CC BY
414
2011
Известия ТИНРО
Том 164
УДК 582.272:543
Э.А. Титлянов1, Т.В. Титлянова1, О.С. Белоус2*
1 Институт биологии моря им. А.В. Жирмунского ДВО РАН,
690041, г. Владивосток, ул. Пальчевского, 17;
2 Тихоокеанский институт биоорганической химии ДВО РАН,
690022, просп. 100-летия Владивостока, 159
ПОЛЕЗНЫЕ ВЕЩЕСТВА МОРСКИХ БУРЫХ МАКРОВОДОРОСЛЕЙ: ХИМИЧЕСКОЕ СТРОЕНИЕ,
ФИЗИКО-ХИМИЧЕСКИЕ СВОЙСТВА, СОДЕРЖАНИЕ,
ИСПОЛЬЗОВАНИЕ
Представлены литературные и собственные данные о содержании в бурых водорослях (Heterokontophyta) полезных для человека органических веществ, а также некоторых макро- и микроэлементов. Описаны химическая структура и физико-химические свойства наиболее распространенных и наиболее важных химических соединений. Применение в пищевой промышленности и в медицине нашли такие соединения, как сульфатированные полисахариды, альгинаты и фукоиданы, а также запасные продукты — ламинарин и маннит. Приводятся роды и виды бурых водорослей, содержащие наибольшее количество этих ценных веществ, а также проанализированы условия их накопления в слоевищах водорослей.
Ключевые слова: химия бурых водорослей, альгинаты, фукоиданы, ламинарин, маннит.
Titlyanov E.A., Titlyanova T.V., Belous O.S. Useful substances from marine kelps (Heterokontophyta): chemical structure, physical and chemical properties, content, and use // Izv. TINRO. — 2011. — Vol. 164. — P. 416-431.
Organic substances and some macro- and microelements from Heterokontophyta algae, useful for human, are reviewed on cited and authors' data. Chemical structure, physical and chemical properties of the most widespread and important substances are described. The organic substances, as sulphated polysaccharides (algi-nates and fucoidans) and storage glucans (laminarin and mannite) have the greatest using in food industry and medicine. The most economically important genera and species of kelps with the greatest content of these valuable compounds are presented. Seasonal dynamics and conditions favourable for accumulation these useful substances in algal thalli in nature and aquaculture are analyzed.
Key worlds: chemistry of algae, alginate, fucoidan, laminarin, mannite.
Введение
Бурый цвет морских макрофитов из отдела Heterokontophyta (до недавнего времени Phaeophyta) определяют пигменты, содержащиеся в хлоропластах: жел-
* Титлянов Эдуард Антонинович, доктор биологических наук, заведующий-лабораторией, e-mail: etitlyanov@mail.ru; Титлянова Тамара Викторовна, научный сотрудник, e-mail: titlyanova@inbox.ru; Белоус Оксана Сергеевна, кандидат биологических наук, научный сотрудник, e-mail: ksu_bio@mail.ru.
тые и оранжевые каротиноиды, зеленый хлорофилл а и зеленовато-коричневые хлорофиллы c¡ и с2. Основными отличительными от других макрофитов хемотак-сономическими признаками бурых водорослей являются: наличие фотосинтетических пигментов хлорофиллов ct и с2, а также ксантофилла фукоксантина в тилакоидах хлоропластов, сгруппированных в пачки по три тилакоида; построение клеточных стенок из целлюлозы и альгиновой кислоты; накопление ламина-рана и маннитола как основных запасных продуктов.
Для человека бурые водоросли особенно ценны как малокалорийная и здоровая пища, а также как единственный источник получения важнейших природных продуктов — альгинатов. Бурые водоросли и продукты из них широко используются во многих отраслях, особенно в медицине, пищевой промышленности и сельском хозяйстве (Levering et al., 1969; Chapman, Chapman, 1980; McConnaughey, 1985; Itoh et al., 1993; Kaufmann et al., 1998; Crouch, Van Staden, 1999; Hudson et al., 1999; Pulz, 2000; Heo et al., 2004, 2008; Lee et al., 2004; Matsuda et al., 2005; Kato et al., 2007; Patra et al., 2008).
Для бурых водорослей, как и для высших растений, вода служит основным компонентом клеток, и на ее долю приходится от 60 до 93 % сырой массы, что прежде всего, зависит от видовой принадлежности, морфологии и анатомии слоевищ и их возраста, места произрастания. Сухое вещество водорослей состоит из органических (60-85 %) и минеральных (15-40 %) веществ (Кизеветтер и др., 1981; McDermid, Stuercke, 2003) и зависит не только от видовой принадлежности, но также от стадии жизненного цикла и условий обитания водорослей (Бухрякова, Леванидов, 1969; Шмелькова и др., 1973; Matsuyama et al., 1982; Суховеева, Подкорытова, 2006).
В статье представлен краткий обзор литературных и собственных материалов по структуре и физико-химическим свойствам полезных для человека веществ, выделенных из бурых макроводорослей.
Результаты и их обсуждение
Белки и свободные аминокислоты
Содержание всех азотистых соединений в бурых водорослях дальневосточных морей России колеблется в широких интервалах — от 3,6 до 17,0 % сухой массы. В пределах одного района (например, сахалино-курильского) водоросли могут значительно различаться по количеству общего белка: от 4,2 % в Costaría costata до 16,2 % сухой массы в Agarum cribrosum* [= Agarum clathratum].
В бурых водорослях Японии (Endarachne binghamiae, Hizikia fusiforme [= Sargassum fusiformis], Analipus japonicus, Laminaria japonica [= Saccharina japonica]) содержание азота в белках колеблется от 11 до 23 % сухой массы. Содержание общего белка в бурых водорослях Гавайских островов составляет от 6 до 13 % сухой массы, уменьшается во время интенсивного роста и увеличивается в период образования репродуктивных органов (McDermid, Stuercke, 2003).
Белки L. japonica, Laminaria angustata [= S. angustata] и Cymathaere japonica [= Saccharina kurilensis] состоят из 17 аминокислот (8 из них — незаменимые). В гидролизатах ламинариевых водорослей количественно преобладают следующие аминокислоты: глутаминовая (1,4-4,3 % сухой массы), аспараги-новая (1,0-1,5 %) и треонин (Суховеева, Подкорытова, 2006). Белки бурых водорослей более чем на 90 % перевариваются в желудочно-кишечном тракте (ЖКТ) человека (Aguilera-Morales et al., 2005).
Изучение лектинов морских бурых водорослей показало их сходство с таковыми наземных растений, однако лектины водорослей имеют более низкую моле-
* Здесь и далее в квадратных скобках даются современные названия водорослей согласно базе данных (http://algaebase.org).
кулярную массу по сравнению с большинством лектинов наземных растений и встречаются главным образом в мономерной форме, являясь более специфичными (в сравнении с лектинами наземных растений) при образовании комплексов с олигосахаридами или гликопротеинами. Большинству лектинов морских водорослей не требуется двухвалентных катионов для проявления их биологической активности (Perez-Lorenzo et al., 1998; Nomura et а1, 2000; Chernikov еt al., 2007). Лектины бурых водорослей проявляют антибиотическую активность (Liao et al., 2003).
В бурых водорослях найдено 23 свободных аминокислоты — это аланин, аллоизолейцин, аргинин, аспарагиновая кислота, хондрин, цистеиновая кислота, D-цистеиноливая кислота, глутаминовая кислота, глицин, гистидин, изолейцин, лейцин, лизин, метионин, орнитин, фенилаланин, пролин, серин, таурин, треонин, триптофан, тирозин, валин. В наибольшем количестве накапливаются такие аминокислоты, как аланин, глутаминовая кислота, глицин, пролин, треонин; из незаменимых аминокислот в наибольшем количестве встречается лизин (Arasaki, Arasaki, 1983). Отличительной чертой аминокислотного состава бурых водорослей является присутствие йодоаминокислот — это моно- и дийодтирозин (Boney, 1966), йод также входит в состав других азотистых соединений (Барашков, 1972). Содержание отдельных свободных аминокислот в бурых водорослях прежде всего зависит от видовой принадлежности: так, если в Undaria pinnatifida наблюдается 34,6 мг лизина на 100 г сухой массы (мг%), то Sargassum confusum содержит 27,5 мг% аспарагиновой кислоты и не содержит лизин, а U. pinnatifida — только 5,4 мг% аспарагиновой кислоты (Arasaki, Arasaki, 1983).
Углеводы
Бурые водоросли богаты углеводами, их общее содержание, например, в водорослях дальневосточных морей России может достигать 74 % сухой массы (Суховеева, Подкорытова, 2006). Углеводы можно разделить на 4 группы в зависимости от химической структуры и функционального значения: растворимые сахара цитоплазмы и вакуолей, запасные полисахариды, нерастворимые структурные полисахариды и растворимые структурные полисахариды клеточных стенок. Растворимые моно-, ди- и олигосахара, а также запасные полисахариды имеют пищевую ценность, т.е. перевариваются в ЖКТ человека (Nakajima et al., 2002); нерастворимые структурные полисахариды являются растительными волокнами (используются в пищевых добавках); полисахариды клеточных стенок не имеют пищевой ценности (не перевариваются в ЖКТ человека), но широко используются в промышленности как желирующие вещества и загустители.
Низкомолекулярные сахара
Состав растворимых моно- и олигосахаров бурых водорослей мало отличается от такового высших растений, а также зеленых и красных водорослей, в которых обнаружены глюкоза, фруктоза, сахароза, манноза и другие промежуточные и конечные продукты фотосинтеза.
Запасные углеводы
К запасным углеводам бурых водорослей относят конечные продукты фотосинтетического метаболизма — полисахарид ламинаран ф-1,3 glucan), представляющий собой полимер Д-глюкозы, и сахаро-спирт маннит [1,2,3,4,5,6-hexol (C6H8(OH)6)] (Craigie, 1974; Arasaki, Arasaki, 1983; Schaffelke, 1995) (см. рисунок, A, Б).
Ламинаран, выделенный из бурой водоросли Chorda filum, содержал 1-гликозилированный и 1,6-бис-гликозилированный остатки D-маннита (показано методами метилирования и ферментативного разложения). Последний структур-
ный элемент был найден в ламинаранах впервые. Структурное исследование ламинаранов из 6 других бурых водорослей показало, что полисахариды состоят в основном из (1^3)-связанных Р^-гликопиранозных остатков с небольшим числом (1рб)-гликозидных связей в цепях. Остатки маннита не были определены в ламинаранах из двух видов Cystoseira (Шоу, Chizhov, 1993). Японскими исследователями (Маес1а,
Nisizawa, 1968) был изучен ламинаран бурой водоросли Е1$еп1а ЫеуеШ, принадлежащей к семейству Lamina-пасеае. Средняя степень полимеризации ламинарана из этой водоросли равнялась 22, он отличался линейной структурой, состоял из Р-1,6- и Р-1,3-связанных глю-козных остатков и не содержал маннита.
Химические соединения бурых водорослей
Chemical compounds from marine kelps
В
Д
сн2он
сн„он
и.
но—\ У-0 он он
он он
но
Ламинаран
но-д но он4
Альгиновая кислота
•"S^ он
он
он он
Маннит
Фукоидан
Фукостерин
Ламинаран накапливается как в хлоропластах, так и в цитоплазме фотосин-тезирующих клеток, в первых он может образовывать, подобно крахмалу, обкладку пиреноидов или пластоглобулы, которые лежат в строме хлоропласта (Bisalputra, Bisalputra, 1969; Камнев, 1989). Ламинаран переваривается кишечными бактериями Clostridium butyricum в ЖКТ человека (Nakajima et al., 2002).
Содержание ламинарана у водорослей может достигать 30 % сухой массы, у сублиторальных водорослей Японии оно колеблется между 2 и 10 % на сухую массу (Boney, 1966; Arasaki, Arasaki, 1983). Количество запасных углеводов зависит не только от вида водоросли, но и от условий ее обитания, особенно световых, а также от стадии развития растения (Ltining, 1990) и значительно изменяется в зависимости от сезона (Gagne et al., 1982; Schaffelke, 1995; Gevaert et al., 2001). Запасные углеводы у ламинарий накапливаются в летние месяцы, зимой и весной их содержание резко падает (Gagne et al., 1982; Ltining, 1990; Gevaert et al., 2001).
Маннит, как и глюкоза, образуется уже в первые минуты фотосинтеза, являясь конечным продуктом этого процесса, однако не запасается внутри хлоропласта, а транспортируется в цитоплазму и далее от клетки к клетке, будучи основным транспортным продуктом бурых водорослей, снабжающим энергией окислительно-восстановительные процессы. Так, у ламинарии маннит переносится по клеткам, имеющим структуру, близкую к ситовидным трубкам высших растений, в зону интеркалярной меристемы. У C. filum он переносится из верх-
ней в нижнюю часть таллома, у Sargassum pallidum — из филлоидов в точки роста (Титлянов, Пешеходько, 1973). Содержание маннита в бурых водорослях дальневосточных морей колеблется от 4,7 ± 1,1 (L. angustata) до 17,9 ± 2,3 % сухой массы (L. japónica), у водорослей Курильских островов — от 6,7 (L. angustata) до 4,7 % сухой массы (Laminaria bongardiana [= Saccharina bongardiana]) (Усов, Клочкова, 1994; Суховеева, Подкорытова, 2006).
Полисахариды клеточных стенок
Структура клеточных стенок бурых водорослей образована главным образом волокнами целлюлозы, имеющей несколько другое строение, чем целлюлоза высших растений или зеленых водорослей, в ее цепь кроме глюкозы включены другие моносахара (Boney, 1966). Основные растворимые полисахариды клеточных стенок и межклетников бурых водорослей — альгиновая кислота и фукои-дан. Альгиновая кислота присутствует в растениях в виде альгинатов — солей металлов, — преимущественно кальция, магния, натрия, калия (Суховеева, Под-корытова, 2006). По молекулярной структуре это гетерополисахарид, построенный из двух уроновых кислот (p-D-маннуроновой и L-L гулуроновой), связанных 1,4 связями (см. рисунок, В). Структура альгиновой кислоты близка к пектину высших наземных растений, который является полимером D-галактуроновой кислоты. Альгиновая кислота — сильно обводненный, бесцветный, структурированный гель. Она способна связывать более чем 50-кратное количество воды. Сухие альгиновая кислота и альгинаты двухвалентных металлов не растворяются ни в одном из известных растворителей, принимая воду, они набухают, образуя гель (исключение составляет альгинат магния, который растворяется в воде). Полностью замещенные альгинаты одновалентных металлов хорошо растворяются в воде, образуя вязкие и клейкие растворы, которые при сушке образуют эластичные пленки.
Содержание альгиновой кислоты в слоевищах зависит от вида водоросли и в среднем колеблется от 20 до 30 % сухой массы. Количество альгиновой кислоты у L. japónica, культивируемой на юге Дальнего Востока России (на второй год культивирования), составляет около 30 % сухой массы (Суховеева, Подко-рытова, 2006). Тропическая водоросль Turbinaria ornata, обитающая на коралловых рифах Таити, содержит альгиновой кислоты в среднем 19,2 ± 1,3 % на сухую массу (Zubia et al., 2008).
Сезонные колебания содержания альгинатов могут составлять более 10 %. Так, наибольшее количество альгиновой кислоты у Laminaria hyperborea, растущей у берегов северной Норвегии, было определено в январе, а наименьшее — в сентябре (Lüning, 1990). У тропического вида Sargassum polycystum из Индии наибольшее содержание альгиновой кислоты было отмечено в феврале (Saraswathi et al., 2003). Сезонные колебания содержания альгината в Sargassum muticum, растущем вдоль побережья Англии, были незначительны (Gorham, Lewey, 2004).
Не только содержание, но и физико-химические свойства и даже химическое строение альгиновой кислоты и альгинатов зависят от видовой принадлежности растений, стадии их жизненного цикла и времени года. Так, у 17 видов водорослей дальневосточных морей России выход альгината колебался от 3,0 ± 1,0 (Agarum cribrosum [= Agarum clathratum]) до 27,0 ± 2,2 % сухой массы (Costaria costata); содержание золы в альгинатах — от 21,4 ± 1,8 (Alaria marginata) до 25,7 ± 1,3 % сухой массы (L. japonica [= S. japonica]); вязкость 0,2 %-ного водного раствора (измеренная в паскалях/103) — от 7,6 ± 1,8 (A. marginata) до 24,7 ± 1,3 (Laminaria angustata); молекулярная масса, измеренная в килодальтонах, — от 125 ± 40 (у A. marginata) до 444 ± 90 кДа (L. angustata) (Суховеева, Подкорытова, 2006). На S. polycystum из Индии была установлена корреляция между увеличением вязкости альгинатов и повышением содержания a-L-гулуроновой кислоты в структурных блоках (Saraswathi et al., 2003).
Небезынтересным является распределение альгинатов по растению. Так, на L. japónica было установлено (Суховеева, Подкорытова, 2006), что ее пластины содержат 62 % Д-маннуроновой и 38 % а-гулуроновой кислоты, а ризоиды — соответственно 35 и 65 %. Таким образом, наибольшее количество а-гулуроно-вой кислоты, отвечающей за вязкость альгинатов, содержится в пластине, меньше — в ризоидах, а наименьшее — в черешках. У S. polycystum альгинатов было больше всего в филлоидах, но альгинаты с наибольшей вязкостью были найдены в черешке (Saraswathi et al., 2003).
Альгиновая кислота и альгинаты не перевариваются в ЖКТ человека, т.е. не имеют пищевой ценности. Человек использует следующие химические и физико-химические свойства альгинатов: 1 — способность альгинатов захватывать воду и образовывать структурированный гель; 2 — способность молекулы полисахарида альгиновой кислоты и ее солей, имеющих длинные и прочные цепочки ковалентно соединенных уроновых кислот, растворяясь в воде, образовывать вязкие растворы, а при высыхании — тонкую и прочную пленку; 3 — способность альгинатов связывать ковалентными связями тяжелые металлы и особенно радиоактивные элементы (Stephen et al., 2006).
Фукоидан — второй основной полисахарид клеточных стенок у большинства бурых водорослей (см. рисунок, Г). Фукоидан представляет собой полимер молекул фукан-сульфата и сахара L-фруктозы-4-сульфата, связанных главным образом в 1,2 позиции, реже в 1,3 или 1,4 позиции, который содержит небольшое количество галактозы, ксилозы и уроновой кислоты.
Количество фукоидана в бурых водорослях может колебаться в диапазоне, значительно большем, чем количество альгиновой кислоты. Достаточно высокое содержание фукоидана найдено в водорослях порядка Fucales. Так, F. vesiculosus из Белого моря содержал фукоидана от 13,4 до 16,5 %, а Ascophyllum nodosum — от 10,0 до 11,5 % сухой массы (Репина и др., 2004). У дальневосточного вида Fucus evanescens найдено фукоидана от 7,7 до 13,6 % сухой массы (Усов и др., 2001). Бурые водоросли Курильских островов содержат фукоидана от 1,0 (L. an-gustata) до 4,7 % сухой массы (L. bongardiana). Наиболее богатой фукоиданом, вероятно, является Saundersella simplex (п-ов Камчатка), которая содержит до 20,4 % этого вещества в расчете на сухую массу (Усов и др., 2001; Zvyagintseva et al., 2005). В бурых водорослях юга Японии количество фукоидана варьирует от следовых количеств в Agarum cribrosum до 14,6 % в Nemacystus decipiens (Fujikawa, Nakashima, 1975). Sargassum из Китая содержал 3,9 % фукоидана (Wang, Zhao, 1985), Kjellmaniella с Японских островов — 3,8 % на сухую массу (Sakai et al., 2002). Фукоидан — один из строительных материалов клеточной стенки, поэтому его содержание прежде всего зависит от анатомо-морфологичес-ких характеристик, а также от стадии развития растений и внешних условий. Так, три формы Undaria pinnatifida, культивируемые в Южной Корее: южная (f. typica), северная (f. distans) и форма "Camreok", — значительно различались по содержанию фукоидана. Форма "Camreok" была в 1,8 и 3,5 раза богаче фукоиданом, чем соответственно северная и южная формы (Lee et al., 2006). Анализ фукоиданов из слоевищ Laminaria cichorioides [= Saccharina cichorioides] (Японское море), взятых в разные сезоны года, показал незначительные вариации их количества в сезоне, однако во взрослых слоевищах содержание этого продукта было наибольшим (около 10 % сухой массы). L. japonica содержала в 2 раза меньше фукоидана, чем L. cichorioides (Zvyagintseva et al., 2003).
Молекулярное строение фукоидана также зависит от вида или морфологической формы растения. Из 9 видов бурых водорослей из Японии лишь три вида из порядка Laminariales содержали фукоидан, построенный только из фукозы (Fujikawa, Nakashima, 1975). С другой стороны, фукоиданы представителей родов Eisenia, Undaria, Alaria и Fucus имели более сложную структуру и кроме фукозы содержали другие сахара. Слоевища Laminaria religiosa [= Saccharina
religiosa], Hizikia fusiforme [= Sargassum fusiformis], Sargassum fulvellum и спорофиллы Undaria pinnatifida из Кореи имели в своем составе в основном (1-3)-связанную фукозу, однако в фукоидане из спорофиллов U. pinnatifida была найдена также (1-3)-связанная галактоза (Koo, 1997). Фукоиданы южной и северной форм U. pinnatifia содержали фукозу и галактозу в соотношениях соответственно 83,5 : 16,5 % и 87,4 : 12,6 %. В фукоидане формы "Camreok" наблюдалось 62,7 % фукозы, 32,9 галактозы и 4,4 % глюкозы (Lee et al., 2006). Фуко-идан из взрослых слоевищ L. cichorioides содержал практически чистые высо-косульфатированные a-L-фуканы (Zvyagintseva et al., 2003). Фукоза была основным сахаром также в F. evanescens и L. japonica, в то же время фукоиданы F. evanescens были обогащены ксилозой, а L. japonica — галактозой.
Фукоиданы, как и альгиновая кислота, не перевариваются ЖКТ человека и не имеют пищевой ценности, не образуют структурированных гелей, вязких растворов или прочной пленки. Главным полезным свойством фукоиданов является высокое содержание (около 30 % сухой массы) сульфат-эфиров, что широко используется в медицине (Suzuki et al., 1980; Takahashi, 1983; Maruyama et al., 1987, 2007; Ellouali et al., 1993; Zhuang et al., 1995; Shibata et al., 1999; Ponce et al., 2003; Matsumoto et al., 2004; Li et al., 2006; El-Shora, Youssef, 2007).
Таннины и полифенольные соединения
Таннины (см. рисунок, Д) и растительные полифенольные соединения (флор-таннины) широко представлены во всем растительном царстве. Найдены они главным образом в вакуолях и клеточных стенках растений. Находясь в этих изолированных участках клеток, таннины мало участвуют в общем метаболизме и только после разрушения клеток вступают в реакцию с веществами поврежденной ткани. В центре молекулы таннина находится углевод (обычно Д-галакто-за), гидроксильная группа которого частично или полностью эстерифицирована фенольными соединениями, такими как галлиевая или элаговая кислоты. Танни-ны, гидролизованные слабой кислотой или слабым основанием, продуцируют углевод и фенольные кислоты.
Конденсированные таннины известны как проантоцианидины, это полимеры, состоящие из 2-50 (иногда больше) флавоноидных единиц, соединенных С-С-связями, которые не восприимчивы к расщеплению гидролизом. Гидро-лизуемые таннины и большинство конденсированных таннинов являются в основном водорастворимыми веществами. Кроме таннинов в водорослях встречаются другие полифенолы и фенольные соединения — флавоноиды, гормоны, бром-фенолы, микоспорины и др.
Содержание флортаннинов в бурых водорослях может достигать 10 % в расчете на сухую массу (Ragan and Glombitza, 1986; Van Alstyne, Paul, 1990; Schoenwaelder, Clayton, 1998; Nakai et al., 2006). Состав и содержание фенольных соединений были изучены в 14 видах морских бурых водорослей, собранных на литорали Канарских островов (Испания). Наибольшим содержание фенольных компонентов было в Cystoseira compressia и Sargassum furcatum (Chkhikvishvili, Ramazanov, 2000). В 27 видах водорослей, собранных на коралловых рифах Венесуэлы, было отмечено присутствие таннинов (Perez-Lorenzo et al., 1998), а наибольшее содержание этих веществ имела бурая водоросль Padina gymnospora. Полифенольные соединения были найдены также в слоевищах Turbinaria ornata и Sargassum mangarevense, причем взрослые растения продуцировали больше фе-нольных веществ, чем молодые, а в T. ornata уровень фенолов был выше, чем в S. mangarevense (Stiger et al., 2004). Из экстрактов F. vesiculosus были выделены фенольные компоненты: флорглюцинол и серия тетрамерных, пентамерных и гек-самерных производных флорглюцинола (Ragan, Craigie, 1976).
Были определены сезонные вариации в содержании вкусовых компонентов у трех видов бурых водорослей (Padina arborescens, Sargassum siliquastrum и
Lobophora variegata), собранных в водах Гонконга: 2-бромфенол, 4-бромфенол, 2,4-дибромфенол, 2,6-дибромфенол и 2,4,6-трибромфенол (Chung et al., 2003). Общее содержание бромфенолов в водорослях различалось в зависимости от сезона, наибольшим оно было зимой. Больше всего бромфенолов отмечено в L. variegata. В экспериментально поврежденных слоевищах фукуса концентрация полифенольных компонентов увеличивалась на 20 % в сравнении с неповрежденными растениями (Chung et al., 2003). Такое увеличение хорошо коррелировало с уровнями этих соединений в растениях, поврежденных травоядными животными (Van Alstyne, 1988).
Фенольные соединения в бурых макроводорослях аккумулируются главным образом в специальных структурных образованиях — физоидах, формирующихся на периферии медуллярных клеток и в межклеточных пространствах (Ragan, 1976; Schoenwaelder, Clayton, 1998). Физоиды были обильны в вегетативных и репродуктивных клетках водорослей рода Dictyota (Evans, Holligan, 1972), а реакция окрашивания показала, что они содержат фенольные или танниноподобные соединения. Таннины и полифенольные соединения, найденные в водорослях, проявляют биологическую активность и используются как в народной, так и в современной официальной медицине (Sugiura et al., 2007) благодаря антивирусному, антибактериальному, антипаразитическому и антираковому эффекту (Ang-gadiredja et al., 1997; Shibata et al., 2008).
Липиды и жирные кислоты
В бурых водорослях, так же как в красных и зеленых, общее содержание липидов невелико и составляло, например, у саргассумов Гавайских островов около 3 % сухой массы (McDermid, Stuercke, 2003); у водорослей из Атлантики оно у Alaria escalenta не превышало 2,0 %, у L. saccharina — 0,5, у Ascophyllum nodosum колебалось между 2,0 и 7,0 и у Laminaria digitata — между 1,0 и 2,0 % (Indergaard, Minsaas, 1991). Содержание липидов у Saccarhiza polyschides, Himanthalia elongata, Laminaria ochroleuca, Undaria pinnatifida из Испании не превышало 1,8 % (Sánchez-Machado et al., 2004), а у Egregia menziesii из СевероВосточной Пацифики составляло 0,9-1,6 % сухой массы (Nelson et al., 2002).
Анализы более 100 видов бурых водорослей из 16 порядков показали (Eichenberger et al., 1993; Bhaskar, Miyashita, 2005), что все они содержат: гли-колипиды (моногалактозилдиацилглицерол, дигалактозилдиацилглицерол, суль-фокви-новозилдиацилглицерол) и фосфолипиды (фосфатидилглицерол и фосфа-тидилэтаноламин).
Диацилглицерилгидроксиметилтриметил-бета-аланин (diacylglycerylhydro-xymethyltrimethyl-beta-alanine, DGTA) присутствовал в водорослях из порядков Dictyotales, Notheiales, Fucales, Durvillaeales, а фосфатидилхолин не был определен в порядках Dictyotales, Durvillaeales и (с некоторым исключением) в Fucales (Araki et al., 1991). DGTA был найден как основной липидный компонент в 8 видах бурых водорослей из Японии (Ishige okamurai, Dictyota dichotoma, Pachy-dictyon coriaceum, Padina arborescens, Hizikia fusiformis, Sargassum horneri, S. ringgoldianum и S. thunbergii), в то же время фосфатидилхолин не был найден ни в одной из этих водорослей, за исключением I. okamurai, а в 5 других видах, таких как Colpomenia sinuosa, Endarachne binghamiae, Scytosiphon lomen-taria, Eisenia bicyclis, Undaria pinnatifida, он был главным липидным компонентом. Состав жирных кислот DGTA в D. dichotoma и H. fusiformis был подобен таковому у фосфатидилхолина U. pinnatifida, основными составляющими были 16: 0, 18: 2 и 20: 5 (а также 16: 1 в D. dichotoma) жирные кислоты (Araki et al., 1991).
L. japonica [= S. japonica] и L. cichorioides [= Saccharina cichorioides] из Японского моря содержали нейтральные липиды, гликолипиды, фосфолипиды и свободные жирные кислоты (ЖК). Гликолипиды были основным классом липи-
дов в этих водорослях и состояли в основном из пальмитиновой, олеиновой и полиненасыщенных (с 18 и 20 атомами углерода) ЖК (Хотимченко, 1985; Khotimchenko, Kulikova, 1999). Анализ 30 видов бурых водорослей Японского моря из разных порядков показал (Khotimchenko, Titlyanova, 1996), что все они содержат липиды, свойственные водорослям из других морей. Кроме того, у представителей порядков Ectocarpales, Chordariales, Dictyotales, Desmarestiales, Scytosiphonales, Laminariales и Fucales были найдены новые, не содержащие аминокислоты, фосфолипиды.
Содержание липидов и их отдельных классов значительно варьирует в зависимости от сезона года и внешних условий (Li et al., 2002; Nelson et al., 2002), в жизненном цикле растений (Reed et al., 1999), а также в зависимости от местонахождения у растения (слоевище, черешок, ризоиды) (Kulikova, Khotimchenko, 2000; Хотимченко, 2003). Однако каких-либо общих закономерностей влияния этих факторов на количество и соотношение липидов пока установить не удалось.
Разные виды бурых водорослей, несмотря на систематические, морфологические и экологические различия, содержат сходные компоненты ЖК, но различаются по их соотношению. Основные жирные кислоты бурых водорослей — пальмитиновая, олеиновая и полиненасыщенные ЖК с 18 (18: 2n-6, 18: 3n-3, 18: 4n-3) и 20 (20: 4n-6, 20: 5n-3) атомами углерода. Для всех бурых водорослей характерно относительно высокое содержание С18 и С20 полиеновых ЖК (от 29,6 до 69,8 % суммы ЖК), что является главной особенностью, отличающей бурые водоросли от красных и зеленых (Хотимченко, 2003).
Анализ липидов бурых водорослей из порядков Laminariales, Chordariales, Scytosiphonales, Desmarestiales, Dictyosiphonales и Fucales, обитающих в Бохайс-ком море (Китай), показал, что основными ЖК в них были: 14: 0, 16: 0, 18: 1(n-9), 18: 2(n-6), 18: 3(n-3), 18: 4(n-3), 20: 4(n-6) и 20: 5(n-3) (Li et al., 2002). У бурой водоросли Egregia menziesii (Северо-Восточная Пацифика) полярные липиды составляли более 50 % общих липидов, а стерины — только 3-8 %. Содержание свободных ЖК варьировало в сезоне (от 0 до 26 %). Основными ЖК у E. menziesii были 16: 0, 14: 0, 18: 1(n-9), 20: 4(n-6) и 20: 5(n-3), водоросли содержали также 18: 2(n-6), 18: 3(n-3) и 18: 4(n-3) ЖК (Nelson et al., 2002). Около 35 ЖК найдено у представителей родов Dictyota и Dictyopteris (Khotimchenko, 1995), доминировали 16: 0, 18: 4(n-3), 18: 1(n-9), 14: 0 и 20: 4(n-6). Представителей этого порядка водорослей характеризует высокое содержание редкой 16: 1(n-5) ЖК и присутствие в небольших количествах С22 полиненасыщенной ЖК.
Из-за незначительного содержания липидов в бурых водорослях последние не имеют особой пищевой ценности. В то же время для здоровья человека важны находящиеся в них полиненасыщенные ЖК, а также их производные — проста-гландины. Ненасыщенные и полиненасыщенные ЖК и их эфиры проявляют антиопухолевую активность (Tolnai, Morgan, 1966; Mertin, Hunt, 1976; Nishikawa et al., 1976). Некоторые липидные фракции из бурых водорослей S. ringgoldianum и L. angustata высокоэффективны против фибросаркомы (Noda et al., 1989, 1990). Имеется предположение (Ito et al., 1982), что ЖК индуцируют изменения в строении жиров опухолевых клеток.
Стерины
Стерины, или стероидные спирты, являются подгруппой стероидов с гидро-ксильной группой в 3-позиции А-кольца. Если гидроксильная группа на А-кольце полярна, то остаток на алифатической цепи неполярен. Растительные стерины называют фитостеринами. Предполагается, что они могут блокировать абсорбцию холестерина в крови человека и замедлять образование холестериновых бляшек (Arasaki, Arasaki, 1983).
Основными стеринами в бурых водорослях, как по распространению, так и по количеству, являются фукостерин (fucosterol) и саргастерин (sargasterol).
Фукостерин (см. рисунок, Е) был найден в таких водорослях, как Analipus japónicas, Alaria crassifolia, C. costata, E. bicyclis, L. japónica, L. digitata, Laminaria hyperborea (cloustonii), L. saccharina, A. nodosum, Cystophyllum hakodatense, Pelvetia canaliculata, S. ringgoldianum, а саргастерин — в E. bicyclis и S. ringgoldianum (Arasaki, Arasaki, 1983). В стерольной фракции бурой водоросли Fucus virsoides был обнаружен только один стерин — фукостерин, составляющий 92 % общих стеринов. Высокое содержание фукостерина характерно для многих видов бурых водорослей, особенно для представителей рода Fucus, у которых содержание фукостерина в стерольной фракции составляло от 78 % в F. evanescens и до 99-100 % соответственно в F. vesiculosus и F. ser-ratus (Ikekawa et al., 1968). Бурые водоросли содержат кроме фукостерина [(E)-stigmasta-5,24(28)-dien-3^-ol] также изофукостерин [(Z)-stigmasta-5,24(28)-dien-3p-ol] (Kapetanovió et al., 2005).
В стерольной фракции бурых водорослей из Черного моря Punctaria latifolia и P. plantaginea определено 15 стеринов, из которых основными были холестерин (45 % в P. plantaginea и 76 % в P. latifolia) и 24-метиленхолестерин (24-methylenecholesterol), последний присутствовал в высокой концентрации в P. plantaginea (28,6 %), но не в P. latifolia (Kamenarska et al., 2003). Характерный для бурых водорослей фукостерин в обоих видах был в низкой концентрации. Содержание фукостерина в Scytosiphon lomentaria составляло 76 % от всех стеринов, относительно высокой была концентрация 24-метиленхолестери-на (15 %). Zanardinia prototypus, Cystoseira barbata и C. crinita из Черного моря содержали более 80 % С29-стеринов из общей стерольной фракции. Фуко-стерины были основными стеринами у этих трех видов (Kamenarska et al., 2003). В Cystoseira adriatica из Адриатического моря главными стеринами были холестерин и стигмаст-5-ен-3^-ол (stigmast-5-en-3p-ol), а обычный для бурых водорослей фукостерин был найден в низкой концентрации (Kapetanovió et al., 2005), в то же время стерольная фракция F. virsoides содержала более 90 % фукостерина.
На дальневосточных видах бурых водорослей L. japonica и S. pallidum было показано, что ни состав, ни содержание стеринов не изменяются в течение года (Kostetsky et al., 2004).
Витамины
Бурые водоросли содержат большинство витаминов, необходимых человеку: провитамин А ф-каротин), Е, К, Вр В2, В3, В6, В9, В12, С, PP. Так, в ламинарии провитамина А содержится в 2 раза больше, чем в томатах и в 100 раз больше, чем в яблоках; витамина В1 в водорослях содержится столько же, сколько в томатах и шпинате; витамина В2 — столько же, сколько в шпинате и в 10 раз больше, чем в томатах, яблоках и капусте; витамина В3 — в 2 раза больше, чем в шпинате и в 10 раз больше, чем в яблоках, капусте и томатах; витамина В6 — в 2 раза больше, чем в шпинате и капусте и в 10 раз больше, чем в яблоках; витамина С в бурых водорослях найдено столько же, сколько в томатах и в 2 раза больше, чем в яблоках. Бурые водоросли также ценны присутствием витаминов В12 и E (Arasaki, Arasaki, 1983; De Roeck-Holtzhauer et al., 1991).
Минералы
По составу минералов бурые водоросли не отличаются от других, однако некоторые из минералов накапливаются в них в б0льших количествах, чем в красных и зеленых водорослях, и более доступны для человека (Барашков, 1972). В книге "Овощи из моря" (Arasaki, Arasaki, 1983) авторы отмечают, что в японских видах ламинарии найдено от 193 до 471 мг% йода, в Eisenia bicyclis — 98564 мг%, в Sargassum confusum — 300 мг%, в Hizikia fusiforme — 40 мг%, в Undaria pinnatifida — 18-35 мг%. В среднем виды Laminaria содержат йода в
1000 раз больше, чем мясо каракатицы и краба, в 500 раз больше, чем мясо рыбы, в 500 раз больше, чем красные водоросли (Porphyra tenera), и в десятки и сотни тысяч раз больше, чем овощи и фрукты (Arasaki, Arasaki, 1983).
При сравнении 7 видов зеленых, красных и бурых водорослей из Желтого моря (Китай) было показано (Hou et al., 1997), что последние лидируют по содержанию общего йода и йода, растворенного в воде. Наибольшее содержание йода было найдено в L. japonica — 734 мг/кг сырой массы. У исследованных водорослей от 61,0 до 93,0 % общего водорастворимого йода было в форме иона I-1, 5,5-37,4 % — в форме органического йода и 1,4-4,5 % — в форме иона Ю-3. Сравнение двух видов зеленых водорослей (Caulerpa racemosa и Enteromorpha flexuosa) с двумя видами бурых (Levringia boergesenii и Padina tetrastromatica) показало, что первые содержали соответственно 66,8-88,2 и 30,2-38,1 мг% сухой массы, а бурые — 188,9-246,9 и 27,9-72,1 мг%. Высокое содержание йода отмечено в дальневосточных фукусовых водорослях: у F. evanescens до 0,10 %, у Cystoseira crassipes — 0,07, у Silvetia babingtonii — 0,09 % сухой массы (Кизеветтер и др., 1981).
Содержание йода в водорослях неодинаково в течение их жизни и зависит от сезона года и стадии развития растения (Mairh et al., 1998), однако четких закономерностей этой зависимости от внешних и внутренних факторов не установлено.
Другими важными для человека минералами являются железо, кальций и натрий. Бурые водоросли содержат их в десятки раз больше, чем овощи и молоко и примерно столько же, сколько сухая рыба или семена кунжута (Arasaki, Arasaki, 1983). Однако больше, чем зеленые и красные водоросли, бурые накапливают и тяжелые металлы и радиоактивные элементы, что надо учитывать при их сборе для использования в пищу.
Вещества, определяющие вкус и аромат бурых водорослей
Бурые водоросли содержат почти те же летучие и нелетучие вещества, что и зеленые и красные водоросли, однако их вкус и аромат отличаются от последних. Причиной этого прежде всего является отсутствие или незначительное количество в бурых водорослях таких веществ, как диметилсульфид акриловой кислоты и спирт фурфурил, а также наличие метилмеркаптана (чего нет у зеленых и красных водорослей) (Arasaki, Arasaki, 1983). Сладкий вкус бурым водорослям придает высокое содержание в них спирта маннита.
Список литературы
Барашков Г.К. Сравнительная биохимия водорослей : монография. — М. : Пищ. пром-сть, 1972. — 355 с.
Бухрякова Л.К., Леванидов И.П. Химический состав ламинариевых Сахалино-Курильского района // Растительные ресурсы. — Л. : Наука, 1969. — С. 183-187.
Камнев А.Н. Структура и функции бурых водорослей : монография. — М. : МГУ, 1989. — 200 с.
Кизеветтер И.В., Суховеева М.В., Шмелькова Л.П. Морские водоросли и травы дальневосточных морей : монография. — М. : Пищ. пром-сть, 1981. — 113 с.
Репина О.И., Муравьева Е.А., Подкорытова А.В. Химический состав промысловых бурых водорослей Белого моря // Тр. ВНИРО. — 2004. — Т. 143. — С. 93-99.
Суховеева М.В., Подкорытова А.В. Промысловые водоросли и травы морей Дальнего Востока: биология, распространение, запасы, технология переработки : монография. — Владивосток : ТИНРО-центр, 2006. — 243 с.
Титлянов Э.А., Пешеходько В.М. О транспорте ассимилятов в талломах морских прикрепленных водорослей. Транспорт ассимилятов и отложение веществ в запас : Тр. Биолого-почвенного института. — 1973. — Т. 20. — 123 с.
Усов А.И., Клочкова Н.Г. Бурые водоросли Камчатки как источник маннита // Биоорган. химия. — 1994. — Т. 20, № 11. — С. 1236-1241.
Усов А.И., Смирнова Г.П., Клочкова Н.Г. Полисахариды водорослей. Полисаха-ридный состав некоторых бурых водорослей Камчатки // Биоорган. химия. — 2001. — Т. 27. — С. 444-448.
Хотимченко С.В. Липиды морских водорослей-макрофитов и трав. Структура, распределение, анализ : монография. — Владивосток : Дальнаука, 2003. — 230 с.
Хотимченко С.В. Фосфолипиды морских водорослей // Химия природ. соединений. — 1985. — № 3. — С. 404-405.
Шмелькова Л.П., Митина Л.Л., Зимина Л.С. Химический состав некоторых видов бурых водорослей // Исслед. по технол. рыб. продуктов. — Владивосток : ТИН-РО, 1973. — Вып. 4. — С. 80-85.
Aguilera-Morales M., Casas-Valdes M., Carrillo-Dominiguez S. et al. Chemical composition and microbiological assays of marine algae Enteromorpha spp. As a potential food source // J. Food Compos. Analysis. — 2005. — Vol. 18, № 1. — P. 79-88.
Anggadiredja J., Andyani R., Hayati, Muawanah. Antioxidant activity of Sargas-sum polycystum (Phaeophyta) and Laurencia obtusa (Rhodophyta) from Seribu Islands // J. Appl. Phycol. — 1997. — Vol. 9, № 5. — P. 477-479.
Araki S., Eichenberger W., Sakurai T., Sato N. Diacylglycerylhydroxymethyltri-methyl-P-alanine (DGTA) and phosphatidylcholine in brown algae // Plant Cell Physiol. — 1991. — Vol. 32, № 5. — P. 623-628.
Arasaki S., Arasaki T. Vegetables from the Sea of Japan. — Tokyo : Japan Publ. Inc., 1983. — 193 p.
Bhaskar N., Miyashita K. Lipid composition Padina tetrastromatica (Dictyotales, Phaeophyta), a brown seaweed of the west coast of India // Indian J. Fish. — 2005. — Vol. 52. — P. 263-268.
Bisalputra T., Bisalputra A.A. The ultrastructure of chloroplast of a brown alga Sphacelaria sp. I. Plastid DNA configuration — the chloroplast genophore // J. Ultra-struct. Res. — 1969. — Vol. 29, № 1. — P. 151-170.
Boney A.D. A biology of marine algae. — L. : Hutchinson Educational, 1966. — 148 p.
Chapman V.J., Chapman D.J. Seaweeds and their uses. — L.; N.Y. : Chapman and Hall, 1980. — 334 p.
Chernikov O.V., Chikalovets I.V., Molchanova V.I. et al. Algae of Peter the Great Bay of the Sea of Japan as a source of lectins // Rus. J. Mar. Biol. — 2007. — Vol. 33, № 5. — P. 329-332.
Chkhikvishvili I.D., Ramazanov Z.M. Phenolic substances of brown algae and their antioxidant activity // J. Appl. Biochem. Microbiol. — 2000. — Vol. 36, № 3. — P. 28-291.
Chung H.Y., Ma W.C.J., Ang Jr.P.O. et al. Seasonal variations of bromophenols in brown algae (Padina arborescens, Sargassum siliquastrum, and Lobophora variegata) collected in Hong Kong // J. Agric. Food Chem. — 2003. — Vol. 51, № 9. — P. 2619-2624.
Craigie J.S. Storage products // Algal physiology and biochemistry. — Oxford : Blackwell Scientific Publications, 1974. — P. 206-235.
Crouch I.J., Van Staden J. Evidence for rooting factors in a seaweed concentrate prepared from Ecklonia maxima // J. Plant. Physiol. — 1999. — Vol. 137. — P. 319-322.
De Roeck-Holtzhauer Y., Quere I., Claire C. Vitamin analysis of five planktonic microalgae and one macroalga // J. Appl. Phycol. — 1991. — Vol. 3, № 3. — P. 259-264.
Eichenberger W., Araki W., Muller D.G. Betaine lipids and phospholipids in brown algae // Phytochemistry. — 1993. — Vol. 34, № 5. — P. 1323-1333.
Ellouali M., Boisson-Vidal C., Durand P., Josefonvicz J. Antitumor activity of low molecular weight fucans extracted from brown seaweed Ascophyllum nodosum // Anticancer Res. — 1993. — Vol. 13. — P. 2011-2019.
El-Shora H.M., Youssef M.M. Antioxidant activities of Sargassum on reactive oxygen species scavenging and inhibition of DNA damage // Abstr. 19th Intern. Seaweed Sympos. — Kobe, 2007. — P. 150.
Evans L.V., Holligan M.S. Correlated light and electron microscope studies on brown algae. II. Physode production in Dictyota // New Phytologist. — 1972. — Vol. 71, № 6. — P. 1173-1180.
Fujikawa T., Nakashima K. Occurrence of fucoidan and fucoidan analogues in brown seaweed // J. Agric. Chem. Soc. Jap. — 1975. — Vol. 49, № 9. — P. 451-461.
Gagne J.A., Mann K.H., Chapman A.R.O. Seasonal patterns of growth and storage in Laminaria longicruris in relation to differing patterns of availability of nitrogen in the water // Mar. Biol. — 1982. — Vol. 69, № 1. — P. 91-101.
Gevaert F., Davoult D., Creach A. et al. Carbon and nitrogen content of Laminaria saccharina in the eastern English Channel: biometrics and seasonal variations // J. Mar. Biol. Ass. UK. — 2001. — Vol. 81. — P. 727-734.
Gorham J., Lewey S.A. Seasonal changes in the chemical composition of Sargassum muticum // Mar. Biol. — 2004. — Vol. 80, № 3. — P. 103-107.
Heo S.-J., Ko S.-C., Kang S.-M. et al. Cytoprotective effect of fucoxanthin isolated from brown alga Sargassum siliquastrum against H202-induced cell damage // Eur. Food Res. Technol. — 2008. — Vol. 228, № 1. — P. 145-151.
Heo S.-J., Park P.-J., Park E.-J. et al. Antioxidant activity of enzymatic extracts from a brown seaweed Ecklonia cava by electron spin resonance spectrometry andcomet assay // Eur. Food Res. Technol. — 2004. — Vol. 221, № 1-2. — P. 41-47.
Hou X., Chai C., Qian Q. et al. Determination of chemical species of iodine in some seaweeds (I) // Sci. Total Environ. — 1997. — Vol. 204. — P. 215-221.
Hudson J.B., Kim J.H., Lee M.K. et al. Antiviral compounds in extracts of Korean seaweeds: Evidence for multiple activities // J. Appl. Phycol. — 1999. — Vol. 10. — P. 427-434.
Ikekawa N., Morisaki N., Tsuda K., Yoshida T. Sterol composition of some green algae and brown algae // Steroids. — 1968. — Vol. 12. — P. 41.
Indergaard M., Minsaas J. Animal and human nutrition // Seaweed resources in Europe: Uses and potential. — Chichester : John Wiley & Sons, 1991. — P. 21-64.
Ito H., Kasama K., Naruse S., Himura K. Antitumor effect of palmitoleic acid on Ehrlich ascites tumor // Cancer Lett. — 1982. — Vol. 17. — P. 197-203.
Itoh H., Noda H., Amano H. et al. Antitumor activity and immunological properties of marine algal polysaccharides, especially fucoidan, prepared from Sargassum thunbergii of Phaeophyceae // Anticancer Res. — 1993. — Vol. 13, № 6A. — P. 2045-2052.
Kamenarska Z.G., Dimitrova-Konaklieva S.D., Stefanov K.L., Popov S.S. A comparative study on the sterol composition of some brown algae from the Black Sea // J. Serb. Chem. Soc. — 2003. — Vol. 68, № 4-5. — P. 269-275.
Kapetanovio R., Sladio D., Popov S. et al. Sterol composition of the Adriatic Sea algae Ulva lactuca, Codium dichotomum, Cystoseira adriatica and Fucus virsoides // J. Serb. Chem. Soc. — 2005. — Vol. 70, № 12. — P. 1395-1400.
Kato I., Enoki T., Sagawa H. et al. Immunological benefits on health by polysac-charides from red and brown seaweeds // Abstr. 19th Intern. Seaweed Sympos. — Kobe, 2007. — P. 47.
Kaufmann S., Wolfram G., Delange F., Rambeck W.A. Original contribution: Iodine supplementation of laying hen feed: A supplementary measure to eliminate iodine deficiency in humans // Abstr. Intern. Seaweed Sympos. — 1998. — Vol. 37, № 3. — P. 288-293.
Khotimchenko S.V. Uncommon 16:1 (n-5) acid from Dictyota dichotoma and fatty acids of some brown algae of Dictyotaceae // Photochemistry. — 1995. — Vol. 38, № 6. — P. 1411-1415.
Khotimchenko S.V., Kulikova I.V. Lipids of two species of brown algae of the genus Laminaria // Chem. Nat. Comp. — 1999. — Vol. 35, № 1. — P. 17-20.
Khotimchenko S.V., Titlyanova T.V. Distribution of an amino acid-containing phos-pholipid in brown algae // Phytochemistry. — 1996. — Vol. 41, № 6. — P. 1535-1537.
Koo J.-G. Structural characterization of pyriffied fucoidan from Laminaria releigiosa, sporophylls of Undaria pinnatifida, Hizikia fusiforme and Sargassum fulvellum in Korea // J. Korean Fish. Soc. — 1997. — Vol. 30. — P. 28-131.
Kostetsky E.Y., Goncharova S.N., Sanina N.M., Shnyrov V.L. Season influence on lipid composition of marine macrophytes // Bot. Mar. — 2004. — Vol. 47, № 2. — P. 134-139.
Kulikova I.V., Khotimchenko C.V. Lipids of different thallus regions of the brown alga Sargassum miyabei from the Sea of Japan // Rus. J. Mar. Biol. — 2000. — Vol. 26, № 1. — P. 54-57.
Lee J.-B., Hayashi K., Hashimoto M. et al. Noval antiviral fucoidan from sporo-phyll of Undaria pinnatifida (Mekabu) // Chem. Pharm. Bull. (Tokyo). — 2004. — Vol. 52, № 9. — P. 1091-1094.
Lee Y.K., Lim D.-J., Lee Y.-H., Park Y.-L. Variation in fucoidan contents and monosaccharide compositions of Korean Undaria pinnatifida (Harvey) Suringar (Phaeo-phyta) // Algae. — 2006. — Vol. 21, № 1. — P. 157-160.
Levering T., Hoppe H.A., Schmidt O.J. Marine algae: a survey of research and utilization. — Hamburg : Cram. de Gruyter, Botanica Marina Handbooks, 1969. — Vol. 1. — 421 p.
Li L., Xue C., Li Z., Fu X. The effects of fucoidans from Laminaria japonica on AAPH mediated oxidation of human low-density lipoprotein // Acta Oceanol. Sin. Haiyang Xuebao. — 2006. — Vol. 25, № 4. — P. 124-130.
Li X., Fan X., Han L., Lou Q. Fatty acids of some algae from the Bohai Sea // Photochemistry. — 2002. — Vol. 59, № 2. — P. 157-161.
Liao W.R., Lin J.Y., Shieh W.Y. et al. Antibiotic activity of lectins from marine algae against marine vibrios // J. Ind. Microbiol. Biotechnol. — 2003. — Vol. 30. — P. 433-439.
Luning K. Seaweeds. Their environment, biogeography and ecophysiology. — N.Y.; Chichester; Brisbane; Toronto; Singapore : A Willey-Interscience Publication John Wiley & Sons, Inc., 1990. — 527 p.
Maeda M., Nisizawa K. Fine structure of laminaran of Eisenia bicyclis // J. Bio-chem. — 1968. — Vol. 63, № 2. — P. 199-206.
Mairh O.P., Reddy C.R.K., Kumar G.R.K. The seaweed resources of India // Seaweed resources of the World. — Yokosuka : JICA, 1998. — P. 110-126.
Maruyama H., Nakajima J., Yamamoto I. A study on the anticoagulant and fibrinolytic activities of a crude fucoidan from the edible brown seaweed Laminaria religiosa, with special reference to its inhibitory effect on the growth of sarcoma-180 ascites cells subcutaneously implanted into mice // Kitasato Arch. Exp. Med. — 1987. — Vol. 60. — P. 105-121.
Maruyama H., Tamauchi H., Iizuka M., Nakano T. The suppressive effect of Mekabu fucoidan extracted from Undaria pinnatifida sporophylls on the allergic contact hypersensitivity in mice // Abstr. 19th Intern. Seaweed Sympos. — Kobe, 2007. — P. 172.
Matsuda T., Sasaki J., Kurihara H. et al. Anticancer benefit of Sargassum hor-neri extract // Bull. Fish. Sci. Hokk. Univ. — 2005. — Vol. 56, № 3. — P. 75-86.
Matsumoto S., Nagaoka M., Hara T. et al. Fucoidan derived from Cladosiphon okamuranus Tokida ameliorates murine chronic colitis through the down-regulation of inter-leukin-6 production on colonic epithelial cells // Clin. Exp. Immunol. — 2004. — Vol. 136, № 3. — P. 432-439.
Matsuyama K., Abe K., Kaneko T. Seasonal variation in chemistry components from Laminaria religiosa // Jap. J. Phycol. — 1982. — Vol. 30, № 2. — P. 134-138.
McConnaughey E. Sea vegetables : Harvesting Guide & Cookbook, 1985. — 244 p.
McDermid K., Stuercke B. Nutritional composition of edible Hawaiian seaweeds // J. Appl. Phycol. — 2003. — Vol. 15. — P. 513-524.
Mertin J., Hunt R. Influence of polyunsaturated fatty acids on survival of skin al-lografts and tumor incidence in mice // Proc. Nat. Acad. Sci. U.S.A. — 1976. — Vol. 73. — P. 928-931.
Nakai M., Kageyama N., Nakahara K., Miki W. Phlorotannins as radical scavengers from the extract of Sargassum riggoldianum // Mar. Biotech. — 2006. — Vol. 8. — P. 409-414.
Nakajima N., Ishihara K., Matsuura Y. Dietary-fiber-degrading enzymes from a human intestinal Clostridium and their application to oligosaccharide production from non-starchy polysaccharides using immobilized cells // Appl. Microbiol. Biotechnol. — 2002. — Vol. 59, № 2-3. — P. 182-189.
Nelson M.M., Phleger C.F., Nichols P.D. Seasonal lipid composition in macroalgae of the northeastern Pacific Ocean // Bot. Mar. — 2002. — Vol. 45, № 1. — P. 58-65.
Nishikawa Y., Yoshimoto Y., Okabe M., Fukuoka F. Chemical and biochemical studies on carbohydrate esters III. Antitumor activity of unsaturated fatty acids and their ester derivatives against Ehrlich ascites carcinoma // Pharm. Bull. — 1976. — Vol. 56. — P. 756-762.
Noda H., Amano H., Arashima K., Nisizawa K. Antitumor activity of marine algae // Hydrobiologia. — 1990. — Vol. 204/205. — P. 577-584.
Noda H., Amano H., Arashima K., Nisizawa K. Antitumor activity of polysac-charides and lipids from marine algae // Nippon Suisan Gakkaishi : Bull. Jap. Soc. Sci. Fish. — 1989. — Vol. 55, № 7. — P. 1265-1271.
Nomura K., Nakamura H., Suzuki N. False fertilization in sea urchin eggs induced by diabolin, a 120K kelp protein // Biochem. Biophys. Res. Commun. — 2000. — Vol. 272, № 3. — P. 691-693.
Patra J.K., Rath S.K., Jena K. et al. Evaluation of antioxidant and antimicrobial activity of seaweed (Sargassum sp.) Extract: A study on inhibition of glutathione-S-trans-ferase activity // Turk. J. Biol. — 2008. — Vol. 32. — P. 119-125.
Perez-Lorenzo S., Levy-Benshimol A., Gomez-Acevedo S. Presence of lectins, tannins and protease inhibitors in Venezuelan marine algae // Acta Cient. Venez. — 1998. — Vol. 49, № 3. — P. 144-151.
Ponce N.M.A., Pujol C.A., Damonte E.B. et al. Fucoidans from the brown seaweed Adenocystis utricularis: extraction methods, antiviral activity and structural studies // Carbohydr. Res. — 2003. — Vol. 338, № 2. — P. 153-165.
Pulz O. Ways of food supplementation using algae // Int. J. Algae. — 2000. — Vol. 2, № 3. — P. 92-101.
Ragan M.A. Physodes and the phenolic compounds of brown algae: composition and significance of physodes in vivo // Bot. Mar. — 1976. — Vol. 19. — P. 145-154.
Ragan M.A., Craigie J.S. Physodes of the phenolic compounds of brown algae. Isolation and characterization of phloroglucinol polymers from Fucus vesiculosus (L.) // Can. J. Biochem. — 1976. — Vol. 54, № 1. — P. 66-73.
Ragan M.A., Glombitza K.W. Phlorotannins, brown alga polyphenols // Progress in Phycological Rresearch. — Bristol : Biopress, 1986. — P. 129-141.
Reed D.C., Brzezinski M.A., Coury D.A. et al. Neutral lipids in macroalgal spores and their role in swimming // Mar. Biol. — 1999. — Vol. 133, № 4. — P. 737-744.
Sakai T., Kimura H., Kato I. A marine strain of Flabobacteriaceaeutilizes brown seaweed fucoidan // Mar. Biotechnol. — 2002. — Vol. 4, № 4. — P. 399-405.
Sánchez-Machado D.I., López-Cervantes J., López-Hernández J., Paseiro-Losada P. Fatty acids, total lipid, protein and ash contents of processed edible seaweeds // Food Chem. — 2004. — Vol. 85, № 3. — P. 439-444.
Saraswathi S.J., Babu B., Rengasamy R. Seasonal studies on the alginate and its biochemical composition I: Sargassum polycystum (Fucales, Phaeophyceae) // Phycol. Res. — 2003. — Vol. 51, № 4. — P. 240-243.
Schaffelke B. Storage carbohydrates and abscisic acid contents in Laminaria hyper-borea are entrained by experimental daylengths // Eur. J. Phycol. — 1995. — Vol. 30, №
4. — P. 313-317.
Schoenwaelder M.F.A., Clayton M.N. Secretion of phenolic substances into zygote wall and cell plate in embryos of Hormosira and Acrocarpia (Fucales, Phaeophyceae) // J. Phycol. — 1998. — Vol. 34. — P. 969-980.
Shibata H., Kimura-Takagi I., Nagaoka M. et al. Inhibitory effect of Cladosiphon fucoidan on the adhesion of Heliobacter pylori to human gastric cells // J. Nutr. Sci. Vitaminol. — 1999. — Vol. 45. — P. 325-326.
Shibata T., Ishimaru K., Kawaguchi S. et al. Antioxidant activities of phlorotan-nins isolated from the Japanese Laminariaceae // J. Appl. Phycol. — 2008. — Vol. 20, №
5. — P. 705-711.
Stephen A.M., Phillips G.O., Williams P.A. (eds) Food polysaccharides and their applications. — CRC Press, 2006. — 733 p.
Stiger V., Deslandes E., Payrl C.E. Phenolic contents of two brown algae, Turbinaria ornata and Sargassum mangarevense on Tahiti (French Polynesia): interspecific, ontogenetic and spatio-temporal variations // Bot. Mar. — 2004. — Vol. 47, № 11. — P. 402-409.
Sugiura Y., Matsuda K., Yamada Y. et al. Anti-allergic phlorotannins from the edible brown alga, Eisenia arborea // Food Sci. Techn. Res. — 2007. — Vol. 13, № 1. — P. 54-60.
Suzuki Y., Yamamoto I., Umezawa I. Antitumor effect of seaweed. Partial purification and the antitumor effect of polysaccharides from Laminaria angustata Kjellman var. longissima Miyabe // Chemotherapy. — 1980. — Vol. 28. — P. 165-170.
Takahashi M. Studies on the mechanisms of host-mediated antitumor action of crude fucoidan from a brown alga Eisenia bicyclis // J. Jpn. Soc. Reticuloendothel / Syst. — 1983. — Vol. 22. — P. 269-283. (Jap.)
Tolnai S., Morgan J.F. Studies on the in vitro antitumor activity of fatty acids VII. Effect of amino acid-fatty acids salts // Can. J. Biochem. — 1966. — Vol. 44. — P. 979-981.
Usov A.I., Chizhov A.O. The structure and 13C NMR spectra of mannitol oligo-0-D-glucopyranosides isolated from the brown seaweed Chorda filum // Rus. Chem. Bull. — 1993. — Vol. 42, № 10. — P. 1742-1745.
Van Alstyne K.L. Herbivore grazing increases polyphenolic defenses in the intertidal brown alga Fucus distichus // Ecology. — 1988. — Vol. 69, № 3. — P. 655-663.
Van Alstyne K.L., Paul V.J. The biogeography of polyphenolic compounds in marine macroalgae: temperate brown algal defenses deter feeding by tropical herbivorous fishes // Oceanologia. — 1990. — Vol. 84. — P. 158-163.
Wang Z., Zhao X. Extraction and isolation of alginic acid, laminaran and fucoidan from Sargassum horneri (Turn.) C. Ag. // J. Fisher. China / Shuichan Xuebao. — Shanghai, 1985. — Vol. 9, № 1. — P. 71-77.
Zhuang C., Itoh H., Mizuno T., Ito H. Antitumor active fucoidan from the brown seaweed, umitoranoo (Sargassum thunbergii) // Biosci. Biotechnol. Biochem. — 1995. — Vol. 59, № 4. — P. 563-567.
Zubia M., Payri C., Deslandes E. Alginate, mannitol, phenolic compounds and biological activities of two range-extending brown algae, Sargassum mangarevense and Turbinaria ornata (Phaeophyta, Fucales), from Tahiti (French Polynesia) // J. Appl. Phy-col. — 2008. — Vol. 20, № 6. — P. 1032-1043.
Zvyagintseva T.N., Shevchenko N.M., Chizhov A.O. et al. Water-soluble polysaccharides of some far-eastren brown seaweeds. Distribution, structure, and their dependence on the developmental conditions // J. Exp. Mar. Biol. Ecol. — 2003. — Vol. 294, № 1. — P. 1-13.
Zvyagintseva T.N., Shevchenko N.M., Nazarenko E.L. et al. Water-soluble polysaccharides of some brown algae of the Russian Far-East. Structure and biological action of low-molecular mass polyuronans // J. Exp. Mar. Biol. Ecol. — 2005. — Vol. 320, № 2. — P. 123-131.
Поступила в редакцию 17.11.10 г.
