CC BY
325
2011
Известия ТИНРО
Том 165
УДК 577.1:668.393.51
Э.А. Титлянов1, Т.В. Титлянова1, О.С. Белоус2*
1 Институт биологии моря им. А.В. Жирмунского ДВО РАН,
690041, г. Владивосток, ул. Пальчевского, 17;
2 Тихоокеанский институт биоорганической химии ДВО РАН,
690022, просп. 100-летия Владивостока, 159
ПОЛЕЗНЫЕ ВЕЩЕСТВА МОРСКИХ КРАСНЫХ ВОДОРОСЛЕЙ (RHODOPHYTA): ХИМИЧЕСКАЯ СТРУКТУРА И СОДЕРЖАНИЕ
Приводятся литературные и собственные данные о содержании в красных водорослях полезных для человека органических веществ, а также некоторых макро- и микроэлементов. Описана химическая структура и физико-химические свойства наиболее используемых человеком органических веществ красных водорослей. Наибольшее применение в пищевой промышленности нашли такие соединения, как сульфатированные полисахариды: агар, агароиды, каррагинаны. Указаны роды и виды красных водорослей, содержащие наибольшее количество этих и других полезных для человека соединений. Анализируются сезонная динамика и условия накопления полезных веществ в водорослях в природе и культуре.
Ключевые слова: химия красных водорослей, агар, каррагинан, полифе-нольные соединения.
Titlyanov E.A., Titlyanova T.V., Belous O.S. Useful substances of marine red algae (Rhodophyta): chemical structure and content // Izv. TINRO. — 2011. — Vol. 165. — P. 305-319.
Cited and authors' data on health-giving organic substances and macro- and microelements from marine red algae are reviewed. Chemical structure and physico-chemical properties of the most useful organic substances are described. Sulphated polysaccharides as agar, agaroids, carrageenan have the greatest use in food industry. Their main sources (genera and species of red algae), as well as the sources of other useful compounds are determined. Seasonal dynamics and conditions of the useful substances accumulation in red algae are analyzed for nature and culture.
Key worlds: chemistry of red algae, agar, carrageenan, polyphenol compound.
Введение
Морские и наземные растения состоят из одних и тех же химических элементов и групп органических и неорганических соединений. Однако существует большое количество органических веществ, специфичных как для водорослей вообще, так и для отдельных их групп.
Собранные в море свежие водоросли содержат от 80 до 90 % воды и соответственно от 10 до 20 % сухих веществ. Они состоят из углеводов (от 30 до 60 %),
* Титлянов Эдуард Антонинович, доктор биологических наук, заведующий-лабораторией, e-mail: etitlyanov@mail.ru; Титлянова Тамара Викторовна, научный сотрудник, e-mail: titlyanova@inbox.ru; Белоус Оксана Сергеевна, кандидат биологических наук, научный сотрудник, e-mail: ksu_bio@mail.ru.
белков (от 5 до 30 %), жиров (от 0,1 до 2,0 % в расчете на сухую массу) и других органических и неорганических веществ. Минеральные соединения (зола) составляют от 7 до 36 % сухой массы.
Наиболее ценными для человека органическими веществами морских растений являются углеводы и витамины, а также минеральные элементы (йод, кальций, железо и др.). Главной специфической особенностью химического состава красных морских водорослей является наличие в их клеточных стенках таких сульфатированных полисахаридов, как агар и каррагинаны, которые широко используются в пищевой промышленности и в медицине.
В нашем кратком обзоре по химии морских красных водорослей мы остановимся только на полезных для человека веществах.
Результаты и их обсуждение
Белки и свободные аминокислоты
Содержание общего белка в красных водорослях варьирует от вида к виду. Так, среди гавайских водорослей наименьшее количество белка (2,7 %) было обнаружено у Laurencia dotyi и наибольшее (21,2 %) — у Halymenia formosa (McDermid, Stuercke, 2003). У Porphyra spp. из Японии отмечено очень высокое содержание белков, например у P. yezoensis оно достигало 43 % сухой массы (Nisizawa et al., 1987). Содержание азотистых соединений (преимущественно общего белка) у красных водорослей дальневосточных морей России варьирует от 6,5 % у Gracilaria vermiculophylla до 27,1 % сухой массы у Ahnfeltia tobuchiensis. Содержание белка в водорослях зависит от сезона. Так, у Chondrus armatus (зал. Измены, о. Кунашир), анализированного в разные месяцы, наименьшее количество общего белка (8,5 %) было отмечено в июле, а наибольшее (11,6 % сухой массы) — в сентябре (Суховеева, Подкорытова, 2006). В то же время три вида грацилярии с южного побережья Индии не показали сезонных изменений в содержании белка (Jayasankar, Kulandaivelu, 1999).
Аминокислотный состав белков красных водорослей представлен 16 аминокислотами (аланин, аргинин, аспарагиновая кислота, валин, гистидин, глицин, глутаминовая кислота, лейцин, лизин, метионин, пролин, серин, тирозин, треонин, цистин, фенилаланин) и не отличается от аминокислотного состава белков зеленых и бурых водорослей (Суховеева, Подкорытова, 2006). Однако лизина и аргинина в белках красных водорослей было обнаружено больше, чем в зеленых и бурых (Lourenc et al., 2002). Белки красных водорослей перевариваются ферментами и бактериями желудочно-кишечного тракта (ЖКТ) человека, наличие в их составе незаменимых аминокислот повышает их питательную ценность.
14 свободных аминокислот (САК) найдено в красных водорослях Японии. В отличие от зеленых водорослей, здесь присутствуют цитруллин, гистидин, мети-онин, орнитин, S-гидроксиметил-L-гомоцистеин, а от бурых — цитруллин, S-гидроксиметил^-гомоцистеин. Наличие в водорослях отдельных САК видоспеци-фично. Так, из проанализированных красных водорослей только Neodilsea yendoana в значительных количествах имела цитруллин (40,7 мг%), таурин и аланин; Chondria crassicaulis — D-цистеиновую кислоту (57,4 мг%) и хондрин; Laurencia nipponica — фенилаланин (1,9 мг%) и тирозин (1,1 мг% сухой массы); Gracilaria verrucosa — аргинин (Takagi et al., 1967).
Лектины, содержащиеся в красных водорослях, — белки, способные химически связываться с моно- или олигосахаридами, вызывая их агглютинацию. Они способствуют агглютинации эритроцитов, обладают избирательной митогенной активностью в отношении различных субпопуляций эритроцитов, что находит применение в медицине. В водорослях лектины находятся главным образом в клеточных стенках. Белки, классифицируемые как лектины, могут иметь очень разную структуру и объединяются в группу веществ больше по функциональным
признакам, чем по химической структуре. Лектины включены во многие биологические процессы в организме, например во взаимоотношение между хозяином и патогенными организмами, в межклеточный транспорт, в индукцию апоптоза и др. Лектины из водорослей используются человеком в борьбе с вирусными заболеваниями, болезнями крови, а также при иммунодефиците (Ziólkowska, Wlodawer, 2006). Из красной водоросли Griffithsia sp. был выделен лектин гриффитсин (griffithsin). Белковая часть молекулы гриффитсина состоит из 121 аминокислоты, которые связаны в единую цепь. Белок образует комплекс с моно- и дисаха-рами, такими как манноза, N-ацетилглюкозамин (N-acetylglucosamine), 1^6а-маннобиоза (1^6a-mannobiose) и мальтоза. Из Eucheuma serrata было выделено два изолектина, которые содержали белковые молекулы с молекулярным весом 29000 Да и различались только по изоэлектрической точке. Они проявляли свойства гемагглютинов и показывали митогенетическую активность на лимфоцитах мышей (Kawakubo et al., 1999). Из G. verrucosa было выделено три лекти-на-гемагглютина. Первый, названный GVA-1, был гликопротеином с низким содержанием углеводов (Shiomi et al., 1981), второй — протео-гликан (Kanoh et al., 1992), и третий — гликопротеин с высоким содержанием углеводов, проявляющий свойства гемагглютинов, содержащий в основном галактозу (97,8 %), а также фруктозу, глюкозу, ксилозу и глюкозамин (Kakita et al., 1997).
Углеводы
Низкомолекулярные сахара
Свободные низкомолекулярные сахара, как и во всех других растениях, представлены в основном промежуточными и конечными продуктами фотосинтеза. Среди этих сахаров в наибольшем количестве найдена сахароза, ее количество достигало 2 % сухой массы и зависило от вида водоросли, ее возраста и условий обитания. Дульцит и сорбит — основные сахароспирты красных водорослей (Суховеева, Подкорытова, 2006).
Запасные углеводы
"Багрянковый" крахмал. Большинство красных водорослей запасают внутри хлоропластов и вне их гликоген, или "багрянковый" крахмал (БК) (Percival, McDowell, 1967). БК представляет собой полимерную цепь связанных между собой молекул глюкозы (см. рисунок, А) с большим количеством боковых ветвей (а 1-4-связанные остатки глюкозы с 1-6-связанными боковыми цепями). У представителей порядков Porphyridiales и Bangiales в состав БК входит амилоза (McCracken, Cain, 1981; Cole, Sheath, 1990). По физико-химическим свойствам БК находится между гликогеном животных и крахмалом растений.
Содержание БК в красных водорослях зависит от видовой принадлежности, а также от условий произрастания водорослей и колеблется от 0 до ~ 20 % сухой массы. Так, бразильские виды грацилярии содержали крахмала от 10 до 15 % сухой массы (Guimaraes et al., 2003). В условиях низкой освещенности или в темноте крахмал красных водорослей расходуется на синтез агара и каррагина-на. У Solieria chordalis в условиях культуры БК накапливался при освещенности 75 мкмоль м-2 с-1 и расходовался при 35 мкмоль м-2 с-1. В то же время изменение солености воды не влияло на содержание крахмала у этой водоросли (Goulard et al., 2001). БК хорошо переваривается и усваивается человеческим организмом (Palevitz, Newcomb, 1970).
Флоридозид (floridoside) был обнаружен у представителей всех порядков Rhodophyta за исключением Ceramiales. Флоридозид (см. рисунок, Б, В) представляет собой или гликозид 2-0-*^-галактопиранозилглицерол (2-0-*-D-galactopyranosylglycerol), или a-D-галактопиранозилглицерол (a-D-galactopyranosylglycerol) (Karsten, 1999; Simon-Colin et al., 2002). Его содержа-
ние (оба изомера) у представителей порядка Ban-giales (Porphyra и Bangia) может быть выше 30 % сухой массы (Karsten, 1999). Представители порядка Ceramiales аккумулируют химически близкое соединение — диге-ниазид, или a-D-маннопи-ранозил-(1-2)-глицерат (digeneaside, a-D-man-nopyranosyl-(1-2)-gly-cerate) (Kremer, 1978) (см. рисунок, Г). Флори-дозид, как и БК, является полноценным питательным продуктом, а также используется в медицине (Craigie, 1974).
Химические соединения красных водорослей
Chemical compounds from red algae
Полисахариды клеточных стенок
Целлюлоза — один из структурных компонентов клеточных стенок красных водорослей, находится в них в кристаллической или аморфной формах. Целлюлоза, представляющая собой линейный полисахарид, состоящий из остатков D-глюкозы, не переваривается в ЖКТ человека.
В клеточных стенках некоторых красных водорослей (Porphyra, Bangia) присутствуют маннаны. Маннаны представляют собой линейную цепочку полисахаридов, где остатки маннозы связаны 1-4-гликозидными связями. Подобно целлюлозе, маннаны могут образовывать кристаллическую структуру. В структуру клеточных стенок также входят ксиланы, где остатки ксилозы соединены 13- и 1-4-гликозидными связями. В отличие от целлюлозы и маннанов, ксиланы имеют разветвленную структуру.
Сульфатированные полисахариды. Основными полисахаридами клеточных стенок (а часто и межклеточников) красных водорослей, составляющих основную массу органического вещества всего растения, являются сульфатирован-ные полисахариды.
Сульфатированный полисахарид агар состоит из двух химических компонентов: агарозы и агаропектина — в соотношении 7 : 3. Агароза — нейтральный полисахарид с линейной структурой повторяющихся единиц, названных агароби-озой (1^3)-P-D-galactopyranose-(1^4)-3.6-anhydro-a-L-galactopyranose (см. рисунок, Д). Агаропектин — кислый полисахарид, содержащий вдобавок к агаробио-зе сульфатированный эфир пировиноградной кислоты и D-глукуроновую кислоту (см. рисунок, Е). Содержание сульфата в агаре относительно низкое (от 3,5 до 9,7 %). Агар не растворяется в холодной воде, он абсорбирует воду и разбухает, образуя рыхлый гель, который при подогреве до 80 °С плавится и образует вязкий раствор (Arasaki, Arasaki, 1983). Важнейшей физико-химической характеристикой агара, определяющей его качество при использовании, является прочность геля в паскалях или в граммах на квадратный сантиметр по модулю сдвига 1 %-ного геля. Основными химическими свойствами, определяющими качество агара, являются содержание в нем агарозы, увеличивающей прочность геля, и сульфатов, снижающих его прочность. В Gracilaria truncata была найдена новая форма агара, молекулы которого метилированы во всех 6 позициях Д-галактозы и в двух позициях L-галактозы. С метилированием молекул значительно уменьшается способность агара образовывать гель (Furneaux et al., 1990).
Агар содержится в красных водорослях порядков Gelidiales, Cryptonemiales, Ceramiales и Gigartinales (Usov, Klochkova, 1992). Водоросли, содержащие агар, названы агарофитами. Агар получают в основном из представителей родов Ahnfeltia, Gelidium, Gloiopeltis, Gracilaria, Gracilariopsis, Hydropuntia, Mazzaella и Pterocladia. Содержание агара в водорослях колеблется в зависимости от вида и условий выращивания (от 10 до 50 % сухой массы). Из всех изученных водорослей наибольшее содержание агара отмечено у видов рода Gracilaria, а наибольшая прочность геля — у видов родов Gelidium и Ahnfeltia (Титлянов и др., 1993). Так, содержание агара у неприкрепленной формы G. verrucosa [=G. ver-miculophylla]*, обитающей на краю ареала в лагунах южного Приморья, колебалось от 30 до 40 % в естественных условиях и от 25 до 52 % сухой массы в культуре. Содержание сульфатов в агаре из природного материала составляло от 3 до 5 %, агарозы — от 13 до 50 %, а прочность геля — от 800 до 3500 Па (Лапшина и др., 1991, 1993). У Gelidium amansii из Японии содержание агара составляло 25-30 % сухой массы (Levring et al., 1969); у G. chilense из Чили — 25-31 (Santelices et al., 1981); у G. latifolium [= G. spinosum] с о. Ява — 2535 (Levring et al., 1969); у G. lingulatum из Чили — 20-24 (Alveal, 1998); у
* Здесь и далее в квадратных скобках даются современные названия водорослей согласно базе данных (http://algaebase.org).
G. micropterum из Индии — 43 (Levring et al., 1969); у G. pusillum с Филиппин — 41 (Trono, 1993), из Индии — 50 % (Mairh et al., 1998). Содержание агара в трех видах грацилярии из центральной части Филиппинских островов составляло: у Gracilaria arcuata от 2,6 ± 0,6 до 21,7 ± 0,7 % сухой массы, у G. salicornia от 2,9 ± 0,1 до 15,7 ± 1,3 и у G. blodgettii от 0,1 до 20,7 ± 5,9 %. Прочность геля у G. arcuata была 17,0-260,0 г/см2, у G. salicornia — 29,5147,0 г/см2 и у G. blodgettii — 29,6-235,0 г/см2 (Calumpong et al., 1999).
Анализ G. verrucosa из Желтого моря (Shi et al., 1983) показал, что наибольшее (31,1 % сухой массы) содержание агара было в августе, а наименьшее (24,1 % сухой массы) — в сентябре. В среднем гаметофит содержал 29 %, а спорофит — 26 % агара. Какой-либо закономерности в прочности геля, содержании сульфатов или агарозы в водорослях в разные сезоны года обнаружено не было. G. salicornia из Танзании накапливала от 13,7 до 30,2 % сухой массы агара. Прочность геля у агара, обработанного щелочью, составляла от 118 до 251 г/см2, а у природного агара была на 40 % меньше. Содержание агарозы в агаре колебалось от 37,4 до 44,3 %, а сульфатов — от 0,5 до 2,8 %. В сухой период года содержание агара и агарозы в агаре уменьшалось (Buriyo, Kivaisi, 2003). У Gracilariopsis lemaneiformis, обитающего в Калифорнийском заливе (Мексика), наибольшие содержание агара (14 % сухой массы) и прочность геля (891 г/см2) были отмечены в весенние месяцы (Pacheco-Ruiz et al., 1999). У Pterocladia capillacea [= Pterocladiella capillacea] из Бразилии содержание агара варьировало от 5 до 32 % сухой массы, его наибольший выход отмечен в начале лета, а наименьший — зимой. Содержание агарозы в агаре варьировало от 27 до 48 %, а сульфатов — от 1 до 5 % (Oliveira, 1998). У P. capillacea с Канарских островов содержание агара всегда уменьшалось поздней весной и ранним летом, прочность геля увеличивалась зимой, достигая максимума в декабре-феврале (Freile-Pelegrin et al., 1996).
В лабораторной культуре Gelidium robustum накапливал до 43 % агара благодаря подкормке фосфатами в концентрации 20 мкмоль (Sousa-Pinto et al., 1996), а G. pulchellum показал наибольшее количество агара (38,6 % сухой массы) при температуре 20 °С и освещенности 130-240 мкмоль м-2 с-1. Повышение интенсивности света в культуре вызывало увеличение содержания сульфатов в агаре до 7,7 % и связанное с этим уменьшение прочности геля (Sousa-Pinto et al., 1999).
Таким образом, на грацилярии и других видах агароносных водорослей было показано, что содержание, физико-химические свойства и химический состав агара изменяются в течение года, что связано в основном с изменением скорости роста растений: чем выше скорость роста и больше образуется новых ветвей, тем меньше агара накапливается в талломах в расчете на сухую массу (Калуги-на-Гутник и др., 1987; Лапшина и др., 1991, 1993). Качество агара, или содержание в нем сульфата и агарозы, также зависит от скорости роста растений. Обычно агар быстрорастущих растений уступает по качеству агару медленнорастущих (Лапшина и др., 1993; Murano, 1995; Freile-Pelegrin et al., 1996; Sousa-Pinto et al., 1999).
Агар используется во многих областях человеческой деятельности: около 90 % потребляется в пищевой промышленности, остальное используется в сельском хозяйстве и медицине (соответственно как культуральная среда для проростков растений и бактерий) и в других отраслях. Основные свойства агара — образование прочного геля и его устойчивость к бактериальному воздействию — являются наиболее важными при использовании в различных отраслях промышленности (Chapman, Chapman, 1980).
Агароиды содержатся практически во всех красных водорослях, как агаро-фитах, так и каррагинанофитах, присутствие большого количества агароидов снижает полезные для человека свойства сульфатированных полисахаридов. Если
гелидиум (Gelidium) содержит только агар, обладающий вышеперечисленными свойствами, то клеточные стенки грацилярии лишь частично состоят из агара. Они в значительных количествах содержат близкий по строению полисахарид — агароид, представляющий собой полимер, состоящий из связанных пар остатков моносахаридов: 3-связанной D-галактозы-4-сульфат и 4-связанной L-галактозы-2,3-дисульфат (D-galactose-4 sulphate и 4-linked L-galactose-2,3-disulphate). В построении агароидов может также участвовать 3,6-ангидро^-галактоза (Murano, 1995).
Каррагинаны. Особенно богаты каррагинанами представители таких родов, как Ahnfeltiopsis, Betaphycus, Callophyllis, Chondracanthus, Chondrus, Eucheuma, Gigartina, Hypnea, Kappaphycus, Mastocarpus (Усов, 2001). В основе молекулярной структуры этих линейных полисахаридов лежит D-галактоза и ее производные, остатки которых соединены регулярно чередующимися ß 1 —>4- и а1—3-связями. Разнообразие каррагинанов обусловлено тем, что 4-0-замещен-ный остаток может быть или галактозой, или ее 3,6-ангидридпроизводным, а также различной степенью сульфатирования гидроксильных групп.
Природные каррагинаны редко соответствуют таким регулярным структурам, чаще всего они содержат повторяющиеся звенья нескольких типов, что объясняется многоступенчатым биосинтезом полисахаридов в клеточной стенке водоросли (Yermak, Khotimchenko, 2003). Биосинтез каррагинана, его структура в свою очередь зависят от множества факторов, определяемых условиями произрастания водоросли и связанных с ее физиологией, видовой принадлежностью и стадиями развития (Yermak, Khotimchenko, 2003). В каждом виде каррагинано-фитов может присутствовать несколько типов каррагинанов, кроме того, состав и количество экстрагируемого каррагинана зависят от места произрастания водоросли, сезона и фазы еe жизненного цикла (Yermak, Khotimchenko, 2003; Ба-рабанова и др., 2005, 2010). В соответствии со структурными особенностями повторяющихся звеньев выделяют 6 главных типов каррагинанов, имеющих различные физико-химические свойства: каппа- (к), ламбда- (X), йота- (i), мю- (ц), ипсилон- (и) и тета- (0) каррагинаны (Подкорытова и др., 1994; Yermak, Khotimchenko, 2003). Наиболее часто встречаются три формы каррагинана — к, i и X (см. рисунок, Ж, 3, И).
К-каррагинан содержит одну сульфатную группу в положении 4 в молекуле повторяющегося дисахаридного звена (см. рисунок, Ж), растворяется в воде при температуре 80 °С и образует гель в присутствии катионов калия; i-каррагинан с двумя сульфгидридными группами (в обоих углеводных остатках повторяющегося звена) растворяется при температуре 30-40 °С, способен к гелеобразованию в присутствии катионов кальция (см. рисунок, 3); X-каррагинан содержит три сульфатированных группы, растворяется в воде при комнатной температуре, являясь наиболее гидрофильным и не образующим геля (см. рисунок, И). Образование гелей каррагинанами наблюдается только при спиралевидной форме их молекул, что возможно при наличии в повторяющейся структуре полисахарида галактозного остатка с а-С-4-связью. Все образующие гель каррагинаны содержат 3,6-ангидромост (связь) на галактозных остатках от а-С-1- к а-С-4-положе-нию, обеспечивая таким образом спиралевидную форму молекулы. В водорослях могут присутствовать сразу несколько форм каррагинанов, а также могут образовываться их гибридные формы.
У Chondrus crispus и Mastocarpus stellatus из Ирландии содержание каррагинана колебалось от 20 до 60 % сухой массы (Tasende et al., 2007). E ucheuma isiforme из Никарагуа содержала 57,2 % нативного каррагинана, который формировал очень слабый гель прочностью < 50 г/см2 (Freile-Pelegrin, Robledo, 2007). Hypnea sp. из Бангладеш содержала каррагинана 47,0 ± 2,9 % сухой массы (Zafar et al., 2007). У 5 видов Gigartina из Австралии (Parsons, 1977) общее содержание каррагинанов колебалось в пределах от 38 до 92 % сухой массы. Гаметофит и спорофит по содержанию каррагинанов достоверно не различались.
Не было отмечено и достоверных различий в содержании каррагинана у водорослей, обитающих в разных районах Австралии. Виды различались по композиции разных форм полисахарида. Так, гаметофиты Gigartina clavifera, G. decipiens, G. angulata содержали в среднем около 70 % к-каррагинана, а гаметофиты G. atropurpurea, обитающие в тех же районах, — только 20 % сухой массы. Особенно большая разница в составе каррагинанов была обнаружена среди га-метофитных и спорофитных растений. Если спорофитные растения содержали в основном ^-каррагинан (80-90 % сухой массы), то гаметофитные — к-карраги-нан (за исключением G. alveata и G. tuberculosa). Eucheuma denticulatum с Мадагаскара (Rasoamazava, 1996) содержала от 50 до 55 % сухой массы i-карра-гинана, а E. striatum — от 42 до 51 % к-каррагинана, сезонных колебаний в содержании полисахаридов выявлено не было. Сравнение стерильных и репродуктивных (наличие цистокарпов) талломов Tichocarpus crinitus показало, что карпоспорофиты накапливали каррагинанов в 1,8 раза больше, чем вегетативные талломы, причем каррагинаны репродуктивных талломов содержали значительно больше желирующих полисахаридов (Барабанова и др., 2005). Несколько иная картина наблюдалась при сравнении вегетативных и репродуктивных растений Chondrus pinnulatus из Японского моря (Yermak et al., 2007). Здесь карпоспоро-фиты накапливали каррагинана в два раза больше, чем стерильные растения, причем в карпоспорофитах основным полисахаридом был к-каррагинан (80 %), а в стерильных растениях к- и ^-каррагинаны содержались примерно в равных количествах. Каррагинаны из талломов, содержащих репродуктивные органы, имели высокожелирующие свойства.
Содержание к-каррагинана у Hypnea musciformis из Танзании в разные месяцы года колебалось от 20,56 ± 1,40 % сухой массы в ноябре до 35,63 ± 0,70 % в октябре, а прочность геля — от 77,78 ± 3,10 г/см2 в ноябре до 243,06 ± 1,30 г/см2 в июле (Mtolera, Buriyo, 2004). Содержание каррагинана у E. isiforme из Мексики (Юкатан) изменялось в течение сезона: наибольшее содержание полисахаридов отмечено в начале холодного сезона года, при повышенном содержании питательных веществ и пониженной солнечной радиации; содержание каррагинана и других углеводов снижалось в период интенсивного роста в конце холодного сезона. Gigartina pistillata из Марокко накапливала наибольшее количество каррагинана (к- и ^-формы) в июле-августе, наибольшее содержание 3,6-ангидрогалактозы было в феврале, а наименьшее — в июне (Amimi et al., 2007).
T. crinitus из Японского моря (стерильные талломы) содержал наибольшее количество каррагинанов (в основном в гибридной к/в-форме) в августе (35,5 % сухой массы) и наименьшее (11,0 % сухой массы) — в октябре, его содержание позитивно коррелировано со скоростью роста и негативно — с освещенностью. В затенении главным образом накапливался ^-каррагинан, не образующий гель (Yakovleva et al., 2001).
В культуре содержание каррагинана в талломах Kappaphycus alvarezii увеличивается со временем, как и прочность его геля (Hayashi et al., 2007). Красные водоросли накапливают каррагинан при внесении в среду аммония (Rui et al., 1990). При культивировании Eucheuma uncinatum в Калифорнийском заливе (Мексика) было установлено, что наибольшее количество (до 48 % сухой массы) каррагинана накапливается в летние месяцы. Максимальный уровень 3,6-ангидрогалактозы в полисахариде в зимние и летние месяцы был соответственно 23,9 и 18,0 % (Zertuche-Gonzalez et al., 1987).
Каррагинаны широко используются в пищевой промышленности как загустители, стабилизирующие и гелеобразующие компоненты. Они влияют на свойства материалов, с которыми смешиваются, и, как агар, применяются в производстве хлебобулочных изделий, молочных продуктов, различного рода напитков, в консервировании мяса и рыбы, а также как диетическая добавка. Каррагинаны, так же как и агар, не перевариваются в ЖКТ человека.
Органогалогеновые, фенолъные и полифенольные соединения
Всего в природе найдено более 4000 органогалогеновых соединений, из них органохлоринов — более 2000, органоброминов — более 1700, органойодинов — около 100 и органофлуоринов — около 30. Эти соединения в большинстве своем проявляют биологическую активность: антигельминтную, антимикробную и антивирусную (Gribble, Gilchirst, 1999).
Красные водоросли накапливают некоторые из органогалогеновых соединений в значительных количествах. Так, виды рода Laurencia богаты галогениро-ванными терпеноидами и особенно сесквитерпеноидами (см. рисунок, К). В настоящее время из разных видов лорансии выделены следующие сесквитерпенои-ды: рогиоленин A и B (rogiolenyne) и обтузенол (obtusenol) из Laurencia obtusa (Aydogmus et al., 2004); 2,10-дибром-3-хлор-альфа-хамигрин (2,10-dibromo-3-chloro-alpha-chamigrene), 2,10-дибром-3-хлор-9-гидрокси-альфа-хамигрин (2,10-dibromo-3-chloro-9-hydroxy-alpha-chamigrene), препацифенол эпоксид (prepacifenol epoxide), джонстонол (johnstonol), пацифенол (pacifenol) из L. composita; С-саб (15) аце-тогенин (C sub (15) aceto-genin), окамураллен (okamurallene), ^)-10,15-дибром-9-гидрокси-хамигра-1,3 (15), ((Z)-10,15-dibromo-9-hydroxy-chamigra-1,3 (15)), 7(14)-триен (7(14)-triene), 10-бром-7-гидроксилаурин (10-bromo-7-hydroxylaurene), 10,11-дибром-7-гидроксилаурин (10,11-dibromo-7-hydroxylaurene) из L. majuscula; кью-палауринол (cupalaurenol), циклолауринол (cyclolaurenol) — из L. venusta (Masuda et al., 2002); (1S*, 2S*, 4S*, 5S*, 6S*, 8R*)-4-hydroxy-2,5,6-trimethyl-11-methylenetricyclo [6.2.1.0 super (1.6)] undecan-3-one (1,4-hydroxy-1,8-epi-iso-tenezone, (3R*, 4R*, 4aR*, 9R*)-3,9-dihydroxy-1,4,4a,7-tetramethyl-3,4,4a,5,8,9-hexahydro-2H-benzo [a] cyclohepten-2-one (9-hydroxy-3-epi-perforenone A, 2), 3-эпи-перфоренон A (3-epi-perforenone A) из L. perforata (Wright et al., 2003); бета-бизаболен сес-квитерпеноиды (1-3) (beta-bisabolene sesquiterpenoids (1-3), триквинон алкоголь сесквитерпены (6 и 7) (triquinone alcohol sesquiterpenes (6 и 7)) из L. scoparia (Davyt et al., 2006); паннозанол (pannosanol), паннозан (pannosane) из L. pannosa (Suzuki et al., 2001); калензанол (calenzanol) из L. microcladia (Guella et al., 2001; Guella, Pietra, 2004); дитерпен 3-бромбарекоксид (diterpen 3-bromobarekoxide) из L. luzonensis (Kuniyoshi et al., 2000).
Кроме сесквитерпеноидов из Laurencia viridis были выделены бромидные производные тритерпенов, близкие по структуре к тирсиферолу (thyrsiferol) (Manriquez et al., 2000). Красные водоросли также содержат галогенированные вторичные метаболиты; например, у Delisea pulchra был обнаружен галогениро-ванный фуранон (Rogers et al., 2000), а в Plocamium hamatum найдены 11 гало-генированных монотерпенов (Kunig et al., 1999).
Красные водоросли накапливают полифенольные и фенольные вещества. Многие из этих соединений ядовиты для животных и защищают растения от поедания. Например, в красной водоросли Odonthalia corymbifera обнаружен бромфенол (см. рисунок, Л), защищающий ее от поедания моллюском Haliotis discus (Kurata et al., 1997).
Из красной морской водоросли Polysiphonia sphaerocarpa [= Neosiphonia sphaerocarpa] были выделены 2,4-диброманизол (2,4-dibromoanisole), 2,4,6-триб-романизол (2,4,6-tribromoanisole), 3-бромкрезол (3-bromocresol), 3,5-дибромкре-зол (3,5-dibromoresol), 3-бром-4-гидроксибензалдегид (3-bromo-4-hydroxybenzaldehyde), 3,5-дибром-4-гидроксибензалдегид (3,5-dibromo-4-hydroxybenzaldehyde), 2-бромфенол (2-bromophenol), 4-бромфенол (4-bromophenol), 2,4-дибромфенол (2,4-dibromophenol), 2,6-дибромфенол (2,6-dibromophenol), 2,4,6-трибромфенол (2,4,6-tribromophenol) (Flodin, Whitfield, 2000). Бромфенолы были выделены из красной водоросли Odonthalia corymbifera: 3,3',5,5'-тетрабром-2,2' ,4,4'-тетрагидроксидифенилметан (3,3' ,5,5'-tetrabromo-2,2',4,4'-tetrahydroxydiphenylmethan) и 2,2',3,3'-тетрабром-4,4',5,5'-тетрагидроксидифенил-метан (2,2',3,3'-tetrabromo-4,4',5,5'-tetrahydroxydiphenylmethan) (Oh et al., 2008).
Бромфенольные соединения, выделенные из красных водорослей, имели антиопухолевый эффект, а также понижали уровень глюкозы в крови (Kurihara, 2007). Два галогенированных компонента, элатол и изо-обтузол, выделенные из Laurencia majuscula, ингибировали рост колоний Staphylococcus epidermis, Klebsiella pneumonia и Salmonella sp. Их антибиотическое действие было эквивалентно коммерческим антибиотикам (Vairappan, 2003).
Липиды и жирные кислоты
Содержание липидов у красных водорослей с Гавайских островов примерно в два раза меньше, чем у зеленых и бурых водорослей из этих же мест, и в среднем составляет от 1,5 до 3,5 % (McDermid, Stuercke, 2003). В красных водорослях Японского моря содержание жиров колеблется от 0,3-3,8 % у Palmaria palmata до 1,52,6 % на сухую массу у Gracilaria spp. (Дембицкий и др., 1990; Хотимченко, 2003).
Красные водоросли содержат все классы липидов, свойственные растениям: гликолипиды, фосфолипиды и нейтральные липиды. Жирнокислотный состав ли-пидов различных водорослей примерно одинаков, в то же время отдельные виды различаются количественным соотношением жирных кислот (ЖК) в липидах. В липидах красных водорослей обязательно присутствуют миристиновая, пальмитиновая и стеариновая насыщенные ЖК, среди которых преобладает последняя. В красных водорослях по сравнению с другими особенно велико содержание полиненасыщенных ЖК, таких как эйкозапентаеновая и арахидоновая (см. рисунок, М, Н), предшественников простагландинов, лейкотриенов и других эйкозаноидов. Некоторые красные водоросли в значительном количестве содержат простагландины: например, у Gracilaria verrucosa [= Gracilaria vermiculophylla] из Японского моря их обнаружено более 2500 мкг/г сырой массы (Imbs et al., 2001).
Некоторые виды особенно богаты полиненасыщенными ЖК, так, например, в слоевищах Palmaria stenogona (Японское море) содержание эйкозапентаеновой кислоты составляло более чем 70 % общего количества ЖК, а в G. verrucosa — более чем 50 % арахидоновой кислоты. Corallina pilulifera, P. stenogona, L. nipponica, Polysiphonia morrowii могут быть интересны как потенциальные источники эйкозапентаеновой кислоты (Khotimchenko, Gusarova, 2004).
В красных водорослях в значительных количествах найдены некоторые редкие полярные липиды — инозитолфосфорилцерамиды (inositolphosphorylceramide), являющиеся биологически активными веществами (Хотимченко, 1985, 2003; Khotimchenko, Vas'kovskii, 2004; Sanchez-Machado et al., 2004).
Содержание отдельных классов липидов и ЖК непостоянно в процессе онтогенеза. Так, у G. verrucosa [= G. vermiculophylla] (прикрепленная форма) из Японского моря фосфолипиды (преимущественно фосфатидилхолин) были основной группой липидов в проростках. Гликолипиды доминировали в молодых талломах тетраспорофитов и во взрослых гаметофитах. Содержание запасных липидов (триацилглицеролов) было в 2-3 раза выше в проростках и молодых талломах по сравнению с взрослыми особями (Хотимченко, 2003).
У T. crinitus композиция отдельных классов липидов и ЖК зависела от световых условий обитания растений. Слабый свет (8-10 % фотосинтетически активной радиации, падающей на воду, — ФАРп) индуцировал накопление структурных липидов, таких как сульфоквиновозилдиацилглицерол (sulfoquinovosyl-diacylglycerol), фосфатидилглицерол (phosphatidylglycerol) и фосфатидилхолин (phosphatidilcholine). На ярком свету (70-80 % ФАРп) накапливались запасные липиды — триацилглицеролы. Содержание большинства ненасыщенных ЖК было выше на слабом свету, чем на сильном (Khotimchenko, Yakovleva, 2005).
Из-за незначительного содержания липиды красных водорослей не представляют особой пищевой ценности. В то же время важными для здоровья человека являются полиненасыщенные ЖК — эйкозапентаеновая и арахидоновая, — а также их производные — простагландины, — находящиеся в водорослях.
Стерины
Стерины, или стероидные спирты, являются подгруппой стероидов с гидро-ксильной группой в 3-позиции А-кольца. Растительные стерины называются фи-тостеринами. Фитостерины могут блокировать абсорбцию холестерина и снижать его количество в крови.
Подобно холестерину, растительные стерины являются амфифильными и входят в состав всех мембран, особенно плазматических, наружных митохондриальных и мембран эндоплазматической сети. У многих красных водорослей основным фито-стерином является холестерин (см. рисунок, О), хотя другие виды содержат больше десмостерина (desmosterol), редко — 22-дегидрохолестерина (22-dehydrocholesterol) и только некоторые — следы С28 и С29 стеринов (Goad, Goodwin, 1972).
Содержание стеринов у многих видов красных водорослей из дальневосточных морей России составляло 0,01-0,05 %, среди них преобладал холестерин, а также значительным было содержание десмостерина и 22-дегидростерина. У подавляющего большинства видов водорослей преобладал холестерин, а у некоторых видов, например у родимении, в равных количествах присутствовали холестерин и десмостерин, у порфиры превалировал десмостерин, а у хипнеи — 22-дегидростерин. У гелидиевых было обнаружено от 5 до 12 индивидуальных стеринов, а также значительным было содержание С26-С29-стеринов. У гигартино-вых водорослей состав стеринов был достаточно беден (Кизеветтер и др., 1981).
Витамины
Красные водоросли содержат большинство витаминов, необходимых человеку, но особенно богаты (по сравнению с зелеными и бурыми водорослями) витаминами группы В. Так, в дальневосточных видах гелидиума, грацилярии и порфиры было найдено 0,05-0,46 мг% сухой массы витамина В1, 0,08 — витамина В3, 1,0 — витамина В6, 0,029 мг% — витамина В12 (Кизеветтер и др., 1981). У Porphyra tenera из Японии содержание витамина В1 составляло 0,120,25 мг%, витамина В2 — 0,89-1,24, витамина В3 — 2,6-10,0, витамина В6 — 1,04, витамина В9 — 0,088, витамина В12 — 0,013-0,290 мг% сухой массы (Arasaki, Arasaki, 1983).
Пигменты
Красные водоросли содержат следующие фотосинтетические пигменты: хлорофилл a, фикоэритрин, фикоцианин, аллофикоцианин, в-каротин, ксантофиллы (лютеин, энтероксантин, неоксантин, микоксантофил). Пигменты красных водорослей полезны для человека, используются в медицине, а также в пищевой промышленности как стойкие красители. В последнем случае особенно ценится фикоэритрин (красный пигмент), которого нет ни в высших растениях, ни в бурых и зеленых водорослях (см. рисунок, П).
Заключение
Морские красные водоросли имеют большую пищевую ценность, главным образом за счет высокого содержания белка (до 26 % сухой массы), незаменимых аминокислот, витаминов и минералов. Красные водоросли содержат до 5080 % сухой массы таких полезных для человека полисахаридов, как агар и каррагинаны, которые широко используются в пищевой, текстильной, косметической и других областях промышленности. В традиционной и официальной современной медицине применяются как сами водоросли, так и экстракты из них или отдельно выделенные вещества. Особую ценность представляют сульфатиро-ванные полисахариды (пищевые волокна, проявляющие антиоксидантную активность); органогалогеновые, фенольные и полифенольные соединения (антибиотическое действие); полиненасыщенные жирные кислоты (профилактика и лечение
сердечно-сосудистых заболеваний, антиопухолевая активность); лектины (используются в борьбе с вирусными заболеваниями, болезнями крови, а также при иммунодефиците).
Список литературы
Барабанова А.О., Ермак И.М., Глазунов В.П. и др. Сравнительная характеристика каррагинанов, выделенных из вегетативной и репродуктивной форм водоросли Tichocarpus crinitus (Gmel.) Rupr. (Rhodophyta, Tichocarpaceae) // Биохимия. — 2005. — Т. 70, вып. 3. — С. 430-437.
Барабанова А.О., Тищенко И.П., Глазунов В.П. и др. Химический состав полисахаридов красной водоросли Tichocarpus crinitus (Tichocarpaceae), собранной в разных районах залива Петра Великого Японского моря // Биол. моря. — 2010. — Т. 36, № 3. — С. 200-206.
Дембицкий В.М., Розенцвет О.А., Печенкина Е.Е. Липиды морских водорос-лей-макрофитов. I. Жирнокислотный и фосфолипидный состав Rhodophyta // Химия природ. соед. — 1990. — № 1. — С. 113-115.
Калугина-Гутник А.А., Миронова Н.В., Рындина Д.Д. Сезонные изменения содержания агара в слоевищах черноморской грацилярии // Проблемы производства продукции из красных и бурых водорослей : Всесоюз. семинар. — Владивосток, 1987. — С. 10-12.
Кизеветтер И.В., Суховеева М.В., Шмелькова Л.П. Морские водоросли и травы дальневосточных морей : монография. — М. : Пищ. пром-сть, 1981. — 113 с.
Лапшина А.А., Белокопытов С.В., Иванова Е.Г., Титлянов Э.А. Содержание и свойства агара у неприкрепленной формы Gracilaria verrucosa в зависимости от интенсивности роста талломов и условий обитания // Биол. моря. — 1993. — № 5-6. — С. 107-117.
Лапшина А.А., Иванова Е.Г., Титлянов Э.А., Усов А.И. Агар из приморской неприкрепленной водоросли Gracilaria verrucosa (Huds.) Papenf. // Биоорган. химия. — 1991. — Т. 17, № 11. — P. 1494-1499.
Подкорытова А.В., Кадникова И.А., Усов А.И. Красная водоросль Chondrus armatus (Harv.) Okam. (Gigartinaceae), ее химический состав, содержание каррагинана // Раст. ресурсы. — 1994. — Вып. 1-2. — С. 79-88.
Суховеева М.В., Подкорытова А.В. Промысловые водоросли и травы морей Дальнего Востока: биология, распространение, запасы, технология переработки : монография. — Владивосток : ТИНРО-центр, 2006. — 243 с.
Титлянов Э.А., Новожилов А.В., Чербаджи И.И. Анфельция тобучинская : монография. — М. : Наука, 1993. — 223 с.
Усов А.И. Проблемы и достижения в структурном анализе сульфатированных полисахаридов красных водорослей // Химия растит. сырья. — 2001. — № 2. — С. 7-20.
Хотимченко С.В. Липиды морских водорослей-макрофитов и трав. Структура, распределение, анализ : монография. — Владивосток : Дальнаука, 2003. — 230 с.
Хотимченко С.В. Фосфолипиды морских водорослей // Химия природ. соединений. — 1985. — № 3. — С. 404-405.
Alveal K. The seaweed resources of Chile // Seaweed resources of the World. — Yokosuka : Japan International Cooperation Agency, 1998. — P. 347-363.
Amimi A., Mouradi A., Bennasser L., Givernaud T. Seasonal variations in thalli and carrageenan composition of Gigartina pistillata (Gmelin) Stackhouse (Rhodophyta, Gigartinales) harvested along the Atlantic coast of Morocco // Phycol. Res. — 2007. — Vol. 5, № 2. — P. 143-149.
Arasaki S., Arasaki T. Vegetables from the Sea of Japan. — Tokyo : Japan Publ. Inc., 1983. — 193 p.
Aydogmus Z., Imre S., Ersoy L., Wray V. Halogenated secondary metabolites from Laurencia obtusa // Nat. Prod. Res. — 2004. — Vol. 18, № 1. — P. 43-49.
Buriyo A.S., Kivaisi A.K. Standing stock, agar yield and properties of Gracilaria salicornia harvested along the Tanzanian Coast // Western Indian Ocean J. Mar. Sci. — 2003. — Vol. 2, № 2. — P. 171-178.
Calumpong H.P., Maypa A., Magbanua M., Suarez P. Biomass and agar assessment of three species of Gracilaria from Negros Island, central Philippines // Hydrobiolo-gia. — 1999. — Vol. 398/399, № 6. — P. 173-181.
Chapman V.J., Chapman D.J. Seaweeds and their uses. — L.; N.Y. : Chapman and Hall, 1980. — 334 p.
Cole K.M., Sheath R.G. (Eds.) Biology of the red algae. — Cambridge : Cambridge Univ. Press, 1990. — 517 p.
Craigie J.S. Storage products // Algal physiology and biochemistry. — Oxford : Blackwell Scientific Publications, 1974. — P. 206-235.
Davyt D., Fernandez R., Suescun L. et al. Bisabolanes from the red alga Laurencia scoparia // J. Nat. Prod. — 2006. — Vol. 69, № 7. — P. 1113-1116.
Flodin C., Whitfield F.B. Brominated anisoles and cresols in the red alga Polysipho-nia sphaerocarpa // Photochemistry. — 2000. — Vol. 53, № 1. — P. 77-80.
Freile-Pelegrin Y., Robledo D. Carrageenan of Eucheuma isiforme (Solieriaceae, Rhodo-phyta) from Nicaragua // Abstr. 19th Intern. Seaweed Sympos. — Kobe, 2007. — P. 152.
Freile-Pelegrin Y., Robledo D., Armisén R., Garcia-Reina G. Seasonal changes in agar characteristics of two populations of Pterocladia capillacea in Gran Canaria, Spain // J. Appl. Phycol. — 1996. — Vol. 8, № 3. — P. 239-246.
Furneaux R.H., Miller I.J., Stevenson T.T. Agaroid from New Zealand members of the Gracilariaceae (Gracilariales, Rhodophyta) — a novel dimethylated agar // Hydrobi-ologia. — 1990. — Vol. 204/205. — P. 645-654.
Goad L.J., Goodwin T.W. Biosynthesis of plant sterols // Prog. Phytochem. — 1972. — Vol. 3. — P. 113-198.
Goulard F., Diouris M., Floc'h J.Y. An HPLC method for the assay of UDP-glucose pyrophosphorylase and UDP-glucose-4-epimerase in Solieria chordalis (Rhodophyceae) // Phytochem. Anal. — 2001. — Vol. 12, № 6. — P. 363-365.
Gribble G.W., Gilchirst T.L. (Eds.) Progress in Heterocyclic Chemistry. — 1999. — Vol. 11. — 368 p.
Guella G., Pietra F. Roglolenyne A, B, and C: The first branched marine C15 Acetoge-nins. Isolation from the red seaweed Laurencia microcladia or the sponge Spongia zimoc-ca of II Rodiolo // Helv. Chim. Acta. — 2004. — Vol. 74, № 1. — P. 47-54.
Guella G., Skropeta D., Breuils S. et al. Calenzanol, the first member of a new class of sesquiterpene with a novel skeleton isolated from the red seaweed Laurencia microcladia from the bay of Calenzana, Elba Island // Tetrahedron Lett. — 2001. — Vol. 42, № 4. — P. 723-725.
Guimaraes M., Plastino E., Destombe C. Green mutant frequency in natural populations of Gracilaria domingensis (Gracilariales, Rhodophyta) from Brazil // Eur. J. Phycol. — 2003. — Vol. 38, № 2. — P. 165-169.
Hayashi L., Oliveira E.C., Bleicher-Lhonneur G. et al. The effects of selected cultivation conditions on the carrageenan characteristics of Kappaphycus alvarezii (Rhodophyta, Solieriaceae) in Ubatuba Bay, Sao Paulo, Brazil // J. Appl. Phycol. — 2007. — Vol. 19, № 5. — P. 505-511.
Imbs A.B., Vologodskaya A.V., Nevshupova N.V. Response of prostaglandin content in the red alga Gracilaria verrucosa to season and solar irradiance // Photochemistry. — 2001. — Vol. 58. — P. 1060-1072.
Jayasankar R., Kulandaivelu G. Seasonal variation in the biochemical constituents of Gracilaria spp. with reference to growth // Indian J. Mar. Sci. — 1999. — Vol. 28. — P. 464-466.
Kakita H., Fukuoka S., Obika H. et al. Purification and properties of a high molecular weight hemagglutinin from the red alga Gracilaria verrucosa // Bot. Mar. — 1997. — Vol. 40. — P. 241-247.
Kanoh H., Kitamura T., Kobayashi Y. A sulfated proteoglucan from the red alga Gracilaria verrucosa is a hemagglutinin // Comp. Biochem. Physiol. — 1992. — Vol. 102, № 3. — P. 445-449.
Karsten U. Seasonal variation in heteroside concentrations of field-collected Porphyra species (Rhodophyta) from different biogeographic regions // New Phytologist. — 1999. — Vol. 143, № 3. — P. 561-571.
Kawakubo A., Makino H., Ohnishi J.-I. et al. Occurrence of highly yielded lectins homologous within the genus Eucheuma // J. Appl. Phycol. — 1999. — Vol. 11, № 2. — P. 149-156.
Khotimchenko S.V., Gusarova I.S. Red algae of Peter the Great Bay as a source of arachidonic and eicosapentaenoic acids // Rus. J. Mar. Biol. — 2004. — Vol. 30, № 3. — P. 183-187.
Khotimchenko S.V., Vas'kovskii V.E. Inosol-containing sphingolipid from the red alga Gracilaria verrucosa // Rus. J. Bioorg. Chem. — 2004. — Vol. 30, № 2. — P. 190-194.
Khotimchenko S.V., Yakovleva I.M. Lipid composition of the red alga Tichocarpus crinitus exposed to different levels of photon irradiance // Phytochemistry. — 2005. — Vol. 66, № 1. — P. 73-79.
Kremer B.P. Patterns of photoassimilatory products in Pacific Rhodophyceae // Can. J. Bot. — 1978. — Vol. 56. — P. 1655-1659.
Kunig G.M., Wright A.D., Linden A. Plocamium hamatum and its monoterpenes: chemical and biological investigations of the tropical marine red alga // Phytochemistry. — 1999. — Vol. 52, № 6. — P. 1047-1053.
Kuniyoshi M., Marma M.S., Higa T. et al. 3-Bromobarekoxide, an anusual diterpene from Laurencia luzonensis // Chem. Commun. — 2000. — Vol. 31, is. 40. — P. 1155-1156.
Kurata K., Taniguchii K., Takashima K. et al. Feeding-deterrent bromophenols from Odonthalia corymbifera // Phytochemistry. — 1997. — Vol. 45, № 3. — P. 485-487.
Kurihara H. Biologically active compounds obtained from macroalgae collected in Hokkaido, Japan // Abstr. 19th Intern. Seaweed Sympos. — Kobe, 2007. — P. 56.
Levring T., Hoppe H.A., Schmidt O.J. Marine algae: a survey of research and utilization. — Hamburg : Cram, DeGruyter & Co, 1969. — 421 p. (Botanica Marina Handbooks; Vol. 1.)
Lourenc O.S.O., Barbarino E., De-Paula J.C. et al. Amino acid composition, protein content and calculation of nitrogen-to-protein conversion factors for 19 tropical seaweeds // Phycol. Res. — 2002. — Vol. 50, № 3. — P. 233-241.
Mairh O.P., Reddy C.R.K., Kumar G.R.K. The seaweed resources of India // Seaweed resources of the World. — Yokosuka : Japan International Cooperation Agency, 1998. — P. 110-126.
Manriquez C.P., Souto J.A., Gavin J.A. et al. Several new squalene-derived triter-penes from Laurencia // Tetrahedron. — 2000. — Vol. 57, № 15. — P. 3117-3123.
Masuda M., Kawaguchi S., Abe T. Additional analysis of chemical diversity of the red algal genus Laurencia (Rhodomelaceae) from Japan // Physiol. Res. — 2002. — Vol. 50, № 2. — P. 135-144.
McCracken D.A., Cain J.R. Amylose in Floridean starch // New Phytologist. — 1981. — Vol. 88, № 1. — P. 67-71.
McDermid K., Stuercke B. Nutritional composition of edible Hawaiian seaweeds // J. Appl. Phycol. — 2003. — Vol. 15. — P. 513-524.
Mtolera M.S.P., Buriyo A.S. Studies on Tanzanian Hypneaceae: Seasonal variation in content and quality of kappa-carrageenan from Hypnea musciformis (Gigartinales: Rhodo-phyta) // Western Indian Ocean J. Mar. Sci. — 2004. — Vol. 3, № 1. — P. 43-49.
Murano E. Chemical structure and quality of agars from Gracilaria // J. Appl. Phycol. — 1995. — Vol. 7. — P. 245-254.
Nisizawa K., Noda H., Kikuchi R., Watanabe T. The main seaweeds food in Japan // Hydrobiologia. — 1987. — Vol. 151/152. — P. 5-29.
Oh K.B., Lee J.H., Chung S.-C. et al. Antimicrobial activities of the bromophenols from the red alga Odonthalia corymbifera and some synthetic derivatives // Bioorg. Med. Chem. Lett. — 2008. — Vol. 18, № 1. — P. 104-108.
Oliveira E.C. The seaweed resources of India // Seaweed resources of the World. — Yokosuka : Japan International Cooperation Agency, 1998. — P. 366-371.
Pacheco-Ruíz I., Zertuche-González J.A., Correa-Díaz. F. et al. Gracilariop-sis lemaneiformis beds along the west coast of the Gulf of California, Mexico // Hydro-biologia. — 1999. — Vol. 398/399. — P. 509-514.
Palevitz B.A., Newcomb E.H. A study of sieve element starch using sequential enzymatic digestion and electron microscopy // J. Cell Biol. — 1970. — Vol. 45. — P. 383-398.
Parsons M.J. Carrageenan composition in New Zealand species of Gigartina (Rhodo-phyta): Geographic variation and interspecific differences // New Zealand J. Bot. — 1977. — Vol. 15. — P. 589-595.
Percival E., McDowell R.H. Chemistry and enzymology of marine algal polysaccha-rides. — N.Y. : Academic Press Inc., 1967. — 219 p.
Rasoamazava A. Study of Eucheuma denticulatum and Eucheuma striatum carrag-eenans growing in Toliara, Madagascar // Current Trends in Marine Botanical Research in the East African Region. — 1996. — P. 229-234.
Rogers C.N., De Nys R., Charlton T.S., Steinberg P.D. Dynamics of algal secondary metabolites in two species of sea hare // J. Chem. Ecol. — 2000. — Vol. 26, № 3. — P. 721-744.
Rui L., Jiajun L., Wu C. Effect of ammonium on growth and carrageenan content in Kappaphycus alvarezii (Gigartinales, Rhodophyta) // Hydrobiologia. — 1990. — Vol. 204/205. — P. 499-503.
Sanchez-Machado D.I., Lopez-Cervantes J., Lopez-Hernandez J., Paseiro-Losada P. Fatty acids, total lipid, protein and ash contents of processed edible seaweeds // Food Chem. — 2004. — Vol. 85, № 3. — P. 439-444.
Santelices B., Montalva S., Oliger P. Competitive algal community organization in exposed intertidal habitats from central Chile // Mar. Ecol. Prog. Ser. — 1981. — Vol. 6. — P. 267-276.
Shi S.Y., Chang Y.X., Liu W.Q., Li Z.E. The seasonal variation in yield, physical properties and chemical composition of agar from Gracilaria verrucosa // Oceanol. Limnol. Sinica. — 1983. — Vol. 14. — P. 272-278. (Chin.)
Shiomi K., Yamanaka H., Kikuchi T. Purification and physicochemical properties of hemagglutinin (GVA-1) in the red alga Gracilaria verrucosa // Bull. Jap. Soc. Sci. Fish. — 1981. — Vol. 47. — P. 1079-1084.
Simon-Colin C., Kervarec N., Pichon R., Deslandes E. Complete 1H and 13C spectral assignment of floridoside // Carbohydr. Res. — 2002. — Vol. 337, № 3. — P. 279-280.
Sousa-Pinto I., Lewis R., Polne-Fuller M. The effect of phosphate concentration on growth and agar content of Gelidium robustum in culture // Hidrobiologia. — 1996. — Vol. 326/327. — P. 437-443.
Sousa-Pinto I., Murano E., Coelho S. et al. The effect of light on growth and agar content of Gelidium pulchellum (Gelidiaceae, Rhodophyta) in culture // Hydrobiologia. — 1999. — Vol. 398/399. — P. 329-338.
Suzuki M., Daitoh M., Vairappan C.S. et al. Novel halogenated metabolites from the Malaysian Laurencia pannosa // J. Nat. Prod. — 2001. — Vol. 64, № 5. — P. 597-602.
Takagi M., Oishi K., Okamura A. Free amino acid composition of some species of marine algae // Bull. Jap. Soc. Fish. — 1967. — Vol. 33, № 7. — P. 669-673.
Tasende M.G., Fraga M.I., Cid M. et al. Approach for a sustainable exploitation of carrageenan seaweed resources in Galicia (NW Spain) and Ireland // Abstr. 19th Intern. Seaweed Sympos. — Kobe, 2007. — P. 125.
Trono G.C.Jr. Eucheuma and Kappaphycus: taxonomy and cultivation // Seaweed cultivation and marine ranching. — Kanagawa International Fisheries Training Center; JICA. 1993. — P. 75-88.
Usov A.I., Klochkova N.G. Polysaccharides of algae. 45. Polysaccharide composition of red seaweeds from Kamchatka coastal waters (Northwestern Pacific) studied by reductive hydrolysis of biomass // Bot. Mar. — 1992. — Vol. 35, № 5. — P. 371-378.
Vairappan C.S. Potent antibacterial activity of halogenated metabolites from Malaysian red alage, Laurencia majuscula (Rhodomelaceae, Ceramiales) // Biomol. Eng. — 2003. — Vol. 20, № 4-6. — P. 255-259.
Wright A.D., Goclik E.E., Konig G.M. Three new sesquiterpenes from the red alga Laurencia perforata // J. Nat. Prod. — 2003. — Vol. 66, № 3. — P. 435-437.
Yakovleva I.M., Yermak I.M., Titlyanov E.A. et al. Changes in growth rates, anatomy and polysaccharide content of sterile form of Tichocarpus crinitus under differing photon irradiance in the Sea of Japan (Russia) // Bot. Mar. — 2001. — Vol. 44. — P. 491-497.
Yermak I.M., Barabanova A.O., Davidova V.N. et al. Carrageenan inhibits toxic effect on bacterial endotoxin // Abstr. 19th Intern. Seaweed Sympos. — Kobe, 2007. — P. 198.
Yermak I.M., Khotimchenko Y.S. Chemical properties, biological activities and applications of carrageenans from red algae // Recent advances in marine biotechnology. — 2003. — Vol. 9. — P. 207-255.
Zafar M., Chowdhury Z.R., Habiba U. Carrageenan and bio-chemical components of Hypnea sp. in the inshore area of St. Martin's Island, Bangladesh // Abstr. 19th Intern. Seaweed Sympos. — Kobe, 2007. — P. 203.
Zertuche-Gonzalez J.A., Ezquvel Z.G., Brinkhuis B.H. Tank culture of the red seaweed Eucheuma uncinatum from the Gulf of California // Cienc. Mar. — 1987. — Vol. 13, № 2. — P. 1-18.
Ziolkowska N.E., Wlodawer A. Structural studies of algal lectins with anti_HIV activity // Acta Biochim. Polon. — 2006. — Vol. 53. — P. 617-626.
Поступила в редакцию 17.11.10 г.
