CC BY
305
Известия ТИНРО
2011 Том 166
ТЕХНОЛОГИЯ ОБРАБОТКИ ГИДРОБИОНТОВ
УДК 582.26-119.2
Э.А. Титлянов1, Т.В. Титлянова1, О.С. Белоус2*
1 Институт биологии моря им. А.В. Жирмунского ДВО РАН,
690041, г. Владивосток, ул. Пальчевского, 17;
2 Тихоокеанский институт биоорганической химии ДВО РАН,
690022, просп. 100-летия Владивостока, 159
ПОЛЕЗНЫЕ ВЕЩЕСТВА МОРСКИХ ЗЕЛЕНЫХ МАКРОВОДОРОСЛЕЙ (CHLOROPHYTA) И МОРСКИХ ТРАВ (MAGNOLIOPHYTA): СТРУКТУРА, СОДЕРЖАНИЕ, НАКОПЛЕНИЕ И ИСПОЛЬЗОВАНИЕ
Представлены литературные и собственные данные о содержании и локализации в слоевищах зеленых водорослей (Chlorophyta) и листьях морских трав (Magnoliophyta) полезных органических и неорганических веществ и микроэлементов. Описаны химическая структура и физико-химические свойства наиболее используемых в пищевой промышленности и медицине органических веществ: полифенольных соединений и стеринов. Наиболее полезными соединениями морских трав являются пектины и стерины, которые широко используются в качестве биологически активных добавок в пищу человека и животных. Указаны роды и виды зеленых водорослей и морских трав, содержащих наибольшее количество полезных соединений.
Ключевые слова: химический состав, зеленые водоросли, морские травы, пектины, зостерин.
Titlyanov E.A., Titlyanova T.V., Belous O.S. Useful substances from marine green algae (Chlorophyta) and seagrasses (Magnoliophyta): structure, content, accumulation, and use // Izv. TINRO. — 2011. — Vol. 166. — P. 283-296.
Cited and authors' data are presented on content and localization of useful organic and inorganic substances and microelements in thalli of green algae. Chemical structure and physical-chemical properties of the most used in food industry and medicine organic substances are described. The most useful compounds of seagrasses are pectins and sterols, which are widely used as biologically active supplements to human and animal food. Genera and species of green algae and seagrasses with the highest content of valuable compounds are listed.
Key words: chemical composition, green alga, seagrass, pectin, zosterin.
Введение
Морские и наземные растения состоят в основном из одних и тех же групп органических и неорганических соединений. Однако существует большое количе-
* Титлянов Эдуард Антонинович, доктор биологических наук, заведующий лабораторией, e-mail: etitlyanov@mail.ru; Титлянова Тамара Викторовна, научный сотрудник, e-mail: titlyanova@inbox.ru; Белоус Оксана Сергеевна, кандидат биологических наук, научный сотрудник, e-mail: ksu_bio@mail.ru.
283
ство отдельных веществ, специфичных для определенных таксонов морских растений. В кратком обзоре о химическом составе морских зеленых водорослей и морских трав рассматриваются только некоторые полезные для человека вещества.
Зеленые водоросли (Chlorophyta)
Зеленые водоросли получили свое название из-за цвета их хлоропластов, в которых преобладают зеленые пигменты (хлорофиллы а и b), маскирующие цвет других, меньших по содержанию, желтых и оранжевых пигментов (каротинои-дов). Объединенные в отдел Chlorophyta зеленые водоросли имеют следующие основные хемотаксономические идентификационные характеристики: обязательное присутствие в тилакоидных мембранах хлоропластов (сгруппированных в виде пластин по 2 и больше) хлорофиллов а и b; клеточная стенка состоит из целлюлозы и пектина; крахмал является основным запасным продуктом.
Зеленые водоросли тропической зоны Мирового океана (Гавайские острова) на 87-94 % состоят из воды. На долю золы приходится от 22 до 64 % сухой массы, содержание белка составляет 7-12, углеводов 4-40, жиров 3-7 % сухой массы. Калорийность зеленых водорослей колеблется от 550 до 3000 кал/г сухой массы (см. таблицу).
Химический состав и калорийность съедобных зеленых макроводорослей Гавайских островов в сравнении со шпинатом (McDermid, Stuercke, 2003) Chemical composition and calorie content of edible green macroalgae from Hawaiian Islands in comparison with spinach (Spinacia) (McDermid, Stuercke, 2003)
Вид Вода, % Зола, % Общий белок, % Растительные углеводы, % Липиды, % Калорийность, кал ■ г-1
Зеленые водоросли
Caulerpa lentillifera 94,0 ± 0,1 46,4 ± 0,2 9,7 ± 0,4 11,8 ± 0,8 7,2 ± 0,3 1517,0 ± 27,6
Codium
reediae 94,3 ± 0,1 64,3 ± 0,6 10,5 ± 0,3 4,5 ± 0,1 5,1 ± 0,5 547,0 ± 27,4
Codium
reediae 93,9 ± 0,1 63,5 ± 0,5 7,0 ± 0,3 8,2 ± 1,3 6,3 ± 0,1 741,0 ± 12,5
Enteromorpha flexuosa 87,6 ± 0,3 23,2 ± 0,2 7,9 ± 0,5 39,9 ± 2,3 5,6 ± 0,2 2646,0 ± 134,8
Enteromorpha intestinalis 93,6* 29,2 ± 0,1 11,4 ± 0,8 22,2 ± 0,6 5,2 ± 0,5 2427,0 ± 38,5
Monostroma
oxispermum 92,9 ± 0,6 22,4 ± 0,5 9,6 ± 0,2 31,9 ± 0,8 3,8 ± 0,1 3033,0 ± 113,3
Ulva fasciata 83,4 ± 0,4 25,4 ± 0,1 123,3 ± 0,5 20,6 ± 0,7 3,6 ± 0,1 2761,0 ± 71,1
Ulva fasciata 86,1 ± 0,2 32,2 ± 0,1 8,8 ± 0,4 17,1 ± 1,3 5,1 ± 0,2 2378,0 ± 71,1
Стандарт
Spinacia
oleracea 92,2* 29,0 ± 0,4 20,3 ± 0,2 2,9 ± 0,1 10,7 ± 0,2 2561,0 ± 64,6
* Стандартная ошибка для этих анализов не рассчитана.
Для сравнения — картофель имеет калорийность 890 кал • г-1, овощи — 250, фрукты — около 200, мясо — 1500, хлеб — 2000, масло сливочное — 7000 кал • г-1. Однако если учесть, что примерно 50 % органических веществ зеленых водорослей не переваривается в желудочно-кишечном тракте (ЖКТ) человека и не усваивается, то зеленые водоросли можно отнести к низкокалорийной пище. Наиболее богаты углеводами водоросли из родов ика и Monostroma, эти же водоросли и наиболее калорийны. Наименьшую пищевую ценность (наименьшее количество углеводов и наименьшую калорийность) имеют водоросли из рода Codium. В среднем зеленые водоросли не уступают по калорийности шпинату, в
10 раз богаче его по содержанию углеводов и в два раза беднее по содержанию белков и жиров (McDermid, Stuercke, 2003).
Зеленые водоросли, произрастающие в умеренной зоне Мирового океана (Европа, Северная Америка), не уступают тропическим видам водорослей по содержанию основных питательных веществ. Так, европейские виды Ulva содержат общего белка от 10,0 до 25,0 %, углеводов от 42,0 до 48,0, жиров от 0,5 до 1,7 % сухой массы (Барашков, 1972; Pulz, 2000). По данным М.В. Суховеевой и А.В. Подкорытовой (2006), в водорослях рода Ulva, произрастающих на Дальнем Востоке России, содержание белков составляет от 10 до 34 %, клетчатки — от 2 до 10, золы — от 10 до 26 %. У видов из родов Cladophora и Codium содержание белков и углеводов было значительно ниже, чем в ульвовых водорослях.
Азотистые вещества
В зеленых водорослях наибольшую долю общего азота тканей составляют белки (82-89 %), аминокислоты (всего в гидролизатах белков было обнаружено 16 аминокислот, в том числе 8 незаменимых) — 53-70 %, амины — 9-12, гумины — 7-10 % (Суховеева, Подкорытова, 2006).
Зеленые водоросли в значительных количествах содержат белки, связанные с сахарами (лектины), с молекулярными массами > 20000 Да (Rogers, Hori, 1993). Из зеленой водоросли Caulerpa cupressoides были выделены лектины с молекулярной массой 44700 Да. Предполагают, что лектины зеленых водорослей являются димерными протеинами. В белках-лектинах обнаружены высокие концентрации аминокислот (глицина и серина). Содержание углеводов в лектинах C. cupressoides может быть более 11 % (Benevides et al., 2001).
Из зеленой водоросли Enteromorpha prolifera были выделены лектины EPL-1 и EPL-2. Они имели молекулярные массы 60000-70000 Дa, показывающие, что EPL-1 и EPL-2 могут ассоциироваться в высокопорядковые агрегаты, возможно, в полудимеры и полутетрамеры. Комбинированный участок EPL-2 способен к присоединению D-маннозы и L-фукозы (Ambrosio et al., 2003).
Лектин, выделенный из зеленой водоросли Ulva pertusa, был назван UPLI, его молекулярная масса составляла около 23000 Дa. Лектин UPLI устойчив к высокой температуре при рН 6-8. Первичная структура лектина U. pertusa (аминокислотная последовательность) отличалась от структуры известных лектинов растений и животных (Wang et al., 2004). Лектин, выделенный из зеленой морской водоросли Codium fragile, имел молекулярную массу 60000 Дa и состоял из 4 субъединиц, соединенных дисульфидными мостиками. Этот лектин хорошо агглютинировал клетки крови человека (Roger et al., 1986).
Лектин, выделенный из водоросли Codium giraffa (Мексика), был назван гирафином. Гирафин является мономерным протеином с молекулярной массой 17800 Да. Агглютинирующая активность этого лектина ингибируется низкими концентрациями N-ацетилглюкозамина и N-ацетилгалактозамина (Alvarez-Hernández et al., 1999).
Лектин бриохелин с молекулярной массой 53800 Дa был обнаружен в Bryopsis plumosa. Установлена его специфичность к ^ацетил^-галактозамину и N-аце-тил^-глюкозамину (Kim et al., 2006).
Зеленые водоросли содержат свободные аминокислоты в количестве от 280 до 2060 мг на 100 г сухой массы. В ульвовых водорослях было найдено 19 свободных аминокислот, из них 9 незаменимых (Arasaki, Arasaki, 1983). Особенно богаты зеленые водоросли аргинином, аспарагиновой кислотой, а-цистеиновой кислотой, пролином, серином, глутаминовой кислотой (Кизеветтер и др., 1981). В них также найдены аланин, хондрин, Д-цистеиновая кислота, глицин, изолей-цин, лейцин, таурин, тирозин, валин, фенилаланин, триптофан (Arasaki, Arasaki, 1983).
Переваривание белков зеленых водорослей ферментами и бактериями ЖКТ человека было изучено в последнее время как в опытах in vitro, так и in vivo. Показано, что белок зеленых водорослей переваривается человеком на 60-98 % в зависимости от вида водоросли, ее возраста, жизненной формы, а также в зависимости от активности ферментов и бактерий в ЖКТ (Fleurence et al., 1999; Aguilera-Morales et al., 2005).
Углеводы
Общее содержание углеводов в слоевищах зеленых водорослей может достигать более 50 % сухой массы. Так, уровень углеводов у некоторых видов Ulva из Балтийского моря составляет 30-40 % сухой массы (Haroon et al., 2000). В Ulvaria oxysperma из Бразилии содержание углеводов колебалось от 46 до 72 % (De Padua et al., 2004). У водорослей с Гавайских островов наибольшее количество углеводов (около 40,0 % сухой массы) было найдено в ульвовых водорослях, а наименьшее (4,5 % сухой массы) — у Codium reediae (McDermid, Stuercke, 2003).
Из растворимых низкомолекулярных углеводов (моносахара и олигосахара) в зеленых водорослях были обнаружены глюкоза, фруктоза, сахароза, рамноза, галактоза, ксилоза (Кизеветтер и др., 1981; Суховеева, Подкорытова, 2006). Запасными полисахаридами зеленых водорослей являются крахмал и фруктан (Arasaki, Arasaki, 1983). Крахмал — наиболее распространенный запасной полисахарид зеленых водорослей. Он содержит амилозу и амилопектин в пропорции, близкой к крахмалу картофеля. Крахмал накапливается в хлоропластах зеленых водорослей или в виде обкладки белкового тела пиреноида, или в виде зерен, лежащих между тилакоидами (рис. 1).
Рис. 1. Внутренняя структура хлоропласта зеленой водоросли Ulva fenestrata (фото Э.А. Титлянова): 1 — крахмал обкладки пиреноида; 2 — зерно крахмала; 3 — ли-пидные капли
Fig. 1. Internal structure of chloroplast from the green alga Ulva fenestrata (photo of E.A. Titlyanov): 1 — starch of pyrenoid sheath; 2 — starch grain; 3 — lipid drops
Крахмал зеленых водорослей легко переваривается и усваивается человеческим организмом. Содержание крахмала в водорослях видоспецифично и зависит от световых условий обитания. Так, талломы и^а fenestrata из Японского моря, выросшие на ярком свету (90 % фотосинтетически активной радиации, падающей на воду), содержали более 400 мг/г сухой массы крахмала, а в затенении (10 % радиации) — около 300 мг/г сухой массы. Другой из запасных полисахаридов — фруктан (полимер фруктозы) — найден только у представителей порядка Dasycladales (А^аЫ, А^аЫ, 1983).
Полисахариды, формирующие скелетную структуру клеточной стенки, называют структурными полисахаридами. Основным из структурных полисахаридов зеленых водорослей, как и высших наземных растений, является целлюлоза (ß-1,4-глюкан), она образует длинные, тонкие, прочные волокна. Физические свойства целлюлозы зеленых водорослей близки к таковым целлюлозы высших растений. В некоторых видах водорослей из родов Ulva и Ulothrix присутствует целлюлоза, в которой, кроме глюкозы, есть другие моносахара (Boney, 1966). Количеством целлюлозы определяется прочность талломов водорослей (содержание ее колеблется от 1 до 14 % сухой массы). Зеленые водоросли рода Caulerpa имеют вдобавок к целлюлозе другой структурный полисахарид — ксилан, а из рода Codium — ман-нан (Arasaki, Arasaki, 1983). У сифоновых зеленых водорослей Udotea, Penicillus и Halimeda скелет клеточных стенок построен только из ксилана ф-1,3-связанный ксилан) (Frei, Preston, 1964; DeWreede, 2006). У водорослей из рода Bryopsis скелет клетки состоит из ксилана и небольшого количества (во внешних частях клеточных стенок) глюкана. Ксилан образует микроволокна с более плотной, чем у целлюлозы, упаковкой и со сцеплением волокон друг с другом. Ориентация микроволокон зависит от вида водоросли и может быть от беспорядочной до идеально упорядоченной структуры (Frei, Preston, 1964). Структурные полисахариды, имеющие ß-1,3- или ß-14-связи, не перевариваются в ЖКТ человека.
Часть полисахаридов, образующих клеточную стенку, растворяется в воде. В клеточной стенке они образуют микроволокна, которые построены из полимеров, названных ульванами, так как впервые были обнаружены в ульвовых водорослях. Ульваны состоят главным образом из рамнозы, глукуроновой кислоты, ксилозы, глюкозы, галактозы, а также сульфатных групп и являются типичными сульфатированными полисахаридами (СПС) (Суховеева, Подкорытова, 2006).
Содержание ульванов в водорослях колеблется в зависимости от вида и условий выращивания, в среднем в ульвовых водорослях содержится до 25 % ульванов (от сухой массы). Ульваны растворяются только в горячей воде, на холоде они образуют гель. Они плохо перевариваются в ЖКТ человека, поэтому могут быть использованы как "безкалорийный" наполнитель в пищевых добавках. В медицине ульваны используются как растительные волокна, а в косметической промышленности как вещества, омолаживающие кожу. В клеточных стенках и межклетниках зеленых водорослей присутствуют и другие СПС, это в основном a-L-арабинан сульфаты, рамнан сульфаты и др. Клеточные стенки зеленых водорослей составляют три основных группы сульфатированных гетеропо-лисахаридов. Это глюкуроноксилорамнаны (glucuronoxylorhamnans), глюкуронок-силорамногалактаны (glucuronoxylorhamnogalactans) и ксилоарабиногалактаны (xyloarabino-galactans). Молекулы этих СПС сильно разветвлены и не содержат в основной цепи регулярно повторяющихся единиц. Некоторые из СПС связаны ковалентно с белками и характеризуются как протеогликаны. В СПС включены такие нейтральные и кислые моносахара, как D-глюкоза, D-галактоза, D-манно-за, L-галактоза, L-рамноза, L-фукоза, D-ксилоза, а также D-мануроновая кислота, D-гулуроновая кислота, L-гулуроновая кислота и др.
Водорастворимые полисахариды Codium vermilara и C. fragile представлены сульфатированными арабинанами и галактанами и (или) сульфатированными арабиногалактанами (Ciancia et al., 2007a, b). Водоросли из рода Cladophora содержат СПС, который на 58,3 % состоит из галактозы, на 31,8 из арабинозы, на 10,6 из ксилозы, на 16,9 % из сульфата и близок по строению к полисахариду из кодиума. Виды каулерпы (Caulerpa) содержат СПС, основными компонентами которых являются такие сахара, как галактоза, глюкоза, арабиноза и ксилоза (DeWreede, 2006). Chaetomorpha antennina содержит сульфатированный гете-рополисахарид, состоящий из арабинозы (57,7 %), галактозы (38,5 %), рамнозы (3,8 %) и сульфата (11,9 %) (Ramana, Rao, 1991). Из Monostroma latissimum был выделен СПС рамнан сульфат (Lee et al., 1998; Mundinger, Efferth, 2008).
287
Большинство СПС, найденных в зеленых водорослях, обладают биологической активностью. Структурные полисахариды и СПС входят в группу веществ, называемых растительными волокнами, которых в зеленых водорослях может содержаться до 60 % сухой массы. Эти структурированные волокна растительных полисахаридов широко используются в производстве биологически активных добавок (БАД) и в медицине (Ciancia et al., 2007a).
Вещества, содержащие фенольные и полифенольные компоненты
Фенольные соединения широко распространены в морских макрофитах, они участвуют в процессах роста и репродукции, а также защищают растения от патогенных организмов. Интерес к фенольным соединениям связан с их значением как антиоксидантов в предупреждении и лечении сердечно-сосудистых, раковых и других тяжелых заболеваний.
Наиболее полно изучен состав веществ, содержащих полифенольные и фенольные компоненты, у зеленых водорослей Halimeda macroloba и H. opuntia с о. Ишигаки (Окинава, Япония). В этих водорослях найдены катехин, эпикате-хин, эпигаллокатехин, катехин галат, эпикатехин галат, эпигаллокатехин галат, рутин, кверцитрин, гесперидин, мирицетин, морин, лютеолин, кверцетин, эпи-генин, кемпферол, баикалеин, кофеиновая кислота и катехол. Состав полифе-нольных и фенольных компонентов у этих двух видов халимеды был различен. В H. macroloba было найдено большое количество эпигаллокатехина. Кофеиновая кислота и геспередин обнаружены только в H. macroloba. Катехола в H. macroloba было в 5 раз больше, а мирицитина и морина — приблизительно в 2 раза больше, чем в H. opuntia (Yoshie et al., 2002). Молекулярное строение некоторых наиболее распространенных среди зеленых водорослей фенольных компонентов показано на рис. 2.
Рис. 2. Структура органических веществ зеленых водорослей Fig. 2. Structure of organic substances from green algae
Катехол
Бромфенол
Кофеиновая кислота
,___NH,
Катехин
Цитостерин
Кумарин
Изофукостерин
Клеростерин
Известно, что в зеленых водорослях Caulerpa и Dasycladus аккумулируются кумарины, способные абсорбировать ультрафиолетовые лучи (Kubitzki, 1987). Кумарины являются фенольными производными с характерными бензопироновы-ми (benzopyrone nucleus) ядрами (Murray et al., 1982). Присутствие в кумаринах орто-дигидроксильных групп придает им антиоксидантные свойства. Был выделен и идентифицирован главный химический компонент этих веществ, придающий им антиоксидантные свойства, — 3,6,7-тригидроксикумарин (Menzel et al., 1983). Талломы зеленой средиземноморской макроводоросли Dasycladus vermicularis содержали около 20 мг/г сырой массы 3,6,7-тригидроксикумарина (Pérez-Rodríguez et al., 2001), который был равномерно распределен в клеточных стенках и вокруг мембран вакуолей.
Сезонные изменения в содержании бромфенолов и бромпероксидазной активности были изучены в зеленой морской водоросли Ulva lactuca. Результаты показали, что бромфенольный состав и бромпероксидазная активность были высокими в летний сезон и низкими — в зимний (Flodin et al., 1999).
Липиды
Зеленые водоросли бедны липидами, их содержание составляет от < 1 до 7 % сухой массы, или от 1,6 до 36,2 мг/г сырой массы слоевищ (Кизеветтер и др., 1981; Nelson et al., 2002; Хотимченко, 2003). Ulvaria oxysperma из Бразилии содержала от 0,5 до 3,3 % липидов (De Padua et al., 2004). В Ulva spp. из Балтийского моря липидов было отмечено от 3,5 до 4,4 % сухой массы (Haroon et al., 2000). В зеленых водорослях Гавайских островов липиды составляли от 3,6 до 7,2 % сухой массы (см. таблицу).
Липиды водорослей содержат насыщенные и ненасыщенные жирные кислоты (ЖК). Так, липиды Cladophora sauteri на 76 % состоят из ненасыщенных и на 24 % из насыщенных жирных кислот (Суховеева, Подкорытова, 2006). Зеленые водоросли близки по составу ЖК с наземными растениями, однако по содержанию отдельных кислот они могут сильно отличаться от последних. Так, водоросли содержат значительно больше, чем наземные растения, олеиновой и а-линоленовой кислот. В зеленых водорослях, так же как в красных и бурых, пальмитиновая кислота является одной из основных по содержанию, составляя от 15,0 до 41,4 % суммы ЖК. Из других насыщенных кислот в представителях этого отдела всегда присутствуют миристиновая и стеариновая ЖК. Зеленые водоросли способны синтезировать и накапливать в существенных количествах полиненасыщенные ЖК с 16 атомами углерода, главным образом гексадекатрие-новую и гексадекатетраеновую ЖК. Одной из особенностей состава ЖК зеленых водорослей является высокое содержание полиненасыщенных ЖК с 18 атомами углерода: линоленовой, а-линоленовой и октадекатетраеновой, которые в сумме могут составлять от 20 до 55 % ЖК. Зеленые водоросли способны синтезировать полиненасыщенные ЖК с 20 атомами углерода, но содержание их значительно ниже, чем в бурых и красных водорослях (Хотимченко, 2003).
Ульвовые водоросли накапливают наибольшее количество липидов в сравнении с другими зелеными водорослями. Основными липидами у ульвовых являются полярные липиды (44-94 % общего содержания липидов) и стерины (3-8 %). Они содержат в основном 16: 0, а также 18: 2n-6, 18: 3n-3, 18: 4n-3 и 18: 1n-7 ЖК, а также некоторое количество С22 полиненасыщенных ЖК (Nelson et al., 2002).
С.В. Хотимченко (2003) показала, что у зеленых водорослей из рода Codium (Японское море) главными ЖК были 16: 0, 18: 1n-9, 18: 2n-6, 18: 3n-3 и 16: 3n-3, которые вместе составляли 65 % всех ЖК. Виды Codium отличались от других представителей порядка Bryopsidales высоким содержанием 18: 1n-9 кислоты. В представителях рода Halimeda были найдены ненасыщенные ЖК, содержащие 24, 25 и 26 атомов углерода.
Содержание липидов и отдельных ЖК в водорослях значительно варьирует в течение года и зависит от внешних условий (Li et al., 2002; Nelson et al., 2002). Так, например, наибольшее количество липидов у водорослей северо-восточной Пацифики накапливается в зимне-весеннее время. Однако каких-либо общих закономерностей влияния внешних и внутренних факторов на количество и соотношения липидов и ЖК у зеленых водорослей установить не удалось (Kulikova, Khotimchenko, 2000; Хотимченко, 2003). Из-за незначительного содержания липидов в водорослях они не имеют особой пищевой ценности. В то же время ценность для здоровья человека представляют находящиеся в них полиненасыщенные ЖК. Показано, что полиненасыщенные ЖК из морских водорослей и их эфиры проявляют антиопухолевую активность (Tolnai, Morgan, 1966; Mertin, Hunt, 1976; Nishikawa et al., 1976), а некоторые липидные фракции высокоэффективны против фибросаркомы (Noda et al., 1989, 1990).
Стерины
Представители отдела Chlorophyta содержат такие стерины, как цитостерин (рис. 2, Е), хондрилластерин, пориферастерин, 28-изофукостерин, эргостерин, холестерин и др. (Arasaki, Arasaki, 1983). Основными стеринами в экстракте зеленой водоросли U. lactuca из Адриатического моря были холестерин (34 %) и изофукостерин (26 %), в меньших количествах найдены стигмастерины (stigmast-5-en-3p-ol, stigmasta,5,22-dien-3p-ol), а также 22-дегидрохолестерин (22-dehydrocholesterol), эргоста-5(22)-диен-3в-ол (ergosta-5(22)-dien-3^-ol) и эргост-5-ен-3р-ол (ergost-5-en-3p-ol) (Kapetanovió et al., 2005). По данным других исследователей (Siddhanta et al., 1997), изофукостерин (рис. 2, Ж) был основным стери-ном U. lactuca. Codium dichotomum из Адриатики содержал в основном клеро-стерин (рис. 2, 3), который составлял 93,5 % суммы всех стеринов. Этот стерин характерен и для других видов рода Codium (Siddhanta et al., 1997). Иногда в представителях этого рода в значительных количествах присутствовал эргоста-5,25-диен-3^-ол (ergosta-5,25-dien-3^-ol) (Kapetanovió et al., 2005).
Пигментыь
3еленые водоросли содержат тот же основной набор пигментов, что и высшие растения: хлорофиллы а и b, каротиноиды — в-каротин, лютеин, виолаксантин, зеаксантин, сифонаксантин (только в порядке Siphonales) и др. От бурых и красных водорослей зеленые отличаются наличием хлорофилла b и значительно большим общим содержанием хлорофиллов. Так же как представители других отделов, зеленые водоросли накапливают пигменты при затенении. Так, у U. fenestrata из Японского моря, растущей при освещенности от 1 до 90 % фотосинтетически активной радиации, падающей на воду (ФАРп), содержание пигментов составляло соответственно: хлорофилла а — 160 и 1230, хлорофилла b — 100 и 750, в-каротина — 9 и 73, лютеина+зеаксантина — 24 и 48, энтероксантина — 6 и 10, виолаксантина — 8 и 47 и неоксантина — 7 и 50 мкг/г сырой массы (Титлянов, 1983). Высокие концентрации хлорофиллов, каротина и ксантофиллов в водорослях, выросших в тени, делают их особо ценными при приготовлении из них салатов, а также биологически активных добавок к пище.
Витамины1
3еленые водоросли по сравнению с другими макроводорослями менее богаты витаминами: так, например, провитамина А (в-каротина) они содержат в среднем около 1,8 мг в 100 г сухой массы (мг%) (Суховеева, Подкорытова, 2006), это в сотни раз меньше, чем в красной водоросли порфире (Arasaki, Arasaki, 1983). В то же время зеленые водоросли содержат витаминов в 100 раз больше, чем яблоки, и в 5 раз больше, чем шпинат (Arasaki, Arasaki, 1983). Не очень богаты зеленые
290
водоросли (по сравнению с другими) и витамином
среднем в зеленых водорослях его содержится в 10 раз меньше, чем, например, в порфире, но в 10 раз больше, чем в томатах, яблоках и капусте. Витамина В2 (рибофлавина) в зеленых водорослях содержится столько же, сколько в шпинате и ламинарии (0,2-0,6 мг%), в два раза меньше, чем в порфире, но в 10 раз больше, чем в яблоках, томатах и капусте. Витамина В3 (никотиновая кислота) содержится столько же, сколько в ламинарии и шпинате (0,75 мг%), в два раза меньше, чем в порфире, и в несколько раз больше, чем в яблоках, томатах и капусте. Витамина С (аскорбиновая кислота) столько же, сколько в ламинарии, в два раза меньше, чем в порфире и в томатах, в десять раз меньше, чем в шпинате, но в два раза больше, чем в яблоках. Витамина В/2 (кобаломин) в ульвовых водорослях содержится до 1,4 мг%, что в 2-3 раза меньше, чем в порфире, и в 10 раз больше, чем в ламинарии. Витмина В9 (фолиевая кислота) содержится в зеленых водорослях от 0,010 до 0,015 мг%, что в 2-3 раза больше, чем в порфире, столько же, сколько в бурых водорослях, в 2 раза меньше, чем в капусте, и в 5 раз меньше, чем в шпинате (Arasaki, Arasaki, 1983). Кроме того, в водорослях содержатся витамин Д — около 0,900 мг%; В5 (пантотеновая кислота) — 0,200-0,250; витамин Е (токоферол) — 0,100-0,180; витамин В (адермин) — 0,030; витамин Н (биотин) — 0,010; холин — 6,000; ВН (инозитол) — 1,000-2,500; липоевая кислота — 0,017 мг% (Arasaki, Arasaki, 1983; Суховеева, Подкорытова, 2006).
Минеральные вещества
Зеленые водоросли, как и все другие морские растения, богаты минеральными веществами. И хотя водоросли содержат практически все минералы, необходимые человеку, они особенно богаты кальцием, железом и йодом.
Кальция в усвояемой человеком форме зеленые водоросли содержат от 400 до 600 мг%, что в несколько десятков раз больше, чем в капусте, яйцах и шпинате, а также в 5 раз больше, чем в соевых бобах и сушеной рыбе.
Железа в зеленых водорослях содержится в несколько раз больше, чем в других группах водорослей, — от 80 до 100 мг%, это в 10 раз больше, чем в сардинах и семенах кунжута, и в 50 раз больше, чем в овощах (Arasaki, Arasaki, 1983).
Китайцы и японцы восполняют йодный дефицит пищевых продуктов в основном за счет употребления в пищу водорослей. В зеленых водорослях йода накапливается в десятки раз больше, чем в мясе морских животных, и в тысячи раз больше, чем в тканях наземных растений. По данным И.В. Кизеветтера с соавторами (1981), содержание (в процентах от сухой массы) некоторых минеральных элементов в водорослях российского Дальнего Востока следующее: натрия — 0,90-3,60, калия — 0,30-1,70, магния — 1,40-3,10, кремния — 0,100,30, алюминия — 0,02-0,15, фосфора — 0,10-0,13, серы — 1,7-4,0. Содержание минеральных элементов в зеленых водорослях непостоянно и зависит от вида, сезона года и условий обитания. Микроэлементный состав зеленых водорослей Дальнего Востока России также непостоянен: марганца было обнаружено от 6 до 8 мг%, меди — от 3 до 180, никеля — 60, цинка — 60 мг%, кобальта, рубидия и цезия — следы (Кизеветтер и др., 1981). Водоросли накапливают не только полезные минеральные вещества, но и чрезвычайно вредные, например ртуть, кадмий, мышьяк, свинец, а также радиоактивные элементы, например цезий 137, радий 226 и др. (Van Netten et al., 2000).
Вещества, придающие запах и вкус блюдам из зеленых водорослей
Свежие водоросли не имеют какого-либо сильного специфического запаха, так как не выделяют летучих веществ. Приготовленные водоросли имеют и запах, и пикантный вкус, который приобретают при измельчении и при обработке теплой или горячей водой. Основными компонентами аромата и вкуса водорос-
лей является свободный йод, а также соединения, содержащие серу, такие как диметил сульфид и триметиламин.
Диметил сульфид — это летучее соединение с горьким вкусом и сильным запахом (запах сушеной ульвы). В свежих водорослях диметил сульфид присутствует в виде диметил пропиотетина, который под действием ферментов (во время приготовления) превращается в диметил сульфид. Наибольшее содержание диметил пропиотетина отмечено у представителей родов Ulva и Monostroma.
Триметиламин в больших количествах находится в несвежей рыбе и является главным источником ее неприятного запаха, однако, находясь в небольших количествах в водорослях, он придает им прекрасный аромат. Больше всего три-метиламина содержится в тонких талломах водорослей из рода Ulva. В сухих талломах водорослей запах слабый, но он усиливается при обработке теплой водой, при этом оксид триметиламида восстанавливается до триметиламина.
Особый характерный вкус блюдам из водорослей придают органические кислоты, ненасыщенные ЖК и глутаминовая кислота. Участвуют в создании вкуса и другие аминокислоты. Глицин и аланин придают блюдам сладость, а лейцин, изо-лейцин и валин — слегка горьковатый вкус. Аминокислота таурин (taurine), отличающаяся от обычных аминокислот содержанием сульфонильной группы (-SO3H) вместо гидроксильной группы, придает водорослям кислый вкус. Метильное производное таурина (N-метилтаурин) имеет сладкий вкус, а продукты гидролиза белков зеленых водорослей — низкомолекулярные пептиды — слегка горьковатый вкус. Пептид бетаин придает водорослям вкус овощей. Летучие альдегиды, такие как фурфурал, валеральдегид и бензальдегид, придают водорослям аромат. Терпены, присутствующие в водорослях, также придают приятный запах и вкус блюдам из зеленых водорослей (Arasaki, Arasaki, 1983).
Морские травы (Magnoliophyta)
Химический состав морских трав близок к таковому наземных высших растений. Например, морские травы Японского моря (Zostera asiatica, Z. japonica, Z. nana, Phyllospadix iwatensis) на 75-81 % состоят из воды, содержание сухих веществ колеблется от 19 до 25 %. Органических веществ в этих травах содержится от 77 до 85 %, минеральных — от 14 до 23, белка — от 6 до 12, растворимых углеводов — от 10 до 21, клетчатки — от 14 до 21 % сухой массы (Суховеева, Подкорытова, 2006). Морские травы отличаются от водорослей большим содержанием сухого вещества (в среднем на 20 %), меньшим содержанием минеральных веществ (в среднем на 30 %) и большим (примерно в 2 раза) содержанием клетчатки, а также значительно меньшим содержанием жиров и йода. В морских травах дальневосточных морей России общее содержание органических веществ изменяется от 77,0 % весной до 85,3 % сухой массы осенью (Подкорытова и др., 1994). Химический состав листьев морской травы Cymodocea nodosa с побережья Фарборза (Северная Адриатика) был следующим: белки составляли 10,0-16,0 %, жиры — 1,7-3,1, фосфор — 0,3-0,8, азот — 1,6-2,6 %. Корни содержали белков — 5,0-17,0 %, жиров — 0,9-3,2, фосфора — 0,1-0,6 и азота — 0,9-2,8 % сухой массы (Zavodnik et al., 1998).
Основным запасным углеводом в травах является сахароза (90 % общих растворимых углеводов) (Touchette, Burkholder, 2000). Целлюлоза из морских трав близка по химической структуре к целлюлозе наземных высших растений. Так, например, целлюлоза филлоспадикса состоит из тонких, длинных (6-20 мм) шелковистых и прочных волокон. Целлюлоза зостеры состоит из более толстых и коротких (4-5 мм) волокон. Травы редко употребляются в пищу, в основном из-за их жесткости, обусловленной большим содержанием клетчатки, однако они могут быть использованы как пищевые добавки, содержащие растительные волокна. В промышленности, в медицине и в сельском хозяйстве находят при-
менение преимущественно вещества клеточных стенок морских трав, из которых наиболее ценны целлюлоза и пектины или пектиноподобные вещества.
Пектины. По химической природе пектин относится к кислым гетерополи-сахаридам, полимерная цепь которых состоит из остатков D-галактуроновой кислоты (или ее метиловых эфиров), имеющих пиранозную форму и соединенных альфа (1-4)-гликозидной связью. Пектины используют в основном в кулинарии, как желирующие вещества при приготовлении джемов и других кондитерских изделий, как наполнители при изготовлении конфет, как стабилизаторы фруктовых соков и молочных напитков, а также в диетическом питании.
Наиболее изученным пектином морских трав является зостерин, найденный у представителей семейства Zosteraceae.
Ю.С. Оводов (Ovodov, 1975) описал структуру молекулы зостерина, который имеет блоковую структуру и состоит из следующих главных фрагментов: галактуронана, апиогалактуронана и гетерогликаногалактуронана, связанных галактуроновой кислотой или остатками рамнозы. Фрагмент апиогалактуронана отличается устойчивостью к действию пектолитических ферментов и, возможно, защищает растение от фитопатогенных организмов, он также устойчив к природному процессу разложения и гниения. В кислых растворах зостерин показывает гельформирующие свойства и, возможно, поддерживает водный и водно-солевой режим у растений семейства Zosteraceae.
Получаемая из зостерина натриевая соль названа зостератом. При создании слабокислой среды раствор зостерата натрия образует гель, используемый в пищевой промышленности, особенно в кондитерской. Прочность гелей 2 %-ных растворов зостератов натрия, полученных из морских трав, не зависит от срока добычи зостеры, а также от ее вида. Физико-химические свойства зостератов близки к таковым солей альгиновых кислот, получаемых из бурых водорослей (Мирошников, 1940; Митина, 1971, цит. по: Суховеева, Подкорытова, 2006). Выход зостерина из морских трав изменяется в достаточно широком интервале и зависит от времени сбора травы, а также от содержания полисахарида в исходном материале, он составляет 11,2-14,3 % сухой массы Zostera marina, 12,1-16,3 — Z. asiatica, 11,3 — Z. japónica и 11,7 % — P. iwatensis. Наибольший выход зостерина (15-16 %) получают в июле-августе (Суховеева, Подкорытова, 2006).
Низкомолекулярные фракции зостерина способны всасываться из ЖКТ человека в кровь и связывать непосредственно в крови вредные вещества, которые вместе с зостерином выводятся из организма с мочой и потом. Высокомолекулярные фракции зостерина, не перевариваясь в ЖКТ и обладая хемосорбцией, являются антиоксидантами, поглощают вредные вещества (свободные радикалы, металлы и др.) и выводят их из организма (Lee еt al., 2007).
Зостерин является основой БАД, приготовленных из морских водорослей и трав. Так, из трав рода Zostera в России получают зостерин-ультра. В природном зостерине всего 8 % низкомолекулярных фракций, а в БАД "зостерин-ультра" — не меньше 30 %, поэтому он перспективен в очистке крови от тяжелых металлов и применяется, например, при интоксикации свинцом на свинцово-цинковых комбинатах или при интоксикации радиоактивными элементами. Зостерин чистит не только кровь, но и ЖКТ от токсинов, имея свойства растворимых пищевых волокон, поэтому его применяют при токсикозах или после инфекционных заболеваний с профилактическими целями. В России выпускают и другие БАД, содержащие зостерин, например «Полисорбитол-95», содержащий частично зостерин совместно с пектинами высших растений.
Морские травы содержат большое количество целлюлозы, и некоторые БАД готовят с включением целлюлозы как нерастворимых пищевых волокон в состав препаратов. Целлюлоза из морских трав способствует очищению кишечника и лучшему пищеварению.
Заключение
Морские зеленые водоросли имеют наибольшую по сравнению с красными и бурыми водорослями пищевую ценность благодаря высокому содержанию в них крахмала. Наиболее полезными соединениями морских зеленых водорослей являются ульваны и другие СПС, присутствующие в клеточных стенках и межклетниках, а также витамины и пигменты. Морские травы богаты пектинами и стеринами. Морские зеленые макрофиты и выделенные из них вещества широко используются в медицине, а также в качестве биологически активных добавок в пищу человека и животных. В обзоре указаны роды и виды зеленых водорослей и морских трав, содержащих наибольшее количество полезных соединений.
Список литературы
Барашков Г.К. Сравнительная биохимия водорослей : монография. — М. : Пищ. пром-сть, 1972. — 355 с.
Кизеветтер И.В., Суховеева М.В., Шмелькова Л.П. Морские водоросли и травы дальневосточных морей : монография. — М. : Пищ. пром-сть, 1981. — 113 с.
Мирошников В.И. Зостера как промышленное сырье // Прикл. химия. — 1940. — Т. 13, № 10. — С. 1477-1489.
Подкорытова А.В., Кадникова И.А., Усов А.И. Красная водоросль Chondrus armatus (Harv.) Okam. (Gigartinaceae), ее химический состав, содержание каррагинана // Раст. ресурсы. — 1994. — Вып. 1-2. — С. 79-88.
Суховеева М.В., Подкорытова А.В. Промысловые водоросли и травы морей Дальнего Востока: биология, распространение, запасы, технология переработки : монография. — Владивосток : ТИНРО-центр, 2006. — 243 с.
Титлянов Э.А. Адаптация водорослей и кораллов к свету : дис. ... д-ра биол. наук. — Севастополь, 1983. — 606 с.
Хотимченко С.В. Липиды морских водорослей-макрофитов и трав. Структура, распределение, анализ : монография. — Владивосток : Дальнаука, 2003. — 230 с.
Aguilera-Morales M., Casas-Valdes M., Carrillo-Dominiguez S. et al. Chemical composition and microbiological assays of marine algae Enteromorpha spp. as a potential food source // J. Food Compos. Analysis. — 2005. — Vol. 18, № 1. — P. 79-88.
Alvarez-Hernandez S., De Lara-Isassi G., Arreguin-Espinoza R. et al. Isolation and partial characterization of giraffine, a lectin from the Mexican endemic alga Codium giraffa Silva // Bot. Mar. — 1999. — Vol. 42, № 6. — P. 573-580.
Ambrosio A.L., Sanz L., Sanches E.I. et al. Isolation of two novel mannan- and L-fucose-binding lectins from the green alga Enteromorpha prolifera: biochemical characterization of EPL-2 // Arch. Biochem. Biophys. — 2003. — Vol. 415. — P. 245-250.
Arasaki S., Arasaki T. Vegetables from the Sea of Japan. — Tokyo : Japan Publ. Inc., 1983. — 193 p.
Benevides N.M., Holanda M.L., Melo F.R. et al. Purification and portion characterization of the lectin from the marine green alga Caulerpa cupressoides (Vahl) C. Ag. // Bot. Mar. — 2001. — Vol. 44, № 1. — P. 17-22.
Boney A.D. A biology of marine algae. — L. : Hutchinson Educational, 1966. — 148 p.
Ciancia M., Kasulin L., de Dios A. et al. Complex cell walls from coenocitic seaweeds Codium fragile and C. vermilara containing sulfated arabinogalactans, hydrox-yproline-rich glycoprotein epitopes (AGPS/EXTENSINS), and 0-mannans // Abstr. 19th Intern. Seaweed Sympos. — Kobe, 2007a. — P. 145.
Ciancia M., Quintana I., Vizcarguenaga M.I. et al. Polysaccharides from the green seaweeds Codium fragile and C. vermilara with controversial effects on hemostasis // Int. J. Biol. Macromol. — 2007b. — Vol. 41, № 5. — P. 641-649.
De Padua M., Growoski Fontoura P.S., Mathias A.L. Chemical composition of Ulva oxysperma (Kutzing) Bliding, Ulva lactuca Linnaeus and Ulva fasciata Delile // Brazilian Arch. Biol. Technol. — 2004. — Vol. 47, № 1. — P. 49-55.
DeWreede R. Biomechanical properties of coenocytic algae (Chlorophyta, Cauler-pales) // Sci. Asia. — 2006. — Vol. 32, № 1. — P. 57-62.
Fleurence J., Chenard E., Lucon M. Determination of the nutritional value of proteins obtained from Ulva armoricana // J. Appl. Phycol. — 1999. — Vol. 11, № 3. — P. 231-239.
Flodin C., Helidoniotis F., Whitfield F.B. Seasonal variation in bromophenol content and bromoperoxidase activity in Ulva lactuca // Phytochemistry. — 1999. — Vol. 51, № 1. — P. 135-138.
Frei E., Preston R.D. Non-cellulosic structural polysaccharides in algal cell walls. I. Xylan in siphoneous green algae // Proc. Royal Soc. Lond. Ser. B. Biol. Sci. — 1964. — Vol. 160(980). — P. 293-313.
Haroon A.M., Szaniawska A., Normant M., Janas U. The biochemical composition of Enteromorpha spp. from the Gulf of Gdansk coast on the southern Baltic Sea // Oceanologia. — 2000. — Vol. 42, № 1. — P. 19-28.
Kapetanovió R., Sladió D., Popov S. et al. Sterol composition of the Adriatic Sea algae Ulva lactuca, Codium dichotomum, Cystoseira adriatica and Fucus virsoides // J. Serb. Chem. Soc. — 2005. — Vol. 70, № 12. — P. 1395-1400.
Kim Y.S., Choi H.G., Nam K.W. Phenology of Chondrus ocellatus in Cheongsapo near Busan, Korea // J. Appl. Phycol. — 2006. — Vol. 18. — P. 551-556.
Kubitzki K. Phenylpropanoid metabolism in relation to land plant origin and diversification // J. Plant Physiol. — 1987. — Vol. 131. — P. 17-24.
Kulikova I.V., Khotimchenko C.V. Lipids of different thallus regions of the brown alga Sargassum miyabei from the Sea of Japan // Rus. J. Mar. Biol. — 2000. — Vol. 26, № 1. — P. 54-57.
Lee J.-B., Yamagaki T., Maeda M., Nakanishi H. Rhamnan sulfate from cell walls of Monostroma latissimum // Phytochemistry. — 1998. — Vol. 48. — P. 921-925.
Lee J.H., Xiao I.Z., Lee K.H. et al. Antioxidant and antimicrobial activities of Zostera marina extracts // Abstr. 19th Intern. Seaweed Sympos. — Kobe, 2007. — P. 168.
Li X., Fan X., Han L., Lou Q. Fatty acids of some algae from the Bohai Sea // Photochemistry. — 2002. — Vol. 59, № 2. — P. 157-161.
McDermid K., Stuercke B. Nutritional composition of edible Hawaiian seaweeds // J. Appl. Phycol. — 2003. — Vol. 15. — P. 513-524.
Menzel D., Kazlauskas R., Reichelt J. Coumarins in the Siphonalean green algal family Dasycladaceae Kützing (Chlorophyceae) // Bot. Mar. — 1983. — Vol. 29. — P. 23-29.
Mertin J., Hunt R. Influence of polyunsaturated fatty acids on survival of skin allograft and tumor incidence in mice // Proc. Nat. Acad. Sci. U.S.A. — 1976. — Vol. 73. — P. 928-931.
Mundinger M.A., Efferth T. Herpes simplex virus: Drag resistance and new treatment options using natural products (Review) // Molec. Med. Rep. — 2008. — Vol. 1. — P. 611-616.
Murray R.D.H., Méndez J., Brown R.A. The natural coumarins. — N.Y. : John Willey and Sons, 1982. — 672 p.
Nelson M.M., Phleger C.F., Nichols P.D. Seasonal lipid composition in macroalgae of the northeastern Pacific Ocean // Bot. Mar. — 2002. — Vol. 45, № 1. — P. 58-65.
Nishikawa Y., Yoshimoto Y., Okabe M., Fukuoka F. Chemical and biochemical studies on carbohydrate esters. III. Antitumor activity of unsaturated fatty acids and their ester derivatives against Ehrlich ascites carcinoma // Pharm. Bull. — 1976. — Vol. 56. — P. 756-762.
Noda H., Amano H., Arashima K., Nisizawa K. Antitumor activity of marine algae // Hydrobiologia. — 1990. — Vol. 204/205. — P. 577-584.
Noda H., Amano H., Arashima K., Nisizawa K. Antitumor activity of polysaccha-rides and lipids from marine algae // Nippon Suisan Gakkaishi : Bull. Jap. Soc. Sci. Fish. — 1989. — Vol. 55, № 7. — P. 1265-1271.
Ovodov Y.S. Structural chemistry of plant glycuronoglycans // Pure Appl. Chem. — 1975. — Vol. 42, № 3. — P. 351-369.
Pérez-Rodríguez E., Aguilera J., Gómez I., Figueroa F.L. Excretion of coumarins by the Mediterranean green alga Dasycladus vermicularis in response to environmental stress // Mar. Biol. — 2001. — Vol. 139. — P. 633-639.
Pulz O. Ways of food supplementation using algae // Int. J. Algae. — 2000. — Vol. 2, № 3. — P. 92-101.
Ramana K.S., Rao E.V. Structural features of the sulphated polysaccharide from a green seaweed, Cladophora socialis // Phytochemistry. — 1991. — Vol. 30, № 1. — P. 259-262.
Rogers D.J., Hori K. Marine algal lectins: new developments // Hydrobiologia. — 1993. — Vol. 260/261. — P. 589-593.
Rogers D.J., Loveless R.W., Balding P. Isolation and characterization of the lectins from subspecies of Codium fragile // Lectins. — B. : Walter de Gruyter end Co., 1986. — Vol. 5. — P. 155-160.
Siddhanta A.K., Modu K.H., Ramavat B.K. et al. Bioactivity of marine organisms: Part YIII-screening of some marine flora of western coast of India // Indian J. Exp. Biol. — 1997. — Vol. 35. — P. 638-643.
Tolnai S., Morgan J.F. Studies on the in vitro antitumor activity of fatty acids VII. Effect of amino acid-fatty acids salts // Can. J. Biochem. — 1966. — Vol. 44. — P. 979-981.
Touchette B.W., Burkholder J.M. Overview of the physiological ecology of carbon metabolism in seagrasses // J. Exp. Mar. Biol. Ecol. — 2000. — Vol. 250, № 1-2. — P. 169-205.
Van Netten C., Hoption Cann S.A., Morley D.R., van Netten J.P. Elemental and radioactive analysis of commercially available seaweed // Sci. Total Environ. — 2000. — Vol. 255. — P. 169-175.
Wang S., Zhong F.-D., Zhang Y.-J. et al. Molecular characterization of a new lectin from the marine alga Ulva pertusa // Acta Biochim. Biophys. Sinica. — 2004. — Vol. 36, № 2. — P. 111-117.
Yoshie Y., Wang W., Hsieh Y.-P., Suzuki T. Compositional difference of phenolic compounds between two seaweeds, Halimeda sp. // Tokyo Univ. Fish. — 2002. — Vol. 88. — P. 21-24.
Zavodnik N., Travizi A., de Rosa S. Seasonal variations in the rate of photosynthet-ic activity and chemical composition of the seagrass Cymodocea nodosa (Ucr.) // Scientia Mar. — 1998. — Vol. 62, № 4. — P. 301-309.
Поступила в редакцию 17.11.10 г.
