CC BY
38
УДК 594.1:591.524.12 (268.46) © 2012: Н.В. Максимович, М.Б. Шилин; ФНИ «XXI век»
ПРОСТРАНСТВЕННО-ВРЕМЕННОЕ РАСПРЕДЕЛЕНИЕ ПЛАНКТОННЫХ ЛИЧИНОК ДВУСТВОРЧАТЫХ МОЛЛЮСКОВ
В ПОЛУИЗОЛИРОВАННЫХ АКВАТОРИЯХ (НА ПРИМЕРЕ ГУБЫ ЧУПА БЕЛОГО МОРЯ)
Н.В. Максимович1, М.Б. Шилин2
1 Санкт-Петербургский государственный университет и 2 Российский государственный гидрометеорологический университет, Санкт-Петербург, Россия
Эл. почта: [email protected]; [email protected]
Статья получена редакцией 06.04.2012, принята к печати 23.08.2012
В летние сезоны 1986-1990 гг. изучено пространственно-временное распределение и количественные характеристики скоплений в губе Чупа Белого моря личинок семи видов двустворчатых моллюсков: Mytilus edulis L., Macoma balthica (L.), Mya arenaria L., Mya truncata L., Hiatella arctica (L.), Árctica islandica (L.) и Heteranomia sp. Отмечено, что ларватон моллюсков в губе Чупа имеет в основном автохтонное происхождение, и развитие изученных видов в целом завершается в пределах губы Чупа. Динамика личинок описана по размерной структуре и численности. В личиночном пуле некоторых видов выделено несколько (до трех) когорт. Когорты представляют собой пространственно-временные изоляты личинок, различающихся по времени и (или) месту происхождения и по оригинальным чертам динамики. Среднесуточный рост личинок на стадии «великонха» в когортах составляет 7,3 мкм, и каждый день их численность снижается в среднем на 6,8%. Обсуждается механизм формирования когорт в видовом пуле личинок. Для характеристики организации скоплений личинок одного вида в полузамкнутой акватории предложено понятие «ларвадем» — видовая совокупность личинок, место которой в планктонной гемипопуляции вида соответствует локальной части генерации данного года. Совокупность ларвадемов представителей крупных таксонов одной акватории предложено объединять в одноименный «ларвацен».
Ключевые слова: двустворчатые моллюски, планктонные личинки, ларватон, пространственно-временное распределение, численность, рост, динамика когорт.
SPATIOTEMPORAL DISTRIBUTION OF PLANKTONIC LARVAE OF BIVALVIA MOLLUSC SPECIES IN SEMI-ISOLATED MARINE BASINS AS EXEMPLIFIED WITH
THE CHUPA INLET OF THE WHITE SEA N.V. Maksimovich1, M.B. Shilin2
1 Saint-Petersburg University and 2 Russian Hydrometeorological Institute, Saint-Petersburg, Russia
E-mail: [email protected]; [email protected]
During summer seasons from 1986 to 1990, the distribution and quantitative characteristics of larval pools of 7 Bivalvia species Mytilus edulis L., Macoma balthica (L.), Mya arenaria L., Mya truncata L., Hiatella arctica (L.), Arctica islandica (L.) and Heteranomia sp. in the Chupa Inlet of the White sea were studied. The results suggest that the larval pool is autochthonic by origin for the most part and that the development of the species studied is completed within the Inlet. Larval dynamics was described using data about larval isolates size structure and abundance. Up to 3 cohorts were identified in some species. The cohorts are defined as larval isolates distinguished by the time and (or) space of their origin and by specific trends of their dynamics. The average daily body growth of the "veliconch" larvae in the cohorts is 7,3 ^m, and their abundance decreases by 6,8% per day on average. Mechanisms responsible for cohort formation are discussed. The term "larvademe" is proposed to denote the pool of larvae of a defined species, which corresponds to the local portion of a generation of the species. The larvademes of several species related to the same taxon (like Bivalvia) in a water basin may be combined into the respective "larvacene" named according to the taxon.
Keywords: Bivalvia, planktonic larvae, larvaton, distribution, abundance, growth, cohorts dynamics.
Введение
Взрослые формы большинства видов современных морских донных беспозвоночных в своем перемещении в пространстве ограничены небольшими участками дна. Моллюски, иглокожие, стрекающие, черви, членистоногие, губки и другие группы бен-тосных животных ведут сидячий образ жизни, либо прирастая к субстрату, либо передвигаясь по дну на небольшие расстояния. Это накладывает существен-
ные ограничения на их способность к распространению и заселению новых биотопов.
Однако личинки этих животных проходят планктонную стадию развития в поверхностной толще океана. Здесь они подхватываются течениями и переносятся на многие тысячи миль [11, 12, 53, 57, 59]. Проведя в планктоне определенный период, который у разных видов имеет разную продолжительность и обычно изменяется от нескольких дней до 4—5 не-
дель, личинка оседает на дно и после метаморфоза превращается во взрослую особь. Оседание может происходить на значительном удалении от поселения родительских особей и приводит к возникновению новых популяций, иногда за пределами обычного ареала. Личинка, таким образом, является расселительной стадией, обеспечивающей, прежде всего, освоение видом новых биотопов, а также восстановление донных поселений после их повреждений (например, в результате загрязнения, промысла или иных видов антропогенной деятельности в при-брежно-морской зоне).
Одним из первых обратил внимание на важность личиночной стадии для процессов расселения немецкий исследователь Карл Фогт, который в своих натурфилософских сочинениях сравнивал существование морских прикрепленных животных с человеческой жизнью. «Вот сидят старики все скопом, на одном и том же месте, занятом ими уже долгое время тому назад, и совершенно довольны своим ограниченным бытом, удовлетворяющим их незатейливые потребности, не идущие далее желания спокойной зыби, которая бы, освежая их, не могла бы оторвать от места прикрепления. Таким образом сидят они уютно и тесно на одном месте, питаются чем бог послал и плодят без числа детей, высылая подростков в далекое море. Здесь-то живо суетятся молодые, имея хорошо развитые двигательные органы, дающие им возможность к такому передвижению. Они снабжены открытыми ушами и глазами, и, глядя на их ничем не ограниченную деятельность, можно подумать, что море слишком узко для них и что все глубины его доступны этой молодежи. Однако по прошествии не -которого времени им надоедает эта шумная жизнь, они начинают озираться и приискивать себе удобно -го местечка, где бы им прикрепиться и начать такую жизнь, которую уже давно ведут их отцы. Быстрые члены пропадают, подвижность теряется, а вместе с утратою органов чувств теряется и восприимчивость к внешним впечатлениям, которою они обладали в молодости. Глаза исчезают, ушей уже больше нельзя заметить, некоторые даже теряют всю свою голову, и от прежнего, весьма хорошо одаренного индивидуума остается какое-то неподвижное, прикрепленное к одному месту создание, способное только к глотанию и оплодотворению» [19].
Наличие свободноплавающей планктонной личинки - важнейшая отличительная особенность большинства видов морского бентоса. Планктонную личинку в онтогенезе имеет свыше 70% видов бентоса современного Мирового океана [11, 12, 57, 58]. Популяции таких видов состоят из двух частей - «ге-мипопуляций»: донной (включающей родительские особи) и пелагической личиночной. Личиночные ге-мипопуляции бентосных беспозвоночных входят в состав эфемерного компонента планктона — меро-планктона [33, 55].
Личинки разных видов бентосных организмов по внешнему виду существенно отличаются друг от друга, а также от родительских особей (рис. 1).
Явление летнего массового развития личинок в ме -ропланктоне бореальных вод настолько ярко выражено, что С.А. Милейковский предложил выделить планктонные личинки донных беспозвоночных в особую экологическую группировку — пелагический ларватон [48]. Это явление в полной мере характерно
и для Белого моря, поверхностная водная масса кото -рого носит бореальный характер [3, 46].
Очевидно, характеристики личиночных гемипопу-ляций бентосных видов в акваториях, отличающихся достаточно высокой степенью изоляции (фиорды, губы, лагуны и др.), должны быть связаны с репродуктивной активностью донных организмов в местных поселениях. Это позволяет на основе сведений о пространственно-временном распределении ларвато-на судить о характеристиках донных гемипопуляций. Например, зная число отрожденных личинок в планктоне, на основе сведений об индивидуальной плодовитости бентосных организмов можно рассчитать численность половозрелых особей в донной гемипо-пуляции [5, 25]. На основе анализа размерно-частотной структуры личиночной гемипопуляции и сроков нахождения личинок в планктоне можно определить, с одной стороны, период нереста, а с другой — время пополнения донных популяций молодью [3, 6, 14]. Наконец, по данным о концентрации личинок в планктоне могут быть выявлены места массовых поселений родительских особей в бентосе [11, 21, 44].
Это придает особое значение изучению ларватона: по данным планктонных сборов может быть выполнена оценка ситуации в бентосных сообществах, изучение которых обычно требует применения сложной аппаратуры, больших временных затрат, а в некоторых случаях оказывается технически невозможным.
Между тем, о структуре личиночных гемипопуля-ций даже массовых видов морского бентоса на сегодняшний день известно очень мало.
В классических исследованиях меропланктона [51—53, 56, 57, 61] и ларватона [11, 12, 48] определено, что закономерности пространственного распределения личинок донных беспозвоночных определяются: сроками их нахождения в планктоне, типом развития, биогеографической природой вида и физико-химическими градиентами водных масс. Распределение личинок рассматривается подавляющим большинством авторов как пассивное: считается, что они ведут себя так же, как механическая взвесь [34]. Есть основания полагать, что личинки могут формировать скопления в зонах апвеллинга и под влиянием приливо-отливной гидродинамики вод [37, 43, 54].
С.А. Милейковский [45—47] показал, что основная масса личинок циркулирует над районами родительских популяций или на небольшом удалении от них. Данное обстоятельство определяет относительную целостность популяций видов морского бентоса, имеющих планктонную личинку. Вместе с тем, определенный процент личинок может разноситься течениями на значительные расстояния — вплоть до трансзональных переносов [11, 59, 61]. Это затрудняет определение границ ареала популяций, без чего невозможно ни осуществление анализа их воспроизводства, ни планирование необходимых биотехнических мероприятий в отношении хозяйственно важных видов.
В конце XX столетия полигоном для изучения личиночных гемипопуляций массовых форм бентоса стали полуизолированные фиорды Кандалакшского залива Белого моря. Первые результаты этих исследований позволили определить состав, фенологию, количественные показатели видовых скоплений и основные закономерности вертикального распределения личинок [5, 14, 20—23, 46]. В губе Чупа были
Рис. 1. Личинки морских донных беспозвоночных в меропланктоне губы Чупа (Белое море): а - личинка «брахиолярия» морской звезды Asterias rubens, б - личинка «науплиус» усоногого рачка Balanus balanoides, в - личинка «митрария» полихеты Owenia, г - личинка «педивелигер» двустворчатого моллюска Hiatella arctica, д - личинка «педивелигер» двустворчатого моллюска Mytilus edulis, е - личинка «цифонаутес» мшанки Electra pilosa, ж - личинка «циприс» усоногого рачка Balanus crenatus, з - личинка «велигер» брюхоногого моллюска Littorina littorea, и - личинка «офиоплутеус» офиуры Ophiura robusta, к - личинка «эхиноплутеус» морского ежа Strongylocentrotus droebachiensis. Рисунки выполнены в одном масштабе; сторона квадрата «д» - 400 мкм.
сделаны первые наблюдения за характером пространственного распределения личинок моллюсков, образующих в летнее время до 90% биомассы всего меропланктона [6—9, 21, 32]. Развитию этих исследований немало способствовали проводившиеся одновременно работы по таксономии и морфологии личинок ВгуаМа в Белом море [9, 18]. В результате накопления опыта по сбору и обработке проб лар-ватона моллюсков и развития технологий видового определения личинок возникла возможность исследовать структуру личиночных гемипопуляций массовых видов ВгуаМа Белого моря.
Данная работа была выполнена в рамках многолетнего мониторинга популяций двустворчатых моллюсков в губе Чупа Белого моря. Ее цель — анализ структуры, распределения и динамики скоплений ларватона массовых видов в относительно изолированной от вод Кандалакшского залива акватории губы Чупа.
Материал и методы
Исследования выполнены на базе Морской биологической станции Петербургского университета (МБС СПбГУ). В работе использованы материалы, полученные в период с мая по сентябрь в 1986—1990 гг. Сборы меропланктона были осуществлены в пределах губы Чупа на пяти разрезах (рис. 2). На каждом разрезе выделяли 10 (1986 г.) или 5 (1987—1990 гг.) станций, расположенных примерно на равном расстоянии друг от друга. Съемки произведены в дневное время со средним интервалом в 7 (фактически — от 5 до 10) дней. Длительность съемки составляла около 10 часов, что не позволяло выравнивать отбор проб на станциях по фазам прилива и отлива. Проба на станции — две вертикальные протяжки сетью Джеди в горизонте 0—10 м, поскольку известно [5, 22, 30], что в губе Чупа на глубине до 5 м сосредоточено 75%, а на глубине до 10 м — 95% всех личинок моллюсков. Диаметр входного отверстия сети составлял 26 см (съемки 1986—1988 гг.) или 17,8 см (съемки с 1989 г.), размер ячеи газа — 100 мкм. Таким образом, на каждой станции облавливали 1 м3 или 0,5 м3 воды соответственно. Объем использованных в данной работе материалов — 1350 проб.
Определение и подсчет личинок в пробах производили в течение суток после съемки. Определение личинок проводили на живом материале с использованием определителя, составленного для Северной
Атлантики [50]. При описании различных стадий развития личинки использовали следующие понятия:
— велигер на ранней стадии развития: «D-личинка» (характеризуется прямым краем раковины, длина ко -торой составляет 80-130 мкм);
— велигер на продвинутой стадии развития: ве-ликонха (характеризуется формирующимся раковинным замком; длина раковины достигает 300—320 мкм);
— педивелигер: личинка поздней стадии развития, компетентная к оседанию (длина раковины свыше 320 мкм);
— пост-личинка, или вторичноплавающая особь: молодая метаморфизировавшая особь, по каким-либо причинам покинувшая субстрат и вернувшаяся в планктон (длина раковины от 350 мкм).
Верификация определений беломорских личинок была проведена по препаратам замков раковины [9] и в ходе консультаций с сотрудником Беломорской биологической станции Зоологического института РАН (ББС ЗИН РАН), канд. биол. наук Л.П. Флячин-ской. В связи с методическими трудностями идентификации личинок в экспедиционных условиях нам удалось получить данные о распределении и динамике личинок только семи массовых видов двустворчатых моллюсков: Mytilus edulis L., Macoma balthica (L.), Mya arenaria L.,Mya truncata L., Hiatella arctica (L.), Arctica islandica (L.), Heteranomia sp. (наиболее вероятно, что это H. squamula).
Личинок моллюсков каждого вида в пробах просчитывали и измеряли с точностью до 10 мкм. Личинок малочисленных видов просчитывали тотально, а личинок массовых форм — фракционно с помощью штемпель-пипетки. Проба разбалтывалась в 200 мл морской воды. В процессе перемешивания штемпель-пипеткой объемом 2 мл из нее отбиралось 3—5 подпроб. Подпробы объединяли и просматривали в камере Богорова. Результаты повторных тотальных обработок 10 проб показали, что такой способ дает надежные оценки при высокой (более 1000 экз. на пробу) численности личинок.
На основании этих данных для каждой станции были получены гистограммы размерной структуры видовых скоплений личинок. Средние показатели группировок личинок в каждый момент наблюдений рассчитывали в среднем для губы Чупа с учетом данных всех проб.
Рис. 2. Акватория исследований. I-V: трансекты планктонных станций.
Н.В. МАКСИМОВИЧ, М.Б. ШИЛИН
Параллельно на каждой станции на глубинах 0,5, 2,5, 5,0 и 10,0 м измеряли температуру и соленость воды. Температуру воды на глубине измеряли ртутным опрокидывающимся термометром с точностью до 0,1 оС. Соленость определяли с помощью ареометра с точностью до 0,5%о. Пробы воды на глубине брали батометром Нансена.
Результаты
Термо-галинные условия обитания личинок
При значительной площади по географическим границам (около 57 км2 [1]) губа Чупа сильно вытянута и имеет очень изрезанную береговую линию (рис. 2). Глубины более 10 м занимают примерно половину площади акватории губы. Наибольшие глубины (до 60 м) характерны для устьевой части губы. Относительно крупные ковшовые углубления с глубинами более 10 м есть также в ее центральной и кутовой частях. Термо-галинные показатели поверхностных вод определяются в губе силой и направлением ветра, а также приливо-отливной динамикой вод. Крупных рек в бассейне губы Чупа нет, поэтому в ее водных массах отсутствуют сильные горизонтальные градиенты солености. В годы наших наблюдений соленость поверхностных вод на разных станциях и в разные даты наблюдений колебалась в пределах 13-27%. Самые низкие значения солености были отмечены у поверхности гидрологической весной (май - начало июня). На глубине более 2,5 м соленость ни разу не опускалась ниже 16%. Очевидно, что по свойствам толерантности изученных видов к солености [17] этот фактор не может лимитировать развитие скоплений их личинок в губе Чупа. Температура вод в пределах губы Чупа оказалась более изменчива (рис. 3). В течение одной съемки колебания температуры воды у поверхности могли достигать 5-6 oC. Значительные колебания (на 3-4 градуса) были отмечены и на глубине до 10 м. Это связано с развитием в губе Чупа сгонно-нагонных явлений, с подъемом вод из глубины и со штормовыми перемешиваниями поверхностных вод. В среднем в пределах верхних 10 м в губе Чупа с середины июня до начала августа происходит постепенный прогрев воды с 6 до 13 градусов. Затем температура 10-метрового слоя начинает постепенно снижаться, и к середине сентября опускается до 9 oC.
Распределение и динамика скоплений личинок
В 1986 г. описана динамика трех видов (Myti-lus edulis L., Hyatella arctica L., Heteranomia sp.), в 1987 г. к списку учтенных видов удалось добавить еще два вида (Macoma balthica L. иMya arenaria L. ), а в 1988 г. список довели до семи видов, дополнив его личинками Arctica islandica L. и Mya truncata L. В 1989 и 1990 гг. наблюдения провели только за динамикой развития скопления личинокM. edulis.
Оказалось, что в каждый момент наблюдений личинки моллюсков распределены по акваториям очень неравномерно. Вариация численности личинок в про -бах по станциям достигает порядковых различий. При этом скопления личинок каждого вида в исследованной акватории имеют выраженную пространственную гетерогенность размерной структуры, которая сохраняется в динамике их развития. Для примера приведем динамику размерной структуры на станциях одного из наиболее сложно структурированных скоплений - личинокM. edulis в 1988 г. (рис. 4).
15-
20 1 0 20 10 20 10 Июнь Июль Август Сент.
Рис. 3. Динамика прогрева воды в губе Чупа летом 1986-1990 гг. в горизонтах 0,5 м (1), 2,5 м (2), 5 м (3) и 10 м (4). Вертикальные линии ограничивают отмеченный размах значений температуры на станциях в момент наблюдений. Пунктирная линия на нижнем графике характеризует динамику прогрева вод губы Чупа в горизонте 0-10 м в среднем за весь период наблюдений.
СО
й о
о
0
1 X
О)
5
100 50 0
800400 0 800 400 0
800 -4000
800 400 0
12008004000120080040001200 -80040008004000
100-1 50
24.VI
0
100 200 300 400 100 200 300 400 100 200 300 400 100 200 300 400 100 200 300 400
Длина раковины [ мкм]
Рис. 4. Ди намика размерной структуры видовых скоплений личинок M. edulis в губе Чупа летом 1988 г. Овалами выделено положение групп личинок мидий на станциях пяти разрезов. Обозначение разрезов как на рис. 2. По оси абсцисс - средние значения классовых интервалов длины раковины личинок (мкм).
На рисунке каждый график объединяет данные, полученные на пяти станциях одного разреза. Пространственно-временная обособленность размерных групп личинок мидий выражена настолько четко, что в общем пуле личинок мидий в губе Чупа в 1988 г. можно проследить развитие трех размерных групп как отдельных пространственно-временных образований. Первая группа начинает формироваться 24 июня в относительно небольших количествах. Через неделю ее личинки встречены на всех станциях, причем на станциях центральных разрезов их численность оказалась заметно большей. В дальней-
шем великонхи этой группы личинок распределяют -ся по губе Чупа примерно равномерно с небольшим превышением обилия на станциях двух первых разрезов. Размера метаморфоза (320 мкм) они достигли уже к середине июля. Развитие этой группы с присутствием педивелигеров и вторично-плавающих личинок удалось проследить в планктоне до 6 августа. D-личинки следующей группы были отмечены только 22 июня и только на станциях в куту и в центральной части губы Чупа; причем обилие личинок на разрезе I превышало 10 000 экз. м-3. В центральной части губы Чупа этот показатель был на два по-
рядка ниже. В течение месяца великонхи этой группы развивались в пределах кутовой и центральной части губы, а затем в заметных количествах стали обнаруживаться и на станциях разрезов IV и V. Уже к 6 августа эти великонхи мидий достигли размера метаморфоза. Вторично-плавающие личинки этой группы (размером 320-400 мкм) были отмечены в планктоне еще 17 сентября.
12 августа сразу на всех станциях разрезов II-V были обнаружены великонхи мидий со средним размером раковины150 мкм при относительно низкой численности — до 1000 экз. м-3. В дальнейшем они примерно равномерно распределились по всей губе. К концу периода наблюдений численность великон-хов этой группы закономерно снизилась, но большинство из них не достигли 300 мкм.
Такой характер распределения и динамики личинок оказался общим для всех видов. Это позволяет рассматривать развитие каждой группы как динамику отдельного пространственно-временного изолята. Внутривидовые пространственно-временные группировки личинок были отмечены не у всех видов моллюсков, и в разные годы фенология и динамика развития видовых скоплений личинок происходили по-разному. Рассмотрим динамику выделенных таким образом групп личинок по средневзвешенным для губы Чупа показателям.
1986 г.
В связи с трудностями в видовой идентификации личинок на ранних стадиях развития, в первый год удалось получить надежные данные только по динамике развития скоплений личинок трех видов (рис. 5).
Только в первой половине июля были получены надежные описания личинок H. arctica и M. edulis, которые характеризовали состояние уже продвинутых стадий развития их великонхов. Причем немногочисленные личинки H. arctica развивались как одна размерно-возрастная группа и оказались относительно равномерно распределены по губе Чупа (180—400 экз. м-3 по станциям). В динамике личинок M. edulis было выделено две группы. Развитие первой, относительно малочисленной, началось в основ -ном с центральной части губы Чупа (различие численности по станциям — 2000—200 экз. м-3). Уже ко второй декаде июля личинки этой группы достигли размера метаморфоза, а в начале августа ни педиве-лигеры, ни вторично-плавающие особи этой группы уже не были отмечены в пробах. С 20 июля по всей губе Чупа обнаружены D-личинки мидий размером 125—150 мкм в количестве от 2500 до 10 000 экз. м-3. К 6 августа уже более половины этой группы личинок оказалось представлено педивелигерами.
Только 20 июля в пробах удалось выделить личинок Heteranomia sp., отличающихся характерной сердцеобразной формой раковины. Великонхи этого вида были отмечены на всех станциях, но развитие около 50% этой очень малочисленной группы личинок прошло в пределах центральной части губы Чупа (разрезы II и III).
1987 г.
В этот год удалось описать динамику развития в губе Чупа личинок шести видов: H. arctica, M. arenaria, Heteranomia sp., M. balthica и M. edulis (рис. 6). Первыми в начале июля были идентифици-
.0 I S
m
0 ^
ГО Q.
ГО
1 S
ц
400300200100-
0
400 п
300 -200 -100 -
0
400 -300 -200 -1000
3210 Mytilus edulis
ч
1544
Кч
- 400 -300 -200 -100
0
- 40
- 30 -20 -10
0
г 8000
- 6000 - 4000 -2000
.С s
CD X I
о
о
ш
Р
S,
со
0
10 20 Июль
10 20 Август
Рис. 5. Динамика средних размеров (1) и численности (2) групп личинок моллюсков в среднем для губы Чупа летом 1986 г. Вертикальные линии отмечают наблюдаемый размах значений (длина раковины) или стандартную ошибку средней (численность). Рядом с точками указаны соответствующие средние значения длины раковины (мкм) и численности (экз. м-3).
рованы уже относительно крупные (более 200 мкм) личинки Н. агс^са. Одиночно встречающиеся в пробах великонхи этой группы были отмечены на всех станциях до середины августа. При этом с конца июля в пробах встречались в основном педивелигеры и пост-личиночные особи Н. агс^са. 15 июля в центральной части губы Чупа появились относительно многочисленные (900-1000 экз. м-3) D-личинки этого вида. Уже 30 июля великонхи этой группы распространились по всей губе Чупа, но в основном в районе разрезов 1-Ш (100-1000 экз. м-3). Отдельные педивелигеры и пост-личинки этой группы были отмечены в пробах до 11 сентября.
Очень похоже - также в двух группах и примерно в те же сроки - проходит динамика личинок М. edulis. Относительно немногочисленные (400-1000 экз. м-3) личинки первой группы при размере уже более 240 мкм были встречены 8 июля на станциях разрезов II-V. В кутовой части губы Чупа особи этой группы личинок появились только через две недели - уже в основном как педивелигеры, пост-личинки и вторично-плавающие особи. Интересно, что 15 июля удалось наблюдать самое начало образования второй в этом сезоне группы личинок мидий. На всех станциях в количестве от 500 до 1500 экз. м-3 были отмечены их Б-личинки размером около 100 мкм. Через неделю
.0 I S DG
0 ^
ГО Q.
ГО
1
S Ц
d
100-
0400300200100 -0-
|383 Macoma balthica
Mytilus edulis
0
1- 6000 4000 -2000
458 620.
10 20 Июнь
10 20 Июль
10
Август
Рис. 6. Динамика средних размеров (1) и численности (2) группировок личинок моллюсков в среднем для губы Чупа летом 1987 г. Вертикальные линии отмечают наблюдаемый размах значений (длина раковины) или стандартную ошибку средней (численность). Рядом с точками указаны соответствующие средние значения длины раковины (мкм) численности (экз. м-3).
при среднем размере раковины в 140 мкм обилие этих личинок резко возросло (до 10000-15000 экз. м-3 на станциях разрезов I—III). К концу августа это в основ -ном уже педивелигеры и пост-личинки, которые в не -большом количестве (10—50 экз. м-3) были встречены на всех станциях 11 сентября.
Группы личинок M. arenaria, Heteranomia sp. и M. balthica демонстрируют очень схожие фенологию и динамику развития. D-личинки M. arenaria отмечены 15 июля сразу на всех станциях в количестве от 700 до 3000 экз. м-3. Последний раз их великонхи размером менее 300 мкм были найдены в пробах на всех станциях 19 августа. ЛичинкиM. balthica отмечены в планктоне в те же сроки. Однако их появление ограничено только устьевой (разрезы IV и V) и центральной (разрезы III и II) частью губы Чупа. Причем максимальная численность (до 2000 экз. м-3) отмечена в районе II разреза. Через неделю великонхи M. balthica были встречены уже по всей губе Чупа, но сохранили преобладание на станциях центральных разрезов. В последний срок обнаружения в планктоне великонх этого вида их средний размер составил примерно 260 мкм.
Самый короткий цикл развития оказался у личинок Heteranomia sp. Появление их D-личинок в количестве до 40 экз. м-3 было обнаружено 22 июля на станциях центральной части губы. Уже через неделю они распределились по всей акватории губы Чупа, а 19 ав -густа личинок этого вида в пробах отмечено не было.
1988 г.
В этом году проведен наиболее полный ряд наблюдений: с 27 мая по 17 сентября (рис. 7). При этом удалось описать динамику развития в губе Чупа личинок всех семи видов. Первыми на станциях II и III разрезов были отмечены Mya-образные личинки, которые были отнесены нами к арктическо-бореаль-ному виду M. truncata. Великонхи этой группы уже в следующую съемку распространились по всей акватории губы Чупа, а к концу июня выпали из состава планктона. Затем, 10 июня сразу на всех станциях зафиксировано формирование группы личинок H. arctica. Уже через неделю их численность возросла в несколько раз. Педивелигеры и пост-личинки этой группы отмечались в планктоне до 10 августа. Первые немногочисленные D-личинки M. edulis отмечены 25 июня. Как было описано выше, в их динамике можно выделить три группы (рис. 4, 7). Ранние великонхи M.arenaria были отмечены 1 июля сразу на всех станциях и завершили свое развитие в планктоне в течение месяца.
В динамике развития личинок M. balthica, Heteranomia sp. и A. islandica удалось выделить по две группировки. Первая, наиболее многочисленная (до 6000 экз. хм-3 на станции) группа ранних вели-конхов M. balthica появилась 1 июля одновременно на всех станциях, и к концу месяца завершила свое развитие в планктоне. В этот же момент на станциях разрезов I и II появилась вторая, относительно малочисленная группа ранних великонхов этого вида (100—400 экз.хм-3). Через две недели подросшие великонхи этой группы уже равномерно распределились по всей губе Чупа, а к концу августа выпали из состава планктона.
Также очень компактно развивались обе группировки личинок Heteranomia sp. В середине июля
182
74
19
292
25
0
.0 i s ш
0
га о.
га
1
s ц
Ц
300-
200-
100
Arctica islandica
0
300200100-
-1200 800 -400
Y
200
100 0
400300 200 1000 300
200
100
0
300' 200100'
0400 300 200 100 0
Mya truncata
-1—i—i—
si\ I»8 Heteramomia sp.
0
-200 -160 -120 -80 -40 -0 200
150 -100 -50
-600
-400
200
\ Macoma balthica
33 V
4 .,98 85 42
0
2000 1600 1200 800 400 0
Mya arenaria
Mytilus edulis 3501 395 362
309 К 270 311 / \ . 312 308 29Ц
\ 2418 гЛ 232.
217 >1936 208 / 20 3 /
116 140 424V8. Ч 'Л \ 151
703 679 576 ч\ 293 66
Ч^109
x
s
§
(D X X
о г
о
5
2,
со
сразу на всех станциях с небольшой вариацией по численности были отмечены поздние стадии D-личинок этого вида. Великонхи этой группы через 3 недели достигли размера метаморфоза. 12 августа только на станциях V разреза в количестве до 400 экз.хм-3 снова зафиксированы D-личинки этого же вида. Далее великонхи Heterаnomiа при единичной встречаемости в пробах проникают в центральную часть губы Чупа, но в ее кутовой части личинки этой группы отмечены не были вплоть до конца периода наблюдений - 17 сентября.
Первая группа Б-личинок и великонховА. islandica была обнаружена 1 июля, и только на станциях разрезов II-V. Через 2 недели выросшие великонхи этой группы были зафиксированы также в куту губы Чупа. Последний раз единичные особи этой группы личинок были отмечены 29 июля на станциях разреза IV. Через две недели в куту (разрез I) отмечено массовое появление великонхов этого вида в количестве до 1300 экз.хм-3 на станции. Эта группа великонхов присутствовала в пробах до конца периода наблюдений, но только в центральной и устьевой частях губы Чупа.
1989 и 1990 гг.
В эти годы в пробах учитывали только личинок М. еdulis (рис. 8). Сроки присутствия личинок мидий в планктоне в оба года совпали. Однако в динамике развития их скоплений есть различия.
В 1989 г. удалось выделить три группировки. Появление первой зафиксировано 25 июня в кутовой и устьевой частях губы Чупа (разрезы I, IV и V) по появлению в пробах Б-личинок в количестве до 2500 экз.хм-3 на станции. Уже 11 июля великонхи этой группы встречаются по всей акватории губы.
2
-1200 Í:
-800 2 х
s
CD
-400 О
ГО
Ci
1-0 ГО X
S
-4000 ^
-3000
-2000
-1000
-0
300-
200
100-
2010^1.93°1960
,-:-iJiW'2°^3o 650
•ф 1310 х Чцз20
300
200
100
-16000 12000 -8000 -4000
0
-2400
-1800
1200
-600
5
CD X X
о
q
О"
ш р
00
10 20 10 20 10 20 10 Июнь Июль Август Сент.
Рис. 7. Динамика средних размеров (1) и численности (2) группировок личинок моллюсков в среднем для губы Чупа летом 1988 г. Вертикальные линии отмечают наблюдаемый размах значений (длина раковины) или стандартную ошибку средней (численность). Рядом с точками указаны соответствующие средние значения длины раковины (мкм) численности (экз.хм-3).
20 Июнь
10 20 Июль
10 20 Август
Рис. 8. Динамика средних размеров (1) и численности (2) группировок личинок М. edulis в среднем для губы Чупа летом 1989 и 1990 гг. Вертикальные линии отмечают наблюдаемый размах значений (длина раковины) или стандартную ошибку средней (численность). Рядом с точками указаны соответствующие средние значения длины раковины (мкм) численности (экз.хм-3).
132
х 159
50
36 16 0.5
71 >
167
282
160
267
220
56
0
181
125
0
0
37
0
0
Динамику этой группы личинок мидий удалось проследить до конца июля, главным образом - по присутствию педивелигеров и пост-личинок в пробах. 22 июля на станциях центральной части губы (разрезы II-IV) появляются в массовом количестве (до 20 000 экз.хм-3 на станции) D-личинки второй группы. Уже в следующую съемку великонхи этой группы были отмечены на всех станциях. Численность этой группы личинок быстро снижается, но до конца периода наблюдений их присутствие в мероплан-ктоне губы Чупа было заметным явлением. 6 августа только на станциях IV и V появляется новая - третья по счету, относительно многочисленная группа D-личинок мидий. До конца периода наблюдений великонхи этой группы не смогли завершить планктонное развитие, но уже 19 августа они были встре -чены на всех станциях.
По данным 1990 г. была описана динамика только двух групп личинок мидий. Развитие первой, очень малочисленной группировки завершилось в пределах кутовой части губы Чупа в течение месяца - с конца июня по конец июля. Формирование следующей группы D-личинок мидий произошло в период с
11 по 18 июля, что было зафиксировано сразу практически на всех станциях. Педивелигеры и пост-личинки этой группы в сравнительно небольшом количест -ве (до 150 экз.хм-3) были отмечены в планктоне губы Чупа до конца периода наблюдений - 23 августа.
Обсуждение
В Белом море отмечено 39 видов Bivalvia [13], и у
12 из них определенно есть пелагические личинки [13, 32, 46]. Количественные закономерности распре -деления скоплений личинок в планктоне отдельных, относительно изолированных акваторий вплоть до сегодняшнего дня не проводились. В данной работе рассмотрена динамика развития личинок семи наиболее представленных в губе Чупа видов, определение которых оказалось достаточно надежным для количественного анализа структуры планктонных скоплений. Отмеченные нами сроки нахождения личинок в планктоне не противоречат описанным ранее событиям фенологии ларватона в Белом море [14, 16, 23, 32, 46]. Вместе с тем, следует отметить, что в летний период ларватон развивается в губе Чупа при более высоких температурах, чем в открытых водах Кандалакшского залива. Описанный для устьевой части губы Чупа средне-многолетний ход летнего прогрева вод приповерхностного 10-метрового горизонта [1, 2] в пиковой части кривой на 3 градуса ниже, чем это следует из наших данных (рис. 3). Возможно, именно гидрологические особенности губы Чупа способствуют тому, что пространственно-временная динамика ларватона в этом относительно изолированном водоеме имеет специфические черты, что позволяет подробнее остановиться на обсуждении явления структурированности личиночных скоплений.
О «верности местообитанию» (habitat loyalty) личинок Bivalvia в губе Чупа
Нельзя не отметить, что в динамике скоплений личинок в губе Чупа есть признаки их «верности местообитанию». Группа личинок, сформировавшись в одной из частей акватории губы Чупа, только через 1-2 недели проникает в соседние участки акватории, и лишь постепенно распространяется по всей
губе. При этом обилие таких групп личинок в натив-ной части акватории практически всегда оказывается сравнительно выше, чем в зоне расселения. Это обстоятельство интересно в связи с известным тезисом о пассивности организмов мероплантона вообще, и личинок донных беспозвоночных - в частности, по отношению к динамике вод [11, 44, 48, 51-53, 56, 57], а также с наличием в губе Чупа сильных приливо-отливных течений. Получается, что эти течения в очень малой степени способствуют перемешиванию вод внутри губы Чупа, а также и вод губы Чупа с водами открытой акватории Кандалакшского залива. Отсюда логично возникает представление о губе Чупа как о полузамкнутой акватории с ограниченным водообменом. Этот эффект был отмечен давно [7, 8, 10], но его механизм стал понятен только из гидрологической модели динамики водных масс губы Чупа [15, 16]. Согласно этой модели, водообмен губы Чупа с Кандалакшским заливом затрагивает в основном относительно глубокие водные слои. Поверхностные же воды вовлекаются приливо-отливными течениями в циклонические циркуляции в устьевой, центральной и кутовой частях губы Чупа. Согласно имитационной модели, локальные пятна взвеси в губе Чупа под действием приливно-отливных волн испытывают возвратно-поступательные перемещения и не выносятся из нее в течение 20-30 дней. Это вполне соответствует отмеченным в данной работе эффектам распределения групп личинок по акватории губы Чупа.
О динамике скоплений личинок
Группы личинок (рис. 3-8) были выделены в составе ларватона по таким признакам, как видовая принадлежность, район образования и оригинальность черт динамики размерной структуры. Дистанция между группами личинок одного вида не во все даты наблюдений была подтверждена наличием явных хиатусов в размерном ряду длины раковины. Однако степень пространственной изолированности или выраженность групповых эффектов в размерно-частотном распределении личинок всегда позволяли проследить динамику каждой из групп. В некоторых случаях по организованности динамического ряда одной группы личинок нам удавалось верифицировать видовую принадлежность ранее обнаруженного массового скопления Б-личинок.
По способу размножения все изученные виды относятся к организмам, свободно выбрасывающим гаметы в воду. В силу отсутствия у их гамет механизмов осморегуляции, успех нереста определяется массовостью участия в нем многих особей локальной популяции. Отсюда, пространственно-временные особенности развития большинства выделенных групп личинок должны быть определены событиями массового нереста моллюсков - либо во всей аквато -рии губы Чупа, либо в одной из частей ее акватории. Только в некоторых случаях развития группы личинок мидий в устьевой части губы логично увидеть эффекты их заноса из сопряженных акваторий.
Для описания динамики таких групп организмов можно применить понятие когорта, под которой мы понимаем группу единовременно рожденных особей одного вида. Динамику такой когорты можно описывать как изменение во времени среднего размера осо -бей и их численности, то есть как размерно-возрастной ряд. Именно так представлены результаты наших
исследований на рис. 5-8. Теперь по характеристикам когорт (цифры на графиках рядом с точками) можно оценить скорости двух процессов: роста личинок и снижения их численности. В расчетах учтем только события, связанные с динамикой великонхов: от момента формирования группы D-личинок по численности (численность не увеличивается к следующему наблюдению) - до достижения личинками в среднем размера метаморфоза. Ввиду кратковременности промежутка между соседними наблюдениями, можно допустить линейность изменений численности и средней длины раковины личинок за интервал между наблюдениями. Как показатели скорости роста личинок и убыли их численности в когортах можно использовать среднесуточные величины прироста раковины и снижения численности когорт в процентах от начальной численности (рис. 9).
На гистограммах объединены все данные, поскольку на данном этапе исследований нет оснований диф -ференцировать их ни по видовому признаку, ни по срокам наблюдений. Не дает оснований для этого и характер распределения показателей. Единственная закономерность, которую удалось выделить — все приросты когорт более 10 мкм в сутки были получены по данным июля, то есть при наиболее высоком теплосодержании поверхностного слоя воды (рис. 4). Таким образом, средняя скорость роста великонхов изученных видов ВгуаМа в губе Чупа составляет примерно 7 мкм в сутки, и каждые сутки численность личинок в планктоне снижается примерно на 7%.
н 0 4 8 12
О
Б Ежедневная убыль численности [ %] со
Ежедневный прирост раковины [мкм]
Рис. 9. Вариация скорости снижения численности особей (А) и скорости роста их раковины (Б) в личиночных когортах. По оси абсцисс: на графике а - суточная убыль численности мидий в когорте за период времени между наблюдениями, в процентах от начальной величины; на графике Ь -среднесуточный прирост раковины личинок за период между двумя соседними наблюдениями (мкм). Рядом со средними величинами приведена стандартная ошибка средней.
Рассчитанная таким образом скорость роста личинок вполне соответствует представлениям о месячном сроке развития личинок двустворчатых моллюсков до достижения ими размера метаморфоза [26, 57]: стартуя от размера 80-100 мкм, личинки примерно за 4 недели достигают размера метаморфоза (260-320 мкм). Это соответствует средней скорости роста великонхов 6-8 мкм в сутки, отмеченной также экспериментально [49]. В.Л. Касьянов указывает, что у личинок бо-реальных моллюсков в толерантных температурных диапазонах суточный прирост составляет 3-10 мкм [41]. Явление увеличения скорости роста великонхов до 10 мкм в сутки и выше при оптимизации условий роста (температура, соленость, условия питания) было неоднократно отмечено экспериментально [26, 60]. Похоже, что в губе Чупа главным обстоятельством, определяющим благоприятные условия развития личинок моллюсков в планктоне, является режим прогрева поверхностного слоя воды.
Показатели обилия личинок Bivalvia в планктоне значительно колеблются на небольших отрезках как пространственных, так и временных шкал (десятки метров и несколько суток соответственно) [наши данные; 24, 28, 29]. Следовательно, при оценке смертности личинок в планктоне имеют экологический смысл только общие усредненные для всей акватории характеристики. Оценки скорости убыли численности великонхов в планктоне очень противоречивы. Так, скорость смертности в когорте личинок мидий опреде -лена в 0,13 сут-1 [40, 41]. Фотель с соавторами для этого же вида приводят величину в 0,06 сут-1[31]. В.Л. Касьянов отмечает, что в атлантических водах суточный отсев личинок Oyster и Mercenaria составляет 1-3% [41]. Признано, что высокая смертность личинок двуст -ворчатых моллюсков в значительной степени обусловлена дефицитом пищевых ресурсов [27, 35, 36, 31]. Мы полагаем, что в губе Чупа эффекты выбывания личинок моллюсков ранних стадий развития из планктона определены также влиянием хищников, в частности - многочисленных личинок Polychaeta [20, 38, 39], и повышенной смертностью великонхов с нарушенным развитием. Известно [4], что в губе Чупа доля таких личинок у мидии в планктоне достигает 70%.
О структуре личиночного пула
Вопрос о структуре планктонных скоплений личинок морского бентоса, безусловно, относится к наименее разработанным в морской биологии. Основные количественные эффекты в динамике летнего пула личинок двустворчатых моллюсков губы Чупа нам удалось описать, отслеживая развитие пространствен -но-временных изолятов великонхов массовых видов. Явление возникновения подобных изолятов свойственно не только исследованной акватории. Массовые скопления личинок какого-то одного вида в ловуш-кообразных акваториях В.Л. Касьянов предложил назвать личиночной когортой [41]. Развитие такой когорты можно узнать в описании динамики личинок мидий в Балтийском море [42]. Как когорту описывает развитие личинок мидий С.В. J0rgensen [40].
Использованный нами подход позволяет внести но -вые элементы лаконичности в описание структуры пула личинок в губе Чупа. Начнем с известной терминологии.
В 1972 г. С.А. Милейковский предложил выделить из меропланктона - совокупности организмов, при-
сутствующих в составе планктона лишь непродолжительный отрезок времени, а затем включающихся в донные сообщества [33], — личиночные формы бен-тосных беспозвоночных, объединив их в особую эко -логическую группировку — пелагический ларватон. Образование пелагического ларватона представляет собой массовое явление в развитии летнего планкто -на [11, 12, 48]. Таким образом, личиночные формы донных беспозвоночных — это и элемент пелагического ларватона, и представители гемипопуляций соответствующих видов. Отмеченный нами характер динамики и распределения личинок позволяет предположить, что именно с их пулом связаны главные количественные эффекты в пополнении локальных популяций (демов) моллюсков в бентосе губы Чупа. Тогда в ее акватории каждый год весь пул личинок одного вида может быть обозначен как аналог локальной бентосной популяции — ларвадем. Ларва-дем относится к видовой гемипопуляции, точнее — к генерации популяции данного года. В зависимости от биологии вида, особенностей распределения его локальных популяций в бентосе, характера их репродуктивного цикла и нюансов гидрологического режима акватории, ларвадем в разные годы может быть представлен разным числом групповых изоля-тов. По сути — это субгенерации, каждая из которых имеет оригинальные сроки и (или) место развития. Динамика такой субгенерации модельно может быть описана как развитие когорты.
Для диверсификации событий в динамике личиночного пула разных акваторий в один сезон представляется целесообразным выделение ларваце-нов — пространственно-временных совокупностей ларвадемов представителей крупных таксонов или группы видов, объединенных по принципу сходства типа личиночного развития. Структурная целост -ность ларвацена определяется биологией составляющих его видов и принципиальным сходством их репродуктивных адаптаций к гидрологическому режиму акватории. В губе Чупа такими свойствами обладает, например, ларвацен Mollusca или лар-
вацены Bivalvia, Gastropoda. При этом в термине ларвацен Bivalvia губы Чупа ключевым элементом, по-видимому, логично считать не ранг таксона, а акваторию, особенности гидрологического режима ко -торой определяют структуру ларвацена.
В нашем случае ларвацен Bivalvia в поверхностных водах губы Чупа образуют 12 видов Bivalvia. Данный ларвацен развивается в период с середины мая до начала ноября при температуре воды от 3 до 19 оС. Он не является гомогенным образованием и не полностью изолирован от открытых акваторий Кандалакшского залива. Его видовая структура, по аналогии с бенто-сными поселениями, может быть рассмотрена как совокупность ларвадемов — сезонных скоплений личинок одного вида, появляющихся в результате одного годового цикла гаметогенеза, общего для всех локальных популяций вида в данной акватории. Так, например, ларвадем M. edulis губы Чупа 1988 г (рис. 4) относится к генерации личинок популяции этого вида в Белом море. В данном случае он представлен тремя дискретными субгенерациями. Каждая субгенерация появляется в результате относительного короткого (1-2 недели) нерестового периода особей, составляющих локальные популяции вида на значительных участках бентали, в пределах которых физико-химические градиенты среды выровнены и имеют общую динамику. Синхронизация их нереста осуществляется под влиянием хорошо известных факторов: резкого (сигнального) изменения условий обитания (наиболее часто это температура) и сексуальной стимуляции. Судя по компактности выделенных пространственно-временных изолятов личинок, в губе Чупа размеры акваторий, в которых локальные популяции одного вида вовлекаются в общий нерест, достигают 10-15 км2 -это кутовый, центральный и устьевой участки. Именно субгенерация является той структурой, для которой без особых оговорок применимо понятие когорта -группа единовременно рожденных особей.
Впервые близкий к такой схеме подход был обсужден нами на международной конференции, посвященной 30-летию ББС ЗИН РАН [10].
Литература
1. БабковА.И. Краткая гидрологическая характеристика губы Чупа Белого моря // Экологические исследования перспективных объектов марикультуры фауны Белого моря. - Л. : Изд-во ЗИН АН СССР, 1982. - С. 3-17.
2. Бабков А.И. О принципах выделения гидрологических сезонов (на примере губы Чупа Белого моря) // Исслед. фауны морей, 31/39. - Л., 1985. - С. 84-88.
3. Кауфман З.С. Особенности половых циклов беломорских беспозвоночных. - Л. : Наука,1977. - 265 с.
4. Кулаковский Э.Е., Флячинская Л.П. Становление элементов регуляторных систем в личиночном развитии двустворчатого моллюска МуШш edulis // Зоол. журн. - 1993. -Т. 73. - С. 20-29.
5. Максимович Н.В., Протопопова Е.В. Количественные закономерности воспро-
изводства естественных поселений МуШш edulis L. в условиях губы Чупа // Морфология, систематика, филогения и экогенез двустворчатых моллюсков (тез. докл. Всесоюз. совещ.). - М., 1984. - С. 55-57.
6. Максимович Н.В., Шилин М.Б. Закономерности распределения личинок моллюсков в планктоне губы Чупа // Моллюски. Результаты и перспективы их исследований (8 Всесоюзное совещание). - Л. : Наука. 1987. - С. 339-341.
7. Максимович Н.В., Шилин М.Б. Распределение и динамика численности личинок массовых видов моллюсков в губе Чупа (Белое море) // Биологический мониторинг прибрежных вод Белого моря. - М. : ИО АН СССР, 1990. - С. 83-91.
8. Максимович Н.В., Шилин М.Б. Распределение ларватона моллюсков в губе Чупа (Бе -
лое море) // Труды ЗИН АН СССР, 233. - Л. : Изд-во ЗИН АН СССР, 1991. - С. 44-57.
9. Максимович Н.В., Шилин М.Б. Личинки двустворчатых моллюсков в планктоне губы Чупа (Белое море) // Исслед. фауны морей, 45/53. - СПб., 1993. - С. 131-137.
10. Максимович Н.В., Шилин М.Б. Структура ларвацена Bivalvia в губе Чупа (Белое море) // Экологические исследования беломорских организмов. - СПб. : Изд-во ЗИН РАН, 1997. - С. 52-54.
11. Милейковский С.А. Личинки донных беспозвоночных // Биология океана. Т. 1. -М. : Наука, 1977. - С. 96-106.
12. Милейковский С.А. Личинки морских донных беспозвоночных и их роль в биологии моря. - М. : Наука, 1985. - 119 с.
13. Наумов А.Д. Двустворчатые моллюски Белого моря. Опыт эколого-фаунистическо-го анализа // Исслед. фауны морей, 59/67. -СПб., 2006. - 367 с.
14. Ошурков В.В., Шилин М.Б., Оксов И.В., Смирнов Б.Р. Сезонная динамика мероплан-ктона в губе Чупа (Белое море) // Биология моря. - 1982. - T. 4. - С. 25-32.
15. Примаков И.М., Морозов Е.А. Моделирование гидродинамических процессов в некоторых губах Карельского берега Кандалакшского залива // Вестник Санкт-Петербургского университета. Сер 3. - 2006. -С. 68-73.
16. Примаков И.М., ИвановаН.А., Ласовец-кая О.А., Чернова Е.Н. Исследования морско-го зоопланктона в Керетской губе // Вестник СПбГУ. Сер. 3, вып. 3. - 2009. - С. 135-145.
17. Саранчова О.Л., Ушакова О.О., Беляева Д.В. Устойчивость личинок массовых видов беспозвоночных Белого моря к экстремальному изменению солености // Биология моря. - 2006. - Т. 32. - С. 428-435.
18. Флячинская Л.П., Кулаковский Э.Е. Личиночное развитие двустворчатого моллюска Mytilus edulis (Mytilida, Mytilidae) // Зоол. журн. - 1991. - Т. 70(11). - С. 23-29.
19. Фогт К. Зоологические очерки, или Старое и новое из жизни людей и животных. - СПб. : типография О.И. Бакста, 1864. -362 с.
20. Чивилев С.М., Шилин М.Б., Лебский В.К. Пелагические личинки полихет губы Чупа Белого моря // Тр. Зоол. ин-та РАН. -1991. - Вып. 233. - С. 58-78.
21. Шилин М.Б. Личинки массовых видов донных беспозвоночных в планктоне губы Чупа Белого моря // Исследования фауны морей. Вып. 41. - Л., 1989. - С. 132-144."
22. Шилин М.Б., Ошурков В.В. Вертикальное распределение и некоторые особенности оседания планктонных личинок обрастате-лей в Кандалакшском заливе Белого моря // Экология обрастания в Белом море. - Л. : ЗИН АН СССР, 1985. - С. 60-65.
23. Шилин М.Б., Ошурков В.В., Оксов И.В., Осповат М.Ф. Численность личинок об-растателей в планктоне и их оседание на искусственные субстраты в Кандалакшском
заливе Белого моря // Океанология. - 1987. -Т. 27. - С. 652-655.
24. Arnold W.S., Hitchcock G.L., Frischer M.E., Wanninkhof R., Sheng Y.P. Dispersal of an introduced larval cohort in a coastal lagoon // Limnology and Oceanography. - 2005. -Vol. 50. - P. 587-597.
25. Ayers J.C. Population dynamics of the marine clam, Mya arenaria // Limnology and Oceanography. -1956. - Vol. 1. - P. 26-34.
26. Bayne B.L. (Ed). Marine mussels: their ecology and physiology. - London : Cambridge University Press, 1976.
27. Bos Oscar G., Hendriks I.E., Strasser M., Dolmer P., Kamermans P. Estimation of food limitation of bivalve larvae in coastal waters of north-western Europe // J. Sea Res. - 2006. -Vol. 55. - P. 191-206.
28. Chicharo L.M.Z., Chicharo M.A. Short-term fluctuations in bivalve larvae compared with some environmental factors in a coastal lagoon (South Portugal) // Scientia Marina. -2000. - Vol. 64, No 4, doi: 10.3989/scimar. 64n4413.
29. De Vooys C.G.N. Numbers of larvae and primary plantigrades of the mussel Mytilus edulis in the western Dutch Wadden Sea // J. Sea Res. - 1999. - Vol. 41. - P. 189-201.
30. Dobretsov S. V., Miron G. Larval and post-larval vertical distribution of the mussel Myti-lus edulis in the White Sea // Marine Ecology Progr. - 2001, Ser. 218. - P. 179-187.
31. Fotel F. L., Jensen N. J., Wittrup L., Hansen B. W. In situ and laboratory growth by a population of blue mussel larvae (Mytilus edulis L.) from a Danish embayment, Knebel Vig // J. Exper. Marine Biol. Ecol. - 1999. - Vol. 233. - Р. 213-230.
32. Günther C.-P., Fedyakov V.V. Seasonal changes in the bivalve larval plankton of the White Sea // Senckenbergiana maritime. -2000. - Vol. 30. - P. 141-151.
33. Haeckel E. Plankton Studien. Vergleichende Untersuchungen ueber die Bedeutung und Zusammensetzung der pelagischen Fauna und Flora. - Jena : Fischer, 1890. - 105 S.
34. Hannan Ch.A. Planctonic larvae may act like passive particles in turbulent near-bottom flows // Limnol. Oceanogr. - 1984. - Vol. 29. -P. 1108.
35. Hansen B. Aspects of feeding, growth and stage development by trochophora larvae of the boreal polychaete Mediomastus fragile (Rasmussen) (Capitellidae) // J. Exper. Marine Biol. - 1993. - Vol. 166. - P. 273-288.
36. Hansen B. W. Cohort growth of plankto-trophic polychaete larvae - are they food limited? // Marine Ecology Progress Series. - 1999. -Vol. 178. - P. 109-119.
37. Hongguang M., Grassle J.P., Chant R.J. Vertical distribution of bivalve larvae along a cross-shelf transect during summer upwell-ing and downwelling // Marine Biol. - 2006. -Vol. 149. - P. 1123-1138.
38. Johnson K. B., Shanks A.L. The importance of prey densities and background plank-
ton in studies of predation on invertebrate larvae // Marine Ecology Progress Series. -
1997. - Vol. 158. - P. 293-296.
39. Johnson K.B., Brink L.A., Predation on bivalve veligers by polychaete larvae // Biol. Bull. -
1998. - Vol. 194. - P. 297-303.
40. J0rgensen C.B. Mortality, growth, and grazing impact of a cohort of bivalve larvae, Mytilus edulis L. // - Ophelia. - 1981. -Vol. 20. - P. 185-192.
41. Kasyanov V.L. Reproductive strategy of Marine Bivalves and Echinoderms. - Enfield, NH, USA: Science Publishers Inc., 2001.
42. KautskyN. Quantitative studies on gonad cycle, fecundity, reproductive output and recruitment in a baltic Mytilus edulis population // Marine Biol. - 1982. - Vol. 68. - P. 143-160.
43. Knights A.K., Crowe T.P., Burnell G. Mechanisms of larval transport: vertical distribution of bivalve larvae varies with tidal conditions // Marine Ecology Progress Series. -2006. - Vol. 326. - P. 167-174.
44. Masataka K. The correlation of the ocean-ographical conditions to the distributions of the plankton larvae of littoral benthos // J. Oceano-graph. Soc. Jap. - 1956. - Vol. 12(2) - P. 59-62.
45. Mileikovsky S.A. Range of dispersion of the pelagic larvae of benthic invertebrates by currents and the migratory role of this dispersion taking Gastropoda and Lamellibranchia as examples // Okeanologiya. - 1966 - No. 6. -P. 482-492. [Translation: Acad. Sci. USSR Oceanology, Scripta Technica: 396-404].
46. Mileikovsky S.A. Seasonal and daily dynamics in pelagic larvae of marine shelf bottom invertebrates in nearshore waters of Kandalaksha Bay (White Sea) // Marine Biol. - 1970. -Vol. 5. - P. 180-194.
47. Mileikovsky S.A. Types of larval development in marine bottom invertebrates, their distribution and ecological significance: a reevaluation // Marine Biol. - 1971. - Vol. 10. -P. 193-213.
48. Mileikovsky S.A. The "pelagic larvaton" and its role in the biology of the world ocean, with special reference to pelagic larvae of marine bottom invertebrates // Marine Biol. -1972. - Vol. 16. - P. 13-21.
49. Pechenik J.A., Eyster L.S., Widdows J., Bayne B.L. The influence of food concentration and temperature on growth and morphological differentiation of blue mussel larvae, Mytilus
edulis L. // J. Exper. Marine Biol. Ecol. - 1990. -Vol. 136. - P. 47-64.
50. Rees C.B. The identification and classification of Lamellibranch larvae // Hull Bull. Marine Ecol. - 1951. - Vol. 3(19). - P. 73-104.
51. Scheltema R.S. Dispersal of larvae by equatorial ocean currents and its importance to the zoogeography of shoar-water tropical species // Nature. - 1968. - Vol. 217. - P. 1159-1162.
52. Scheltema R.S Dispersal of phytoplank-totrophic shipworm larvae (Bivalvia: Teredini-dae) over long distances by ocean currents // Marine Biol. - 1971. - Vol. 11. - P. 5-11.
53. Scheltema R.S. On dispersal and planktonic larvae of benthic invertebrates: An eclectic overview and summary of problems // Bull. Marine Sci. - 1986. - Vol. 39. - P. 290-322.
54. Shanks A.L., Largier J., Brubaker J. Observations on the distribution of meroplankton during an upwelling event // J. Plankton Res. -2003. - Vol. 25. - P. 645-667.
55. Thorson G. The larval development, growth and metabolism of arctic marine invertebrates // Medd. Groenl. - 1936. - Vol. 100. -P. 1-55.
56. Thorson G. Reproduction and larval development od Danish marine bottom invertebrates, with special reference to planktonic larvae in the Sound (Oresund) // Med. Dan. Fisk. Havunders (Ser. Plankton). - 1946. - Vol. 4. -P. 1-523.
57. Thorson G. Reproductive and larval ecology of marine bottom invertebrates // Biol. Rev. Cambridge Philos. Soc. - 1950. - Vol. 35. -P. 1-45.
58. Thorson G. Zur jetztigen Lage der marinen Bodentier-Oekologie. - Kobenhavn, 1952. - P. 1-80.
59. Thorson G. Length of pelagic life in marine invertebrates as related to larval transport by ocean currents // Oceanography / M. Sears (ed). - Washington, D.C. : American Association for the Advancement of Science, 1961. -P. 455-474.
60. Widdows J. Physiological ecology of mussel larvae // Aquaculture. - 1991. - Vol. 94. -P. 147-163.
61. Young C.M. Behavior and locomotion during the dispersal phase of larval life // Ecology of Marine Invertebrate Larvae / McEdward L. (ed). - Boca Raton, Florida : CRC Press, 1995. -P. 249-278.
