CC BY
146
Вестник ДВО РАН. 2008. № 1
Г.Н.ГАНИН
Пороговый эффект у беспозвоночных при миграции тяжелых металлов в трофической цепи почва-педобионты
На фактическом материале проанализированы зависимости содержания Pb, Zn, Co, Sr, Cd и Hg в биомассе индикаторных групп беспозвоночных от концентрации этих поллютантов в почве и потенциальных жертвах. Обсуждены возможные причины концентрирования и аккумуляции некоторых металлов у сапрофагов в биогео-химической трофической цепи почва—педобионты в условиях экологически чистых и загрязненных территорий. Введены величины, дополнительно характеризующие тест-объекты, продемонстрированы биоиндикационные возможности разных видов мезофауны, которые важно учитывать при нормировании загрязнения почвы.
Threshold effect of invertebrates under migration of heavy metals in soil—pedobionts system. G.N.GANIN (Institute for Water and Ecological Problems, FEB RAS, Khabarovsk).
Dependence of Pb, Zn, Co, Sr, Cd and Hg concentrations in biomass of earth-worms, mollusks and beetles model species on the content of these elements in soils and potential preys has been shown on a factual material. Possible reasons of concentration and accumulation of some metals in saprophages in biogeochemical trophic system «soil-pedobionts» in conditions of ecologically clean and polluted territories have been analyzed. The law «all or nothing» can be useful for studying mechanisms of heavy metals accumulation in invertebrate pedobionts and for pollution biomonitoring as a whole. Bioindicative potentialities of mesofauna invertebrates, which should be taken into account when forming permissible concentrations for soils, have been demonstrated.
В экотоксикологических исследованиях много внимания уделяется особенностям накопления тяжелых металлов (ТМ) в организмах почвенных беспозвоночных животных. Исследуются биохимические и цитологические механизмы аккумуляции и детоксикации поллютантов на уровне организма, экологические механизмы устойчивости почвенной биоты к загрязнению на уровне популяций [3, 4, 12 и др.], приводятся данные по содержанию ТМ у наиболее массовых видов беспозвоночных мезофауны Приамурья [7]. Установлено, что популяции, локализованные в разных частях ареала, могут иметь достоверные различия по концентрациям одного и того же металла, что характеризует емкость вида-биоиндикатора [6]. Показано, что на неосвоенных территориях подобные различия контролируются в первую очередь геохимическим фоном [20].
Однако зависимость концентрации металла в биомассе педобионтов от его содержания в почве в силу ряда причин не всегда носит линейный характер даже при безбарьерном типе накопления [1, 17]. Эта проблема рассмотрена нами на примере ТМ с различной экологической характеристикой.
Цель работы - выявление причин формирования разных типов накопления свинца, цинка, кобальта, стронция, кадмия и ртути в биогеохимической трофической цепи поч-ва-педобионты на экологически чистых и загрязненных участках, введение ряда новых величин, дополнительно характеризующих в этой связи тест-объекты, а также демонстрация биоиндикационных возможностей разных групп мезофауны.
Материал собран в горной части охраняемых (Хинганский, Большехехцирский, Ком -сомольский заповедники) и осваиваемых территорий юга российского Дальнего Востока (43-51о с.ш., 131-140° в.д.) в лиственничных (горные буротаежные почвы), смешанных
ГАНИН Геннадий Николаевич - кандидат биологических наук (Институт водных и экологических проблем ДВО РАН, Хабаровск).
хвойно-широколиственных и широколиственных лесах (горные бурые лесные почвы) среднего и нижнего Амура, где отсутствуют техногенные источники загрязнения. Часть образцов собрана на городской территории с повышенным содержанием ртути в почве. В каждой географической точке пробы отбирались в 4-10 местах.
Отбор проб педобионтов проводили в течение трех вегетационных периодов. Собранных беспозвоночных несколько суток содержали без пищи, затем подсушивали в бюксах на золе и доставляли в лабораторию [8], где выдерживали при 105оС до постоянной массы и растирали в агатовой ступке. Образцы подвергали озолению в муфельной печи при 450оС. Содержание РЬ, С4 2п, Со, 8г в почве (валовое) и в беспозвоночных определяли атомно-абсорбционной спектрометрией с атомизацией в низкотемпературном пламени, содержание Н§ - методом холодного пара. Объем проанализированного материала - более 100 образцов (около 600 элементоопределений).
Широко распространенные модельные виды подстилочных беспозвоночных, герпето-бионтов и геобионтов в каждой точке учета представлены выборкой от нескольких десятков до нескольких сотен экземпляров. Объем выборки определялся необходимостью репрезентативной характеристики местной популяции животных (т.е. зависел от ее плотности), а также минимальным размером пробы, необходимой для проведения конкретного химического анализа.
Подсчет дисперсии и коэффициент вариации концентраций элементов в анализируемых образцах модельных видов педобионтов с заповедных территорий показал, что ошибка складывается из трех составляющих: индивидуальная изменчивость, размер навески, возраст особи [5]. Поскольку в особях одного вида, собранных в одной точке и в одно время, может наблюдаться достоверный разброс концентраций ТМ, размер анализируемой пробы и количество экземпляров в ней должны быть одинаковы или сопоставимы. Это позволяет минимизировать ошибку, связанную с индивидуальной изменчивостью. В чистых почвах у педобионтов с возрастом (т.е. с ростом биомассы) накопления анализируемых элементов не происходит, что дает возможность использования для биоиндикаци-онных целей любой возрастной группы.
Данные подвергались статистической обработке в пакете 81аИ8Йса 5.0 Юг Windows. Ошибка средней составляет 5%, коэффициент вариации в пробах по анализируемым элементам - 10-17%.
Эколого-геохимическая классификация ТМ дана по работе [14]: микроэлементы - РЬ, 2п, Со, экологические примеси - 8г, абиогены - Cd и Н^. Балансовый подход к миграции элементов по пищевым цепям [12], а также закон «все или ничего» Х.Боулича в формулировке «слабые воздействия могут не вызывать у природных систем ответных реакций до тех пор, пока, накопившись, они не приведут к развитию бурного динамического процесса» (цит. по: [15]), оказались полезными при исследовании поставленной проблемы.
В ходе исследований выявлены колебание концентраций РЬ, 2п, Со, 8г и неизменность содержания Cd и Н§ в почвах обследованных участков (см. таблицу, рис. 1). Эти данные согласуются с литературными [2, 11]. Установлено также, что изучаемые элементы в цепи почва-педобионты ведут себя по-разному.
С повышением в почве заповедников концентрации РЬ, 2п, Со, 8г происходит ее рост в биомассе малощетинковых червей-детритофагов Eisenia поМешкюЖ У других педобионтов - брюхоногих моллюсков-фитосапрофагов Bradybaena шаасЫ увеличивается только содержание РЬ, 2п. У тех и других животных отмечается повышение концентрации Cd, при том что его концентрация в почве практически не меняется. Последнее, вероятно, представляет собой пассивное накопление доступных форм этого элемента. Примечательно, что коэффициент биологического поглощения кадмия больше 1, хотя элемент считается абиогенным [14]. Возможно, это объясняется металлогенией района исследований [9, 10].
Доступность изучаемых металлов, существующих в почве в виде водорастворимых форм, для организмов - важный эколого-геохимический фактор, обусловленный такими
№ Видовое название Вариант Биомасса Почва*
Arthropoda
Жуки-хищники
1 Carabus billbergi Большехехцирский заповедник, с.ш. 48,2°, в.д. 135° 0,05 0,16 /.0,01-0,31
2 Carabus vietinghoffi То же 0,05 0,16 / 0,01-0,31
3 Carabus hummeli Хинганский заповедник, с.ш. 49°, в.д. 131° 0,05 0,16 /.0,01-0,31
Многоножки-фитосапрофаги
4 Skleroprotopus coreanus То же 0,03 0,16 / 0,01-0,31
Mollusca
Брюхоногие-фитосапрофаги
5 Bradybaena ussuriensis Большехехцирский заповедник, с.ш. 48,2°, в.д. 135° 0,03 0,16 / 0,01-0,31
6.1 Bradybaena maacki То же 0,05 0,16 / 0,01-0,31
6.2 B. maacki Комсомольский заповедник, с.ш. 51o, в.д. 138o 0,05 0,16 / 0,01-0,31
6.3 B. maacki Хр. Сихотэ-Алинь, с.ш. 51,5o, в.д.МО“ 0,08 0,20 / 0,13-0,27
6.4 B. maacki То же, с.ш. 46,8o, в.д. 135,5o 0,08 0,20 / 0,13-0,27
6.5 B. maacki То же, с.ш. 42,8o, в.д. 133o 0,08 0,20 / 0,13-0,27
6.6 B. maacki Хинганский заповедник, с.ш. 49o, в.д. 131o 0,03 0,16 / 0,01-0,31
7 Discus pauper То же 0,05 0,16 / 0,01-0,31
Annelida
Земляные черви-детритофаги
8.1 Eisenia nordenskioldi Хинганский заповедник, с.ш. 49°, в.д. 131° 0,13 0,16 / 0,01-0,31
8.2 E. nordenskioldi Большехехцирский заповедник, с.ш. 48,2°, в.д. 135° 0,22 0,16 / 0,01-0,31
8.3 E. nordenskioldi Вблизи города, с.ш. 48,2°, в.д. 135° 0,25 0,23
8.4 E. nordenskioldi Центр города 1,82 0,27 / 0,22-0,31
Земляные черви-фитосапрофаги
9.1 Drawida ghilarovi Большехехцирский заповедник, с.ш. 48,2°, в.д. 135° 0,14 0,16 / 0,01-0,31
9.2 D. ghilarovi Комсомольский заповедник, с.ш. 51°, в.д. 138° 0,15 0,16 / 0,01-0,31
9.3 D. ghilarovi Приэворонье, с.ш. 51,5°, в.д. 136,5° 0,03 0,05 / 0,01-0,08
Эпифитные лишайники**
10 Cetraria braunsiana Большехехцирский заповедник, с.ш. 48,2°, в.д. 135° 0,05 -
11 Lobaria isidiophora То же 0,02 -
12 Sticta wrighti То же 0,02 -
* По данным работы [22]. ** По данным работы [21]. В числителе - среднее, в знаменателе - диапазон кон-
центраций. Прочерк - нет данных.
30
25 --
20
10
Pb
L L
Карапча Соснинский
L L LІ
Т аланда
350
300
250
200
150
100
50
0
10
9
8
7
6
5
4
3
2
1
0
Таланда Соснинский Золотой Карапча
Таланда Соснинский Золотой Карапча
Таланда Соснинский Золотой
Соснинский Т аланда Золотой
Рис. 1. Изменение содержания тяжелых металлов (ppm) в тест-объектах: B. maackii (черные столбики), E. nordenskioldi (серые столбики) и почвенный фон (кривая). По оси абсцисс - места отбора проб на экологически чистых участках заповедников, по оси ординат - концентрация элемента в сухой биомассе
почвенными характеристиками, как содержание органического вещества, кислотность, вла-гоемкость и др. [17]. Ранее было показано, что микробиальное звено в трофической цепи наземных экосистем, являясь облигатным, также регулирует миграцию токсикантов и их
15
5
0
эффекты в почве [13]. Поэтому здесь будет рассмотрена биодоступная часть содержащихся в почве ТМ, которая в местах отбора проб потенциально одинакова и для червей, и для моллюсков.
Для определения Hg образцы собраны как на заповедных, так и на загрязненных участках. Здесь тест-объектами, связанными друг с другом по трофической цепи, выступали земляные черви двух видов, брюхоногие моллюски и многоножки-фитосапрофаги четырех видов, а также жуки-хищники трех видов. Для сравнения привлечены результаты по эпифитным лишайникам как объекту, не связанному с почвенным ярусом [21]. При относительно стабильной концентрации Hg в почве диапазон ее концентраций в биомассе составляет два порядка (см. таблицу), причем содержание в биомассе относительно почвы может быть как меньше, так и больше в 10 раз. Анализ этих данных позволил выделить три фактора, соподчиненно определяющих содержание ртути в беспозвоночных.
1. Видоспецифичность. Верхний предел содержания Hg, при котором сохраняется физиологическая норма организма, видоспецифичен, определяется способностью конкретного вида животного к абсорбции ртути. Нижний предел одинаков у всех тест-объектов на уровне популяции, рода, семейства, класса, типа и царства. Это связано с абиогенностью элемента и его фоновым содержанием.
2. Средоспецифичность. Содержание Hg в биомассе определяется средой непосредственного обитания вида. У напочвенных беспозвоночных (N° 1-7), мало контактирующих с органоминеральными компонентами почвы, концентрации ртути приблизительно одинаковы. У геобионтов (№ 8, 9), для которых характерен тесный контакт с почвой, содержание этого металла в некоторых случаях почти на порядок выше. Очевидно, что оно зависит от концентрации разных форм ртути (как органических, так и неорганических) в почве. Таким образом, в геобионтах пассивно могут накапливаться подвижные формы этого абиогенного элемента.
3. Трофоспецифичность. Содержание Hg в хищниках / потребителях зависит от их рациона (известная модель «хищник-жертва»). Это хорошо иллюстрируется на земляных червях разных трофических групп (№ 8.1-8.4 и 9.1-9.3). Если в рационе червей повышенное содержание ртути, она вступает в комплексы с белками, накапливается и передается на следующий трофический уровень. Примером могут служить черви E. nordenskioldi (№ 8.4), которые питаются микробной массой детрита городской почвы с повышенным содержанием биодоступных форм этого поллютанта. Однако если содержание ртути в рационе низкое (что связано и с частотой встречаемости объекта потребления), ее накопление по трофической цепи не происходит. Это можно видеть на следующих примерах (см. таблицу): потенциальные жертвы S. coreanus, D. pauper ^ потенциальный хищник C. hummeli (Хинганский заповедник); Bradybaena spp., E. nordenskioldi, D. ghilarovi ^ Carabus spp. (Большехехцирский заповедник).
Выделенные факторы, как представляется, применимы для всех эколого-геохимиче-ских групп металлов. Анализируя полученные результаты, важно обсудить следующее.
А. Л. Ковальским (1969; цит. по: [1, 10]) установлено, что зависимость между содержанием физиологически необходимых химических элементов в почве и растениях можно выразить адсорбционной кривой. Он выделил три диапазона содержания химического элемента в питательной среде: I - малого содержания; II - переходный; III - большого содержания и показал, что диапазоны малых и больших содержаний химических элементов в почве и растении следует рассматривать как две независимые друг от друга однородные статистические совокупности.
Это общая закономерность. Она, как нам кажется, справедлива и для других постоянных обитателей почвы, в том числе для ряда крупных беспозвоночных [13].
В диапазоне I, при малом содержании химического элемента, в соответствии с правилом минимума Либиха организм поглощает все имеющееся количество доступных форм необходимого для него вещества (этап концентрирования). Уменьшение количества
элемента в почве приводит к уменьшению его содержания в педобионте. В этом диапазоне в условиях нижней физиологической нормы развитие организма и его химический состав напрямую зависят от геохимической среды как от лимитирующего фактора. Важно подчеркнуть: этап концентрирования отсутствует у абиогенных элементов.
В диапазоне III концентрирование в некоторых случаях может продолжаться. Химический состав педобионтов в основном зависит от их биологических особенностей и физиологической роли данного элемента. Геохимическая среда в этой ситуации не является лимитирующим фактором, и потому в организме начинают срабатывать механизмы регуляции. Количество поглощаемого химического элемента, колебания уровня металла в организме являются результатом физиолого-биохимических перестроек в ходе естественного развития [16]. Большую роль здесь играет присутствие в среде других элементов, их химическое сродство (например, стронций и кальций для беспозвоночных калькофи-лов) и особенно их количественное соотношение. В итоге колебание уровня ТМ в почве в диапазоне III не способно индицироваться тест-объектами в силу существования у них гомеостатических механизмов.
В диапазоне II («переходном») эти зависимости или не проявляются, или неустойчивы.
Данные по Sr и Co (рис. 1) показывают, что один и тот же градиент значений элемента в почве является для моллюсков диапазоном большого содержания (его концентрация в биомассе не меняется), для червей же - еще и малого содержания (концентрация металла в биомассе сначала нарастает). По Pb и Zn моллюски и черви находятся в диапазоне малого содержания элемента в среде обитания. У тестовых животных в пределах физиологической нормы (емкости биоиндикатора) отмечается рост концентрации этих металлов в соответствии с их градиентом в почве.
В дополнение к трем обозначенным А.Л.Ковальским диапазонам нами предлагается еще один (IV) - диапазон аномально повышенного содержания химического элемента в почве (рис. 2). При этих условиях организм оказывается в среде концентраций, больших предельной. Доза поллютанта, попадающего в организм, проходит пороговую точку, за которой его поступление опережает выведение, и в результате начинается этап аккумуляции - накопление в неактивной форме. Такое депонирование возможно для всех групп элементов. В нашем случае это видно на примере абиогенных кадмия и ртути (см. таблицу, рис. 1).
Важно отметить, что реакция тест-объектов на этапе аккумуляции различна. Так, наибольшее содержание свинца в почве не вызывает эффекта у моллюсков, в то время как у червей отмечается резкий скачок концентрации этого металла в биомассе (рис. 1). По нашим данным [7, 8] олигохеты E. nordenskioldi имеют исходно более низкие концентрации ряда металлов-микроэлементов, чем множество других видов беспозвоночных, в том числе моллюски. При этом у червей в местах отбора проб вдвое чаще, чем у моллюсков, отмечалось устойчивое повышение содержания этих ТМ - значит, E. nordenskioldi в диапазоне IV индицирует вдвое большее число повышенных концентраций исследуемых металлов.
Рис. 2. Кривая зависимости содержания тяжелых металлов в педобионтах (по вертикали) от содержания в почве (по горизонтали): I - диапазон малого содержания химического элемента в почве, II - диапазон переходного содержания, III - диапазон большого содержания, IV - диапазон аномально повышенного содержания
Исходя из сказанного можно утверждать: в случае загрязнения почвы у почвенных беспозвоночных с наименьшими фоновыми (равно как и физиологичными) концентрациями РЬ, 2п, Со и 8г раньше других повышается уровень этих ТМ в биомассе и проявляются иные признаки интоксикации. Именно такие беспозвоночные являются наиболее чувствительными индикаторами на изменения как техногенного, так и природного содержания металлов в почве. Это имеет определяющее значение для ранней индикации загрязнения ТМ и должно учитываться при нормировании ПДК для почвы. Выбор перспективных пе-добионтов по конкретным металлам и в конкретных условиях возможен на основе так называемых рядов чувствительности тест-объектов [8].
Такое утверждение в самом общем виде может быть обосновано следующим образом. Балансовый подход миграции элементов по трофической цепи подразумевает, что
где Бг - доза поллютанта, зарегистрированная тест-объектом; Бо - доза поллютанта, попавшая в него; (Эе + Бш) - дозы поллютанта: соответственно выведенная из тест-объекта и обезвреженная организмом (вовлеченная в его нормальные биохимические циклы);
- пороговая доза поллютанта, с которой его поступление начинает опережать выведение.
Известно также, что доза поступающего вещества должна быть согласованной со скоростью его выведения из организма, чтобы сохранялся баланс [12, 16]. Если поступление опережает выведение, баланс нарушается. Чем больше поступившая (накопившаяся) доза поллютанта относительно его содержания в биомассе, тем интенсивнее нарушается баланс и тем быстрее проявляются фиксируемые признаки интоксикации. Это может быть выражено как
где Cb - содержание поллютанта в биомассе тест-объекта; Fme - поток элемента через тест-объект, измеряется в долях единицы.
При этом очевидно, что чем выше значение Fme, тем интенсивнее проходит интоксикация, что и отмечается в нашем случае с земляными червями. Поступающая доза металла рассчитывается по показателям пищевой активности конкретных видов педобионтов в исследуемом биотопе [6].
Например, Fpb червей > Fpb моллюсков (0,1/5 > 0,1/10, соответственно). Действительно, у земляных червей, как показывают эксперименты [19], раньше проявляются признаки интоксикации. Они являются более чувствительными тест-объектами в отношении свинца, чем моллюски: при загрязнении почвенного яруса у них первых отмечается рост концентрации этого металла в биомассе, они первыми и погибают. С момента, когда емкость биоиндикатора в диапазонах I-IV исчерпана, а процесс поступления поллютанта продолжается, как это бывает в условиях хронического загрязнения, начинаются нарушения нормальных биохимических процессов в организме на уровне клетки [4]. Очевидно, у олигохет раньше других включается механизм закона «все или ничего».
С использованием этих обозначений понятие «порог чувствительности биоиндикатора» [20] - это минимальная накопившаяся доза поллютанта D min в диапазоне IV, способная вызвать фиксируемые признаки интоксикации тест-объекта. Такая доза соответствует наименьшей разнице попавшего Dth и выведенного / обезвреженного количества поллютанта. Чем меньше эта разница, тем ниже порог и тем чувствительнее биоиндикатор. Являясь мерой чувствительности тест-объекта, этот параметр для межвидового сравнения может быть выражен относительной величиной
D = D - (D + D ),
г o v e m'7
D - (D + D ) > 0, когда D > D., ,
o 4 e m' 7 o — th 7
(1)
(2)
F = ID., - (D + Dm)] / C
(3)
(4)
S = [D - (D + D )] / D ,
th e m o
(5)
(6)
или S = D min / D .
г o'
Величина S измеряется в долях единицы: чем меньше ее значение, тем чувствительнее тест-объект.
Ранее другими исследователями было показано наличие двух стратегий взаимоотношения водных моллюсков с металлами [18].
Аналогичная картина, как видим, и у педобионтов.
1. Биоконцентрирование - способность организма концентрировать в себе определенные химические элементы из окружающей среды. Регулируется на уровне транспортных потоков. Определяется биофильностью элемента и его физиологичными нормами. При этом Do < Dth и содержание металла в организме не достигает верхних предельных концентраций. На абиогенные элементы биоконцентрирование не распространяется.
2. Биоаккумуляция - рост концентрации элемента в организме выше физиологичного значения, т.е. процесс накопления металла. При этом Do > Dth. Регуляция направлена на депонирование элемента в неактивной форме. Когда содержание поллютанта в организме достигает верхних предельных концентраций, емкость биоиндикатора исчерпывается и начинаются необратимые изменения. Это проходит исключительно в условиях загрязнения или геохимических аномалий. Биоаккумуляция возможна для всех групп химических элементов.
Вторая стратегия реализуется начиная с какой-то предельной концентрации поллютанта в среде обитания. В водной токсикологии используется индекс критической концентрации аккумуляции [18], а для почв это эффект-ориентированные величины критических концентраций NOEC и EC (на адсорбционной кривой в диапазоне IV), после которых проявляются видимые признаки интоксикации педобионтов [23]. Реакция на такую концентрацию вещества в почве видоспецифична для каждого тест-объекта и конкретного металла.
Подытоживая обсуждение полученных результатов, можно сделать ряд выводов.
1. Выделяются три фактора, соподчиненно определяющие содержание металла в крупных педобионтах: видо-, средо- и трофоспецифичность.
2. Зависимость между содержанием ТМ в беспозвоночных и среде их постоянного обитания выражается адсорбционной кривой. Уровень металла в биомассе может быть индикатором загрязнения лишь после прохождения пороговой точки на этапе аккумуляции при достижении в почве эффект-ориентированных критических концентраций. В экологически чистых условиях и вне геохимических аномалий металлы, содержащиеся в организмах животных, по трофической цепи не накапливаются.
3. Различаются две стратегии взаимоотношений педобионтов с ТМ: биоконцентрирование - определяется биофильностью элемента и его физиологичными нормами, на абиогены не распространяется; биоаккумуляция - накопление поллютанта, проходящее исключительно в условиях техногенного загрязнения или геохимических аномалий, распространяется на все группы металлов.
4. Одно и то же содержание элемента в почве по-разному воздействует даже на трофически близких педобионтов. У геобионтов детритофагов с наименьшей фоновой (физиологичной) концентрацией металла раньше других наступает этап аккумуляции в случае почвенного загрязнения. Такие животные являются наиболее чувствительными биоиндикаторами, что выражается в значениях величины S. Выбор вида беспозвоночного для конкретных условий индикации возможен на основе рядов чувствительности тест-объектов.
Полученные данные важно учитывать при разработке экологического нормирования техногенного загрязнения почвы и биологическом мониторинге поллютантов.
ЛИТЕРАТУРА
1. Башкин В.Н., Касимов Н.С. Биогеохимия. М.: Науч. мир, 2004. 648 с.
2. Боровая С.А., Лонгвинчук В.И. Тяжелые металлы в почвах Приморского края // Микробиологические особенности биогеохимии, генезиса, плодородия, мониторинга и санации почв Дальнего Востока России. Владивосток, 2005. С. 127-130.
3. Бутовский Р.О. Тяжелые металлы в наземных членистоногих. 1. Ракообразные, паукообразные, губоногие, кивсяки // Агрохимия. 1993. № 5. С. 104-112.
4. Ван Страален Н.М., Донкер М.Х., Покаржевский А.Д. Механизмы адаптации почвенных членистоногих при загрязнении окружающей среды тяжелыми металлами // Биоиндикация радиоактивного загрязнения / под ред. Д.А.Криволуцкого. М.: Наука, 1999. С. 281-297.
5. Ганин ГН. Биоиндикация заповедных и освоенных территорий наземных экосистем российского Дальнего Востока (на примере педобионтов) // Материалы к юбилейным датам: 85 лет со дня рождения А.С.Хоментовского. Хабаровск: ХНЦ ДВО РАН, 1993. С. 46-47.
6. Ганин ГН. Почвенные животные Уссурийского края. Владивосток; Хабаровск: Дальнаука, 1997. 160 с.
7. Ганин Г.Н. Тяжелые металлы в почвенных беспозвоночных заповедников российского Дальнего Востока // Экология. 1995. № 5. С. 368-372.
8. Ганин Г. Н. Уровень содержания тяжелых металлов в почвенных беспозвоночных животных с заповедных территорий Приамурья // Биогеохимическая экспертиза состояния окружающей среды. Владивосток: Дальнаука, 1993. С. 115-128.
9. Ивашов П. В. Биогеохимическая индикация оловянной минерализации. М.: Наука, 1987. 246 с.
10. Ивлев А.М. Биогеохимия. М.: Высш. шк., 1986. 127 с.
11. Кот Ф.С. Рассеянные металлы в горных бурых лесных и горных буротаежных почвах Среднего Амура // Геохимические и биогеохимические процессы в экосистемах Дальнего Востока. Вып. 9. Владивосток: Дальнаука, 1999. С. 69-74.
12. Покаржевский А.Д. Геохимическая экология наземных животных. М.: Наука, 1985. 300 с.
13. Покаржевский А.Д., Ван Страален Н.М., Филимонова Ж.В., Зайцев А.С., Бутовский Р.О. Трофическая структура экосистем и экотоксикология почвенных организмов // Экология. 2000. № 3. С. 211-218.
14. Покаржевский А.Д. Экосистемный круговорот и эколого-геохимическая классификация элементов // Биология почв Северной Европы / ИЭМЭЖ им. А.Н.Северцова. М.: Наука, 1988. С. 72-84.
15. Реймерс Н. Ф. Природопользование: словарь-справочник. М.: Мысль, 1990. 637 с.
16. Сравнительная физиология животных. Т 1 / под ред. C.L.Prosser. М.: Мир, 1977. 570 с.
17. Филимонова Ж.В., Покаржевский А.Д., Зайцев А.С., Криволуцкий Д.А., Фергуф С.К. Экологические механизмы устойчивости почвенной биоты к загрязнению металлами // Докл. АН. 2000. Т. 370, № 4. С. 571-573.
18. Челомин В.П., Бельчева Н.Н., Захарцев М.В. Биохимические механизмы толерантности мидии к тяжелым металлам // Биология моря. 1998. Т. 24, № 5. С. 319-325.
19. Earthworms in ecotoxicology / ed. K. van Gestel. Utrech: Free University, 1992. 197 p.
20. Ganin G.N. Biogeochemical indication for protected and developed territories (on the example of soil invertebrates) // Sci. Tot. Envir. Suppl. 1993. Pt 1. P. 217-223.
21. Ganin G.N., Kot F.S., Dedov A.V., Adnagulov E.V. Biological monitoring of protected territories in the Russian Far East // Archiwum ochrony srodowiska. Pt 3-4/1995 / Polska Akademia Nauk. Warszawa, 1996. P. 141-149.
22. Kot F.S., Matyushkina L.A. Mercury in the soils of the Middle Amur Lowland // Agricultural Chemistry. 1997. Vol. 1, N 1. P. 84-88.
23. OECD (Organisation for Economic Development): Guideline for testing of chemicals N 207. Earthworm acute toxicity test. Paris, 1984.
