регистрация самок нематод I возрастной группы - 10.8% или 10 экз.) (рис. 3), а с другой - с тем, что процессы созревания самок нематод, развития в них личинок и, соответственно, отрождение личинок в самцах лягушек 4+ осуществляется интенсивнее.
80
60
40
20
%
0
апрель
июнь июль август сентябрь октябрь 1 - I СИ-II □ - III И-IV И-У
Рис. 2. Встречаемость самок Со^шосегса от^а отдельных возрастных групп в самках и самцах озёрных лягушек 2+ (апрель - октябрь 2010 г.): I - V - возрастные группы самок С. от^а
Воспроизводительная способность у раздельнополых гельминтов определяется совместной встречаемостью половозрелых самок и самцов в хозяине. Максимальный процент одновременной встречаемости зрелых самок и самцов С. огпа1а2 отмечен у самок лягушек 2+ (41.8%), минимальный - у самок и самцов 4+ (22.7 и 21.1% соответственно). И эти различия статистически достоверны (р < 0.01). Различия в одновременной встречаемости самцов и самок нематод в самцах 2+ (30.7%) с другими половозрастными группами амфибий статистически недостоверны.
Определенную долю в популяции озёрных лягушек составляют особи, в которых встречаются нематоды только одного пола (либо самки I возрастной группы, либо самцы С. огпа(а I и II групп). Процент заражения амфибий нематодами одного пола относительно выше у самок 2+ (7.6%) и 4+ (7.3%), чем у самцов 4+ (4.2%) и 2+ (4.0%). Различия между заражённостью разных половозрастных групп озёрных лягушек паразитами одного пола статистически недостоверны.
В нашем материале совместная встречаемость зрелых самок и самцов паразитов - наличие в одном хозяине самок II и III возрастных групп и самцов II группы. Также учитывались самки нематод III (в матке сформированные личинки), IV (только что отродившие личинок) и V (повторно участвующие в размножении, в семяприемнике есть спермии) групп, находящиеся в хозяине без самцов.
Так, у самок 4+ эти паразиты составили 19.7% (31 самка и 4 самца) от общей численности С. ornata (май - октябрь) в этой группе земноводных, у самцов лягушек 4+ - 12.5% (12 самок нематод); у самок 2+ - 16.3% нематод (37 самок и 4 самца), у самцов 2+ - 14.9% (45 самок). Эти паразиты могут и не встретить особей противоположного пола в течение своей жизни и, следовательно, не будут участвовать в процессе воспроизводства. Таким образом, лягушки, в которых были зарегистрированы нематоды одного пола, могут выполнять роль элиминаторов.
Таким образом, больший вклад в формирование репродуктивной структуры гемипопу-ляции С. ornata вносят 2-, 3-летние самки и самцы озёрных лягушек. Несколько меньшая роль в этом процессе принадлежит особям амфибий 4+. Возможно, большая встречаемость зрелых самок С. ornata в самцах и самках лягушек 4+ связана с более активным процессом созревания в них паразитов, что, в свою очередь, обусловлено их меньшей активностью и большим пребыванием этой группы амфибий на прогреваемой солнцем суше (личные наблюдения).
Изучение возрастной структуры адультной группировки гемипопуляции С. ornata в самцах и самках озёрных лягушек показало, что соотношение и численность нематод отдельных возрастных групп неодинаковы у амфибий обоего пола разного возраста. Динамика возрастной структуры гемипопуляции паразитов в лягушках разных групп определяется интенсивностью процессов поступления нематод в популяцию хозяина и их созревания в течение теплого времени года (май - октябрь). После выхода амфибий с зимовки (середина апреля) их заражение С. ornata не происходит, о чем свидетельствует отсутствие паразитов I возрастной группы в этот период (см. рис. 2, 3). В это время адультная группировка гемипопуляции нематод во всех группах амфибий представлена исключительно самками IV возрастной группы и единичными самцами II группы прошлогодней генерации. В конце апреля у самцов 2+ и самок 4+ регистрируются самки нематод V возрастной группы (в матке уже содержатся яйца) (см. рис. 2, 3). Та-
100
80
60
40
20
%
0
апрель
ким образом, перезимовавшие самки C. ornata прошлогодней генерации снова участвуют в воспроизводстве потомства.
Температура воды в конце апреля - начале мая низка для развития и активности свобод-ноживущих личинок C. ornata (6.2 - 12.8°С), что препятствует заражению озёрных лягушек новыми генерациями нематод. Но температура воздуха в этот период (20 - 24°С) позволяет взрослым паразитам, находящимся в озёрных лягушках, созревать и отрождать личинок благодаря поведенческой терморегуляции амфибий (Duellman, Trueb, 1994; Environmental physiology..., 1992). Только во второй половине мая в амфибиях 2+ обоего пола и в самках 4+ отмечаются нематоды (как самки, так и самцы) I возрастной группы. Следует отметить, что в этот период наиболее активное поступление паразитов отмечено у самцов лягушек 2+. По-видимому, это связано с поведенческими различиями амфибий разного пола в период размножения. Самцы лягушек во время брачного периода больше времени проводят в воде, защищая свой участок от конкурентов, самки же проводят больше времени на суше (Bolek, 1998). Кроме того, различия в зараженности самцов и самок земноводных, отмеченные нами в период размножения, могут быть объяснено снижением уровня заражённости самок земноводных под влиянием женских половых гормонов (Lees, Bass, 1960). В последующие месяцы различия в заражённости амфибий разного пола нивелируются.
Паразиты новых генераций начинают от-рождать личинок только во второй половине июня. В то время как у перезимовавших самок C. ornata V возрастной группы, которые регистрируются 26 - 29 мая 2010 г. (в амфибиях 2+ и самках 4+), в матке уже содержатся яйца с развитыми личинками. Таким образом, в период конец мая - конец июня возрастная структура гемипопуляции C. ornata во всех половозрастных группах озёрной лягушки представлена паразитами как прошлогодней, так и новых генераций (см. рис. 2, 3). Поступление новых генераций C. ornata в хозяев разного пола и возраста продолжается в течение всего теплого времени
□
в
в
II
в
в
в
май
июнь июль август сентябрь октябрь I I-I IZZI-II □ -III □ - IV □ - V
Рис. 3. Встречаемость самок Cosmocerca ornata отдельных стадий развития в самках и самцах озёрной лягушки 4 и более лет (апрель - октябрь 2010 г.): I - V - возрастные группы самок C. ornata
года (май - сентябрь). Исключение составляют самцы 4+, у которых этот период сокращен (июнь - август) (см. рис. 2, 3).
Наибольшая встречаемость молодых самок C. ornata в самках амфибий 2+ регистрируется в июле (33.9%) и августе (36.5%), в самцах 2+ - в мае (55.2%) и июле (56.5%); в самках и самцах 4+ - в августе (42.9 и 30.8% соответственно). В июне встречаемость самок C. ornata I возрастной группы в амфибиях 2+ обоего пола снижается (особенно выражено у самцов) с одновременным появлением самок II возрастной группы новых генераций и увеличением доли паразитов III и V групп. В самках 4+ в этот месяц отмечается повышение встречаемости нематод I возрастной группы, регистрируются самки новых генераций III и перезимовавшие самки V возрастных групп. В самцах этого возраста в этот период отмечаются самки I, II, III и V групп. Снижение доли молодых самок C. ornata с одновременным увеличением доли половозрелых и зрелых нематод в разных половозрастных группах озёрных лягушек свидетельствует об активном процессе созревания паразитов.
Начиная с июля возрастная структура ге-мипопуляции C. ornata характеризуется наличием только новых генераций нематод, о чем свидетельствует отсутствие паразитов V группы в амфибиях всех половозрастных групп, что говорит об элиминации особей прошлогодней генерации C. ornata. В период июль - сентябрь у амфибий обоего пола разного возраста (кроме сам-
?
?
?
цов 4+) отмечаются самки и самцы паразитов всех возрастных групп. Встречаемость нематод отдельных возрастных групп в амфибиях изменяется по месяцам, что обусловлено неодинаковыми темпами поступления и созревания C. ornata в лягушках разных половозрастных групп. Так, в июле - августе в самках амфибий 2+ доминируют самки нематод I возрастной группы, а паразиты II и III групп по численности находятся примерно на одном уровне. Самки нематод IV возрастной группы встречаются единично (см. рис. 2). У самцов лягушек 2+ преобладание в возрастной структуре гемипопуляции C. ornata молодых паразитов в июле сменяется резким снижением их доли в августе с одновременным повышением численности половозрелых и зрелых самок паразитов (см. рис. 2).
У самок амфибий 4+ в это время доля неполовозрелых самок невысока, доминируют особи III возрастной группы. В августе возрастает численность молодых нематод, доля самок III группы остается на прежнем уровне (см. рис. 3). У самцов лягушек этого возраста в июле молодые самки нематод встречаются единично, паразиты III и IV групп не регистрируются; возрастная структура гемипопуляции C. ornata представлена преимущественно половозрелыми самками. В августе в самцах 4+ доминируют нематоды I и III возрастных групп (см. рис. 3).
В сентябре во всех группах озёрных лягушек отмечена низкая встречаемость самок нематод I возрастной группы. Самцы C. ornata I стадии зрелости обнаруживаются только у самок амфибий 2+. Во всех остальных группах лягушек зарегистрированы только зрелые самцы паразитов (II группа). В этот период в амфибиях обоего пола разного возраста высока доля самок нематод III и IV возрастных групп (см. рис. 2, 3).
Поступление C. ornata в популяцию озёрных лягушек завершается в сентябре. У самок и самцов амфибий 4+ в октябре отмечаются только самки паразита IV и самцы II возрастных групп (см. рис. 3). В амфибиях 2+ обоего пола процессы развития и созревания нематод в этом месяце продолжаются. В самках и самцах лягушек этого возраста встречаются самки нематод III и IV возрастных групп и самцы II группы (см. рис. 2). Кроме того, в самках земноводных в это время единично встречаются самки C. ornata II группы. Это связано с тем, что в самках лягушек 2+ процесс поступления паразитов наиболее продолжителен. Так, последняя встреча нематод I возрастной группы в самках 2+ отмечена 21
сентября, а в самках амфибий 4+ и самцах 2+ -11 сентября 2010 г. К концу октября во всех половозрастных группах лягушек регистрируются только самки нематод IV возрастной группы.
Перед началом зимовки все самки С. ота-ta успевают отродить личинок. Начиная с этого времени и до конца зимовки (ноябрь - середина апреля) возрастная структура адультной группировки гемипопуляции С. ornata характеризуется наличием только самок нематод IV возрастной группы и самцов II группы.
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
Полученные нами результаты по распределению С. ornata в разных половозрастных группах озёрных лягушек показали достоверно большую заражённость самок амфибий 2+ по сравнению с самцами 2+. Показатели заражения самок и самцов лягушек 4+ С. ornata достоверно ниже, чем амфибий 2+.
Половая структура популяции амфибий оказывает определенное влияние на интенсивность процессов поступления и созревания С. ornata, обусловленное различиями в экологии, поведении и физиологии особей разного пола, особенно выраженные в период размножения. Процесс поступления С. ornata в амфибий обоего пола разного возраста имеет общую направленность и характеризуется сезонной периодичностью. На этот процесс влияют особенности биологии хозяев и температура воды. Заражение самцов и самок амфибий происходит в течение теплого периода года (май - сентябрь). В этот период адультная группировка гемипопуляции С. ornata как в самцах, так и в самках озёрных лягушек представлена паразитами всех возрастов.
Динамика возрастной структуры адульт-ной группировки гемипопуляции С. ornata неодинакова в разных половозрастных группах амфибий, но общая тенденция такова: увеличение численности зрелых нематод всегда следует за повышением числа молодых особей С. ornata. В зимний период репродуктивная структура гемипопуляции С. ornata во всех половозрастных группах амфибий представлена только зрелыми самками и самцами паразитов.
Анализ распределения С. ornata в озёрных лягушках разного пола показал, что в формировании гемипопуляции нематод и поддержании ее численности в разной степени участвуют все половозрастные группы амфибий, но основная роль в этом процессе принадлежит самцам и
самкам земноводных 2+. Меньшее значение имеют самки и самцы амфибий 4+.
Таким образом, пол озёрных лягушек не оказывает существенного влияния на формирование адультной группировки гемипопуляции C. ornata. Определяющее значение в этом вопросе имеет возраст хозяев.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
Беклемишев В. Н. 1959. Популяции и микропопуляции паразитов и нидиколов // Зоол. журн. Т. 38, № 8. С. 1128 - 1137.
Бреев К. А. 1972. Применение негативного биномиального распределения для изучения популяци-онной экологии паразитов. Л. : Наука. Ленингр. отд-ние. 70 с.
Даниловский Г. А. 1973. Зависимость зараженности амфибий от пола хозяина // Вопр. зоологии. Челябинск : Изд-во Челяб. гос. пед. ин-та. Вып. 3. С. 69 - 71.
Даниловский Г. А., Окороков В. И. 1962. Гель-минтофауна бесхвостых амфибий Челябинской области // Материалы науч. конф. Всесоз. о-ва гельмин-тол. М. ; Л. : Изд-во АН СССР. Ч. 1. С. 52 - 53.
Дубинина М. Н. 1950. Экологическое иследо-вание паразитофауны озерной лягушки (Rana ridibunda Pall.) дельты Волги // Паразитол. сб. Зоол. ин-та АН СССР. Т. 12. C. 300 - 350.
Иванов В. М. 2003. Мониторинг, структурные изменения и экологические особенности трематодо-фауны позвоночных животных дельты Волги и северного Каспия (фауна, систематика, биология, экология, патоген. значение) : автореф. дис. ... д-ра биол. наук. М. 23 с.
Кириллова Ю. А. 2002. Гельминтофауна бесхвостых амфибий отряда Anura в центральной Нечернозёмной зоне Российской Федерации : автореф. дис. ... канд. биол. наук. Иваново. 17 с.
Куранова В. Н. 1988. Гельминтофауна бесхвостых амфибий поймы Средней Оби, ее половозрастная и сезонная динамика // Вопр. экологии беспозвоночных. Томск : Изд-во Том. гос. ун-та. С. 134 - 154.
Леутская З. К. 1988. Роль стероидных гормонов во взаимоотношениях хозяина и гельминта // Тр. гельминтол. лаборатории АН СССР. Т. 36. С. 16 - 29.
Мазурмович Б. Н. 1951. Паразитические черви амфибий. Их взаимоотношения с хозяевами и внешней средой. Киев : Изд-во Киев. гос. ун-та. 97 с.
Мазурмович Б. Н. 1965. Паразитические черви амфибий Советских Карпат и прилегающих районов // Паразиты и паразитозы человека и животных : республ. межведом. сб. науч. тр. Киев. С. 180 - 191. (Сер. Проблемы паразитологии).
Марков Г. С. 1951. Различия в паразитофауне животных в зависимости от их пола // Успехи современной биологии. Т. 31, № 1. C. 128 - 143.
Марков Г. С., Рогоза М. Л. 1949. Паразитофау-на самцов и самок травяной лягушки // Докл. АН СССР. Т. 65, № 3. С. 417 - 420.
Матвеева Е. А. 2009. Эколого-фаунистические особенности гельминтофауны Rana ridibunda Pall. на территории Ульяновской области : автореф. дис. ... канд. биол. наук. Ульяновск. 24 с.
Минеева О. В. 2006. Особенности динамики заражения озерной лягушки (Rana ridibunda Pallas) некоторыми видами гельминтов : автореф. дис. ... канд. биол. наук. М. 18 с.
Мустафаев Ю. Ш., Фарзалиев А. М. 1977. Гельминтофауна озерной лягушки (Rana ridibunda Pall.) Азербайджана // Изв. АН Азербайджан. ССР. Сер. биол. наук. Т. 1. С. 69 - 72.
Однокурцев В. А., Седалищев В. Т. 2008. Гельминтофауна сибирской лягушки (Rana amurensis Bou-lenger, 1886) Якутии, её половозрастная и сезонная изменчивость // Поволж. экол. журн. № 2. С. 112 - 119.
Пастухова Л. Г. 1950. Экологический анализ паразитофауны земноводных дельты Дуная : автореф. дис. ... канд. биол. наук. Л. 27 с.
Резванцева М. В., Лада Г. А., Кулакова Е. Ю. 2010. Возрастные и половые особенности гельминтофауны зеленых лягушек (Rana esculenta complex) на востоке Центрального Черноземья // Вестн. Тамб. гос. ун-та. Т. 15, № 2. C. 646 - 659.
Рокицкий П. Ф. 1968. Основы вариационной статистики для биологов. Минск : Изд-во Белорус. гос. ун-та. 222 с.
Чихляев И. В. 2004. Гельминты земноводных (Amphibia) Среднего Поволжья (фауна, экология) : автореф. дис. ... канд. биол. наук. М. 19 с.
Юмагулова Г. Р. 2000. Гельминты амфибий Южного Урала : автореф. дис. ... канд. биол. наук. Уфа. 19 с.
Anderson J. D, Wiliams-Blangero S, Anderson T. J. 2003. Spurious genotypes in female nematodes resulting from contamination with male DNA // J. Parasitol. Vol. 89, № 6. P. 1232 - 1234.
Bird A. F, Bird J. 1991. The Structure of Nematodes. San Diego : Academic Press. 316 p.
Bolek M.G. 1998. A seasonal and comparative study of helminths parasites in nine Wisconsin amphibians : Thesis for the degree of master of science in biological sciences at the University of Wisconsin. Milwaukee. 146 p.
Duellman W. E, Trueb L. 1994. Biology of amphibians. Baltimore : The Johns Hopkins University Press. 670 p.
Environmental physiology of the amphibians / eds. M. E. Feder, W. W. Burggren. 1962. Chicago : University of Chicago Press. 646 p.
Hollis P. D. 1972. Host sex influence on the seasonal incidence of Haematoloechus medioplexus (Trema-toda : Plagiorchiidae) in Rana pipiens // J. of Parasi-tology. Vol. 58. P. 128.
Johnson P. C. D., Hadfield J. D, Webster L. M. I., Adam A, Mable B. K, Keller L. F. 2010. Bayesian paternity analysis and mating patterns in a parasitic nematode Trichostrongylus tenuis // Heredity. Vol. 104, iss. 6. P. 573 - 582.
Lees E. 1962. The incidence of helminth parasites in a particular frog population // Parasitology. Vol. 52. P. 95 - 102.
Lees E, Bass L. 1960. Sex hormones as a possible
factor influencing the level of parasitizatation in frogs // Nature. Vol. 188, № 4756. P. 197 - 198.
Plasota K. 1969. The effect of some ecological factors on the parasitofauna of frogs // Acta Parasitologica Polonica. Vol. 16, № 6. P. 47 - 60.
Whitehouse C. A. 2002. A study of the frog lung fluke Haematoloechus (Trematoda : Haematoloechidae) collected from areas of Kentucky and Indiana // Proc. of the Indiana Academy of Science. Vol. 111, № 1. P. 67 - 76.
DISTRIBUTION OF THE COSMOCERCA ORNATA (NEMATODA: COSMOCERCIDAE) IN MARSH FROGS OF BOTH SEXES
A. A. Kirillov and N. Yu. Kirillova
Institute of Ecology of the Volga River Basin, Russian Academy of Sciences 10 Komzin Str., Togliatti 445003, Russia E-mail: parasitolog@yandex.ru
The distribution of Cosmocerca ornata (Dujardin, 1845) in males and females of the marsh frog of various age was studied. During the active period of these amphibians (from May till October), the infestation rate of 2 and 3-year females by C. ornata was reliably higher (by the extensiveness of infestation index) in comparison with males of the same age. The infestation rates of females and males of 4 and more years were at the same level. The infestation indices of the amphibians of this age group by the nematodes were reliably lower than those of 2 and 3-year marsh frogs. The sex of marsh frogs has no considerable influence on the formation of an adult group inside the C. ornata hemipopulation. The age of the host is a determinant factor on this point. The main role in the formation of the reproductive structure of the hemipopulation and in maintaining C. ornata abundance belongs to the 2 and 3-year frog males and females. Females and males of 4 and more years have smaller importance in this process. Key words: nematodes, Cosmocerca ornata, hemipopulation (infrapopulation), adult groups, age structure, marsh frog, host sex, Samarskaya Luka.
