CC BY
36
ISSN 1026-2237 BULLETIN OF HIGHER EDUCATIONAL INSTITUTIONS. NORTH CAUCASUS REGION. NATURAL SCIENCE. 2020. No. 3
УДК 57.044; 631.46 DOI 10.18522/1026-2237-2020-3-107-112
ОЦЕНКА ФИТОТОКСИЧНОСТИ СЕРЕБРА НА ПОЧВАХ РАЗНОЙ УСТОЙЧИВОСТИ: БУРЫХ ЛЕСНЫХ, ЧЕРНОЗЕМАХ И СЕРОПЕСКАХ*
© 2020 г. Н.И. Цепина1, Т.В. Минникова1, С.И. Колесников1, К.Ш. Казеев1
1Южный федеральный университет, Ростов-на-Дону, Россия
EVALUATION OF SILVER PHYTOTOXICITY ON SOILS OF DIFFERENT STABILITY: BROWN FOREST SOILS, CHERNOZEMS AND SIEROSANDS
N.I. Tsepina1, T.V. Minnikova1, S.I. Kolesnikov1, K.Sh. Kazeev1
Southern Federal University, Rostov-on-Don, Russia
Цепина Наталья Игоревна - аспирант, кафедра экологии и природопользования, Академия биологии и биотехнологии им. Д.И. Ивановского, Южный федеральный университет, пр. Стачки, 194/1, г. Ростов-на-Дону, 344090, Россия, e-mail: cepinanatalia@yandex.ru
Минникова Татьяна Владимировна - кандидат биологических наук, старший научный сотрудник, кафедра экологии и природопользования, Академия биологии и биотехнологии им. Д.И. Ивановского, Южный федеральный университет, пр. Стачки, 194/1, г. Ростов-на-Дону, 344090, Россия, e-mail: loko261008@yandex.ru
Колесников Сергей Ильич - доктор сельскохозяйственных наук, профессор, заведующий кафедрой экологии и природопользования, Академия биологии и биотехнологии им. Д.И. Ивановского, Южный федеральный университет, пр. Стачки, 194/1, г. Ростов-на-Дону, 344090, Россия, e-mail: kolesnikov@sfedu.ru
Казеев Камиль Шагидуллович - доктор географических наук, профессор, кафедра экологии и природопользования, Академия биологии и биотехнологии им. Д.И. Ивановского, Южный федеральный университет, пр. Стачки, 194/1, г. Ростов-на-Дону, 344090, Россия, e-mail: kamil_kazeev@mail.ru
Natalya I. Tsepina - Postgraduate, Department of Ecology and Environmental Management, Ivanovsky Academy of Biology and Biotechnology, Southern Federal University, Stachki Ave, 194/1, Rostov-on-Don, 344090, Russia, e- mail: cepinanatalia@yandex.ru
Tatiana V. Minnikova - Candidate of Biological Sciences, Senior Researcher, Department of Ecology and Environmental Management, Ivanovsky Academy of Biology and Biotechnology, Southern Federal University, Stachki Ave, 194/1, Rostov-on-Don, 344090, Russia, e-mail: loko261008@yandex. ru
Sergey I. Kolesnikov - Doctor of Agricultural Sciences, Professor, Head of Department of Ecology and Environmental Management, Ivanovsky Academy of Biology and Biotechnology, Southern Federal University, Stachki Ave, 194/1, Rostov-on-Don, 344090, Russia, e-mail: kolesnikov@sfedu.ru
Kamil Sh. Kazeev - Doctor of Geography Sciences, Professor, Ivanovsky Academy of Biology and Biotechnology, Southern Federal University, Stachki Ave, 194/1, Rostov-on-Don, 344090, Russia, e-mail: kazeev@sfedu.ru
Исследовано влияние загрязнения серебром на фитотоксичность почв разной степени устойчивости: черноземов, серопесков и бурых лесных. Наблюдалась прямая связь между концентрацией элемента в почве и длиной корней редиса. При концентрации серебра 10 мг/кг установлена наибольшая токсичность на серопесках и бурой лесной почве. Доза 100 мг/кг оказала наибольший ингибирующий эффект на длину корней редиса, выращенного на черноземе обыкновенном, серопесках и бурой лесной почве (на 17, 24 и 29 % от контроля соответственно). По степени устойчивости к загрязнению серебром по показателю длины корней редиса исследуемые почвы образуют следующий ряд: чернозем
* Исследование выполнено при государственной поддержке ведущих научных школ Российской Федерации (грант Президента РФ НШ-2511.2020.11) и Министерства науки и высшего образования Российской Федерации в рамках госзадания (Южный федеральный университет, проект № 0852-2020-0029).
ISSN 1026-2237 BULLETIN OF HIGHER EDUCATIONAL INSTITUTIONS. NORTH CAUCASUS REGION. NATURAL SCIENCE. 2020. No. 3
обыкновенный (90) > серопески (88) > бурая лесная почва (81). Токсическое воздействие серебра зависит от концентрации элемента в почве, гранулометрического состава, реакции почвенной среды и содержания органического вещества в почве. Наибольшая устойчивость чернозема обыкновенного к загрязнению серебром обусловлена гранулометрическим составом, высоким содержанием гумуса (3,7 %) и нейтральными щелочно-кислотными условиями (pH=7,8). Легкий гранулометрический состав серопесков не обеспечивает достаточную емкость поглощения для фиксации серебра в почве. Наиболее чувствительна к воздействию серебра бурая лесная почва, поскольку она обладает кислой реакцией почвенной среды (рН=5,8), при которой данный элемент подвижен и оказывает токсическое воздействие на корневую систему редиса.
Ключевые слова: загрязнение, серебро, фитотоксичность, длина корней редиса, чернозем обыкновенный, серопески, бурые лесные почвы, гранулометрический состав, реакция среды.
The effect of silver pollution on the phytotoxicity of soils of varying degrees of resistance: chernozems, sierosands and brown forest soils was investigated. A direct relationship was observed between the concentration of the element in the soil and the length of the radish roots. At a silver concentration of 10 mg/kg, the highest toxicity was established on sulphurous sand and brown forest soil. A dose of 100 mg/kg had the greatest inhibitory effect on the length of the roots of radishes grown on ordinary chernozem, sierosands, and brown forest soil at 17, 24, and 29 % of the control, respectively. According to the degree of resistance to silver pollution, according to the radish root length indicator, the studied soils form the following series: ordinary chernozem (90) > sierosands (88) > brown forest soil (81). The toxic effect of silver depends on the concentration of the element in the soil, the particle size distribution, the reaction of the soil environment and the content of organic matter in the soil. The greatest resistance of common chernozem to silver contamination is due to the particle size distribution, high humus content (3.7 %) and neutral alkaline-acid conditions (pH = 7.8). The light particle size distribution of the sierosands does not provide a sufficient absorption capacity for fixing silver in the soil. Brown forest soil is most sensitive to silver, as it has an acidic soil reaction (pH = 5.8), in which this element is mobile and has a toxic effect on the radish root system.
Keywords: pollution, silver, phytotoxicity, length of radish roots, chernozem ordinary, sierosands, brown forest soils, granu-lometric composition, medium reaction.
Введение
Загрязнение сельскохозяйственных почв тяжелыми металлами, в частности серебром, может серьезно повлиять на функционирование почвенной экосистемы, продуктивность сельского хозяйства и продовольственную безопасность [1-4]. По результатам исследования Н.В. Реутовой [5], тяжелые металлы по степени токсичности для растений имеют следующую последовательность: ^ > Ag > С^+, Pb > С^ Си > Мо6+ > Серебро оказывает влияние на метаболизм и гомеостаз растений [6]. Основным механизмом, лежащим в основе фитотоксично-сти серебра, является образование избыточных активных форм кислорода, что впоследствии приводит к окислительному стрессу в клетках растений [7, 8].
Среди форм соединений серебра высокую токсичность имеют его наночастицы, благодаря своим размерам и возможности проникновения через биомембраны в организм растений [9]. Наночастицы серебра оказывают отрицательное влияние на рост корней прорастающих семян [10]. Известно о негативном влиянии нитрата серебра на всхожесть и рост корней семян ячменя, пшеницы, гороха [11]. В [12] установлено, что корни овса накапливают большее количество серебра, чем побеги, при этом серебро легко попадает в пищевую цепь, что не только оказывает влияние на производство и качество продуктов питания, но и создает риск для здоровья
человека [13-17]. Существуют исследования, посвященные ингибирующему действию серебра на нитрифицирующие (Nitrosomonas europaea, Nitrosospira multiformis и Nitrosococcus ocean) и азотфиксирую-щие (Azotobacter vinelandii) бактерии, которые влияют на рост растений [18, 19].
В связи с этим изучение влияния серебра на фи-токсичность разных типов почв позволит уточнить его токсический эффект и оценить экологические риски [6, 20-22].
Цель работы - оценить фитотоксичность серебра на почвах разной устойчивости: бурых лесных, черноземах и серопесках.
Материалы и методы
Для оценки фитотоксичности серебра для разных типов почв исследованы почвы Юга России, разные по своим генетическим свойствам: чернозем обыкновенный, серопески или чернозем легкосуглинистый и бурая лесная почва. Верхние слои почв (020 см) отобраны в трех местах Юга России с различных типами угодий: пашня (чернозем обыкновенный), разнотравно-злаковая степь (серопески), буково-грабовый лес (бурая лесная почва). Исследование проводилось в лабораторных условиях в трехкратной биологической повторности при использовании концентраций 1, 10 и 100 мг/кг нитрата серебра (AgNOs) в пересчете на серебро, внесенное при
ISSN 1026-2237 BULLETIN OF HIGHER EDUCATIONAL INSTITUTIONS. NORTH CAUCASUS REGION. NATURAL SCIENCE. 2020. No. 3
первом поливе. Дозы рассчитаны исходя из фоновых концентраций серебра. Поскольку предельно допустимая концентрация серебра не установлена, его содержание можно выразить в виде условно допустимой концентрации (УДК), что для большинства тяжелых металлов составляет около трех фонов [23]. Среднее фоновое содержание серебра в почве, по В.А. Алексеенко [24], составляет 0,37 мг/кг, соответственно 1 УДК =1 мг/кг. Образцы инкубировали в пластиковых сосудах при комнатной температуре (20-22 °С) и поддержании увлажнения на оптимальном уровне (60 % от полевой влагоемкости).
Серебро аккумулируется в большей степени корнями растений [12]. По данным предыдущих исследований, корни более чувствительны к загрязнению тяжелыми металлами, чем побеги, поэтому о показателях фитотоксичности почв судили по длине корней редиса (Raphanus sativus L.) сорта «16 дней» (п=225: 3 вегетационных сосуда в 3 биологических повторностях в чашках Петри х25 семян редиса) [12, 25-27]. Лабораторно-аналитические исследования были выполнены с использованием общепринятых в биологии, почвоведении и экологии методов [28].
Достоверность полученных результатов оценивали с помощью дисперсионного анализа и последующего определения наименьшей существенной разности.
Результаты и их обсуждение
С ростом концентрации серебра установлено снижение длины корней редиса относительно контроля (рисунок). При дозе 1 мг/кг не обнаружено ее достоверного снижения ни на одной из исследованных почв. При концентрации 10 мг/кг отмечено снижение длины корней редиса, выращенного на серопесках и бурой лесной почве, на 12 и 24 % относительно контрольных значений. При воздействии концентраций серебра 100 мг/кг на чернозем обыкновенный исследуемый показатель снизился на 17 % относительно контроля.
Серебро в дозе 100 мг/кг проявило больший ингибирующий эффект на корневую систему редиса на серопесках и бурой лесной почве (на 24 и 29 % относительно контроля). Авторы [27] в своем исследовании наблюдали с ростом концентрации висмута снижение длины корней редиса, выращенного на черноземе обыкновенном, серопесках и бурой лесной почве (на 21, 40 и 26 % от контроля). В литературе встречаются случаи стимулирующего эффекта серебра на длину корней редиса, пшеницы, фасоли и кукурузы [29, 30], однако в нашем эксперименте подобного эффекта не зафиксировано.
120 100 80 60 40 20 0
Контроль / 1 мг/кг / 10 мг/кг / 100 мг/кг / НСР05 / Control 1 mg /kg 10 mg /kg 100 mg /kg LCD05
a/a
120 100 80 60 40 20 0
Контроль / 1 мг/кг / 10 мг/кг / 100 мг/кг / НСР05 / Control 1 mg /kg 10 mg /kg 100 mg /kg LCD05
б/b
120 100 80 60 40 20 0
Контроль / 1 мг/кг / 10 мг/кг / 100 мг/кг / НСР05 / Control 1 mg /kg 10 mg /kg 100 mg /kg LCD05
в/c
Изменение фитотоксичности разных типов почв (а - чернозем
обыкновенный; б - серопески; в - бурая лесная почва) под влиянием серебра концентраций 1, 10, 100 мг/кг, % от контроля / Change in phytotoxicity of different types of soils (a - chernozem ordinary; b - sierosands; c - brown forest soil) under the influence of silver concentration of 1, 10, 100 mg/kg, % of control
По результатам исследования установлено, что по степени устойчивости к загрязнению нитратом серебра по показателю длины корней редиса, исследуемые почвы образуют ряд: чернозем обыкновенный (90) > серопески (88) > бурая лесная почва (81).
В черноземе обыкновенном с тяжелым гранулометрическим составом, высоким содержанием гумуса (3,7 %) и нейтральным pH = 7,8, высокой буферной способностью серебро способно связываться с глинистыми частицами и органическим веществом, образуя комплексные нетоксичные соединения. Таким образом, серебро в черноземе обыкновенном проявляет наиболее низкую экоток-сичность по сравнению с другими типами почв.
ISSN 1026-2237 BULLETIN OF HIGHER EDUCATIONAL INSTITUTIONS. NORTH CAUCASUS REGION. NATURAL SCIENCE. 2020. No. 3
Легкий гранулометрический состав серопесков не обеспечивает достаточную емкость поглощения для удержания серебра, а кислая реакция почвенной среды бурых лесных почв (рН = 5,8) способствует высокой подвижности серебра в почве и, как следствие, сильному токсическому воздействию на корни растений. Существуют исследования, подтвердившие различное токсикологическое поведение серебра, причем токсичность зависела от pH почвенной среды, ионной силы, содержания органического вещества и гранулометрического состава [31, 32].
Заключение
В процессе исследования влияния серебра на фитотоксичность разных типов почв установлено снижение длины корней редиса. Наибольшая токсичность установлена на серопесках и бурой лесной почве при концентрации серебра 10 мг/кг. Доза 100 мг/кг оказала наибольший ингибирующий эффект на длину корней редиса, выращенного на черноземе обыкновенном, серопесках и бурой лесной почве (на 17, 24 и 29 % от контроля). По степени устойчивости к загрязнению серебром (по показателю длины корней редиса) исследуемые почвы образуют следующий ряд: чернозем обыкновенный (90) > серопески (88) > бурая лесная почва (81). Токсическое воздействие серебра зависит от концентрации элемента в почве, гранулометрического состава, реакции почвенной среды и содержания органического вещества в почве. Наибольшая устойчивость чернозема обыкновенного к загрязнению серебром обусловлена гранулометрическим составом, высоким содержанием гумуса (3,7 %) и нейтральными щелочно-кислотными условиями (pH=7,8). Легкий гранулометрический состав серопесков не обеспечивает достаточную емкость поглощения для фиксации серебра в почве. Наиболее чувствительна к воздействию серебра бурая лесная почва, поскольку обладает кислой реакцией почвенной среды (рН=5,8), при которой данный элемент подвижен и оказывает токсическое воздействие на корневую систему редиса.
Литература
1. Aueviriyavit S., Phummiratch D., Maniratanachote R. Mechanistic study on the biological effects of silver and gold nanoparticles in CaCO-2 cells - induction of the Nrf2/HO-1 pathway by high concentrations of silver nanoparticles // Toxicology Letters. 2014. Vol. 224, № 1. P. 73-83.
2. Benn T., Cavanagh B., Histovski K., Posner J.D., Westerhoff P. The release of nanosilver from consumer
products used in the home // J. of Environmental Quality.
2010. Vol. 39, № 6. P. 1875-82.
3. Bhattacharyya P.N., Jha D.K. Plant growth-promoting rhizobacteria (PGPR): Emergence in agriculture // World J. of Microbiology and Biotechnology. 2012. Vol. 28. P. 1327-1350.
4. Töth G., Hermann T., Da Silva M. R., Montanarel-la L. Heavy metals in agricultural soils of the European Union with implications for food safety // Environmental Pollution. 2016. Vol. 88. P. 299-309.
5. Реутова Н.В. Мутагенный потенциал ряда тяжелых металлов // Экологическая генетика. 2015. № 3. С. 70-75.
6. Galazzi R.M., Arruda M.A.Z. Evaluation of changes in the macro and micronutrients homeostasis of trans-genic and non-transgenic soybean plants after cultivation with silver nanoparticles through ionomic approaches // J. of Trace Elements in Medicine and Biology. 2018. Vol. 48. P. 181-187.
7. Nair R., Varghese S.H., Nair B.G., Maekawa T., Yoshida Y., Kumar D.S. Nanoparticulate material delivery to plants // Plant Science. 2010. Vol. 179. P. 154-163.
8. Tripathi D.K., Singh S., Singh S., Pandey R., Singh V.P., Sharma N.C., Prasad S.M., Dubey N.K., Chauhan D.K. An overview on manufactured nanoparticles in plants: Uptake, translocation, accumulation and phytotoxicity // Plant Physiology and Biochemistry. 2017a. Vol. 110. P. 2-12.
9. Samberg M.E., Orndorff P.E., Monteiro-Riviere NA. Antibacterial efficacy of silver nanoparticles of various sizes, surface conditions and synthesis methods // Nanotoxicology.
2011. Vol. 5. P. 244-253.
10. Tripathi D.K, Singh S., Singh S., Srivastava P.K., Singh V.P., Singh S., Prasad S.M., Singh P.K., Dubey N.K., Pandey A.C., Chauhan D.K. Nitric oxide eliminates the phytotoxicity of silver nanoparticles (AgNps) in Pisum sativum seedlings // Plant Physiology and Biochemistry. 2017b. Vol. 110. P. 167-177.
11. Ratte H.T. Bioaccumulation and toxicity of silver compounds: a review // Environmental Toxicology and Chemistry. 1999. Vol. 18. P. 89-108.
12. Schlich K., Hoppe M., Kraas M., Schubert J., Chanana M., Hund-Rinke K. Long-term effects of three different silver sulfide nanomaterials, silver nitrate and bulk silver sulfide on soil microorganisms and plants // Environmental Pollution. 2018. Vol. 242. P. 1850-1859.
13. Beer C., Foldbjerg R., Hayashi Y., Sutherland D.S., Autrup H. Toxicity of silver nanoparticles - Nanoparticle or silver ion? // Toxicology Letters. 2012. Vol. 208. P. 286-292.
14. Colman B.P., Arnaout C.L., Anciaux S., Gunsch C.K., Hochella M.F., Jr., Kim B., Lowry G.V., McGill B.M., Reinsch B.C., Richardson C.J. Low concentrations of silver nanoparticles in biosolids cause adverse ecosystem responses under realistic field scenario // PLoS ONE. 2013. Vol. 8.
15. Cvjetko P., Zovko M., Stefanie P.P., Biba R., Tkal-ec M., Domijan A.M., Vrcek I.V., Letofsky-Papst I., Sikie S., Balen B. Phytotoxic effects of silver nanoparticles in tobacco plants // Environmental Science and Pollution Research. 2018. Vol. 25 (6). P. 5590-5602.
ISSN 1026-2237 BULLETIN OF HIGHER EDUCATIONAL INSTITUTIONS. NORTH CAUCASUS REGION. NATURAL SCIENCE. 2020. No. 3
16.Ma X., Geiser-Lee J., Deng Y., Kolmakov A. Interactions between engineered nanoparticles (ENPs) and plants: Phytotoxicity, uptake and accumulation // Science of the Total Environment. 2010. Vol. 408 P. 3053-3061.
17. Maynard A.D., Warheit D.B., Philbert M.A. The new toxicology of sophisticated materials: Nanotoxicolo-gy and beyond // Toxicological Sciences. 2011. Vol. 120. P. 109-129. DOI: 10.1093/toxsci/kfq372.
18. Beddow J., Stolpe B., Cole P., Lead J.R., Sapp M., Lyons B.P., Colbeck I., Whitby C. Effects of engineered silver nanoparticles on the growth and activity of ecologically important microbes // Environmental Microbiology Reports. 2014. Vol. 6 (5). P. 448-458.
19. Zhang L., Wu L., Si Y., Shu K. Size-dependent cytotoxicity of silver nanoparticles to Azotobacter vine-landii: Growth inhibition, cell injury, oxidative stress and internalization // PLoS ONE. 2018. Vol. 13, № 12.
20. Abd-Alla M.H., Nafady N.A., Khalaf D.M. Assessment of silver nanoparticles contamination on faba bean-Rhizobium leguminosarum bv. viciae-Glomus ag-gregatum symbiosis: Implications for induction of au-tophagy process in root nodule Agriculture // Ecosystems & Environment. 2016. Vol. 218. P. 163-177.
21. Vannini C., Domingo G., Onelli E., De Mattia F., Bruni I., Marsoni M., Bracale M. Phytotoxic and geno-toxic effects of silver nanoparticles on the germination of wheat seedlings // J. of Plant Physiology. 2014. Vol. 171. P. 1142-1148.
22. Yin L., Colman B.P., McGill B.M., Wright J.P., Bernhardt E.S. The effect of silver nanoparticles on the germination and early growth of eleven wetland plants // PLoS ONE. 2012. Vol. 7.
23. Kolesnikov S.I., Kazeev K.Sh., Val'kov V.F, Ponomareva S.V. Ranking of Chemical Elements According to Their Ecological Hazard for Soil // Russian Agricultural Sciences. 2010. Vol. 36, № 1. P. 32-34.
24.Алексеенко В.А. Химические элементы в геохимических системах. Кларки почв селитебных ландшафтов. Ростов н/Д.: Изд-во ЮФУ, 2013. 380 с.
25. Дауд Р.М., Колесников С.И., Кузина А.А., Ка-зеев К.Ш., Акименко Ю.В. Влияние модельного загрязнения селеном на биологические свойства аридных почв Юга России // Изв. вузов. Сев.-Кавк. регион. Естеств. науки. 2019. № 2. С. 90-96.
26. Кузина А.А., Колесников С.И., Казеев К.Ш., Акименко Ю.В. Влияние загрязнения тяжелыми металлами и нефтью на фитотоксичность почв Черноморского побережья Кавказа // Изв. вузов. Сев.-Кавк. регион. Естеств. науки. 2016. № 2 (190). С. 68-71.
27. Судьина Л.В., Цепина Н.И., Минникова Т.В., Колесников С.И. Влияние загрязнения висмутом на фитотоксичность почв Юга России // Учен. зап. Крымского федерального ун-та им. В.И. Вернадского. Биология. Химия. 2019. № 3. С. 110-121.
28. Казеев К.Ш., Колесников С.И., Акименко Ю.В., Даденко Е.В. Методы биодиагностики наземных экосистем. Ростов н/Д.: Изд-во ЮФУ, 2016. 356 с.
29. Iram F., Iqbal M.S., Athar M.M., Saeed M.Z., Yasmeen A., Ahmad R. Glucoxylan-mediated green syn-
thesis of gold and silver nanoparticles and their phytotoxicity study // Carbohydrate Polymers. 2014. Vol. 104, № 1. P. 29-33.
30. Salama H. Effects of silver nanoparticles in some crop plants, Common bean (Phaseolus vulgaris L.) and corn (Zea mays L.) // J. of Biotechnology. 2012. Vol. 3, № 10. P. 190-197.
31. Calder A.J., Dimkpa C.O., McLean J.E., Britt D.W., Johnson W., Anderson A.J. Soil components mitigate the antimicrobial effects of silver nanoparticles towards a beneficial soil bacterium, Pseudomonas chlororaphis O6 // Science of the Total Environment. 2012. Vol. 429. P. 215-222.
32. Schlich K., Hund-Rinke K. Influence of soil properties on the effect of silver nanomaterials on microbial activity in five soils // Environmental Pollution. 2015. Vol. 196. P. 321-330.
References
1. Aueviriyavit S., Phummiratch D., Maniratanachote R. (2014). Mechanistic study on the biological effects of silver and gold nanoparticles in CaCO-2 cells - induction of the Nrf2/HO-1 pathway by high concentrations of silver nanoparticles. Toxicology Letters, vol. 224, No. 1, pp. 73-83.
2. Benn T., Cavanagh B., Histovski K., Posner J.D., Westerhoff P. (2010). The release of nanosilver from consumer products used in the home. Journal of Environmental Quality, vol. 39, No. 6, pp. 1875-1882.
3. Bhattacharyya P.N., Jha D.K. (2012). Plant growth-promoting rhizobacteria (PGPR): Emergence in agriculture. World Journal of Microbiology and Biotechnology, vol. 28, pp. 1327-1350.
4. Toth G., Hermann T., Da Silva M. R., Montanarel-la L. (2016). Heavy metals in agricultural soils of the European Union with implications for food safety. Environmental Pollution, vol. 88, pp. 299-309.
5. Reutova N.V. (2015). Mutagenic potential of a number of heavy metals. Environmental genetics, No. 3, pp. 70-75. (in Russian).
6. Galazzi R.M., Arruda M.A.Z. (2018). Evaluation of changes in the macro and micronutrients homeostasis of transgenic and non-transgenic soybean plants after cultivation with silver nanoparticles through ionomic approaches. Journal of Trace Elements in Medicine and Biology, vol. 48, pp. 181-187.
7. Nair R., Varghese S.H., Nair B.G., Maekawa T., Yoshida Y., Kumar D.S. (2010). Nanoparticulate material delivery to plants. Plant Science, vol. 179, pp. 154-163.
8. Tripathi D.K., Singh S., Singh S., Pandey R., Singh V.P., Sharma N.C., Prasad S.M., Dubey N.K., Chauhan D.K. (2017a). Overview of produced nanoparti-cles in plants: absorption, translocation, accumulation and phytotoxicity. Plant Physiology and Biochemistry, vol. 110, pp. 2-12.
9. Samberg M.E., Orndorff P.E., Monteiro-Riviere N.A. (2011). Antibacterial efficacy of silver nanoparticles of various sizes, surface conditions and synthesis methods. Nanotoxicology, vol. 5, pp. 244-253.
ISSN 1026-2237 ИЗВЕСТИЯ ВУЗОВ. СЕВЕРО-КАВКАЗСКИЙ РЕГИОН. ЕСТЕСТВЕННЫЕ НАУКИ._2020. № 3
ISSN 1026-2237 BULLETIN OF HIGHER EDUCATIONAL INSTITUTIONS. NORTH CAUCASUS REGION. NATURAL SCIENCE. 2020. No. 3
10. Tripathi D.K, Singh S., Singh S., Srivastava P.K., Singh V.P., Singh S., Prasad S.M., Singh P.K., Dubey N.K., Pandey A.C., Chauhan D.K. (2017b). Nitric oxide eliminates the phytotoxicity of silver nanoparticles (AgNps) in Pisum sativum seedlings. Plant Physiology and Biochemistry, vol. 110, pp. 167-177.
11. Ratte H.T. (1999). Bioaccumulation and toxicity of silver compounds: a review. Environmental Toxicology and Chemistry, vol. 18, pp. 89-108.
12. Schlich K., Hoppe M., Kraas M., Schubert J., Chanana M., Hund-Rinke K. (2018). Long-term effects of three different silver sulfide nanomaterials, silver nitrate and bulk silver sulfide on soil microorganisms and plants. Environmental Pollution, vol. 242, pp. 1850-1859.
13. Beer C., Foldbjerg R., Hayashi Y., Sutherland D.S., Autrup H. (2012). Toxicity of silver nanoparticles-Nanoparticle or silver ion? Toxicology Letters, vol. 208, pp. 286-292.
14. Colman B.P., Arnaout C.L., Anciaux S., Gunsch C.K., Hochella M.F., Kim B., Lowry G.V., McGill B.M., Rein-sch B.C., Richardson C.J. (2013). Low concentrations of silver nanoparticles in biosolids cause adverse ecosystem responses under realistic field scenario. PLoS ONE, vol. 8.
15. Cvjetko P., Zovko M., Stefanie P.P., Biba R., Tkalec M., Domijan A.M., Vrcek I.V., Letofsky-Papst I., Sikie S., Balen B. (2018). Phytotoxic effects of silver na-noparticles in tobacco plants. Environmental Science and Pollution Research, vol. 25, No. 6, pp. 5590-5602.
16. Ma X., Geiser-Lee J., Deng Y., Kolmakov A.
(2010). Interactions between engineered nanoparticles (ENPs) and plants: Phytotoxicity, uptake and accumulation. Science of the Total Environment, vol. 408, pp. 3053-3061.
17. Maynard A.D., Warheit D.B., Philbert M.A.
(2011). The new toxicology of sophisticated materials: Nanotoxicology and beyond. Toxicological Sciences, vol. 120, pp. 109-129. DOI: 10.1093/toxsci/kfq372.
18. Beddow J., Stolpe B., Cole P., Lead J.R., Sapp M., Lyons B.P., Colbeck I., Whitby C. (2014). Effects of engineered silver nanoparticles on the growth and activity of ecologically important microbes. Environmental Microbiology Report, vol. 6, No. 5, pp. 448-458.
19. Zhang L., Wu L., Si Y., Shu K. (2018). Size-dependent cytotoxicity of silver nanoparticles to Azoto-bacter vinelandii: Growth inhibition, cell injury, oxidative stress and internalization. PLoS ONE, vol. 13, No. 12.
20. Abd-Alla M. H., Nafady N.A., Khalaf D. M. (2016). Assessment of silver nanoparticles contamination on faba bean-Rhizobium leguminosarum bv. viciae-Glomus aggregatum symbiosis: Implications for induction of autophagy process in root nodule Agriculture. Ecosystems & Environment, vol. 218, pp. 163-177.
21. Vannini C., Domingo G., Onelli E., De Mattia F., Bruni I., Marsoni M., Bracale M. (2014). Phytotoxic and genotoxic effects of silver nanoparticles on the germina-
tion of wheat seedlings. Journal of Plant Physiology, vol. 171, pp. 1142-1148.
22. Yin L., Colman B.P., McGill B.M., Wright J.P., Bernhardt E.S. (2012). The effect of silver nanoparticles on the germination and early growth of eleven wetland plants. PLoS ONE, vol. 7.
23. Kolesnikov S.I., Kazeev K. Sh., Val'kov V.F, Ponomareva S.V. (2010). Ranking of Chemical Elements According to Their Ecological Hazard for Soil. Russian Agricultural Sciences, vol. 36, No. 1, pp. 32-34.
24. Alekseenko V.A. (2013). Chemical elements in geochemical systems. Clarks of soils of residential landscapes. Rostov-on-Don, Southern Federal University Press, 380 p. (in Russian).
25. Daud R.M., Kolesnikov S.I., Kuzina A.A., Kazeev K.Sh., Akimenko Yu.V. (2019). The influence of model selenium pollution on the biological properties of arid soils in southern Russia. Izv. vuzov. Sev.-Kavk. region. Estestv. nauki (Bulletin of Higher Educational Institutions. North Caucasus region. Natural Sciences), No. 2, pp. 90-96. (in Russian).
26. Kuzina A.A., Kolesnikov S.I., Kazeev K.Sh., Akimenko Yu.V. (2016). The effect of heavy metal and oil pollution on the phytotoxicity of soils in the Black Sea coast of the Caucasus. Izv. vuzov. Sev.-Kavk. region. Estestv. nauki (Bulletin of Higher Educational Institutions. North Caucasus region. Natural Sciences), No. 2 (190), pp. 68-71. (in Russian).
27. Sudyina L.V., Tsepina N.I., Minnikova T.V., Kolesnikov S.I. (2019). The effect of bismuth pollution on the phytotoxicity of soils in southern Russia. Uchen. zap. Krymskogo federal'nogo un-ta im. V.I. Vernadskogo. Biologiya. Khimiya, No. 3, pp. 110-121. (in Russian).
28. Kazeev K.Sh., Kolesnikov S.I., Akimenko Yu.V., Dadenko E.V. (2016). Methods of biodiagnostics of terrestrial ecosystems. Rostov-on-Don, SFU Press, 356 p. (in Russian).
29. Iram F., Iqbal M.S., Athar M.M., Saeed M.Z., Yasmeen A., Ahmad R. (2014). Glucoxylan-mediated green synthesis of gold and silver nanoparticles and their phytotoxicity study. Carbohydrate Polymers, vol. 104, No. 1, pp. 29-33.
30. Salama H. (2012). Effects of silver nanoparticles in some crop plants, Common bean (Phaseolus vulgaris L.) and corn (Zea mays L.). Journal of Biotechnology, vol. 3, No. 10, pp. 190-197.
31. Calder A.J., Dimkpa C.O., McLean J.E., Britt D.W., Johnson W., Anderson A.J. (2012). Soil components mitigate the antimicrobial effects of silver nanoparticles towards a beneficial soil bacterium, Pseudomonas chlorora-phis O6. Science of the Total Environment, vol. 429, pp. 215-222.
32. Schlich K., Hund-Rinke K. (2015). Influence of soil properties on the effect of silver nanomaterials on microbial activity in five soils. Environmental Pollution, vol. 196, pp. 321-330.
Поступила в редакцию /Received_12 июня 2020 г. / Juny 12, 2020
