CC BY
42
DOI: http://dx.doi.org/10.18821/0016-9900-2019-98-8-893-896
Review article
© РОСЛАВЦЕВА С . А . , 2019
Рославцева С.А.
ПРИМЕНЕНИЕ СРЕДСТВ НА ОСНОВЕ БАКТЕРИИ BACILLUS THURINGIENSIS VAR ISRAELENSIS ДЛЯ БОРЬБЫ С КОМАРАМИ
Федеральное бюджетное учреждение науки «Научно-исследовательский институт дезинфектологии» Федеральной службы по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека, 117246, Москва
Для улучшения эпидемической и соответственно санитарно-гигиенической обстановки в населённых пунктах необходима борьба с комарами. При этом наиболее безопасной и экологичной является не борьба со взрослыми комарами, а обработка водоёмов микробиологическими ларвицидами на основе энтомопатогенной, аэробной, спорообразующей сапрофитной бактерии Bacillus thuringiensis (de Barjac) (Bti). Новый серотип бактерии B. thuringiensis был найден в Израиле в пустыне Негев. Этот серотип оказался наиболее активным для борьбы с личинками кровососущих и некровососущих комаров и мошек, чем ранее известные серотипы, и получил наименование israelensis. Эндотоксин Bti является типичным инсектицидом кишечного действия в отношении разных видов комаров. Так, штамм Bti H14 высокоинсектициден для личинок комаров Aedes aegypti и Ae. albopictus в очень низких концентрациях. Параспоральное тело (кристалл эндотоксина), обладающее ларвицидным действием, является кристаллическим белком и содержит четыре основных полипептида. Активность ларвицидного действия связана с проявлением синергического эффекта в комбинации четырёх полипептидов. Кроме четырёх основных полипептидов, в параспоральном теле содержатся два минорных полипептида. Исследованы возможности формирования резистентности к средствам на основе Bti и другого вида этого рода (Bacillus sphaericus) в популяциях кровососущих комаров и приведены данные о возможности и целесообразности использования для борьбы с личинками кровососущих и некровососущих комаров микробиологических отечественных средств («Бактицид», «Ларвиоль-паста», «Антинат») на основе этой энтомопатогенной бактерии, поскольку к ним не формируются резистентные популяции комаров. Это подтверждено более чем 30-летним использованием таких средств.
Ключевые слова: комары; ларвициды; энтомопатогенная бактерия Bacillus thuringiensis var. israelensis; резистентность.
Для цитирования: Рославцева С . А. Применение средств на основе бактерии Bacillus thuringiensis var. israelensis для борьбы с комарами . Гигиена и санитария. 2019; 98(8): 893-896. DOI: http://dx. doi . org/10. 18821/0016-9900-2019-98-8-893-896
Для корреспонденции: Рославцева Светлана Александровна, доктор биол . наук, профессор, зав . лабораторией проблем дезинсекции ФБУН «НИИ дезинфектологии» Роспотребнадзора, 117246, Москва. E-mail: roslavcevaca@mail . ru
Финансирование. Исследование не имело спонсорской поддержки . Конфликт интересов. Автор заявляет об отсутствии конфликта интересов . Поступила 10 . 10. 2017 Принята к печати 27. 05. 2019 Опубликована 09. 2019
Roslavtseva S.A.
THE USE OF AGENTS BASED ON THE BACTERIUM BACILLUS THURINGIENSIS VAR. ISRAELENSIS FOR MOSQUITO CONTROL
Research Institute of Disinfectology of the Federal Service for the Oversight of Consumer Protection and Welfare, Moscow, 117246, Russian Federation
Mosquito control is necessary to improve the epidemic and, consequently, the sanitary and hygienic situation in human settlements. At the same time, the safest and more environmentally friendly way of controlling is not the fight against adult mosquitoes, but the treatment of reservoirs with microbiological larvicides based on entomopathogenic, aerobic, spore-forming, saprophytic bacteria Bacillus thuringiensis (de Barjac) (Bti). A new serotype of the bacterium B. thuringiensis was found in Israel in the Negev desert. This serotype being more active against larvae of bloodsucking and non-blood-sucking mosquitoes and midges than previously known serotypes, was named israelensis. Bti endotoxin is a typical insecticide with intestinal type of action for different mosquito species. For example, Bti H14 is highly insecticidal to the larvae of Aedes aegypti and Ae. albopictus at very low concentrations. The parasporal body (endotoxin crystal), a crystalline protein consisted offour main polypeptides and two minor polypeptides, possesses of a larvicidal action. Larvicidal activity is associated with a synergistic effect in a combination of four polypeptides. The possibility of development of resistance to products based on Bti and Bacillus sphaericus in populations of mosquitoes (Culicidae) was investigated. The use of domestic microbiological formulations based on Bti («Baktitsid», «Larviol-pasta», and «Antinat») was shown an eradication the larvae of bloodsucking mosquitoes and midges to be possible and rational, since they are not generated resistant populations of mosquitoes. This is confirmed by more than 30 years of the use of such formulations.
Keywords: mosquitoes; midges; larvicides; entomopathogenic bacterium Bacillus thuringiensis var. israelensis; resistance.
For citation: Roslavtseva S. A. The use of agents based on the bacterium Bacillus thuringiensis var. israelensis for mosquito control . Gigiena i Sanitaria (Hygiene and Sanitation, Russian journal) 2019; 98(8): 893-896 . DOI: http://dx. doi. org/10.18821/0016-9900-2019-98-8-893-896 For correspondence: Svetlana A. Roslavtseva, MD, Ph . D . , DSci . , professor, Head of the Laboratory of Disinsection Problems, Research Institute of Disinfectology of the Federal Service for the Oversight of Consumer Protection and Welfare, Moscow, 117246, Russian Federation . E-mail: roslavcevaca@mail ru
Conflict of interest. The authors declare no conflict of interest. Acknowledgment. The study had no sponsorship . Received: 10 October 2017 Accepted: 27 May 2019 Published: September 2019
DOI: http://dx.doi.org/10.18821/0016-9900-2019-98-8-893-896 Обзорная статья
Введение
Борьба с комарами в населённых пунктах является необходимым комплексом мероприятий для улучшения эпидемической и соответственно санитарно-гигиенической обстановки. По мнению М. Г Шандалы [1], дезинфекционные средства не должны наносить «ущерб окружающей среде (нарушения в природных и городских экосистемах)» . При этом наиболее безопасной и экологичной является не борьба со взрослыми комарами, а обработка водоёмов микробиологическими ларвицидами на основе энтомопатогенной бактерии Bacillus thuringiensis (de Barjac) (Bti). Это аэробная, спорообразующая, сапрофитная бактерия, которая в процессе жизнедеятельности образует в культуральной среде высокотоксичный экзотоксин, а в параспоральном теле содержит дельта-эндотоксин . Бактерия имеет несколько подвидов: Bacillus thuringiensis var. kurstaki и B. thuringiensis var. morrisoni [2], B. thuringiensis var. thuringiensis [3] и более 70 серотипов .
Новый серотип бактерии B. thuringiensis был найден в Израиле в пустыне Негев [4, 5]. Эта бактерия была идентифицирована в Институте имени Пастера (Париж, Франция) в 1977 г [6] и оказалась новым серотипом, получившим название Н14 . Этот серотип оказался наиболее активным в отношении личинок кровососущих и некровососущих комаров и мошек [7], чем ранее известные серотипы, и получил наименование israelensis. Так, Bti H14 высоко инсектициден для личинок комаров Aedes aegypti и Ae . albopictus в очень низких концентрациях [8].
Параспоральное тело (кристалл эндотоксина), обладающее ларвицидным действием, является кристаллическим белком и содержит четыре основных полипептида, обладающих молекулярной массой соответственно 27, 72, 128 и 135 кДа, которые кодируются генами Сyt1Aa, Сry11Aa, Сry4B и Сry4A [9] . Активность ларвицидного действия связана с проявлением синерги-ческого эффекта в комбинации четырёх полипептидов Помимо четырёх основных полипептидов в параспоральном теле содержатся два минорных полипептида, которые кодируются генами Cry10A и Cyt2Ba и имеют молекулярную массу, равную 38 кДа. Этот комплекс локализуется в больших плазмидах и ответственен за инсектицидную активность эндотоксина [10]. Эндотоксин Bti является типичным инсектицидом кишечного действия в отношении разных видов комаров
Под действием протеаз в щелочной среде кишечника насекомых дельта-эндотоксин превращается в биологически активный токсин, который связывается с поверхностью рецептора (глико-протеина) эпителиальных клеток кишечника [11] .
Патологические изменения в организме насекомых, по мнению М. В . Штерншис [12] и Л. К. Каменек [13], являются следствием воздействия токсина на биохимические процессы в клетках кишечника Первичным эффектом воздействия эндотоксина является разобщение окислительного фосфорилирования и дыхания в митохондриях клеток-мишеней эпителия кишечника, приводящее к блокированию синтеза АТФ в течение первой минуты воздействия Направленное воздействие является следствием быстрого проникновения эндотоксина через цитоплаз-матическую мембрану и обеспечивается благодаря наличию её морфофункционального объединения с митохондриями. Угнетение синтеза АТФ в митохондриях и усиление поглощения кислорода в первые десять минут приводит к интенсификации гликолиза в цитоплазме по анаэробному механизму
Вторая энтомопатогенная бактерия Bacillus sphaericus Niede (Bs) была изолирована из погибших личинок комаров в 1973 г. Первые исследования были проведены на изоляте из Индии, затем из Индонезии, Нигерии, Шри-Ланки Bs так же, как и Bti, является энтомопатогенной аэробной спорообразующей бактерией, содержащейся в воде и почве . Она имеет несколько серо-типов Наиболее высокой ларвицидной активностью обладают серотипы Н5 и Н25 . При воздействии этой бактерии признаки интоксикации у комаров появляются через 30-60 мин при использовании высоких концентраций Эпителий кишечника набухает и растягивается, а затем разрушается, и личинка погибает через 4 ч при использовании высоких концентраций и через 48 ч при использовании низких концентраций [14]
Как и у Bti, у Bs в параспоральном теле присутствует эндотоксин . Он состоит из двух компонентов, молекулярный вес которых соответственно 51,4 и 41,9 кДа [15-17] .
Исследованиями показано наличие определённых этапов отравления личинок микробиологическими средствами: заглатывание токсина личинками; растворение кристалла в кишечнике под действием щелочной среды; связывание белков токсинов с эпителиальными клетками слепой кишки кишечника; объединение обоих токсинов . Комары рода Aedes обладают меньшей природной чувствительностью к Bs, чем комары других видов Для Bs является характерным особо высокое ларвицидное действие на личинок комаров рода Culex [18].
Для практического применения ларвицидных средств очень важна скорость формирования резистентности к ним в популяциях комаров
Исследование возможности формирования резистентности к средствам на основе Bti и Bs в популяциях кровососущих комаров
Bacillus thuringiensis var. israelensis
В лабораторных условиях И . Ф . Голдман и соавт. [19] не выявили изменение чувствительности личинок Ae. aegypti при селекции токсином Bti, позднее такие же результаты были получены Г. Георгиу при селекции комаров Culex quinquefasciatus [20]. Изменение чувствительности рас этого же вида комаров отметили при проведении селекции полипептидами Cry4f, Cry4B и Cry1A или их комбинациями [20]. Однако в полевых условиях при применении ларвицидных средств на основе Bti в течение 15 лет не выявили формирования резистентных популяций [21, 22] . Через 20 лет применения этих средств формирование резистентных к ним популяций вновь не отметили При дальнейшем применении средств на основе Bti получили те же данные Так, в США Ae. albopictus был впервые обнаружен в штате Нью-Джерси в августе 1995 г. Комары этого вида были собраны в штатах Флорида, Пенсильвания и Нью-Джерси для тестирования на резистентность к B. thuringiensis. Личинки всех популяций оказались чувствительными к Bti [23]
В отдельных провинциях Малайзии изучена чувствительность к темефосу и B. thuringiensis у личинок комаров Ae. albopictus Популяции из пяти районов были чувствительными к этим ларвицидам [24, 25] . В Сингапуре личинки комаров также сохраняли чувствительность к средствам на основе Bti [26]
Представляют интерес данные о чувствительности личинок Ae. aegypti и Ae. albopictus к микробиологическим препаратам, в частности на основе B. thuringiensis var. israelensis, в Европе . Описано появление комаров Ae. albopictus в кантоне Тичино в южной Швейцарии в 2003 г и их распространение вдоль дорог, ведущих на север страны в сторону Альп [27] Для предотвращения миграции комаров из Италии на границе Италии и Швейцарии применяются ларвицидные обработки средством на основе Bti. Швейцарские популяции оказались толерантными к этому средству [28] .
Однако в других регионах мира не отмечали изменений чувствительности у комаров к средствам на основе B. thuringiensis var. israelensis. Так, в Кабо-Верде не была обнаружена ни резистентность, ни толерантность к таким средствам [38] . В Сингапуре личинки комаров также сохраняли чувствительность к средствам на основе Bti [29]
Изучение чувствительности личинок комаров Ae. albopictus в России из районов Большого Сочи (Лоо, Хоста, Лазаревское, Адлер и Центральный), проведённое сотрудниками нашего института, подтвердило отсутствие резистентности или толерантности к отечественным инсектицидам «Бактицид» и «Ларвиоль-паста» на основе B. thuringiensis var. israelensis [30] . Средство «Бактицид» с успехом применяется в Краснодарском крае авиационным методом для борьбы с личинками кровососущих и некровососущих комаров [31] .
Bacillus sphaericus
В лабораторных условиях Калифорнийского университета при селекции двух популяций комаров Culex quinquefasciatus эндотоксином Bacillus sphaericus была получена резистентность, показатель которой колебался в пределах 35 - > 100 000* [20, 32] . В полевых условиях резистентность к Bs была выявлена на юге Франции и в Тунисе у комаров Culexpipiens [33-35], затем в Индии [36], Бразилии, Китае [37, 38], при этом уровни резистентности были различными
DOI: http://dx.doi.org/10.18821/0016-9900-2019-98-8-893-896
Review article
Объёмы применения средств на основе Bti значительны . Только в Африке до 2000 г в борьбе с мошками - переносчиками онхоцеркоза было использовано более 300 тыс . литров средств на основе Bti; в США (штат Массачусетс) в 1993 г. было обработано около 10 000 га водной поверхности . В Германии такими средствами обрабатывается более 300 км вдоль течения реки Рейн в борьбе с комарами Aedes vexans [39] .В нашей стране для борьбы с личинками комаров, особенно в рыбохозяйственных водоёмах, рекомендованы и зарегистрированы для применения микробиологические средства на основе Bti: «Бактицид» в виде порошка и два средства в виде суспензии - «Ларвиоль-паста» и «Антинат» . Последнее средство в настоящее время не производится [40] .
В течение многих лет с успехом производится и применяется средство «Бактицид», до 2001 г. известное под названием «Бактокулицид» . Выпуск этого средства продолжается в России на ООО «ПО «СИББИОФАРМ»» в г. Бердск Новосибирской области В 2003 г после длительного изучения токсикологами средство «Бактицид» было разрешено для продажи населению и применения с целью обработки мест, в которых возможен вы-плод комаров Обработке подлежат небольшие водоемы (пруды, канавы, копанки, непересыхающие лужи, бочки и другие ёмкости с водой для проведения полива), а также затопленные подвалы [40]
Нами были проведены исследования по применению средства «Бактицид» для борьбы с некровососущими комарами-звонцами Chironomus plumosus (Diptera, Chironomidae) в акватории Азовского моря с помощью самолета Ан-2 и вертолета Ми-1 [41] . В результате была разработана и утверждена Инструкция по применению инсектицидного микробиологического средства «Бактицид» в борьбе с личинками кровососущих и некровососущих комаров, а итогом испытаний, проведённых в 2016 г. , стала Инструкция № 01/16 по авиационному применению инсектицидного микробиологического средства «Бакти-цид» в борьбе с личинками кровососущих и некровососущих комаров Средство малоопасно для нецелевых гидробионтов и компонентов природного комплекса, сохраняет активность в воде не более 10 сут. Для средства «Бактицид» есть гигиенические нормативы: ПДК средства в воздухе рабочей зоны -2 • 104 кл/м3 (ГН 2.2.6.2178-07); в атмосферном воздухе -1 • 103 кл/м3 (ГН 2.1.6.2177-07); в воде рыбохозяйственных водоемов - 5 мг/л; пороговая концентрация в воде - 10 мг/л [42] .
Заключение
Микробиологические препараты на основе энтомопатоген-ной бактерии B. thuringiensis var. israelensis («Бактицид» и «Лар-виоль-паста») рекомендуются к широкому применению в водоёмах различного назначения, включая рыбохозяйственные, для борьбы с личинками различных видов комаров благодаря высокой эффективности, высокой экологичности и безопасности для теплокровных животных и человека, а также отсутствия формирования резистентных к ним популяций комаров
Л итер атур а
(пп. 2, 4-11, 14-30, 32-39 см . References)
1. Шандала М. Г. Актуальные вопросы общей дезинфектологии.
М . : Медицина; 2009. 110 с. 3. Список пестицидов и агрохимикатов, разрешённых к применению на территории РФ . Приложение к журналу «Защита и карантин растений». 2010; 6: 6-16 . 12 . Штернис М. В. Факторы оптимизации энтомопатогенных препаратов для защиты растений . Автореф . дис . ... д-ра биол . наук . Л . : ВИЗР; 1989. 32 с . 13. Каменек Л. К. Дельта-эндотоксин Baccilus thuringiensis: строение, свойства и использование для защиты растений . Автореф . дис . ... д-ра биол . наук. М . : МСХА им . К. А. Тимирязева. 1998. 40 с . 31. Жулев А. И. , Смирнов В. С. Использование авиации для мониторинга и регуляции численности комаров - переносчиков болезней человека. Дезинфекционное дело. 2016; 4: 34-8 . 40 . Рославцева С . А. Избранные лекции по медицинской дезинсекции. М. :
ФБУН НИИ дезинфектологии; 2015. 204 с . 41. Рославцева С. А. , Жулев А. И. , Глупов В. В . и соавт. Изучение возможности регуляции численности комаров-звонцов в акватории Азовского моря в рекреационной зоне г. Ейска Дезинфекционное дело. 2011; 4: 34—41.
42 . Рославцева С. А. , Жулев А. И. , Соколов Д. О. , Смирнов В. С . и соавт. Использование беспилотного летательного аппарата «ODONATA AGRO» в медицинской дезинсекции . Дезинфекционное дело. 2017; 3:34-8 .
References
I. Shandala M . G. Topical issues of general disinfectology (selected lectures). Moscow: Meditsina; 2009. 110 p. (in Russian)
2 . Chang C . , Dai S. -M . , Frutos R. et al . Properties of a 72-kilodalton mos-
quitocidal protein from Bacillus thuringiensis subsp . morrisoni PG-14 expressed in B. thuringiensis subsp . kurstaki by using the shuttle vector pHT3101. Appl Environ Microbiol. 1992; 58 (2): 507-12.
3 The list of pesticides and agrochemicals approved for use on territory of the Russian Federation . 2010 . Reference book. Moscow; 2011. (Supplement to journal "Plant Protection and Quarantine|"), 2010; 6: 6-16 . (in Russian)
4 . Goldberg L . J . , Margalit J. A bacterial spore demonstrating rapid lar-
vicidal activity against Anopheles sergentii, Uranotaenia unguiculata, Culex univittatus, Aedes aegypti and Culex pipiens. Mosq News. 1977; 37 (3): 355-8 .
5. Margalit J. Discovery of Bacillus thuringiensis israelensis . In: H . de Barjac and D. J. Sutherland (eds. ) . Bacterial control of mosquitoes & black flies . Biochemistry, genetics & applications of Bacillus thuringiensis israelensis and Bacillus sphaericus. London, UK: Unwin Hyman; 1990: 3-9
6 de Barjac H A new subspecies of Bacillus thuringiensis very toxic for mosquitoes: Bacillus thuringiensis var israelensis serotype 14 Paris: C. R. Acad. Sci. 1978; 286D: 797-800. 7. Lee M . H. , Pe T. H. , Cheong W. H. Laboratory evaluation of the persistence of Bacillus thuringiensis var israelensis against Aedes aegypti larvae. Mosq Borne Dis. Bull. 1986; 2: 61-6 .
8 . Becker N . , Margalit J. Use of Bacillus thuringiensis var. israelensis
against mosquitoes and black flies . Entwistle P F. , Cory J. S . , Baily M . J. , Higg S R (eds ) Bacillus thuringiensis, an environmental biopesticide: Theory and practice . New York: Wiley and Sons; 1993: 147-70.
9 . Federici B . A. , Lüthy P , Ibarra J. E. Parasporal body of Bacillus
thuringiensis israelensis: structure, protein composition, and toxicity. In: H de Barjac, D J Sutherland (eds ) Bacterial control of mosquitoes & black flies Biochemistry, genetics & applications of Bacillus thuringiensis israelensis and Bacillus sphaericus London, UK: Unwin Hyman; 1990: 16-44.
10 Bulla Jr L A , Bechtel D B , Kramer K J et al Ultrastructure, physiology and biochemistry of Bacillus thuringiensis CRC Crit. Rev. Microbiol 1980; 8 (2): 147-204.
II. Kumar P A. , Sharma R. P , Malik V. S . The insecticidal proteins of Bacillus thuringiensis.Adv Appl Microbiol. 1996; 42: 1-12, 12A, 13-43 .
12 . Shternshis M . V. Factors of optimization of entomopathogenic formulations for plant protection. Autoabstract of Diss Leningrad; 1989 32 P 13. Kamenek L. K . Delta-endotoxin of Bacillus thuringiensis: structure, features, and use in plant protection. Autoabstract of Diss Moscow; 1998 40 p (in Russian)
14 Davidson E W Microbiology, pathology and genetics of Bacillus sphaericus: biological aspects which are important to field use. Mosq News . 1984; 44 (2, Pt. 1): 147-52.
15 Baumann P , Clark M A , Baumann L , Broadwell A H Bacillus sphaeri-cus as a mosquito pathogen: properties of the organism and its toxins Microbiol. Rev. 1991; 55 (3): 425-36 .
16 Baumann P , Unterman B M , Baumann L et al Purification of the lar-vicidal toxin of Bacillus sphaericus and evidence for high-molecular-weight precursors . J Bacteriol . 1985; 163(2): 738-47.
17 Payne J M , Davidson E W Insecticidal activity of the crystalline para-sporal inclusions and other components of the Bacillus sphaericus 1593 spore complex. JInvertebrPathol. 1984; 43 (3): 383-8 .
18 . Nielsen-Leroux С . , Charles J. -F. , Thiéry I . , Georghiou G. P. Resistance in
a laboratory population of Culex quinquefasciatus (Diptera: Culicidae) to Bacillus sphaericus binary toxin is due to a change in the receptor on midgut brush-border membranes . Eur JBiochem. 1995; 228 (1): 206-10.
19 . Goldman I . F. , Arnold J. , Carlton B . C . Selection for resistance to Bacillus
thuringiensis subspecies israelensis in field and laboratory populations of the mosquito Aedes aegypti. J Invertebr Pathol. 1986; 47 (3): 317-24.
20 . Georghiou G. P. , Malik J. I . , Wirth M . , Sainato K. Characterization of
resistance of Culex quinquefasciatus to the insecticidal toxins of Bacillus sphaericus (strain 2362) . University of California, Mosquito Control Research, annual report 1992 Riverside, CA: Univ of California Press; 1992.
21 Becker N , Ludwig M Investigations on possible resistance in Aedes vex-ans field populations after a 10-year application of Bacillus thuringiensis israelensis . J Am Mosq Control Assoc . 1994; 9(2): 221-4.
22 . Margalit J. , Zaritsky A. , Barak Z . et al . Bacillus thuringiensis (Bti) in in-
tegrated biological control (IBC) of mosquitoes and black flies - a global
DOI: http://dx.doi.org/10.18821/0016-9900-2019-98-8-893-896 Обзорная статья
view. S. S. Caglar, B. Alten and N . Özer (eds . ). Proceedings of the 13th European SOVE Meetings, Society for Vector Ecology. 2000, Sept. Belek. Ankara: DTO; 2000: 84-98.
23 . Marcombe S. , Farajollahi A. , Healy S. P. et al . Insecticide resistance status of United States populations of Aedes albopictus and mechanisms involved. PLoSONE [Electronic resource], 2014; 9 (7): e101992. Mode of access: https://journals . plos . org/plosone/article/file?id=10 . 1371/journal . pone .0101992&type=printable (accessed 5. 07.2019).
24. Mohiddin A. , Lasim A. Md . , Zuharah W. F. Susceptibility of Aedes albop-ictus from dengue outbreak areas to temephos and Bacillus thuringiensis subsp . israelensis. Asian Pac J Trop Biomed. 2016; 6 (4): 295-300.
25 Lee H -L , Cheong W H Laboratory evaluation of the potential efficacy of Bacillus thuringiensis israelensis for the control of mosquitoes in Malaysia. Trop Biomed. 1985; 2: 133-7 .
26. Lee H. -L. Germ warfare against mosquitoes . What now? In: C. -Y. Lee, W. H. Robinson (eds . ). Proceedings of the 5th International conference on urban pests. 2005, July 10—13; Suntec; Singapore. Penang, Malaysia: Perniagaan Ph'ng@P&Y Design Network; 2005: 9-18.
27. Müller P. , Engeler L. , Flacio E . et al . Surveillance and control of Aedes albopictus (Diptera: Culicidae) in Switzerland G Müller, R Pospischil, W. H . Robinson (eds . ) . Proceedings of the 8h International conference on urban pests. 2014, July 20—23; Zürich; Switzerland . Veszprem, Hungary: OOK-Press Kft ; 2014: 131-4 .
28 . Suter T , Elacio E . , Guedes D . R. D . et al . Aedes albopictus resistance sta-
tus and dynamics across the Swiss-Italian border. G . Müller, R . Pospischil and W. H . Robinson (eds . ) . Proceedings of the 8th International conference on urban pests. 2014, July 20—23; Zürich; Switzerland. Veszprem, Hungary: OOK-Press Kft . ; 2014: 135-9.
29 . Rocha H . D . R. , Paiva M . H . S. , Silva N . M . et al . Susceptibility profile of
Aedes aegypti from Santiago Island, Cabo Verde, to insecticides . Acta Trop. 2015; 152: 66-73.
30 Roslavtseva S A , Alekseev M A Aedes (Stegomyia) aegypti and Aedes (Stegomyia) albopictus in Russia. M . P. Davies, C . Pfeiffer and W. H . Robinson (eds./ Proceedings of the 9th International conference on urban pests. 2017, July 9-12; Birmingham; UK. Uckfield, East Sussex, UK: Pureprint Group; 2017: 437.
31. Zhulev A. I . , Smirnov V. S. Use of aircraft for monitoring and regulation of number of mosquitoes carriers of causative agents of diseases of the person . Dezinfektsionnoye delo [Disinfection Affairs], 2016; 4 (98): 34-7 . (in Russian)
32 . Wirth M . C. , Georghiou G. P. , Malik J. I . , Hussain G. Laboratory selection for resistance to Bacillus sphaericus in Culex quinquefasciatus (Diptera: Culicidae) from California, USA . J Med Entomol. 2000; 37
(4): 534-40.
33. Sinègre G. , Babinot M . , Quermel J. -M . , Gaven B . First field occurrence
of Culex pipiens resistance to Bacillus sphaericus in southern France Proceedings of the 8th European Meeting of Society for Vector Ecology. 1994, Sept. 3—8; Barselona; Spain. Santa Ana, CA: Society for Vector Control; 1994: 17.
34 . Chevillon C . , Bernard C . , Marquine M . , Pasteur N . Resistance to Bacillus sphaericus in Culex pipiens (Diptera: Culicidae): interaction between recessive mutants and evolution in the Southern France. J Med Entomol . 2001; 38 (5): 657-64. 35. Nielsen-Leroux C . , Pasteur N . , Prètre J. et al . High resistance to Bacillus sphaericus binary toxin in Culex pipiens (Diptera: Culicidae): the complex situation of West Mediterranean countries . J Med Entomol . 2002; 39
(5): 729-35
36 . Rao D . R. , Mani T R. , Rajendran R. et al . Development of a high level of resistance to Bacillus sphaericus in a field population of Culex quinque-fasciatus from Kochi, India. JAm Mosq Control Assoc. 1995; 11 (1): 1-5. 37. Oliveira C. M. F. , Silva-Filha M . H. , Nielsen-Leroux C. et al. Inheritance and mechanism of resistance to Bacillus sphaericus in Culex quinquefasciatus (Diptera: Culicidae) from China and Brazil . J Med Entomol. 2004; 41 (1): 58-64.
38 . Yuan Z . , Zhang Y. , Cai Q . , Liu E-Y. High level field resistance to Bacil-
lus sphaericus C3-41 in Culex quinquefasciatus from southern China. Biocontrol Sci Technol. 2000; 10 (1): 41-9 .
39 Becker N Microbial control of mosquitoes: Management of the Upper Rhine mosquito population as a model programme Parasitol. Today 1997; 13(12): 485-7.
40 Roslavtseva S A Selected lectures on medical disinsection. Moscow: Scientific Research Disinfectology Institute of Rospotrebnadzor; 2017 204 p (in Russian)
41 Roslavceva S A , Julev A I , Glupov V V et al Study of possibility of regulating the number of mosquito-midgots in aquatorium of Azov sea in the recreation zone of Eisk town . Dezinfektsionnoye delo [Disinfection Affairs], 2011; (4): 34-41. (in Russian)
42 . Roslavtseva S. A. , Zhulev A. I . , Sokolov D . O . et al . Use of the unmanned
aerial vehicle "ODONATA AGRO" in medical disinsection . Dezinfektsionnoye delo [Disinfection Affairs]. 2017; 3 (101): 28-32. (in Russian)
