Применение диагностической транскраниальной магнитной стимуляции в качестве предиктора функционального исхода ишемического инсульта

Погонченкова Ирэна Владимировна; Петриков Сергей Сергеевич; Костенко Елена Владимировна; Кашежев Алим Гумарович; Петрова Людмила Владимировна; Cинкин Михаил Владимирович

Научная статья

https://doi.org/10.23934/2223-9022-2024-13-3-375-384

Применение диагностической транскраниальной магнитной стимуляции в качестве предиктора функционального исхода ишемического инсульта

И.В. Погонченкова1, С.С. Петриков2, Е.В. Костенко1,3 *, А.Г. Кашежев1,Л.В. Петрова1, М.В. Синкин2

Отделение медицинской реабилитации филиала № 3

1 ГАУЗ «Московский научно-практический центр медицинской реабилитации, восстановительной и спортивной медицины им. С.И. Спасокукоцкого ДЗМ»

127206, Российская Федерация, Москва, ул. Вучетича, д. 21

2 ГБУЗ «Научно-исследовательский институт скорой помощи им. Н.В. Склифосовского ДЗМ» 129090, Российская Федерация, Москва, Большая Сухаревская площадь, д. 3

3 ФГАОУ ВО «Российский национальный исследовательский медицинский университет им. Н.И. Пирогова» МЗ РФ 119571, Российская Федерация, Москва, Ленинский проспект, д. 117

Н Контактная информация: Костенко Елена Владимировна, профессор, доктор медицинских наук, профессор кафедры неврологии, нейрохирургии и медицинской генетики ФГАОУ ВО «РНИМУ им. Н.И. Пирогова» МЗ РФ. Email: [email protected]

АКТУАЛЬНОСТЬ

ЦЕЛЬ

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

РЕЗУЛЬТАТЫ

ВЫВОДЫ

Ключевые слова:

Ссылка для цитирования

Определение реабилитационного потенциала (РП) необходимо для подбора оптимальной реабилитационной стратегии и комплекса реабилитационных мероприятий. В качестве одного из методов определения РП может рассматриваться навигационная транскраниальная магнитная стимуляция (нТМС).

Изучить значимость навигационной диагностической транскраниальной магнитной стимуляции как нейрофункционального предиктора восстановления двигательных функций после перенесенного ишемического инсульта.

В исследование включены 28 пациентов, перенесших ИИ, проходивших стационарную медицинскую реабилитацию (МР) в ГАУЗ МНПЦ МРВСМ им. С.И. Спасокукоцкого ДЗМ. Из них было 19 мужчин и 9 женщин, средний возраст - 60,07±5,67 года. При поступлении и по завершении курса МР проводился клинический осмотр и оценка с помощью шкалы комитета медицинских исследований (MRC), теста «Кубики в коробке» (ВВТ), модифицированной шкалы Рэнкина (mRS); шкалы реабилитационной маршрутизации (ШРМ). На базе НИИ СП им. Н.В. Склифосовского проводилась нТМС с определением параметров вызванного моторного ответа (ВМО) с мышц верхних и нижних конечностей.

У пациентов с определяемым вызванным моторным ответом отмечался статистически значимый прирост силы паретичной конечности по шкале MRC - с 4,00 (2,94-4,06) до 4,22 (3,83-4,89) балла (р<0,001) для верхней конечности и с 4,00 (3,67-4,00) до 4,44 (3,83-4,61) (р<0,001) для нижней конечности. В случаях сохранности ВМО отмечено увеличение числа пациентов с оценкой по mRS в 2 балла на 26,1%, достигли значений в 1 балл 13,0% пациентов и на 8,7% уменьшилось число пациентов с оценкой степени инвалидизации и способности к самообслуживанию в 4 балла.

Навигационная транскраниальная магнитная стимуляция может служить одним из методов оценки реабилитационного потенциала у пациентов, перенесших ишемический инсульт. Использование ее как единственного источника информации для определения тактики медицинской реабилитации не имеет убедительных доказательств. Оценка реабилитационного потенциала должна носить комплексный характер и опираться на всю совокупность полученных данных.

нейрореабилитация, транскраниальная магнитная стимуляция, реабилитационный потенциал, ишемический инсульт

Погонченкова И.В., Петриков С.С., Костенко Е.В., Кашежев А.Г., Петрова Л.В., Синкин М.В. Применение диагностической транскраниальной магнитной стимуляции в качестве предиктора функционального исхода ишемического инсульта. Журнал им. Н.В. Склифосовского Неотложная медицинская помощь. 2024;13(3):375-384. https://doi.org/10.23934/2223-9022-2024-13-3-375-384

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов

Конфликт интересов Благодарность, финансирование Грант Правительства г. Москвы № 1503-7/23

Этическое утверждение

Авторы заявляют, что все процедуры, использованные в данной статье, соответствуют этическим стандартам учреждений, проводивших исследование, и соответствуют Хельсинкской декларации в редакции 2013 года. Проведение исследования одобрено локальным этическим комитетом ГАУЗ МНПЦ МРВСМ ДЗМ (протокол №2 от 19.04.2023)

ВМО — вызванный моторный ответ

ИИ — ишемический инсульт

МР — медицинская реабилитация

МРТ — магнитно-резонансная томография

нТМС — навигационная транскраниальная магнитная

стимуляция

РП — реабилитационный потенциал

ТМС — транскраниальная магнитная стимуляция

ЦНС — центральная нервная система

ШРМ — шкала реабилитационной маршрутизации

АРВ — abductor pollicis brevis

ARAT — Action Research Arm Test

BBS — The Berg Balance Scale — шкала баланса Берг

BBT — Box and Block Test — тест «Кубики в коробке»

FAT — The Frenchay Arm Test — тест для руки Френчай FMA — Fugl-Meyer Assessment — шкала Фугл-Мейера MRC — Medical Research Counsil Scale — шкала комитета

медицинских исследований mRS — модифицированная шкала Рэнкина NHPT — Nine-Hole Peg Test — тест с колышками и

девятью отверстиями RMI — Rivermead Mobility Index — индекс Ривермид ТА — tibialis anterior

TUG — Timed Up and Go test тест — «Встань и иди» —

тест на время PREP2 — The Predict Recovery Potential SAFE — Shoulder Abduction, Finger Extension

ВВЕДЕНИЕ

Ишемический инсульт (ИИ) относится к заболеваниям с высокими показателями первичной инвалиди-зации среди выживших лиц трудоспособного возраста. Ежегодно в мире происходит более 7,6 миллиона случаев ИИ, среди которых более 58% приходится на лиц моложе 70 лет [1]. В большинстве экономически развитых стран мира в течение последних 10 лет наблюдался рост показателей заболеваемости и смертности от ИИ [2]. В России ежегодно регистрируется более 400 случаев инсульта на 100 000 населения. Среди лиц, перенесших инсульт, каждый третий имеет стойкие признаки ограничения базовой повседневной активности [3], что определяет высокую медико-социальную значимость целевых реабилитационных стратегий.

Основной целью медицинской реабилитации (МР) при ИИ является восстановление утраченных функций, возвращение трудоспособности и улучшение качества жизни пациентов. Возможная степень восстановления, то есть реабилитационный потенциал (РП), вариабельна и зависит от комплекса внутренних и внешних факторов, среди которых важное значение имеют локализация и степень повреждения головного мозга, объем, интенсивность и сроки начала проведения МР, а также индивидуальные особенности пациента. Функциональные исходы заболевания и выбор реабилитационных стратегий взаимосвязаны с РП, что определяет потребность в чувствительных инструментах для его оценки.

В течение последних десятилетий было предложено несколько методов для оценки РП. Предлагается использование лабораторных биомаркеров, по аналогии с кардиоспецифическими ферментами, наиболее перспективным из которых считается мозговой ней-ротрофический фактор (Brain-derived neurotrophic factor, BDNF). Кроме того, рассматриваются такие показатели, как С-реактивный белок, фибриноген, интерлейкин-6 [4-5]. Однако поиски биомаркеров ограничены, что обусловлено гетерогенностью самого ИИ и различиями дизайнов исследований, которые посвящены этой проблеме.

Другим распространенным подходом к оценке РП является отдельное и совместное применение шкал, опросников или тестов. Например, шкала Фугл-Мейера (Fugl-Meyer Assessment, FMA) показала достаточно высокую прогностическую способность при ранней оценке постинсультного неврологического дефицита [6].

Для объективизации оценки РП предложено применение нейровизуализационных методов, в первую очередь магнитно-резонансной томографии (МРТ)

головного мозга в различных режимах. Объем ИИ и степень повреждения кортикоспинального тракта коррелируют со степенью восстановления функций верхней конечности [7]. Данные о применении трак-тографии для прогнозирования восстановления ходьбы противоречивы. Так, Бои1атй еЬ а1. (2020) определили ряд трактов белого вещества, являющихся частью подкорковых двигательных коннектомов, состояние которых может служить в качестве предикторов восстановления ходьбы [8], в то время как в исследовании Okamoto Y. et al. (2021) было показано, что оценка состояния пирамидного тракта с помощью фракционной анизотропии правой и левой внутренней капсулы, вызванного моторного ответа в пораженном и непораженном полушариях по результатам транскраниальной магнитной стимуляции может быть полезна для прогнозирования восстановления функции верхних конечностей, но не для нижних конечностей [9].

Еще одним нейровизуализационным и нейрофунк-циональным методом диагностики является диагностическая навигационная транскраниальная магнитная стимуляция (нТМС), позволяющая точно определить локализацию коркового представительства различных мышц с помощью вызванного моторного ответа (ВМО), а также его амплитуду, порог ответа и скорость проведения импульса в центральную нервную систему (ЦНС). С начала XXI века предпринимались попытки применения ТМС в качестве предиктора восстановления при инсульте [10]. К настоящему времени имеется большое количество исследований, описывающих применение ТМС для прогнозирования функциональных исходов в отношении гемипареза, нарушений ходьбы и глотания [11-15]. В 13 из 14 исследований, включенных в систематический обзор (463 пациента с ИИ, 17 - с геморрагическим инсультом и 97 пациентов группы сравнения с размерами выборок от 6 до 84 участников), несмотря на методологические различия при выборе таргетных мышц верхней конечности, показано, что наличие в остром периоде инсульта ВМО при ТМС можно рассматривать как позитивный признак для прогноза восстановления постинсультной дисфункции верхней конечности [11].

Применяемые в настоящее время методы и программы для определения РП в основном сфокусированы на остром периоде инсульта или недостаточно чувствительны и специфичны [16]. Кроме того, проблемой остаются гетерогенность выборок для исследований, а также определение термина «инсульт», включающего широкий спектр нозологий с различными механизмами возникновения и репарации [17]. Также

не существует консенсуса в выборе метода нейрови-зуализации для определения РП [18]. Использование нейровизуализационных и нейрофункциональных маркеров, особенно нТМС, представляется достаточно чувствительным методом оценки РП. Однако проведенные на данный момент исследования не позволяют однозначно оценить их точность, особенно у пациентов в поздние сроки от начала инсульта.

цель исследования: изучить значимость навигационной диагностической транскраниальной магнитной стимуляции как нейрофункционального предиктора восстановления двигательных функций после перенесенного ИИ.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

В исследовании принимали участие пациенты, проходившие МР в стационарных условиях (II этап) на базе филиала № 3 ГАУЗ МНПЦ МРВСМ им. С.И. Спасокукоцкого ДЗМ (далее — Центра). Все участники исследования подписали информированное согласие.

В исследование были включены пациенты в возрасте от 40 до 70 лет с установленным диагнозом первичного ИИ в остром, раннем и позднем восстановительном периодах с наличием постинсультного гемипареза различной степени выраженности. Программа МР включала в себя физиотерапевтические процедуры и занятия лечебной физкультурой (ЛФК), в том числе применение высокотехнологичных методов реабилитации, длительность курса 12-14 дней.

Критериями невключения в исследование являлись: очаговое поражение головного мозга иной этиологии; выраженные когнитивные нарушения (менее 20 баллов по шкале МоСА — Монреальская шкала когнитивной оценки); клинически выраженные аффективные расстройства (11 баллов и более по шкале HADS — Госпитальная шкала тревоги и депрессии); сенсорная и грубая моторная афазия; эпилепсия и другие пароксизмальные расстройства сознания; наличие электронных стимуляторов, металлических имплан-тов в области головы.

Всем пациентам проводилась оценка по унифицированным шкалам, тестам и опросникам: выраженность пареза — по шкале комитета медицинских исследований (Medical Research Counsil Scale, MRC); выраженность спастичности — по модифицированной шкале Эшворта (The Modified Ashworth scale, mAs); нарушение скорости ходьбы — по тесту 10-метровой ходьбы (м/сек); равновесие, мобильность и риск падения — по шкале Тинетти (Performance-Oriented Mobility Assessment, РОМА), шкале баланса Берг (The Berg Balance Scale, BBS), по тесту «Встань и иди» — тест на время (Timed Up and Go test, TUG); по индексу Ривермид (Rivermead Mobility Index, RMI); функция верхней конечности оценивалась по шкалам Fugl-Meyer для верхней конечности (FMA-UE) и Action Research Arm Test (ARAT); по тесту с колышками и девятью отверстиями (nine-hole peg test, NHPT); тесту для руки Френчай (the Frenchay Аrm Test, FAT); тесту «Кубики в коробке» (Box and Block Test, BBT); базовую функциональную активность оценивали с помощью индекса Бартел (Barthel ADL Index, BI) и шкалы реабилитационной маршрутизации (ШРМ).

Клинико-неврологическое исследование и оценка по шкалам и опросникам выполнялись исходно (T0) и по завершении курса МР (T1).

Всем пациентам проводилась диагностическая нТМС с помощью комплекса NBS eXimia Nexstim (Nexstim Ltd., Финляндия) в условиях НИИ СП им. Н.В. Склифосовского. Оценивались амплитуда, порог и латентность ВМО с мышц: abductor pollicis brevis (АРВ) и tibialis anterior (ТА) обеих конечностей.

Математико-статистический анализ проводился с использованием программы StatTech v. 4.1.2 (ООО «Статтех», Россия). Количественные показатели оценивались на предмет соответствия нормальному распределению с помощью критерия Шапиро-Уилка. Сравнение 3 и более групп по количественному показателю, имеющему нормальное распределение, выполнялось с помощью однофакторного дисперсионного анализа. Сравнение трех и более групп по количественному показателю, распределение которого отличалось от нормального, выполнялось с помощью критерия Краскела-Уоллиса. При сравнении количественных показателей, распределение которых отличалось от нормального, в двух связанных группах использовался U-критерий Уилкоксона. Различия считались статистически значимыми при p<0,05.

РЕЗУЛЬТАТЫ

В исследование были включены 28 пациентов, 19 мужчин и 9 женщин в возрасте 60,07±5,67 года. Медиана времени от начала заболевания составила 18 (13,75-110,25) суток, 16 пациентов поступили в остром периоде ИИ, 7 и 5 — в раннем и позднем восстановительных периодах соответственно. Медиана интегрального показателя силы верхней конечности соответствовала 3,83 (2,75-4,03) балла, нижней конечности — 4,00 (3,47-4,00) балла. По результатам проведенной нТМС отдельно для верхней и нижней конечности было выделено 3 группы пациентов: 1-я — пациенты без явной асимметрии ВМО, 2-я — пациенты с выраженной асимметрией ВМО, 3-я — пациенты, у которых ВМО определить не удалось (табл. 1). Группы пациентов были сопоставимы по половозрастным показателям и выраженности основных нарушений.

Проведен анализ динамики выраженности постинсультного гемипареза в зависимости от наличия ВМО с m. Abductor pollicis brevis (АРВ) и с m. Tibialis anterior (ТА). После курса МР при наличии ВМО отмечался статистически значимый прирост силы паретичной конечности по шкале MRC — c 4,00 (2,94-4,06) до 4,22 (3,83-4,89) балла (р<0,001) для верхней конечности и с 4,00 (3,67-4,00) до 4,44 (3,83-4,61) (p<0,001) для

Таблица 1

Распределение пациентов в зависимости от вызванного моторного ответа (ВМо)

Table 1

Distribution of patients depending on motor evoked potential (MEP)

Показатели Категории Абс. %

ВМО с m. APB Симметричный 12 42,9

Асимметричный 11 39,3

Отсутствует 5 17,9

ВМО с m. TA Симметричный 16 57,1

Асимметричный 7 25,0

Отсутствует 5 17,9

Примечаниея: ВМО - вызванный моторный ответ; m.APB - m. Abductor pollicis brevis; m. TA - m. Tibialis anterior

Notes: ВМО - motor-evoked potential; m. APB - m. Abductor poLLicis brevis; m. TA - m. Tibialis anterior

нижней конечности. У пациентов с отсутствием ВМО статистически значимого прироста мышечной силы не выявлено. При межгрупповом сравнении динамика изменений у пациентов с симметричными ВМО и выраженной асимметрией была сопоставима. При этом разницы в приросте силы между верхней и нижней конечностью не установлено. Межгрупповой анализ после проведения курса МР также не показал статистически значимых различий, несмотря на отсутствие статистически значимого прироста силы у пациентов без ВМО, что может быть обусловлено малым размером выборки.

Также было выявлено статистически значимое улучшение при оценке с помощью BBT. Пациенты без ВМО с m. АРВ изначально хуже справлялись с тестом. При контрольном тестировании улучшение не достигало статистически значимых различий с исходными значениями (p>0,05), а у пациентов с определяемыми ВМО динамика была положительной (p<0,05) (рис. 1). Динамика медианного балла в группе с симметричными ВМО составила 5,5 балла (с 26,00 (23,50-31,25) до 31,50 (27,75-39,50), p=0,003), в группе с асимметричными ответами прирост составил 10,0 баллов (с 28,00 (18,50-36,50) до 38,00 (26,00-44,50), p=0,005). У пациентов без ВМО с пораженного полушария статистически значимой динамики не прослеживалось. При межгрупповом сравнении после курса МР были выявлены статистически значимые различия между группами с определяемыми ВМО и группой без ВМО (р=0,032). Анализ результатов, полученных при тестировании другими инструментами (FMA, ARAT, FAT, NHPT) статистически значимых различий между группами не показал.

Был проведен анализ показателей ходьбы и передвижения, в процессе которого в группе пациентов с определяемым ВМО с m. ТА изменения были статистически значимы — скорость ходьбы увеличилась с 0,59 (0,39-1,07) до 0,67 (0,49-1,21) метров в секунду (p=0,007). В группе без ВМО прирост скорости ходьбы не выявил статистически значимых различий (рис. 2).

При межгрупповом сравнении было отмечено, что этот прирост обусловлен увеличением скорости ходьбы у пациентов с выраженной межполушарной асимметрией, что связано с более высокими изначальными показателями скорости у пациентов без асимметрии ВМО с m. ТА несмотря на то, что пациенты групп исследования по этому показателю были сопоставимы (p=0,537) (F-критерий Фишера). Различий при анализе результатов, полученных по данным иных тестов и опросников (BBS, шкалы Тинетти, TUG теста и RMI), выявлено не было.

Также был проведен анализ степени инвалиди-зации и способности к самообслуживанию. В ходе анализа результатов оценки по mRS были получены статистически значимые изменения (p=0,001) у пациентов с определяемым ВМО с m. АРВ, в группе без ВМО статистически значимых изменений не установлено (p=0,317) (критерий Уилкоксона). Число пациентов с оценкой по mRS в 2 балла в группе пациентов с определяемым ВМО увеличилось на 26,1%, достигнув значений в 1 балл — 13,0% пациентов, при этом на 8,7% уменьшилось число пациентов с оценкой степени инвалидизации и способности к самообслуживанию в 4 балла.

Аналогичные результаты были получены и при анализе распределения пациентов по ШРМ. В группе с

ш

I—Н Симметричный

I—Н Асимметричн

| Отсутствует

Рис. 1. Анализ динамики BBT в зависимости от ВМО с m. Abductor pollicis brevis (баллы)

Примечания: ВМО — вызванный моторный ответ; m. APB — m. Abductor pollicis brevis; BBT — Box and Block Test; Т0 — исходные данные; Т1 — данные по завершении курса реабилитации Fig. 1. Analysis of BBT dynamics depending on MEP with m. Abductor pollicis brevis (points)

Notes: MEP — motor evoked potential; m. APB — m. Abductor pollicis brevis; BBT — Box and Block Test; T0 — initial data; T1 — data after the rehabilitation course

Тест ходьбы на 10 метров, м/с

щМ В

-(Ш)-

Есть ВМО Е;3 Нет ВМО

Рис. 2. Анализ динамики скорости ходьбы на 10 метров (м/с) Примечания: ВМО — вызванный моторный ответ; Т0 — исходные данные; Т1 — данные по завершении курса реабилитациии Fig. 2. The dynamics of 10-meter walking test (m/s) аnalysis Notes: ВМО — motor evoked potential; T0 — initial data; T1 — data after the rehabilitation course

iНе можете найти то, что вам нужно? Попробуйте сервис подбора литературы.

определяемым ВМО, как с m. АРВ, так и с m. ТА, статистически значимо большее число пациентов перешло в группу с более легкими нарушениями функционирования после курса МР (р<0,001). При сохранных ВМО с т. ТА число пациентов с оценкой ШРМ в 4 балла уменьшилось на 43,5%, а число пациентов, достигших значений в 1 балл, составило 8,7%.

Статистически значимых различий между группами по результатам, полученным с помощью других использованных шкал и опросников, выявлено не

баллы

60

40 -

20 -

О -

Т0

Т1

0

Т0

Т1

было. Нежелательных побочных явлений зафиксировано не было.

обсуждение

Статистический анализ полученных нами данных показал высокую прогностическую ценность нТМС мышц как верхней, так и нижней конечности в отношении силы в паретичной конечности. Основным прогностическим параметром ТМС является наличие ВМО и его межполушарная асимметрия. Отсутствие ВМО можно расценивать как предиктор плохого восстановления силы паретичной конечности, что соответствует данным, полученным другими исследователями [19].

Пациенты с определяемым с паретичной мышцы ВМО показали лучшее восстановление после курса МР. Существенной разницы между приростом силы мышц у пациентов с симметричными и асимметричными ВМО не было. Похожие результаты были получены и в исследовании 2020 года, где наличие ВМО и их амплитуда статистически значимо коррелировали с уменьшением выраженности пареза верхней конечности через 3 месяца, в то время как величина моторного порога прогностического значения не показала. При этом концентрация BDNF в течение всего периода наблюдения не коррелировала со степенью восстановления [20]. Аналогичные результаты получены и для нижней конечности, что соотносится с данными, описанными в литературе [21].

Вследствие функциональной реорганизации головного мозга параметры ТМС непораженного полушария могут значительно отличаться от таковых у здоровых добровольцев [22-23]. В исследовании 2014 года измерение ВМО при TMC и ВМО у здоровых добровольцев и в неинфарктном полушарии у пациентов с инсультом и паретичной верхней конечностью варьировала от хорошей до превосходной. Напротив, измерения ВМО в пораженном инфарктом полушарии были менее последовательными. Учитывая более низкую воспроизводимость результатов ВМО-измерений в пораженном инфарктом полушарии, авторы рекомендуют повторное нанесение импульсов для повышения надежности теста [24]. Однако более поздние данные McDonnell et al. свидетельствуют о менее значительной асимметрии и большей важности показателей ТМС непосредственно пораженного полушария [25]. В связи с особенностями организации коры головного мозга для оценки ВМО представительства нижних конечностей требуется большее количество импульсов [26], к тому же имеются объективные затруднения в определении ВМО, и они не всегда определяются даже у здоровых лиц.

Одним из способов увеличения прогностических возможностей ТМС является изучение не отдельных ВМО, а построение и картирование нейронных сетей с учетом их межполушарного взаимодействия, в том числе и с применением электроэнцефалографии и МРТ. Такой подход позволяет оценить общую способность ЦНС к восстановлению поврежденных функциональных систем [27-29].

Многие специалисты рекомендуют сочетать клиническую оценку состояния пациентов с использованием дополнительных маркеров, главным образом ней-ровизуализационных и нейрофункциональных [30]. Согласно обзору, посвященному биомаркерам восстановления после инсульта, включавшему 71 исследование, более высокую эффективность продемонс-

трировала комплексная оценка пациента, нежели изолированное использование инструментальных маркеров [31-32]. На основе такого подхода был разработан алгоритм ASTRAL (Accurate Species Tree Algorithm), включающий 6 показателей, который продемонстрировал 50% прогностическую точность [33].

Наиболее практикуемым для прогнозирования функционального исхода нарушений движений верхней конечности через 3 месяца после инсульта является алгоритм PREP2 (The Predict REcovery Potential). На первом этапе производится оценка с помощью теста SAFE (Shoulder Abduction, Finger Extension — отведение плеча, разгибание пальцев). При оценке по тесту SAFE менее 8 баллов на следующем этапе проводится ТМС мышц верхней конечности, и в случае отсутствия ВМО на третьем этапе оцениваются изменения при МРТ головного мозга и (или) тяжесть инсульта по шкале NIHSS [34]. Рядом исследований показано, что ТМС АВМ не имеет прогностической ценности в отношении острого периода инсульта — по сравнению с оценкой двигательных нарушений по тесту SAFE [35].

Алгоритм TWIST (Time to Walking Independent after STroke), разработанный для оценки ходьбы в течение 3 месяцев после инсульта, включает два основных теста: тест контроля торса и оценку силы разгибателей бедра с использованием MRC [36]. Предложенный в 2019 года алгоритм PRESS (Predictive Swallowing Score) — прогностическая шкала глотания — является простым в применении прогностическим инструментом, который надежно предсказывает восстановление глотания и является шагом на пути к персонализированной медицине [37]. S. Salvalaggio et al. в своей статье обобщила данные об актуальных алгоритмах оценки РП для различных нарушений. Наибольшую точность и специфичность показал алгоритм PREP2 [38].

При анализе динамики скорости ходьбы определено, что при наличии ВМО с m. TA отмечается статистически значимый прирост показателя согласно тесту ходьбы на 10 метров. По данным литературы, статистически значимых различий в предыдущих исследованиях выявлено не было [39-40]. Полученные различия могут быть связаны с малым числом наблюдений и недостаточной чувствительностью самого теста. В то же время межгрупповых различий по результатам других тестов не зафиксировано.

При анализе функциональной независимости пациентов установлено статистически значимое улучшение общего состояния по данным модифицированной шкалы Рэнкина, что согласуется с результатами предыдущих исследований [41]. Схожая динамика прослеживалась при стратификации пациентов различных групп по ШРМ: при наличии ВМО пациенты статистически значимо чаще переходили в группу с более легкими функциональными нарушениями.

Полученные нами данные согласуются с предыдущими исследованиями, подтверждая наличие прямой связи между ВМО и степенью восстановления двигательных функций, а также снижением нарушений базовой функциональной активности. Исследования показывают, что нТМС может рассматриваться как один из методов оценки РП у пациентов, перенесших ИИ. Однако необходимо отметить, что ее использование в качестве единственного источника информации для принятия решений о МР не имеет убедительных доказательств.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Одними из наиболее частых последствий инсульта, ограничивающими повседневную активность пациентов, являются двигательные нарушения в форме односторонних спастических гемипарезов различной степени выраженности. Поиск прогностических маркеров восстановления двигательных нарушений является актуальной проблемой персонализации реабилитационных программ.

Работы последних лет демонстрируют возможность использования навигационной транскраниальной магнитной стимуляции в качестве предиктора функционального исхода после инсульта, а также прогнозирования эффективности реабилитационных мероприятий. Результаты проведенного нами исследования подтверждают наличие прямой связи между вызванным моторным ответом и степенью восстановления двигательных функций. Однако необходимо дальнейшее изучение корреляции между результатами транскраниальной магнитной стимуляции и функциональным исходом после инсульта. Стоит учитывать, что эффекты транскраниальной магнитной стимуляции могут быть временными, а для достижения долгосрочных результатов потребуется повторное воздействие.

В целом применение диагностической транскраниальной магнитной стимуляции в качестве предиктора функционального исхода после ишемического инсульта представляет большой потенциал для развития новых методов диагностики и терапии. Это может помочь улучшить прогнозирование и определение индивидуального подхода к реабилитации пациентов, что в конечном итоге может значительно повысить эффективность медицинской реабилитации.

ВЫВОДЫ

1. У пациентов с определяемым вызванным моторным ответом проведение медицинской реабилитации продемонстрировало лучшее функциональное восстановление: прирост мышечной силы паретичной конечности по шкале MRC составил 0,22 балла — (с 4,00 (2,94-4,06) до 4,22 (3,83-4,89) балла, р<0,001) для

СПИСОК ИСТОЧНИКОВ

1. Feigin VL, Brainin M, Norrving B, Martins S, Sacco RL, Hacke W, et al. World Stroke Organization (WSO): Global Stroke Fact Sheet 2022. Int J Stroke. 2022;17(1):18-29. PMID: 34986727 https://doi.org/10.1177/174 74930211065917

2. Martin SS, Aday AW, Almarzooq ZI, Anderson CAM, Arora P, Avery CL, et al. 2024 heart disease and stroke statistics: A report of US and Global Data from the American Heart Association. Circulation. 2024;149(8):e347-e913. PMID: 38264914 https://doi.org/10.1161/cir.0000000000001209

3. Пирадов М.А., Максимова М.Ю., Танашян М.М. Инсульт: пошаговая инструкция. Руководство для врачей. 2-е изд. перераб. и доп. Москва: ГЕОТАР-Медиа; 2020.

4. Liu W, Wang X, O'Connor M, Wang G, Han F. Brain-Derived Neurotrophic Factor and Its Potential Therapeutic Role in Stroke Comorbidities. Neural Plast. 2020;2020:1969482. PMID: 32399020 https://doi.org/10.1 155/2020/1969482

5. Zhang JJ, Sánchez Vidaña DI, Chan JN, Hui ESK, Lau KK, Wang X, et al. Biomarkers for prognostic functional recovery poststroke: A narrative review. Front CellDevBiol. 2023;9(10):1062807. PMID: 36699006 https:// doi.org/10.3389/fcell.2022.1062807

6. Lim JY, Oh MK, Park J, Paik NJ. Does Measurement of Corticospinal Tract Involvement Add Value to Clinical Behavioral Biomarkers in Predicting Motor Recovery after Stroke? Neural Plast. 2020;27;2020:8883839. PMID: 33354207 https://doi.org/10.1155/2020/8883839

7. Buetefisch CM, Haut MW, Revill KP, Shaeffer S, Edwards L, Barany DA, et al. Stroke Lesion Volume and Injury to Motor Cortex Output Determines Extent of Contralesional Motor Cortex Reorganization. Neurorehabil Neural Repair. 2023;37(2-3):119-130. PMID: 36786394 https://doi. org/10.1177/15459683231152816

8. Soulard J, Huber C, Baillieul S, Thuriot A, Renard F, Aubert Broche B, et al. Motor tract integrity predicts walking recovery: A diffusion MRI

верхней конечности и 0,44 балла — (с 4,00 (3,67-4,00) до 4,44 (3,83-4,61) баллов, р<0,001) для нижней конечности; динамика координации движений при оценке по тесту «Кубики в коробке» в группе пациентов с симметричным вызванным моторным ответом составила 5,5 балла (с 26,00 (23,50-31,25) до 31,50 (27,75-39,50), р=0,003), в группе с асимметричными ответами — 10,0 баллов (с 28,00 (18,50-36,50) до 38,00 (26,00-44,50), р=0,005); увеличение скорости ходьбы, оцененное по тесту ходьбы на 10 метров с 0,59 (0,39-1,07) до 0,67 (0,49-1,21) метров в секунду (р=0,007).

2. Продемонстрировано значительное улучшение способности к самообслуживанию и уменьшение степени инвалидизации у пациентов с определяемым вызванным моторным ответом после курса реабилитации. Изменения по шкале тЯБ показали увеличение числа пациентов с легкими нарушениями функционирования, так количество пациентов с оценкой по тЯБ в 2 балла увеличилось на 26,1% (р<0,001), достигли значений в 1 балл 13,0% пациентов (р<0,05); уменьшилось число пациентов с оценкой степени инвалидизации и способности к самообслуживанию в 4 балла на 43,5% (р<0,001).

3. В группах пациентов без вызванного моторного ответа с пораженного полушария статистически значимой динамики показателей функциональных шкал, а также степени инвалидизации не прослеживалось (р>0,05).

4. Выявленные статистически значимые различия (р<0,05) результатов медицинской реабилитации между группой пациентов с определяемыми вызванным моторным ответом и группой без вызванного моторного ответа по оценке показателей функции верхней конечности, скорости ходьбы, зависимости в повседневной деятельности пациентов позволяют сделать вывод, что определение вызванного моторного ответа методом «навигационная диагностическая транскраниальная магнитная стимуляция» может рассматриваться как нейрофункциональный предиктор функционального исхода ишемического инсульта.

study in subacute stroke. Neurology. 2020;ll;94(6):e583-e593. PMID: 31896618 https://doi.org/10.1212/WNL.0000000000008755

9. Okamoto Y, Ishii D, Yamamoto S, Ishibashi K, Wakatabi M, Kohno Y, et al. Relationship Between Motor Function, DTI, and Neurophysiological Parameters in Patients with Stroke in the Recovery Rehabilitation unit. J Stroke Cerebrovasc Dis. 2021;30(8):105889. PMID: 34062310 https:// doi.org/10.1016/j.jstrokecerebrovasdis.2021.105889

10. Bastings EP, Greenberg JP, Good DC. Hand motor recovery after stroke: a transcranial magnetic stimulation mapping study of motor output areas and their relation to functional status. Neurorehabil Neural Repair. 2002;16(3):275-282. PMID: 12234089 https://doi.org/10.1177/1545968 02401105207

11. Bembenek JP, Kurczych K, Karli Nski M, Czlonkowska A. The prognostic value of motor-evoked potentials in motor recovery and functional outcome after stroke - a systematic review of the literature. Funct Neurol. 2012;27(2):79-84. PMID: 23158578

12. Van Kuijk AA, Pasman JW, Hendricks HT, Zwarts MJ, Geurts ACH. Predicting hand motor recovery in severe stroke: the role of motor evoked potentials in relation to early clinical assessment. Neurorehabil Neural Repair. 2019;23(1):45-51. PMID: 18794218 https://doi.org/10.11 77/1545968308317578

13. Karatzetzou S, Tsiptsios D, Terzoudi A, Aggeloussis N, Vadikolias K. Transcranial magnetic stimulation implementation on stroke prognosis. Neurol Sci. 2022;43(2):873-888. PMID: 34846585 https://doi.org/ 10.1007/s10072-021-05791-1

14. Glize B, Bigourdan A, Villain M, Munsch F, Tourdias T, de Gabory I, et al. Motor evoked potential of upper-limbs is predictive of aphasia recovery. Aphasiology. 2019;33(1):105-120. https://doi.org/10.1080/02687038.20 18.1444137

15. Smith MC, Stinear CM. Transcranial magnetic stimulation (TMS) in stroke: ready for clinical practice? J Clin Neurosci. 2016;31:10-14. PMID: 27394378 https://doi.Org/10.1016/j.jocn.2016.01.034

16. Костенко Е.В., Кашежев А.Г., Нахрапов Д.И., Погонченкова И.В. Возможности нейровизуализационных и нейрофизиологических методов исследования для объективизации реабилитационного потенциала у пациентов, перенесших ишемический инсульт (аналитический обзор литературы). Медицинский совет. 2023;17(10):32-40. https://doi.org/10.21518/ms2023-190

17. Boyd LA, Hayward KS, Ward NS, Stinear CM, Rosso C, Fisher RJ, et al. Biomarkers of stroke recovery: Consensus-based core recommendations from the Stroke Recovery and Rehabilitation Roundtable. Int J Stroke. 2017;12(5):480-493. PMID: 28697711 https://doi.org/10.1177/1747493 017714176

18. Rosso C, Lamy C-J. Prediction of motor recovery after stroke: being pragmatic or innovative? Curr Opin Neurol. 2020;33(4):482-487. PMID: 32657889 https://doi.org/10.1097/WC0.0000000000000843

19. Jo JY, Lee A, Kim MS, Park E, Chang WH, Shin Y, et al. Prediction of motor recovery using quantitative parameters of motor evoked potential in patients with stroke. Ann RehabilMed. 2016;40(5):806-815. PMID: 27847710 https://doi.org/10.5535/arm.2016.40.5.806

20. Bembenek JP, Kurczych K, Klysz B, Cudna A, Antczak J, Czionkowska A. Prediction of Recovery and Outcome Using Motor Evoked Potentials and Brain Derived Neurotrophic Factor in Subacute Stroke. J Stroke Cerebrovasc Dis. 2020;29(11):105202. PMID: 33066924 https://doi. org/10.1016/j.jstrokecerebrovasdis.2020.105202

21. Hwang P, Sohn MK, Jee S, Lee H. Transcranial motor evoked potentials of lower limbs can prognosticate ambulation in hemiplegic stroke patients. Ann Rehabil Med. 2016;40(3):383-391. PMID: 27446774 https://doi.org/10.5535/arm.2016.4a3.383

22. Vucic S, Chen KH S, Kiernan MC, Hallett M, Benninger DH, Di Lazzaro V, et al. Clinical diagnostic utility of transcranial magnetic stimulation in neurological disorders. Updated report of an IFCN committee. Clin Neurophysiol. 2023;150:131-175. PMID: 37068329 https://doi. org/10.1016/j.clinph.2023.03.010

23. Foltys H, Krings T, Meister IG, Sparing R, Boroojerdi B, Thron A, et al. Motor representation in patients rapidly recovering after stroke: a functional magnetic resonance imaging and transcranial magnetic stimulation study. Clin Neurophysiol. 2003;114(12):2404-2415. PMID: 14652101 https://doi.org/ 10.1016/s1388-2457(03)00263-3

24. Hoonhorst MHWJ, Kollen BJ, van den Berg PSP, Emmelot CH, Kollen BJ, Kwakkel G. How reproducible are transcranial magnetic stimulation-induced MEPs in subacute stroke? J Clin Neurophysiol. 2014;31(6):556-562. PMID: 25233245 https://doi.org/10.1097/WNP.0000000000000114

25. McDonnell MN, Stinear CM. TMS measures of motor cortex function after stroke: a meta-analysis. Brain Stimul. 2017;10(4):721-734. PMID: 28385535 https://doi.org/10.1016/j.brs.2017.03.008

26. Cavaleri R, Schabrun SM, Chipchase LS. The number of stimuli required to reliably assess corticomotor excitability and primary motor cortical representations using transcranial magnetic stimulation (TMS): a systematic review and meta-analysis. Syst Rev. 2017;6;6(1):48. PMID: 28264713 https://doi.org/10.1186/s13643-017-0440-8

27. Grefkes C, Fink GR. Recovery from stroke: current concepts and future perspectives. Neurol Res Pract. 2020;2:17. PMID: 33324923 https://doi. org/10.1186/s42466-020-00060-6

28. Ward NS, Brown MM, Thompson AJ, Frackowiak RS. Neural correlates of outcome after stroke: a cross-sectional fMRI study. Brain. 2003;126(6):1430-1448. PMID: 12764063 https://doi.org/10.1093/ brain/awg145

REFERENCES

1. Feigin VL, Brainin M, Norrving B, Martins S, Sacco RL, Hacke W, et al. World Stroke Organization (WSO): Global Stroke Fact Sheet 2022. Int J Stroke. 2022;17(1):18-29. PMID: 34986727 https://doi.org/10.1177/174 74930211065917

2. Martin SS, Aday AW, Almarzooq ZI, Anderson CAM, Arora P, Avery CL, et al. 2024 heart disease and stroke statistics: A report of US and Global Data from the American Heart Association. Circulation. 2024;149(8):e347-e913. PMID: 38264914 https://doi.org/10.1161/cir.0000000000001209

3. Piradov MA, Maksimova MYu, Tanashyan MM. Insul't. 2nd ed., rev. and exp. Moscow: GEOTAR-Media Publ.; 2020. (In Russ.)

4. Liu W, Wang X, O'Connor M, Wang G, Han F. Brain-Derived Neurotrophic Factor and Its Potential Therapeutic Role in Stroke Comorbidities. Neural Plast. 2020;2020:1969482. PMID: 32399020 https://doi.org/10.1 155/2020/1969482

5. Zhang JJ, Sánchez Vidaña DI, Chan JN, Hui ESK, Lau KK, Wang X, et al. Biomarkers for prognostic functional recovery poststroke: A narrative review. Front CellDev Biol. 2023;9(10):1062807. PMID: 36699006 https:// doi.org/10.3389/fcell.2022.1062807

6. Lim JY, Oh MK, Park J, Paik NJ. Does Measurement of Corticospinal Tract Involvement Add Value to Clinical Behavioral Biomarkers in Predicting Motor Recovery after Stroke? Neural Plast. 2020;27;2020:8883839. PMID: 33354207 https://doi.org/10.1155/2020/8883839

29. Keser Z, Buchl SC, Seven NA, Markota M, Clark HM, Jones DT, et al. Electroencephalogram (EEG) With or Without Transcranial Magnetic Stimulation (TMS) as Biomarkers for Post-stroke Recovery: A Narrative Review. Front Neurol. 2022;13:827866. PMID: 35273559 https://doi. org/10.3389/fneur.2022.827866

30. Wlodarczyk L, Cichon N, Saluk-Bijak J, Bijak M, Majos A, Miller E. Neuroimaging Techniques as Potential Tools for Assessment of Angiogenesis and Neuroplasticity Processes after Stroke and Their Clinical Implications for Rehabilitation and Stroke Recovery Prognosis. J Clin Med. 2022;28;11(9):2473. PMID: 355 66599 https://doi.org/10.3390/ jcm11092473

31. Kim B, Winstein C. Can neurological biomarkers of brain impairment be used to predict poststroke motor recovery? A systematic review. Neurehabil Neural Repair. 2017;31:3-24. PMID: 27503908 https://doi. org/10.1177/1545968316662708

32. Feys H, van Hees J, Bruyninckx F, Mercelis R, De Weerdt W. Value of somatosensory and motor evoked potentials in predicting arm recovery after a stroke. J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2000;68(3):323-331. PMID: 10675214 https://doi.org/10.1136/jnnp.68.3.323

33. Ntaios G, Faouzi M, Ferrari J, Lang W, Vemmos K, Michel P. An integer-based score to predict functional outcome in acute ischemic stroke: the ASTRAL score. Neurology. 2012;78(24):1916-1922. PMID: 22649218 https://doi.org/10.1212/WNL.0b013e318259e221

34. Stinear CM, Byblow WD, Ackerley SJ, Smith MC, Borges VM, Barber PA. PREP2: A biomarker-based algorithm for predicting upper limb function after stroke. Ann Clin Transl Neurol. 2017;4(11):811-820. PMID: 29159193 https://doi.org/10.1002/acn3.488

35. Hoonhorst MHJ, Nijland RHM, van den Berg PJS, Emmelot CH, Kollen BJ, Kwakkel G. Does Transcranial Magnetic Stimulation Have an Added Value to Clinical Assessment in Predicting Upper-Limb Function Very Early After Severe Stroke? Neurorehabil Neural Repair. 2018;32(8):682-690. PMID: 29972088 https://doi.org/10.1177/1545968318785044

36. Smith MC, Barber PA, Stinear CM. The TWIST Algorithm Predicts Time to Walking Independently After Stroke. Neurorehabil Neural Repair. 2017;31(10-11):955-964. PMID: 29090654 https://doi.org/10.1177/154 5968317736820

37. Galovic M, Stauber AJ, Leisi N, Krammer W, Brugger F, Vehoff J, et al. Development and Validation of a Prognostic Model of Swallowing Recovery and Enteral Tube Feeding After Ischemic Stroke. JAMA Neurol. 2019;76(5):561-570. PMID: 30742198 https://doi.org/10.1001/ jamaneurol.2018.4858

38. Salvalaggio S, Boccuni L, Turolla A. Patient's assessment and prediction of recovery after stroke: a roadmap for clinicians. Arch Physiother. 2023;13(1):13. PMID: 37337288 https://doi.org/10.1186/s40945-023-00167-4

39. Piron L, Piccione F, Tonin P, Dam M. Clinical correlation between motor evoked potentials and gait recovery in poststroke patients. Arch Phys Med Rehabil. 2005;86(9):1874-1878. PMID: 16181957 https://doi. org/10.1016/j.apmr.2005.03.007

40. Sivaramakrishnan A, Madhavan S. Absence of a Transcranial Magnetic Stimulation-Induced Lower Limb Corticomotor Response Does Not Affect Walking Speed in Chronic Stroke Survivors. Stroke. 2018;49(8):2004-2007. PMID: 29986928 https://doi.org/10.1161/ STR0KEAHA.118.021718

41. Feng W, Plow EB, Paik N-J. Transcranial magnetic stimulation for poststroke motor recovery: What we have learned. Stroke. 2023;54(8):1972-1973. PMID: 37345547 https://doi.org/10.1161/ strokeaha.123.043536

7. Buetefisch CM, Haut MW, Revill KP, Shaeffer S, Edwards L, Barany DA, et al. Stroke Lesion Volume and Injury to Motor Cortex Output Determines Extent of Contralesional Motor Cortex Reorganization. Neurorehabil Neural Repair. 2023;37(2-3):119-130. PMID: 36786394 https://doi. org/10.1177/15459683231152816

8. Soulard J, Huber C, Baillieul S, Thuriot A, Renard F, Aubert Broche B, et al. Motor tract integrity predicts walking recovery: A diffusion MRI study in subacute stroke. Neurology. 2020;11;94(6):e583-e593. PMID: 31896618 https://doi.org/10.1212/WNL.0000000000008755

9. Okamoto Y, Ishii D, Yamamoto S, Ishibashi K, Wakatabi M, Kohno Y, et al. Relationship Between Motor Function, DTI, and Neurophysiological Parameters in Patients with Stroke in the Recovery Rehabilitation unit. J Stroke Cerebrovasc Dis. 2021;30(8):105889. PMID: 34062310 https:// doi.org/10.1016/j.jstrokecerebrovasdis.2021.105889

10. Bastings EP, Greenberg JP, Good DC. Hand motor recovery after stroke: a transcranial magnetic stimulation mapping study of motor output areas and their relation to functional status. Neurorehabil Neural Repair. 2002;16(3):275-282. PMID: 12234089 https://doi.org/10.1177/1545968 02401105207

11. Bembenek JP, Kurczych K, Karli Nski M, Czlonkowska A. The prognostic value of motor-evoked potentials in motor recovery and functional outcome after stroke - a systematic review of the literature. Funct Neurol. 2012;27(2):79-84. PMID: 23158578

12. Van Kuijk AA, Pasman JW, Hendricks HT, Zwarts MJ, Geurts ACH. Predicting hand motor recovery in severe stroke: the role of motor evoked potentials in relation to early clinical assessment. Neurorehabil Neural Repair. 2019;23(1):45-51. PMID: 18794218 https://doi.org/10.11 77/1545968308317578

13. Karatzetzou S, Tsiptsios D, Terzoudi A, Aggeloussis N, Vadikolias K. Transcranial magnetic stimulation implementation on stroke prognosis. Neurol Sci. 2022;43(2):873-888. PMID: 34846585 https://doi.org/ 10.1007/s10072-021-05791-1

14. Glize B, Bigourdan A, Villain M, Munsch F, Tourdias T, de Gabory I, et al. Motor evoked potential of upper-limbs is predictive of aphasia recovery. Aphasiology. 2019;33(1):105-120. https://doi.org/10.1080/02687038.20 18.1444137

15. Smith MC, Stinear CM. Transcranial magnetic stimulation (TMS) in stroke: ready for clinical practice? J Clin Neurosci. 2016;31:10-14. PMID: 27394378 https://doi.org/10.1016/joocn.2016.01.034

16. Kostenko EV, Kashezhev AG, Nakhrapov DI, Pogonchenkova IV. Possibilities neuroimaging and neurophysiological research methods to objectify rehabilitation potential in patients with ischemic stroke (analytical review of the literature). Medical Council. 2023;(10):32-40. (In Russ.). https://doi.org/10.21518/ms2023-190

17. Boyd LA, Hayward KS, Ward NS, Stinear CM, Rosso C, Fisher RJ, et al. Biomarkers of stroke recovery: Consensus-based core recommendations from the Stroke Recovery and Rehabilitation Roundtable. Int J Stroke. 2017;12(5):480-493. PMID: 28697711 https://doi.org/10.1177/1747493 017714176

18. Rosso C, Lamy C-J. Prediction of motor recovery after stroke: being pragmatic or innovative? Curr Opin Neurol. 2020;33(4):482-487. PMID: 32657889 https://doi.org/10.1097/WC0.0000000000000843

19. Jo JY, Lee A, Kim MS, Park E, Chang WH, Shin Y, et al. Prediction of motor recovery using quantitative parameters of motor evoked potential in patients with stroke. Ann RehabilMed. 2016;40(5):806-815. PMID: 27847710 https://doi.org/10.5535/arm.2016.4a5.806

20. Bembenek JP, Kurczych K, Klysz B, Cudna A, Antczak J, Czlonkowska A. Prediction of Recovery and Outcome Using Motor Evoked Potentials and Brain Derived Neurotrophic Factor in Subacute Stroke. J Stroke Cerebrovasc Dis. 2020;29(11):105202. PMID: 33066924 https://doi. org/10.1016/j.jstrokecerebrovasdis.2020.105202

21. Hwang P, Sohn MK, Jee S, Lee H. Transcranial motor evoked potentials of lower limbs can prognosticate ambulation in hemiplegic stroke patients. Ann Rehabil Med. 2016;40(3):383-391. PMID: 27446774 https://doi.org/10.5535/arm.2016.4a3.383

iНе можете найти то, что вам нужно? Попробуйте сервис подбора литературы.

22. Vucic S, Chen KH S, Kiernan MC, Hallett M, Benninger DH, Di Lazzaro V, et al. Clinical diagnostic utility of transcranial magnetic stimulation in neurological disorders. Updated report of an IFCN committee. Clin Neurophysiol. 2023;150:131-175. PMID: 37068329 https://doi. org/10.1016/j.clinph.2023.03.010

23. Foltys H, Krings T, Meister IG, Sparing R, Boroojerdi B, Thron A, et al. Motor representation in patients rapidly recovering after stroke: a functional magnetic resonance imaging and transcranial magnetic stimulation study. Clin Neurophysiol. 2003;114(12):2404-2415. PMID: 14652101 https://doi.org/ 10.1016/s1388-2457(03)00263-3

24. Hoonhorst MHWJ, Kollen BJ, van den Berg PSP, Emmelot CH, Kollen BJ, Kwakkel G. How reproducible are transcranial magnetic stimulation-induced MEPs in subacute stroke? J Clin Neurophysiol. 2014;31(6):556-562. PMID: 25233245 https://doi.org/10.1097/WNP.0000000000000114

25. McDonnell MN, Stinear CM. TMS measures of motor cortex function after stroke: a meta-analysis. Brain Stimul. 2017;10(4):721-734. PMID: 28385535 https://doi.org/10.1016Zj.brs.2017.03.008

26. Cavaleri R, Schabrun SM, Chipchase LS. The number of stimuli required to reliably assess corticomotor excitability and primary motor cortical representations using transcranial magnetic stimulation (TMS): a systematic review and meta-analysis. Syst Rev. 2017;6;6(1):48. PMID: 28264713 https://doi.org/10.1186/s13643-017-0440-8

27. Grefkes C, Fink GR. Recovery from stroke: current concepts and future perspectives. Neurol Res Pract. 2020;2:17. PMID: 33324923 https://doi. org/10.1186/s42466-020-00060-6

28. Ward NS, Brown MM, Thompson AJ, Frackowiak RS. Neural correlates of outcome after stroke: a cross-sectional fMRI study. Brain. 2003;126(6):1430-1448. PMID: 12764063 https://doi.org/10.1093/ brain/awg145

29. Keser Z, Buchl SC, Seven NA, Markota M, Clark HM, Jones DT, et al. Electroencephalogram (EEG) With or Without Transcranial Magnetic Stimulation (TMS) as Biomarkers for Post-stroke Recovery: A Narrative Review. Front Neurol. 2022;13:827866. PMID: 35273559 https://doi. org/10.3389/fneur.2022.827866

30. Wlodarczyk L, Cichon N, Saluk-Bijak J, Bijak M, Majos A, Miller E. Neuroimaging Techniques as Potential Tools for Assessment of Angiogenesis and Neuroplasticity Processes after Stroke and Their Clinical Implications for Rehabilitation and Stroke Recovery Prognosis. J Clin Med. 2022;28;11(9):2473. PMID: 35566599 https://doi.org/10.3390/ jcm11092473