CC BY
70
ФИЗИКО-ХИМИЧЕСКАЯ И ОБЩАЯ БИОЛОГИЯ / PHYSICO-CHEMICAL AND GENERAL BIOLOGY
Оригинальная статья / Original article
УДК 581.2 : 632.938.2 : 632.9
DOI: 10.21285/2227-2925-2016-6-3-42-49
ОТВЕТНЫЕ РЕАКЦИИ РАСТЕНИЙ ТАБАКА НА ВОЗДЕЙСТВИЕ БИОТРОФА CLAVIBACTER MICHIGANENSIS И НЕКРОТРОФА PECTOBACTERIUM CAROTOVORUM
© С.В. Бояркина", Ю.В. Омеличкина""", О.Д. Волкова , А.Г. Еникеев", В.В. Верхотуров", Т.Н. Шафикова"""
" Сибирский институт физиологии и биохимии растений СО РАН "" Иркутский национальный исследовательский технический университет
Инфицирование растений суспензией биотрофного патогена Clavibacter michiganensis ssp. michi-ganensis и его экзометаболитами индуцирует развитие системной устойчивости растения к последующему инфицированию некротрофом Pectobacterium carotovorum ssp. carotovorum. Устойчивость к некротрофу сохраняется у второго поколения растений, что позволяет предроложить развитие иммунной памяти при инфицировании биотрофом. Полученные результаты свидетельствуют о синергическом эффекте салицилатного и жасмонатного сигнальных путей в развитии иммунных реакций растений в изучаемых фитопатосистемах.
Ключевые слова: Clavibacter michiganensis ssp. Sepedonicus, Nicotiana tabacum, Pectobacterium carotovorum ssp. Сarotovorum, системная приобретенная устойчивость (СПУ).
Формат цитирования: Бояркина С.В., Омеличкина Ю.В., Волкова О.Д., Еникеев А.Г., Верхотуров В.В., Шафикова Т.Н. Ответные реакции растений табака на воздействие биотрофа Clavibacter michiganensis и некротрофа Pectobacterium carotovorum // Известия вузов. Прикладная химия и биотехнология. 2016. Т. 6, N 3. С. 42-49. DOI: 10.21285/2227-2925-2016-6-3-42-49
RESPONSE OF NICOTIANA TABACUM ON THE IMPACT
OF BIOTROPH CLAVIBACTER MICHIGANENSIS
AND NECROTROPH PECTOBACTERIUM CAROTOVORUM
S.V. Boyarkina", Yu.V. Omelichkina""", O.D. Volkova", A.G. Enikeev", V.V. Verkhoturov"", T.N. Shafikova"'"".
" Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry SB RAS "" Irkutsk National Research Technical University
Infection of plants by suspension of biotrophic pathogen Clavibacter michiganensis ssp. michiganensis and its exometabolites induces the development of systemic resistance of plants to subsequent infection of ne-crotroph Pectobacterium carotovorum ssp. carotovorum. Resistance to necrotroph saved in the second-generation plant, which indicate the development of immune memory upon infection with biotrophs. The results indicate a synergistic effect of salicylate and jasmonate signaling pathways in the development of immune responses in the studied plant-microbe interactions.
Keywords: Clavibacter michiganensis ssp. sepedonicus, Nicotiana tabacum, Pectobacterium carotovorum ssp. carotovorum, systemic acquired resistance (SAR)
For citation: Boyarkina S.V., Omelichkina Yu.V., Volkova O.D., Enikeev A.G., Verkhoturov V.V., Shafikova T.N. Response of nicotiana tabacum on the impact of biotroph Clavibacter michiganensis and necrotroph Pectobacterium carotovorum. Izvestiya Vuzov. Prikladnaya Khimiya i Biotekhnologiya [Proceedings of Universities. Applied Chemistry and Biotechnology]. 2016, vol. 6, no 3, pp. 42-49. DOI: 10.21285/2227-29252016-6-3-42-49 (in Russian)
ВВЕДЕНИЕ
В природных условиях растения подвергаются действию стрессоров различной природы, как биотических, так и абиотических. Биотическими стрессорами являются патогены с различными жизненными стратегиями - био-трофы и некротрофы. Отличительной чертой действия биотрофов является использование ими ресурсов живых клеток растения, в то время как некротрофы поселяются только на предварительно убитой ими ткани. Растения обладают рядом механизмов, направленных на противодействие инфицированию, обусловленных способностью своевременно распознать патоген и активировать различные сигнальные пути и защитные реакции при заражении фитопатогенами1,2.
Устойчивость растений определяется наличием у них R-генов, продукты которых участвуют в восприятии эффекторов патогена (продуктов avr-генов) и запуске защитных реакций. Одной из первичных реакций на воздействие патогена является генерация активных форм кислорода (окислительный взрыв) [11]. Другой защитной реакцией при действии биотрофа является индукция синтеза салициловой кислоты ^А) - сигнальной молекулы, способствующей активации ряда событий, связанных с защитой растения, что приводит к развитию реакции сверхчувствительности и системной приобретенной устойчивости (СПУ) - устойчивости всего растения к широкому кругу патогенов [3, 10]. При распознавании растением некротрофного патогена происходит индукция синтеза жасмоновой кислоты ^А), результатом чего является запуск системной индуцированной устойчивости (СИУ) [4].
Таким образом, биотрофы и некротрофы активируют в растениях различные сигнальные системы, защитные реакции и иммунные механизмы ^А- или JA-типа), действие которых может иметь как синергический, так и антагонистический эффект в процессе развития системной устойчивости растений (СПУ или СИУ) к последующему заражению патогенами. Также может сопровождаться развитием иммунной памяти, реализуемой с помощью эпигенетической регуляции [5, 9].
Формирование системной приобретенной устойчивости приводит к устойчивости второго
1 Дьяков Ю.Т., Озерецковская О.Л., Джавахия В.Г., Багирова Ф.С. Общая и молекулярная фитопатология: учеб. пособие. М.: Общество фитопатологов, 2001. С. 302.
2 Прудникова С.В. Микробиология с основами вирусологии: конспект лекций. Красноярск: ИПК сФу,
2008. С. 152.
поколения растений к инфицированию патогенами.
Биотрофный патоген Clavibacter michi-ganesis ssp. sepedonicus (Cms) - высокоспециализированный возбудитель системного заболевания картофеля (Solanum tuberosum L.), известного как «кольцевая гниль» [8]. Cms у растений табака (Nicotiana tabacum L.) запускает развитие реакций специфического эффек-тор-активируемого иммунитета: реакции сверхчувствительности (СЧ) и системной приобретенной устойчивости (СПУ) [10]. Ранее было показано, что СЧ-реакция у растений табака развивается не только при действии бактерии Cms, но и при действии экзометаболитного комплекса данного патогена и сопровождается развитием СПУ к широкому кругу патогенов, в том числе к нетипичному для растений патогену человека и животных Escherichia coli [2, 5].
Некротроф Pectobacterium carotovorum ssp. carotovorum (Pc) вызывает заболевание «мягкая гниль» у растений семейства пасленовых, в том числе картофеля, имеет большой набор пектолитических ферментов и токсинов [12]. Ткани растения повреждаются за счет ферментов деградации клеточной стенки (PCWDEs - пектиназы, целлюлазы и протеи-назы, выделяемые через системы секреции II типа) и служат в дальнейшем источником питания для патогена, что приводит к гибели растения [7]. К факторам патогенности некро-трофного патогена относятся: комплекс энзимов - в основном пектатлиазы; экзополисаха-риды; липополисахариды; Hrp-система. В дополнении к PCWDEs у Pectobacterium обнаружены эффекторные белки DspE транспортируемый в клетки растений посредством системы секреции третьего типа3. Несмотря на присутствие у некротрофного патогена большого количества факторов вирулентности, растения способны проявлять устойчивость за счет связывания токсинов и их выведения, а также присутствия фенолов, инактивирующих экзо-ферменты.
Цель работы - сравнительный анализ развития защитных реакций растений табака Nicotiana tabacum (L) при воздействии биотрофного патогена Cms и некротрофного патогена Рс, а также их экзометаболитных комплексов.
ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНАЯ ЧАСТЬ
Объект исследования - растения табака Nicotiana tabacum (L) сорта Самсун, культивируемые in vitro, растения в почве и суспензи-
3 Кузьмич С.В., Доменикан А.В., Николайчик Е.А. Идентификация hrpL-зависимых генов Pectobacterium carotovorum // Вторая летняя школа по биоинформатике: тез. докл. СПб.: Свое издательство, 2014. С. 31-34.
ИЗВЕСТИЯ ВУЗОВ. ПРИКЛАДНАЯ ХИМИЯ И БИОТЕХНОЛОГИЯ Том 6 N 3 2016
онная культура клеток штамм NtN [1]. Растения in vitro выращивали на агаризованной среде Мурасиге-Скуга (MS), содержащей 20 г/л сахарозы, 1 мг/л тиамина, 0,5 мг/л, пиридоксина, 1 мг/л нафтилуксусной кислоты, 80 мг/л инозита, рН 5,8. Растения в почве выращивали в камерах искусственного климата фирмы BINDER, при температуре 24-25 °С днем и 19-20 оС ночью, с освещенностью 5-6 ^x и продолжительностью фотопериода 16 ч. Суспензионную культуру клеток табака выращивали в темноте при 26 оС на среде MS, рН 5,7-5,8.
Возбудитель кольцевой гнили картофеля - Cms штамм Ac1405 - получен из Всероссийской коллекции микроорганизмов г. Пущино. Бактериальную культуру поддерживали на агаризованной среде С, рН 7,2. Бактериальную культуру Рс штамм B1247 (получен из ВКМ, г. Пущино) поддерживали на среде МПА, рН 7,2. Бактериальные культуры выращивали в темноте при 26 °С, с постоянной аэрацией путем качания в жидкой среде до логарифмической фазы роста.
Листья трехнедельных растений инокули-ровали 3 мкл суспензии Cms с титром, равным 1 х 107 КОЕ/мл, суспензии Рс с титром, равным 1 х 109 или 2 х 109 КОЕ/мл. В качестве контроля вносили стерильную среду С/МПБ.
Листья инокулировали культуральной жидкостью, лишенной бактериальных клеток (cell free culture filtrate, CF), и термически инактиви-рованной бактериальной суспензией (dead culture, DC). Для приготовления инокулята CF 3-суточную бактериальную суспензию пропускали через бактериальный мембранный фильтр с размером пор d = 0,22 мкм. Для приготовления инокулята DC проводили термическое инактивирование бактериальной суспензии в течение 5 мин при температуре 100 оС. Развитие системной устойчивости анализировали с помощью поэтапного инфицирования растений табака. На первом этапе проводили инокуляцию бактериальной суспензией Cms, CF Cms, DC Cms, CF Pc и DC Pc. Вторичное инфицирование растений табака осуществляли через
7 сут суспензией Pc.
Генерацию активных форм кислорода при развитии защитных реакций изучали в культуре клеток табака после внесения бактериальной суспензии и метаболитов. Образование перок-сида водорода клетками табака при действии патогена определяли по методу Bindschedler с соавт. [6], с использованием индикатора ксиле-ноловый оранжевый. К 50 мл растительной суспензии добавляли 1 мл бактериальной культуры Cms с титром, равным 1 х 107 КОЕ/мл или суспензии Рс с титром, равным 2 х 109 КОЕ/мл. Временные точки совместного культивирования растительной и бактериальной культуры составляли каждые 60 мин. Раствор, полученный из супернатанта - смеси культуры и индикатора колориметрировали при 560 нм на фотоэлек-троколориметре ImmunoChem-2100. Результаты представлены в виде процента от среднего контрольного значения - уровня накопления внеклеточного пероксида водорода в культуре клеток табака при внесении стерильной среды С/МПБ.
Эксперименты проводили не менее 3-х раз в 5-ти повторностях в каждом биологическом варианте. В результатах показаны средние значения, для графиков представлены стандартные ошибки, полученные из независимых опытов.
ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ
При инфицировании листьев табака суспензией вирулентного штамма Cms наблюдалась быстрая локальная гибель клеток в месте инфицирования, характерная для реакции СЧ. Активность суспензии Cms зависела от фазы роста бактериальной культуры. Максимальная активность Cms в отношении индукции СЧ реакции наблюдалась через 2-е сут после иноку-лирования в конце логарифмической фазы роста бактерий.
Инфицирование растений табака in vitro патогеном Pc вызывало гибель растений в течение 2-х суток (рис. 1). При этом фаза роста бактериальной культуры Pc (логарифмическая,
Шш
1
2
3
Рис. 1. Листья Nicotiana tabacum in vitro, инокулированные суспензией бактерий Cms и Pc (48 ч после инокуляции): 1 - контроль, среда С; 2 - Cms; 3 - Рс
Рис. 2. Инокулированные листья табака Nicotiana tabacum in vitro: 1 - контроль (среда С); 2 - CF Cms; 3 -DC Cms; 4 -CF Pc; 5 -DC Pc
экспоненциальная или фаза лизиса) не оказывала влияния на способность вызывать гибель растительного организма, а только на скорость процесса разрушения клеток растения. Устойчивость растений табака в почве зависела от стадии онтогенеза, растения проявляли большую устойчивость в конце виргинального периода и в генеративном периоде.
Инокуляция листьев табака СF Pc (культу-ральной жидкостью, лишенной бактериальных клеток) и DC Pc (термически инактивированной бактериальной культурой) не приводила к гибели растений, как при внесении суспензии живых бактерий Pc, но происходило развитие ограниченных некрозов в месте инфицирования. Увеличение диаметра некротического пятна наблюдалось в течение 3 сут, после чего распространение не наблюдалось. При иноку-лировании растений табака CF Cms, DC Cms (рис. 2) наблюдали аналогичную картину развития локального некротического поражения, но по типу СЧ реакции. Культуральная жид-
кость, лишенная бактериальных клеток как у биотрофного, так и некротрофного патогена, вызывала хлороз и повреждение большего диаметра, предположительно из-за содержания пектолитических ферментов и факторов вирулентности, секретируемых патогенами, большинство из которых инактивируются при термической обработке.
Для изучения развития первичных защитных реакций на действие патогенов на уровне клеток растения, определяли образование апопластного пероксида водорода. Известно, что генерация АФК протекает в два этапа: первый низко амплитудный пик генерации характеризует неспецифичный ответ на воздействие инфекционного агента, в то время, как интенсивность и амплитуда второго пика говорит о развитии реакций специфического эффектор-активируемого уровня иммунитета или гибели клеток [2]. На рис. 3 и 4 приведена динамика изменения содержания внеклеточного перок-сида водорода в культуре клеток табака после
я л
о р
т н о
т о
О
с\
х
О)
О)
л с
о
¡с
а
X
1000 900 800 700 600 500 400 300 200 100 0
0 0,5 1 1,5 2 2,5 3 3,5 4 4,5 5 5,5 6
Время культивирования, ч
Рис. 3. Динамика накопления апопластного пероксида водорода в культуре клеток N. tabacum при совместном культивировании с Cms и Рс. Контроль - уровень пероксида водорода в культуре клеток при внесении среды С, n = 5
к Ц
о о. н
X
о
¡с I-
о
о
сч
X
О)
О)
ц
с
о
¡с аз X
1000 900 800 700 600 500 400 300 200 100 0
NtN DC Pc
NtN CF Pc
NtN Pc
0 1 2 3 4 5
Время культивирования, ч
Рис. 4. Динамика накопления апопластного пероксида водорода в культуре клеток N. tabacum при совместном культивировании с Pc, CF Рс, DC Рс. Контроль - уровень пероксида водорода в культуре клеток при внесении среды МПБ, n = 5
инокуляции фитопатогенами биотрофного и некротрофного патогена и экзометаболитами некротрофного патогена.
Ранее было показано, что образование пероксида водорода в суспензионной культуре клеток при инфицировании биотрофным патогеном характеризуется двумя фазами с постепенным снижением уровня АФК через 6 ч после инокуляции. При действии Рс и его метаболитов первый неспецифический пик наблюдается позже, чем у биотрофного патогена и имеет низкую интенсивность. Так, если у био-трофов первый неспецифический пик наблюдался в точке 1 ч, что было показано ранее [5], то у некротрофов в точке 3 ч, после чего наблюдалось устойчивое повышение уровня внеклеточного пероксида водорода, что свидетельствует о развитии неуправляемого обширного некротического процесса.
Различия в интенсивности генерации АФК в культуре клеток табака при воздействии инфекционных агентов биотрофного и некро-трофного патогена согласуется с результатами, полученными на целом растении. В результате действия термически инактивирован-ной суспензии, в составе которой предполагается присутствие термостабильных эффекторов и паттернов, происходил запуск генерации активных форм и разрушение клеток растений с образованием некрозов меньшего диаметра. А внесение культуральной жидкости, лишенной бактериальных клеток, в которой молекулярные микробные паттерны отсутствуют, но присутствуют гидролитические ферменты и токсины, приводило к более низкому уровню
генерации АФК, а диаметры некрозов в месте инфицирования были значительно больше (рис. 4).
Интенсивность накопления пероксида водорода зависит не только от степени агрессивности бактериального агента, но и от вида иммунитета - специфического или неспецифического, а также совместимости или несовместимости патогена с растением.
Было показано, что предварительная инокуляция растений табака in vitro метаболитами биотрофного и некротрофного патогена (CF и DC) приводила к развитию устойчивости растения к последующему инфицированию Рс с КОЕ 1х109 - наблюдалось полное или частичное отмирание листа, но растение не погибало и сохраняло жизнеспособность. Инфицирование Рс с КОЕ 2*109, т.е. с высокой инфекционной нагрузкой - приводило к гибели растения, но гибель наступала на 4 сут, что на 2-е сут позже, чем без предварительной обработки, что свидетельствует о повышении жизнеспособности (рис. 5). Таким образом, предварительная обработка растений метаболитами биотрофного и некротрофного патогена способствовала повышению устойчивости к инфицированию.
Дальнейшие работы показали, что инфицирование растений табака биотрофом Cms, сопровождающееся развитием СЧ реакции, защищало растения второго поколения от инфицирования некротрофом Pc. Наблюдалось отмирание листа инфицированного Pc, но целое растение, выращенное из семян инфицированного Cms растения, оставалось не только
1
2
3
4
5
Рис. 5. Вторичное инфицирование растений табака N. tabacum некротрофным патогеном с предварительной инокуляцией экзометаболитами Cms и Pc: 1 - контроль, стерильная среда С; 2 - CF Cms; 3 - DC Cms; 4 - CF Pc;5 - DC Pc
1 поколение Ntn
2 поколение Ntn Cms
Рис. 6. Инфицирование некротрофом Рс растений табака in vitro, выращенныхиз семян растений, инокулированных биотрофным патогеном Cms
неповрежденным, но происходило образование новых листьев (рис. 6). Растение табака выживало при любом способе первичного инфицирования - путем инъекции, нанесения капли бактериальной суспензии или заражения через корневую систему.
ВЫВОДЫ
Результаты, полученные в ходе исследования фитопатосистем растения табака штамм NtN-биотроф Cms и растения табака штамм NtN-некротроф Pc, позволили сделать следующие выводы.
1. Действие экзометаболитного комплекса как Cms, так и Рс, приводит к развитию у растений табака реакций специфического эффек-тор-активируемого иммунитета, что сопровождается индукцией реакцией сверхчувствительности. Культуральная жидкость, лишенная бактериальных клеток, более активна в отношении индукции СЧ-реакции, чем термически инактивированная бактериальная суспензия, вероятно, за счет содержания гидролитических
ферментов и токсинов, выделяющихся бактерией в среду культивирования, которые инак-тивируются при термической обработке. Первичная элиситация биотрофным патогеном Cms активирует иммунитет растения, что приводит к индукции системной приобретенной устойчивости в период одной вегетации, определяющий устойчивость последующего поколения растений. Таким образом, полученные данные свидетельствуют в пользу синергизма при взаимодействии SA- и JA-сигнальных путей иммунитета растений в изучаемых нами фитопатосистемах.
2. Детальное изучение состава и структуры экзометаболитов некротрофного и биотрофного патогена, которые наиболее эффективны в активации собственных иммунных сил растительного организма, позволит создать экологически безопасные средства защиты растений от широкого круга фитопатогенов, что особенно актуально в условиях ухудшающейся экологической обстановки с повышающейся устойчивостью фитопатогенов к пестицидам.
БИБЛИОГРАФИЧЕСКИЙ СПИСОК
1. Еникеева А.Г., Копытина Т.В., Семенова Л.А., Шафикова Т.Н., Гаманец Л.В., Волкова О.Д., Швецов С.Г., Русалёва Т.М. Культуры клеток табака, трансформированные геномом hsp 101, обладают повышенной устойчивостью к фториду калия // Доклады АН. Серия биологическая. 2010. N 1.
2. Омеличкина Ю.В., Шафикова Т.Н., Алек-сеенко А.Л., Маркова Ю.А., Еникеев А.Г., Рихва-нов Е.Г. Ответные реакции растений и культуры клеток табака на заражение Clavibacter michiganensis ssp. sepedonicus // В мире научных открытий. 2010. N 1-4. С. 89-94.
3. Поликсенова В.Д. Индуцированная устойчивость растений к патогенам и абиотическим стрессовым факторам (на примере томата) // Вестник Белорусского государственного университета. Сер. 2. 2009. N 1. С. 48-60.
4. Тютерев С.Л. Научные основы индуцированной болезнеустойчивости растений. СПб.: ВИЗР, 2002. С. 328.
5. Шафикова Т.Н., Омеличкина Ю.В. Моле-кулярно-генетические аспекты иммунитета растений к фитопатогенным бактериям и грибам // Физиология растений. 2015. Т. 62, N 5. С. 611-625. DOI: 10.7868/S0015330315050140
6. Bindschedler L.V., Minibayeva F., Gardner S.L., Gerrish C., Davies D.R., Bolwell G.P. Early signalling events in the apoplastic oxidative burst in sus-
pension cultured French bean cells involve cAMP and Ca2+ // New Phytologist. 2001. Vol. 151, N 1. P. 185194. DOI: 10.1046/j.1469-8137.2001.00170.x
7. Davidsson P.R., Kariola T., Niemi O., Palva E.T. Pathogenicity of and plant immunity to soft rot pectobacteria // Frontiers in Plant Science. 2013. Vol. 4. Article 191. D0I:10.3389/fpls.2013.00191
8. Eichenlaub R., Gartemann K.H. The Clavi-bacter michiganensis subspecies: molecular investigation of gram-positive bacterial plant pathogens // Annu Rev Phytopathol. 2001. Vol. 49. P. 445-464.
9. Glazebrook J. Contrasting mechanisms of defense against biotrophic and necrotrophic pathogens // Annu Rev Phytopathol. 2005. Vol. 43. P. 205-227.
10. Omelichkina Y.V., Boyarkina S.V., Shafikova T.N. Induction of systemic acquired resistance of plants by exometabolites of causal agent of potato ring rot // IN THE WORLD OF SCIENTIFIC DISCOVERIES World Sci. Discov. 2014. N 10 (58). P. 156-167. DOI: 10.12731/wsd-2014-10-12
11. Torres M.A., Jones J. D. J., Dangl J. L. Reactive oxygen species signaling in response to pathogens // Plant Physiology. 2006. Vol. 141, N 2. P. 373378. DOI:10.1104/pp.106.079467
12. Zhibing Lai T.M. Genetic and cellular mechanisms regulating plant responses to necrot-rophic pathogens // Current Opinion in Plant Biology. 2013. Vol. 16, N 4. P. 505-512.
REFERENCES
1. Enikeev A.G., Kopytina T.V., Semenova L.A., Shafikova T.N., Gamanets L.V., Volkova O.D., Shvetsov S.G., Rusaleva T.M. Tobacco cell cultures transformed by the hsp 101 gene exhibit an increased resistance to potassium fluoride. Doklady Akademii Nauk [Doklady Biological Sciences]. 2010, vol. 430, no. 1, pp. 137-138. (in Russian)
2. Omelichkina Yu.V., Shafikova T.N., Ale-kseenko A.L., Markova Yu.A., Enikeev A.G., Rikh-vanovE.G. Plant responses and tobacco culture cells for infection Clavibacter michiganensis ssp. sepedonicus. V mire nauchnykh otkrytii [In the world of scientific discovery]. 2010, no. 1-4, pp 89-94. (in Russian)
3. Poliksenova V.D. Induced plant resistance to pathogens and abiotic stress factors on the example of the tomato. Vestnik Belorusskogo gosudarstven-nogo universiteta [Vestnik of the Belarusian State University]. 2009, no. 1, pp. 48-60. (in Russian)
4. Tyuterev S.L. Nauchnye osnovy indutsiro-vannoi bolezneustoichivosti rastenii [Scientific basis of induced disease resistance of plants]. St. Petersburg. VIZR Publ., 2002, 328 р.
5. Shafikova T.N., Omelichkina Yu.V. Molecular-genetic aspects of plant immunity to phytopatho-genic bacteria and fungi. Fiziologiya rastenii [Russian Journal of Plant Physiology]. 2015, vol. 62, no. 5, pp 611-627. (in Russian)
6. Bindschedler L.V., Minibaeva F., Gardner
S.L., Gerrish C., Davies D.R., Bolwell G.P. Early signalling events in the apoplastic oxidative burst in suspension cultured French bean cells involve cAMP and Ca2+. New Phytol. 2001, vol. 151, no. 1, pp 185-194.
7. Davidsson P.R., Kariola T., Niemi O., Palva E. T. Pathogenicity of and plant immunity to soft rot pectobacteria. Front. Plant Sci. 2013, vol. 4, Article 191.
8. Eichenlaub R., Gartemann K.H. The Clavibacter michiganensis subspecies: molecular investigation of gram-positive bacterial plant pathogens. Annu. Rev. Phytopathol. 2001, vol. 49, pp. 445-464.
9. Glazebrook J. Contrasting mechanisms of defense against biotrophic and necrotrophic pathogens. Annu. Rev. Phytopathol. 2005, vol. 43, pp. 205-227.
10. Omelichkina Y.V., Boyarkina S.V., Shafikova T.N. Induction of systemic acquired resistance of plants by exometabolites of causal agent of potato ring rot. World Sci. Discov. 2014, no. 10 (58), pp. 156-167.
11. Torres M.A. Jones J.D.G., Dangl J.L. Reactive oxygen species signaling in response to pathogens. Plant Physbi. 2006, vol. 141, no. 2, pp. 373-378.
12. Zhibing Lai T.M. Genetic and cellular mechanisms regulating plant responses to necrot-rophic pathogens. Curr. Opin. Plant Biol. 2013, vol. 16, no. 4, pр. 500-505.
СВЕДЕНИЯ ОБ АВТОРАХ Принадлежность к организации
Светлана В. Бояркина
Сибирский институт физиологии и биохимии растений СО РАН
664033, Россия, Иркутск, ул. Лермонтова, 132 Аспирант, ведущий инженер klyuevskaya@yandex.ru
Юлия В. Омеличкина
Сибирский институт физиологии и биохимии растений СО РАН
664033, Россия, Иркутск, ул. Лермонтова, 132 К.б.н. ведущий инженер omelichkina@yandex.ru
Олена Д. Волкова
Сибирский институт физиологии и биохимии растений СО РАН
664033, Россия, Иркутск, ул. Лермонтова, 132
Инженер-технолог
enikeev@sifibr.irk.ru
Андрей Г. Еникеев
Сибирский институт физиологии и биохимии растений СО РАН
664033, Россия, Иркутск, ул. Лермонтова, 132
К.б.н., с.н.с.
enikeev@sifibr.irk.ru
Василий В. Верхотуров
Иркутский национальный исследовательский
технический университет
664074, Россия, Иркутск, ул. Лермонтова, 83
Д.б.н., профессор
vvv33@istu.edu
Татьяна Н. Шафикова
Сибирский институт физиологии и биохимии растений СО РАН
664033, Россия, Иркутск, ул. Лермонтова, 132
К.б.н., с.н.с.
t-shafikova@yandex.ru
Поступила 25.05.2016
AUTHORS' INDEX Affiliations
Svetlana V. Boyarkina
Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry SB RAS
132, Lermontov St., Irkutsk, 664033, Russia Postgraduate student, Lead engineer klyuevskaya@yandex.ru
Yuliya V. Omelichkina
Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry SB RAS
132, Lermontov St., Irkutsk, 664033, Russia PhD of Biology, Lead engineer omelichkina@yandex.ru
Olena D. Volkova
Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry SB RAS
132, Lermontov St., Irkutsk, 664033, Russia Engineer- technologist enikeev@sifibr.irk.ru
Andrei G. Enikeev
Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry SB RAS
132, Lermontov St., Irkutsk, 664033, Russia PhD of Biology, Senior researcher enikeev@sifibr.irk.ru
Vasilii V. Verkhoturov
Irkutsk National Research Technical University 83, Lermontov St., Irkutsk, 664074, Russia Doctor of Biology, Professor vvv33@istu.edu
Tat'yana N. Shafikova
Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry SB RAS
132, Lermontov St., Irkutsk, 664033, Russia PhD of Biology, Senior researcher t-shafikova@yandex.ru
Received 25.05.2016
