CC BY
14
УДК 577.2:575:582.632.1(4-11)
П. С. Кирьянов
Институт леса Национальной академии наук Беларуси
ПОИСК СЕЛЕКТИВНЫХ МАРКЕРОВ, АССОЦИИРОВАННЫХ С АНОМАЛЬНЫМ КСИЛОГЕНЕЗОМ КАРЕЛЬСКОЙ БЕРЕЗЫ (BETULA PENDULA ROTH. VAR. CARELICA MERKL.), С ИСПОЛЬЗОВАНИЕМ ВЫСОКОПРОИЗВОДИТЕЛЬНОГО СЕКВЕНИРОВАНИЯ
Объектами молекулярно-генетических исследований явились индивиды березы повислой (Betula pendula Roth.) и карельской березы (Betula pendula Roth. var. carelica Merkl.). Экспериментальный материал в виде клеток камбиальной ткани узорчатых и безузорчатых форм берез по отдельности был собран с различных участков (узлы и междоузлия) ствола деревьев. С использованием технологии высокопроизводительного секвенирования для каждого растения получены индивидуальные транскриптомные профили. Произведено выравнивание, сборка и аннотация контигов транскриптомных профилей берез, а также первичная обработка полученной информации. В результате проведенного исследования идентифицированы гены, ассоциированные с пролиферацией клеток камбиальной зоны (CesA, PIN1, ATHB-15, ARF6, ARF18, EBP1, TDR), а также наследственные детерминанты, контролирующие углеводный обмен (SUS, SWEET, DPE2). Аннотированные транскрибируемые последовательности являются перспективными ДНК-маркерами, которые могут быть использованы при проведении селекционных мероприятий, направленных на получение высокоузорчатых форм карельской березы. Для всех идентифицированных генетических маркеров разработаны наборы олигонуклеотид-ных праймеров, которые будут в дальнейшем использоваться для оценки уровня экспрессии селективных локусов карельской березы методом полимеразной цепной реакции в реальном времени.
Ключевые слова: карельская береза, береза повислая, высокопроизводительное секвенирование.
P. S. Kiryanov
Institute of Forest of the National Academy of Sciences of Belarus
SEARCH FOR SELECTABLE MARKERS ASSOCIATED WITH ANOMALOUS XYLOGENESIS OF THE CTRLY BIRCH USING NEXT-GENERATION SEQUENCING (BETULA PENDULA ROTH. VAR. CARELICA MERKL.)
The objects of molecular genetic studies were individuals of silver birch (Betula pendula Roth.) and curly birch (Betula pendula Roth. var. carelica Merkl.). The experimental material was represented by cambial tissue cells of textured and non-textured wood forms of birch trees was separately collected from various sections (nodes and internodes) of the tree trunk. Using the technology of next generation sequencing, individual transcriptome profiles were obtained for each plant. Alignment, assembly and annotation of contigs of transcriptome profiles of birch trees, as well as primary processing of the received information were performed. As a result of the study, genes associated with the proliferation of cambial zone cells (CesA, PIN1, ATHB-15, ARF6, ARF18, EBP1, TDR), as well as hereditary determinants that control carbohydrate metabolism (SUS, SWEET, DPE2) were identified. Annotated transcribed sequences are promising DNA markers that can be used in breeding activities aimed at obtaining highly patterned forms of curly birch. For all identified genetic markers, sets of oligonucleotide primers have been developed that will be further used to evaluate the expression level of the curly birch selective loci by real-time polymerase chain reaction.
Key words: curly birch, silver birch, next-generation sequencing.
Древесина является возобновляемым природным ресурсом, который используется в деревообрабатывающей промышленности и применяется в качестве основы многих строительных и отделочных материалов, необходимых для человека. Гистологически древесина высших растений представлена ксилемной тканью, дифференциация клеток которой происходит из
прокамбия в период активного роста во время периода вегетации. Данный процесс назван ксилогенезом и подразумевает под собой деление меристематических клеток, их удлинение, спецификацию, рост клеточной стенки и лиг-нификацию. Заканчивается данный процесс смертью протопласта, что формирует просвет проводящих ксилемных путей для транспорта
воды и растворенных питательных веществ. На данный момент накоплено значительное количество цитологических, гистологических и анатомических исследований ксилемы, которые не отображают молекулярных и генетических процессов формирования проводящих тканей. Для исследования подобных механизмов используют мутантные растения Arabidopsis thaliana, а также каллусные и суспензионные культуры клеток травянистых и древесных растений [1-3]. Такие системы позволяют экзоген-но вводить различные стимуляторы роста и ферменты, вызывающие дифференциацию растительных клеток, с целью наблюдения и последующего генетического анализа активных генов, участвующих в процессе ксилогенеза. В свою очередь данные технологии требуют получения и длительного поддержания культуры клеток, стерильных условий культивирования и использования биологически активных веществ, что значительно замедляет процесс получения результатов, а также требует дополнительных навыков и материальных затрат. Введение экзогенных стимуляторов мало схоже с естественным накоплением тех же веществ, продуцируемых растением (несоответствие концентрации, единовременность введения, отсутствие сигнальных систем, присущих целому растению, что не встречается в природных условиях). В связи с описанными негативными факторами использования культуры клеток и мутантных растений с пониженной или повышенной активностью анализируемого гена для выявления особенностей процессов ксилогене-за, на наш взгляд, перспективно использовать в качестве объектов исследований березу повислую (Betula pendula Roth.) и ее разновидность -карельскую березу (Betula pendula Roth. var. carelica Merkl.). Данные растения схожи по количеству хромосом, нуклеотидной последовательности хлоропластного генома и произрастают совместно в одинаковых лесорастительных условиях [4, 5]. Однако у карельской березы, в отличии от березы повислой, выявлен особый фенотипический признак - узорчатый рисунок древесины. По мнению ряда исследователей, проявление данной особенности связано с процессами аномального ксилогенеза, что выражается в неравномерном разрастании клеток ксилемы и существенной паренхимизации проводящих тканей. Также необходимо отметить, что узорчатость древесины наследуется при вегетативном и половом размножении карельской березы, что говорит о генетической детерминации данного признака. Таким образом, береза повислая и карельская береза являются ценными модельными объектами для изучения ксило-генеза древесных покрытосеменных растений
ввиду возможности использования биологического материала данных растений естественного вегетативного происхождения.
Целью данной работы явилось проведение высокопроизводительного секвенирования тран-скриптомных профилей карельской березы и березы повислой, выделенных из клеток тканей ксилемы, а также поиск селективных маркеров, ассоциированных с аномальным ксилогенезом карельской березы.
Основная часть. Экспериментальный материал в виде клеток камбиальной ткани узорчатых и безузорчатых растений берез был собран с деревьев, произрастающих в однотипных лесорастительных условиях на территории ГЛХУ «Кореневская экспериментальная лесная база». Из одинаковой навески растительной ткани выделяли тотальную РНК с помощью набора GeneJET Plant RNA Purification Mini Kit (Thermo Scientific, США) по методике фирмы-производителя. Далее проводили обработку DNasel, RNase-free (Thermo Scientific, США) для деградации яДНК, хпДНК, мтДНК, а также добавляли RNase Inhibitor (Thermo Scientific, США) с целью инактивации ферментов, специфичных к молекулам РНК, проявляющих экзо-и эндонуклеазную активность. Для получения кДНК использовали набор Maxima H Minus Double-Stranded cDNA Synthesis Kit (Thermo Scientific, США). Библиотеки кДНК готовили с использованием набора Ion Plus Fragment Library Kit (Thermo Scientific, США). Эмульсионную ПЦР проводили в планшетном амплифика-торе Ion One Touch 2 System (Thermo Scientific, США) c использованием реагентов для пробо-подготовки Ion PGM Template OT2 200 Kit (Thermo Scientific, США). Обогащение микросфер производили с помощью автоматической пробоподготовки Ion OneTouch ES c использованием Ion PGM Template OT2 200 Kit и Ion PGM Enrichment Beads (Thermo Scientific, США). Секвенирование выполняли на базе геномного анализатора Ion PGM System (Thermo Scientific, США) и полупроводникового микрочипа Ion 314 Chip V2. Первичная обработка данных проводилась в автоматическом режиме при помощи программного обеспечения Ion Torrent Suite v. 4.0 (Thermo Scientific, США). Для сборки контигов и обработки данных пользовались программой SeqMan NGen v. 11 (DNASTAR, Израиль). Аннотацию секвенированных последовательностей осуществляли с помощью программы Blast2Go (BioBam, Испания).
В результате секвенирования и сборки кДНК-библиотек было получено в среднем 15,9 тыс. последовательностей. В дальнейшем были отобраны контиги, содержащие концевые поли-А участки, - признак зрелой молекулы мРНК,
готовой для трансляции, и произведена их функциональная аннотация. В среднем данный процесс был осуществлен для 2,8 тыс. последовательностей в каждом секвенированном тран-скриптоме.
Необходимо отметить, что среди полученных аннотированных последовательностей нами были отобраны селективные маркеры, которые теоретически способны оказывать значительное влияние на процессы и частные этапы формирования ксилемы. Также были рассмотрены гены, описанные раннее в публикациях Новицкой Л. Л. с соавторами, в контексте теории об аномальном морфогенезе проводящих тканей карельской березы [6, 7].
Наименьшей по численности группой являлись гомологи генов, отвечающие за сигнальные пути распределения ауксина в растении. Как известно, ауксин участвует во многих процессах формирования габитуса древесных растений, регулируя ростовые процессы и развитие отдельных вегетативных и генеративных органов. В данном случае нам удалось выявить транскрипты гена Big (auxin transport protein BIG), PIN1 (auxin efflux carrier component 1), ARF6 и ARF18 (auxin response factor 6, auxin response factor 18). Также были обнаружены транскрипты генов, являющиеся негативными регуляторами синтеза ауксина, которые, по всей видимости, связываются с белками положительной регуляции и препятствуют их взаимодействию с промоторными сигнальными участками: IAA8, IAA9, IAA16 (auxin-responsive protein IAA8, auxin-responsive protein IAA8, auxin-responsive protein IAA16) [8-11].
Гены, регулирующие лигнификацию вторичной клеточной стенки, были представлены CSE (caffeoylshikimate esterase), CAD (cinnamyl alcohol dehydrogenase). Активность гена CSE напрямую коррелирует с интенсивностью лиг-нификации клеточных стенок, в свою очередь, снижение экспрессии данного гена у карельской березы может способствовать замедлению роста растений и формированию особенностей габитуальных форм, отмеченных многими исследователями. При получении мутантных растений Populus spp. с низкой экспрессией гена CSE отмечены нарушения в строении тканей ксилемы и более высокое содержание целлюлозы [12]. В свою очередь ген CAD является ключевым ферментов на пути биосинтеза трех предшественников лигнина [13]. Снижение активности данного гена в трансгенных растениях Brachypodium distachyon также приводили к изменению фенотипа растений и общему увеличению биомассы [14].
Формирование клеточной стенки напрямую зависит от генов дифференциации клеточных
структур из прокамбия и первичных этапов ксилогенеза, включающих этапы образования целлюлозы и других полимерных компонентов, составляющих основу проводящей системы растения. В связи с этим нами были идентифицированы молекулы кДНК целюлозосинтазы (CesA), при этом в рассматриваемом нами транскрип-томе присутствовали 1, 2, 4, 8-я субъединицы данного фермента. CesA катализирует присоединение остатков D-глюкозы друг к другу и, по итогу, формирует полисахарид, который в последующем складывается в микрофибриллы целлюлозы [15]. При переходе ко вторичной клеточной стенке кроме целлюлозы в ней обнаруживаются пективные полисахариды.
В качестве генетического детерминанта процесса выработки пектиновых полисахаридов были детектированы GAUT6 (probable galacturonosyltransferase 1, 4, 9, 12), GALS3-подобный (galactan beta-1,4-galactosyltransferase GALS3-like) [16-17].
Гены сахаросинтазы были представлены большим количеством транскриптов в тканях ксилемы обеих разновидностей берез. Фермент сахаросинтаза (SUS, sucrose synthase) катализирует превращение сахарозы в УДФ-глюкозу и фруктозу, которые затем используются во многих анаболических путях в качестве субстрата. Ранее уже были высказаны предположения об участии данного гена в формировании особенностей карельской березы, связанные с низким содержанием транскриптов сахаросинтазы, и увеличении роли апопластной инвертазы в утилизации сахарозы в условиях дифференциации клеток латеральных меристем [6, 18]. Кроме того, в контексте особенностей углеводного обмена нами были получены аннотированные последовательности генов SWEET (bidirectional sugar transporter SWEET 1-like) - возможный участник переноса сахарозы из листьев в места акцепторных тканей меристемы, DPE2 (4-alpha-glucanotransferase DPE2) - необходим для цито-зольного метаболизма мальтозы, полученного из крахмала [19, 20]. Идентифицированные нук-леотидные последовательности генов FBA1, FBA3 и FBA4 (fructose-bisphosphate aldolase) являются матрицами для построения ферментов гликолиза и способствуют расщеплению фрук-тозо-1,6-дифосфата на два триозофосфата: гли-церальдегид-3-фосфат (альдозу) и дигидрокси-ацетонфосфат (кетозу). Также был выявлен ген GAPC1 (glyceraldehyde-3-phosphate dehydrogenase), выполняющий превращение глицеральдегид-3-фосфата в 1,3-дифосфоглицерат первой реакции второго этапа гликолиза [21].
Ввиду высокого накопления слабо дифференцированных паренхимных клеток в стволе карельской березы нами также были отобраны
гены, участвующие в делении и развитии клеток при их спецификации из латеральных меристем. Например, гиперэкспрессия гена EBP1 (ERBB-3 binding protein 1) достоверно увеличивает пролиферацию клеточных структур на ранних этапах формирования вегетативных органов у растений картофеля и арабидопсиса, при этом уровень экспрессии показывал высокую степень зависимости от уровня ауксина в соответствующих тканях растения [22]. Также необходимо отметить, что мутанты, содержащие нефункциональный ген EBP1, имели нетипичные фенотипы и характеризовались низкоросло-стью, в свою очередь у мутантных растений картофеля достоверно снижалась урожайность корнеплодов в сравнении с растениями, содержащими ген EBP1 дикого типа.
ATHB-15 (Homeobox-leucine zipper protein ATHB-15) специфичен для клеток прокамбия и экспрессируется на ранних этапах дифференци-ровки клеток-предшественников ксилемы [23].
На более поздних этапах формирования кси-лемных тканей функционируют гены XTH23, XTH33, XTHB (probable xyloglucan endotrans-glucosylase/hydrolase protein 23, 33, B), являющиеся гомологами генов XTH, полученных ранее. В нашем исследовании удалось выявить присутствие данных генов в транскриптомном профиле ксилемных тканей, в отличии от генов XTH5, XTH7, XTH14, обнаруженных в яблоках и киви [24].
Среди генов, выполняющих матричную функцию для синтеза белков с сигнальной функцией, участвующих в поддержании активности прокамбия, можно выделить нуклеотид-ную последовательсность TDR (Leucine-rich repeat receptor-like protein kinase TDR). Данный ген был детектирован преимущественно на растениях Arabidopsis thaliana и выполняет матричную функцию для синтеза трансмембранного белка, участвующего в передаче межклеточных сигналов, а также опосредующего иммунные ответы на изменение окружающей
среды [25]. Сходную активность проявляет ген AGP18 (Lysine-rich arabinogalactan protein 18), который представлен арабиногалактоновым белком, находящимся на поверхности клетки растения [26]. В растениях арабидопсиса данное семейство белков кодируется тремя генами AGP17, AGP18, AGP19. Мутантные растения с повышенной экспрессией гомологов гена AGP обладали меньшей длиной главного стебля, удлиненными латеральными вегетативными органами и меньшим количеством семян, что указывает на влияние указанного гена на процессы роста и развития растения.
Аннотированные нами гены являются перспективными селективными локусами, которые могут быть использованы при выполнении идентификации узорчатых особей карельской березы. Подобная тест-система даст возможность эффективно проводить селекционные мероприятия по получению более продуктивных и устойчивых форм карельской березы, характеризующихся высокой степенью декоративности текстуры древесины.
Для всех детектированных нуклеотидных последовательностей были разработаны синтетические олигонуклеотиды, которые будут в дальнейшем использоваться в исследовании относительных уровней экспрессии селективных локусов карельской березы методом ПЦР в реальном времени.
Заключение. Полученные данные свидетельствуют о том, что методика высокопроизводительного секвенирования является перспективной для поиска селективных локусов, связанных с активностью клеток камбиальной зоны ствола высших растений. В данном случае были детектированы гены, связанные с клеточной дифференциацией, организацией клеточной стенки, лигнификацией и углеводным обменом. В дальнейшем полученные селективные локусы будут изучены на предмет активности транскрипции в клетках камбиальной зоны ствола карельской березы и березы повислой.
Список литературы
1. Fukuda H. Xylogenesis: initiation, progression, and cell death // Annu. Rev. Plant. Physiol. Plant. Mol. Biol. 1996. Vol. 47. P. 299-325. DOI: 10.1146/annurev.arplant.47.1.299.
2. Menard D., Serk H., Decou R., Pesquet E. Establishment and utilization of habituated cell suspension cultures for hormone-inducible xylogenesis // Methods in Molecular Biology. 2017. Vol. 1544. P. 3757. DOI: 10.1007/978-1-4939-6722-3_4.
3. Dziedzic J. A., McDonald A. G. Mass spectrometry data for in vitro protein profiles in early and late stages of Douglas-fir xylogenesis // Data in Brief. 2016. Vol. 7. P. 1048-1051.
4. Новицкая Л. Л. Механизмы регуляции развития тканей ствола древесных растений на примере карельской березы // Труды Карельского научного центра РАН. 2003. Вып. 5. С. 74-84.
5. Баранов О. Ю., Кирьянов П. С., Пантелеев С. В., Можаровская Л. В., Падутов А. В., Разумова О. А., Падутов В. Е. Анализ структурно-функциональной организации хлоропластного генома карельской березы на основании данных высокопроизводительного секвенирования // Докл. Нац. акад. наук Беларуси. 2019. Т. 63, № 3. С. 312-316. DOI: 10.29235/1561-8323-2019-63-3-312-316.
6. Мощенская Ю. Л., Галибина Н. А., Топчиева Л. В., Новицкая Л. Л. Экспрессия генов, кодирующих изоформы сахарозосинтазы, в ходе аномального ксилогенеза карельской березы // Физиология растений. 2017. Т. 64, № 4. С. 301-310.
7. Галибина Н. А., Новицкая Л. Л., Красавина М. С., Мощенская Ю. Л. Активность инвертазы в тканях ствола карельской березы // Физиология растений. 2015. Т. 62, № 6. С. 804-813.
8. Lopez-Bucio J., Hernandez-Abreu E., Sanchez-Calderon L., Perez-Torres A., Rampey R. A., Bartel B., Herrera-Estrella L. An auxin transport independent pathway is involved in phosphate stress-induced root architectural alterations in arabidopsis. Identification of BIG as a mediator o auxin in pericycle cell activation // Plant Physiology. 2005. Vol. 137. P. 681-691. DOI: 10.1104/pp.104.049577.
9. Marhavy P., Bielach A., Abas L., Abuzeineh A., Duclercq J., Tanaka H., Parezova M., Petrasek J., Friml J., Kleine-Vehn J., Benkova E. Cytokinin modulates endocytic trafficking of PIN1 auxin efflux carrier to control plant organogenesis // Developmental Cell. 2011. Vol. 21, No. 4. P. 796-804. D0I:10.1016/j.devcel.2011.08.014.
10. Tabata R., Ikezaki M., Fujibe T., Aida M., Tian C., Ueno Y., Yamamoto K. T., Machida Y., Naka-mura K., Ishiguro S. Arabidopsis auxin response factor6 and 8 regulate jasmonic acid biosynthesis and floral organ development via repression of class 1 KNOX genes // Plant and Cell Physiology. 2009. Vol. 51, No. 1. P. 164-175. D0I:10.1093/pcp/pcp176.
11. Arase F., Nishitani H., Egusa, M., Nishimoto N., Sakurai S., Sakamoto N., Kaminaka H. IAA8 involved in lateral root formation interacts with the TIR1 auxin receptor and ARF transcription factors in Arabidopsis // PLoS ONE. 2012. Vol. 7, No. 8. e43414. D0I:10.1371/journal.pone.0043414.
12. Saleme M. de L. S., Cesarino I., Vargas L., Kim H., Vanholme R., Goeminne G., Acker R., Fonse-ca F. C., Pallidis A., Voorend W., Nicomedes J., Padmakshan D., Doorsseleare J., Ralph J., Boeijan W. Silencing caffeoyl shikimate esterase affects lignification and improves saccharification in Poplar // Plant Physiology. 2017. Vol. 175, No. 3. P. 1040-1057. D0I:10.1104/pp.17.00920.
13. Halpin C., Knight M. E., Foxon G. A., Campbell M. M., Boudet A. M., Boon J. J., Jabber! B., Tollier M., Schuch W. Manipulation of lignin quality by downregulation of cinnamyl alcohol dehydrogenase // The Plant Journal. 1994. Vol. 6, No. 3. P. 339-350. D0I:10.1046/j.1365-313x.1994.06030339.x.
14. Trabucco G. M., Matos D. A., Lee S. J., Saathoff A. J., Priest H. D., Mockler T. C., Sarath G., Ha-zen S. P. Functional characterization of cinnamyl alcohol dehydrogenase and caffeic acid 0-methyl-transferase in Brachypodium distachyon // BMC Biotechnology. 2013. Vol. 13. P. 2-18. D0I:10.1186/-1472-6750-13-61.
15. Taylor N. G., Laurie S., Turner S. R., Multiple cellulose synthase catalytic subunits are required for cellulose synthesis in Arabidopsis // The plant cell. 2000. Vol. 12, No. 12. P. 2529-2540. D0I:10.1105/tpc.12.12.2529.
16. Sterling J. D., Atmodjo M. A., Inwood S. E., Kumar Kolli V. S., Quigley H. F., Hahn M. G., Mohnen D. Functional identification of an Arabidopsis pectin biosynthetic homogalacturonan galac-turonosyltransferase // Proceedings of the National Academy of Sciences. 2006. Vol. 103, No. 13. P. 52365241. D0I:10.1073/pnas.0600120103.
17. Liwanag A. J. M., Ebert B., Verhertbruggen Y., Rennie E. A., Rautengarten C., 0ikawa A., Andersen M. C. F., Clausen M. H., Scheller H. V. Pectin Biosynthesis: GALS1 in Arabidopsis thaliana Is a P-1,4-Galactan p-1,4-Galactosyltransferase // The Plant Cell. 2012. Vol. 24, No. 12. P. 5024-5036. D0I:10.1105/tpc.112.106625.
18. Мощенская Ю. Л., Галибина Н. А., Никерова К. М., Новицкая Л. Л. Активность ферментов диссимиляции сахарозы в раннем онтогенезе разных форм березы повислой // Труды Карельского научного центра РАН. 2016. No. 11. С. 78-87. D0I: 10.17076/eb461.
19. Filyushin M. A., Kochieva E. Z., Shchennikova A. V., Beletsky A. V., Mardanov A. V., Ravin N. V., Skryabin, K. G. SWEET uniporter gene family expression profile in the pitcher development in the carnivorous plant Nepenthes sp. // Russian Journal of Genetics. 2019. Vol. 55, No. 6. P. 692-700.
20. Smirnova J., Fernie A. R., Spahn C. M. T., Steup M. Photometric assay of maltose and maltose-forming enzyme activity by using 4-alpha-glucanotransferase (DPE2) from higher plants // Analytical Biochemistry. 2017. Vol. 532. P. 72-82. D0I:10.1016/j.ab.2017.05.026.
21. Plaxton W. C. The organization and regulation of plant glycolysis // Annual Review of Plant Physiology and Plant Molecular Biology. 1996. Vol. 47, No. 1. P. 185-214. D0I: 10.1146/annurev.ar-plant.47.1.185.
22. Wang T., Sui Z., Liu X., Li Y., Li H., Xing J., Song F., Zhang Y., Sun Q., Ni Z. Ectopic expression of a maize hybrid up-regulated gene, ErbB-3 binding Protein 1 (ZmEBP1), increases organ size by promoting cell proliferation in Arabidopsis // Plant Science. 2016. Vol. 243. P. 23-34.
23. 0hashi-Ito K., Fukuda H. HD-Zip III Homeobox genes that include a novel member, ZeHB-13 (Zinnia)/ATHB-15 (Arabidopsis), are involved in procambium and xylem cell differentiation // Plant and Cell Physiology. 2003. Vol. 44, No. 12. P. 1350-1358. D0I: 10.1093/pcp/pcg164.
24. Atkinson R. G., Johnston S. L., Yauk Y. K., Sharma N. N., Schroder R. Analysis of xyloglucan en-dotransglucosylase/hydrolase (XTH) gene families in kiwifruit and apple // Postharvest Biology and Technology. 2009. Vol. 51, No. 2. P. 149-157. DOI: 10.1016/j.postharvbio.2008.06.014.
25. Liu P.-L., Du L., Huang Y., Gao S.-M., Yu M. Origin and diversification of leucine-rich repeat receptor-like protein kinase (LRR-RLK) genes in plants // BMC Evolutionary Biology. 2017. Vol. 17. P. 2-16. D0I:10.1186/s12862-017-0891-5.
26. Zhang, Y., Yang, J., Showalter, A. M. AtAGP18, a lysine-rich arabinogalactan protein in Ara-bidopsis thaliana, functions in plant growth and development as a putative co-receptor for signal transduc-tion // Plant Signaling & Behavior. 2001. Vol. 6, No. 6. P. 855-857. D0I:10.4161/psb.6.6.15204.
References
1. Fukuda H. Xylogenesis: initiation, progression, and cell death. Annu. Rev. Plant. Physiol. Plant. Mol. Biol, 1996, vol. 47, pp. 299-325. DOI: 10.1146/annurev.arplant.47.1.299.
2. Menard D., Serk H., Decou R., Pesquet E. Establishment and utilization of habituated cell suspension cultures for hormone-inducible xylogenesis. Methods in Molecular Biology, 2017, vol. 1544, pp. 37-57. DOI: 10.1007/978-1-4939-6722-3_4.
3. Dziedzic J. A., McDonald A. G. Mass spectrometry data for in vitro protein profiles in early and late stages of Douglas-fir xylogenesis. Data in Brief, 2016, vol. 7, pp. 1048-1051.
4. Novickaya L. L. The mechanisms of regulation of tissue development of the trunk of woody plants on the example of Karelian birch. Trudy Karel'skogo nauchnogo tsentra RAN [Proceedings of the Karelian Scientific Center of the Russian Academy of Sciences], 2003, vol. 5, pp. 74-84 (In Russian).
5. Baranov O. Ju., Kir'yanov P. S., Panteleev S. V., Mozharovskaya L. V., Padutov A. V., Razumova O. A., Padutov V. E. Analysis of structural and functional organization of the curly birch chloroplast genome based on the next-generation sequencing data. Dokl. Nats. akad. nauk Belarusi [Proceedings of the National Academy of Sciences of Belarus], 2019, vol. 63, no. 3, pp. 312-316. DOI: 10.29235/1561-8323-2019-63-3-312-316.6.
6. Moshhenskaya Yu. L., Galibina N. A., Topchieva L. V., Novickaya L. L. Expression of genes encoding sucrose synthase isoforms during abnormal xylogenesis of Karelian birch. Fiziologiya rasteniy [Plant physiology], 2017, vol. 64, no. 4, pp. 301-310 (In Russian).
7. Galibina N. A., Novickaya L. L., Krasavina M. S., Moshhenskaya Ju. L. Invertase activity in the tissues of the trunk of the Karelian birch. Fiziologiya rasteniy [Plant physiology], 2015, vol. 62, no. 6, pp. 804-813 (In Russian).
8. Lopez-Bucio J., Hernandez-Abreu E., Sanchez-Calderon L., Perez-Torres A., Rampey R. A., Bartel B., Herrera-Estrella L. An auxin transport independent pathway is involved in phosphate stress-induced root architectural alterations in arabidopsis. Identification of BIG as a mediator o auxin in pericycle cell activation. Plant Physiology, 2005, vol. 137, pp. 681-691. DOI: 10.1104/pp.104.049577.
9. Marhavy P., Bielach A., Abas L., Abuzeineh A., Duclercq J., Tanaka H., Parezova M., Petrasek J., Friml J., Kleine-Vehn J., Benkova E. Cytokinin modulates endocytic trafficking of PIN1 auxin efflux carrier to control plant organogenesis. Developmental Cell, 2011, vol. 21, no. 4, pp. 796-804. DOI:10.1016/j.devcel.2011.08.014.
10. Tabata R., Ikezaki M., Fujibe T., Aida M., Tian C., Ueno Y., Yamamoto K. T., Machida Y., Naka-mura K., Ishiguro S. Arabidopsis auxin response factor6 and 8 regulate jasmonic acid biosynthesis and floral organ development via repression of class 1 KNOX genes. Plant and Cell Physiology, 2009, vol. 51, no. 1, pp. 164-175. DOI:10.1093/pcp/pcp176.
11. Arase F., Nishitani H., Egusa, M., Nishimoto N., Sakurai S., Sakamoto N., Kaminaka H. IAA8 involved in lateral root formation interacts with the TIR1 auxin receptor and ARF transcription factors in Arabidopsis. PLoS ONE, 2012, vol. 7, no. 8, e43414. DOI:10.1371/journal.pone.0043414.
12. Saleme M. de L. S., Cesarino I., Vargas L., Kim H., Vanholme R., Goeminne G., Acker R., Fonse-ca F. C., Pallidis A., Voorend W., Nicomedes J., Padmakshan D., Doorsseleare J., Ralph J., Boerjan W. Silencing caffeoyl shikimate esterase Affects lignification and improves saccharification in Poplar. Plant Physiology, 2017, vol. 175, no. 3, pp. 1040-1057. DOI:10.1104/pp.17.00920.
13. Halpin C., Knight M. E., Foxon G. A., Campbell M. M., Boudet A. M., Boon J. J., ^abbei! B., Tollier M., Schuch W. Manipulation of lignin quality by downregulation of cinnamyl alcohol dehydrogenase. The Plant Journal, 1994, vol. 6, no. 3, pp. 339-350. DOI:10.1046/j.1365-313x.1994.06030339.x.
14. Trabucco G. M., Matos D. A., Lee S. J., Saathoff A. J., Priest H. D., Mockler T. C., Sarath G., Hazen S. P. Functional characterization of cinnamyl alcohol dehydrogenase and caffeic acid O-methyltransferase in Brachypodium distachyon. BMC Biotechnology, 2013, vol. 13, pp. 2-18. DOI:10.1186/1472-6750-13-61.
15. Taylor N. G., Laurie S., Turner S. R. Multiple cellulose synthase catalytic subunits are required for cellulose synthesis in Arabidopsis. The Plant Cell, 2000, vol. 12, no. 12, pp. 2529-2540. DOI:10.1105/tpc.12.12.2529.
16. Sterling J. D., Atmodjo M. A., Inwood S. E., Kumar Kolli V. S., Quigley H. F., Hahn M. G., Mohnen D. Functional identification of an Arabidopsis pectin biosynthetic homogalacturonan galac-turonosyltransferase. Proceedings of the National Academy of Sciences, 2006, vol. 103, no. 13, pp. 52365241. D0I:10.1073/pnas.0600120103.
17. Liwanag A. J. M., Ebert B., Verhertbruggen Y., Rennie E. A., Rautengarten C., 0ikawa A., Andersen M. C. F., Clausen M. H., Scheller H. V. Pectin Biosynthesis: GALS1 in Arabidopsis thaliana Is a P-1,4-Galactan p-1,4-Galactosyltransferase. The Plant Cell, 2012, vol. 24, no. 12, pp. 5024-5036. D0I:10.1105/tpc.112.106625.
18. Moshhenskaja Ju. L., Galibina N. A., Nikerova K. M., Novickaya L. L. The activity of sucrose dissimilation enzymes in the early ontogenesis of various forms of birch. Trudy Karel'skogo nauchnogo tsen-tra RAN [Proceedings of the Karelian Scientific Center of the Russian Academy of Sciences], 2016, no. 11, pp. 78-87. D0I: 10.17076/eb461.
19. Filyushin M. A., Kochieva E. Z., Shchennikova A. V., Beletsky A. V., Mardanov A. V., Ravin N. V., Skryabin, K. G. SWEET uniporter gene family expression profile in the pitcher development in the carnivorous plant Nepenthes sp. Russian Journal of Genetics, 2019, vol. 55, no. 6, pp. 692-700.
20. Smirnova J., Fernie A. R., Spahn C. M. T., Steup M. Photometric assay of maltose and maltose-forming enzyme activity by using 4-alpha-glucanotransferase (DPE2) from higher plants. Analytical Biochemistry, 2017, vol. 532, pp. 72-82. doi:10.1016/j.ab.2017.05.026.
21. Plaxton W. C. The organization and regulation of plant glycolysis. Annual Review of Plant Physiology and Plant Molecular Biology, 1996, vol. 47, no. 1, pp. 185-214. D0I: 10.1146/annurev.arplant.47.1.185.
22. Wang T., Sui Z., Liu X., Li Y., Li H., Xing J., Song F., Zhang Y., Sun Q., Ni Z. Ectopic expression of a maize hybrid up-regulated gene, ErbB-3 binding Protein 1 (ZmEBP1), increases organ size by promoting cell proliferation in Arabidopsis. Plant Science, 2016, vol. 243, pp. 23-34.
23. 0hashi-Ito K., Fukuda H. HD-Zip III Homeobox genes that include a novel member, ZeHB-13 (Zinnia)/ATHB-15 (Arabidopsis), are involved in procambium and xylem cell differentiation. Plant and Cell Physiology, 2003, vol. 44, no. 12, pp. 1350-1358. D0I: 10.1093/pcp/pcg164.
24. Atkinson R. G., Johnston S. L., Yauk Y. K., Sharma N. N., Schroder R. Analysis of xyloglucan en-dotransglucosylase/hydrolase (XTH) gene families in kiwifruit and apple. Postharvest Biology and Technology, 2009, vol. 51, no. 2, pp. 149-157. D0I: 10.1016/j.postharvbio.2008.06.014.
25. Liu P.-L., Du L., Huang Y., Gao S.-M., Yu M. 0rigin and diversification of leucine-rich repeat receptor-like protein kinase (LRR-RLK) genes in plants. BMC Evolutionary Biology, 2017, vol. 17, pp. 2-16. D0I:10.1186/s12862-017-0891-5.
26. Zhang, Y., Yang, J., Showalter, A. M. AtAGP18, a lysine-rich arabinogalactan protein in Ara-bidopsis thaliana, functions in plant growth and development as a putative co-receptor for signal transduc-tion. Plant Signaling & Behavior, 2001, vol. 6, no. 6, pp. 855-857. D0I:10.4161/psb.6.6.15204.
Информация об авторе
Кирьянов Павел Сергеевич - младший научный сотрудник. Институт леса Национальной академии наук Беларуси (246050, г. Гомель, ул. Пролетарская, 71, Республика Беларусь). E-mail: PKir-janov@yandex.ru
Information about the author
Kir'yanov Pavel Sergeevich - Junior Researcher. Institute of Forest of the National Academy of Sciences of Belarus (71, Proletarskaya str., 246050, Gomel, Republic of Belarus). E-mail: PKirjanov@yandex.ru
