CC BY
0
Остеопороз у пациентов с ХОБЛ: факторы риска и легочная реабилитация
И.Б. Пономарева1, канд. мед. наук, доцент (e-mail: docib@yandex.ru);
С.И. Глотов1, канд. мед. наук, доцент (e-mail: sergeyglot@mail.ru);
О.М. Урясьев1, д-р мед. наук, профессор, заведующий кафедрой (e-mail: uryasev08@yandex.ru);
Л.В. Коршунова1, канд. мед. наук, доцент (e-mail: post_luda@mail.ru);
С.А. Куликов1, ассистент кафедры (e-mail: Kulikov_sergey88@mail.ru);
А.А. Крупнова2, врач-терапевт пульмонологического отделения (e-mail: alexzubenko2@gmail.com).
1 ФГБОУ ВО Рязанский государственный медицинский университет имени академика И.П. Павлова, Минздрава России, кафедра факультетской терапии имени профессора В.Я. Гармаша (ул. Высоковольтная, 9, г. Рязань, Россия, 390026)
2 ГБУ РО «Клиническая больница им. Н.А. Семашко» (ул. Семашко, 3, г. Рязань, Россия, 390005)
Пациенты с хронической обструктивной болезнью легких (ХОБЛ) имеют высокую распространенность остеопороза и высокий риск переломов. Механизмы остеопороза у пациентов с ХОБЛ связаны с общими факторами риска, такими как курение, снижение физической активности, низкий вес, и специфическими для заболевания факторами риска, такими как системное воспаление, дефицит витамина D3, прием глюкокортикоидов, анемия, гипоксемия и гиперкапния. Лечение остеопороза при ХОБЛ требует комплексного вмешательства, которое в основном включает базовое лечение и противоостеопорозные препараты. Следует отметить, что программа легочной реабилитации является важной частью лечения.
Ключевые слова: хроническая обструктивная болезнь легких (ХОБЛ), перелом, остеопороз, распространенность, легочная реабилитация, факторы риска.
Osteoporosis in patients with COPD: risk factors and pulmonary rehabilitation
I.B. Ponomareva1, PhD, associate Professor (e-mail: docib@yandex.ru );
S.I. Glotov1, PhD, associate Professor (e-mail: sergeyglot@mail.ru)
O.M. Uryasev1, Doctor of Medical Sciences, Professor, head of Department (e-mail: uryasev08@yandex.ru);
L.V. Korshunova1, PhD, associate Professor (e-mail: post_luda@mail.ru);
S.A. Kulikov1, assistant at the Department (e-mail: Kulikov_sergey88@mail.ru);
A.A. Krupnova2, therapist of the pulmonology department (e-mail: alexzubenko2@gmail.com).
1 Ryazan State Medical University, Faculty Therapy named after Professor V.Ya. Garmash (9 Vysokovoltnaya str., Ryazan, Russia, 390026)
2 Clinical Hospital named after N.A. Semashko (3 Semashko str., Ryazan, Russia, 390005)
Patients with chronic obstructive pulmonary disease (COPD) have a high prevalence of osteoporosis and a high risk of fractures. The mechanisms of osteoporosis in patients with COPD are associated with general risk factors such as smoking, decreased physical activity, low weight, and disease-specific risk factors such as systemic inflammation, vitamin D3 deficiency, glucocorticoid use, anemia, hypoxemia and hypercapnia. Treatment of osteoporosis in COPD requires a comprehensive intervention, which mainly includes basic treatment and anti-osteoporosis drugs. It should be noted that the pulmonary rehabilitation program is an important part of treatment.
Keywords: chronic obstructive pulmonary disease (COPD), fracture, osteoporosis, prevalence, pulmonary rehabilitation, risk factors.
Хроническая обструктивная болезнь легких (ХОБЛ) — это поддающееся профилактике и лечению состояние, характеризующееся прогрессирующим, не полностью обратимым ограничением воздушного потока. ХОБЛ занимает в мире третье место по глобальной причине смерти и пятое место по глобальному экономическому бремени болезней [1—4].
В последние годы все больше внимания уделяется его системным эффектам, включая сердечно-сосудистые и цереброваскулярные заболевания, метаболический синдром, остеопороз, недостаточное питание, дисфункцию скелетных мышц, диабет, тревогу, депрессию. Остеопороз является значительным внелегочным эффектом при ХОБЛ. Остеопороз — это системное заболевание костей, характеризующееся низкой плотностью кости и изменениями микроструктуры, которые повышают риск переломов [5, 6]. Из-за снижения физической нагрузки и длительного пребывания в постели, переломы, связанные с остеопорозом, связаны с рядом неблагоприятных исходов для здоровья при ХОБЛ, включая ухудшение функции легких, низкое качество жизни, увеличение числа госпитализаций и смертности. Более того, эти два заболевания образуют порочный круг и ложатся значительным бременем на пациентов.
Наличие остеопороза у пациентов с ХОБЛ протекает бессимптомно и часто не диагностируется до тех пор, пока не происходят переломы костей. Следовательно, необходимо изучить патогенез остеопороза при ХОБЛ, и особое внимание следует уделять раннему выявлению пациентов с высоким риском развития остеопороза при ХОБЛ.
В этом обзоре мы сосредоточимся на остеопорозе как внелегочном проявлении ХОБЛ. Обсуждаются распространенность, факторы риска и потенциальный механизм остеопороза при ХОБЛ и описывается лечение остеопороза, особое внимание уделяется физической реабилитации.
Распространенность остеопороза при ХОБЛ
В статье количественно обобщены текущие данные о распространенности и факторах риска остеопороза при ХОБЛ в 58 исследованиях с участием 8753 участников с ХОБЛ, чтобы продемонстрировать общую глобальную распространенность в 38 %. [7]. Распространенность остеопороза при ХОБЛ в 2—5 раз выше, чем у здоровых лиц контрольной группы соответствующего возраста [7, 8]. Недавнее исследование показало, что низкая объемная минеральная плотность костной ткани (МПК) присутствует у 58 % всех пациентов с ХОБЛ и даже чаще встречается у пациентов с более тяжелой ХОБЛ и составляет 84 % среди пациентов с очень тяжелой ХОБЛ [9]. Метаанализ, который включал общее число пациентов с ХОБЛ из всех исследований, равное 3815, показал, что распространенность остеопороза
среди пациентов с ХОБЛ выше, чем среди здоровых людей (остеопороз, 14 %—66 % и остеопения, 18 %—65 %) [10]. Разница зависит от методов диагностики, исследуемой популяции и тяжести основного респираторного заболевания.
Факторы риска и механизмы развития остеопороза при ХОБЛ
Механизмы развития остеопороза у пациентов с ХОБЛ в основном неизвестны. Однако клинические данные указывают на то, что остеопороз и другие системные сопутствующие заболевания ХОБЛ связаны с общими факторами риска и факторами риска, специфичными для конкретного заболевания. В следующих параграфах мы кратко обсудим общие факторы риска остеопороза у пациентов с ХОБЛ, а также факторы, связанные с заболеванием.
Общие факторы риска развития остеопороза при ХОБЛ
Курение. Курение является распространенным фактором риска ХОБЛ и остеопороза. Пациенты с ХОБЛ, как правило, имеют длительный анамнез курения. Многие исследования показали, что у курильщиков снижена МПК с повышенным риском переломов по сравнению с некурящими [11, 12].
Остеопороз, вызванный курением, относится к вторичному остеопорозу, который относится к системному заболеванию костей, вызванному длительным курением, такому, как снижение костной массы, дегенерация костной микроструктуры и повышенная хрупкость костей. Патогенез остеопороза, вызванного курением, в основном имеет следующие аспекты. Во-первых, никотин, содержащийся в табаке, прямо или косвенно стимулирует активность остеокластов и повышает концентрацию кальция в крови и моче, что приводит к остеопорозу. Никотин также индуцирует апоптоз в остеобластах человека через механизм, управля-
емый
но
2 2
и приводящий к зависящему от глиоксалазы
-1
накоплению MG-H1, приводящему к TG2-опосредованной десенсибилизации NF-кB. Между тем, никотин снижает синтез эстрогена, способствует диссоциации эстрогена и метаболизму, а также вызывает нарушение регуляции гормонов, регулируемых кальцием, тем самым, влияя на
МПК [13].
Снижение физической активности. Физические упражнения играют важную роль в регуляции роста и развития костей, а также костного метаболизма [14, 15]. Пациенты с ХОБЛ часто остаются дома из-за одышки, дыхательной недостаточности и одышки после физической нагрузки на поздней стадии. Значительное снижение физической активности является наиболее важной причиной
потери костной массы. В обзоре Lau R.Y c соавт. указано, что "неиспользованный" остеопороз является результатом неспособности достичь оптимальной пиковой костной массы и прочности [16]. Если неиспользование происходит в период накопления костной массы, это приводит к усилению костной резорбции и снижению костеобразования. Исследования показали, что физические упражнения также улучшают нервную и мышечную функцию, мышечную силу, увеличение или поддержание веса, что полезно для содействия замене кости, предотвращения потери костной массы и улучшения плотности и прочности костей [17].
Низкий вес и саркопения. Индекс массы тела (ИМТ) является важным физиологическим показателем, используемым для оценки состояния питания людей, и тесно связан с МПК. Многие исследования подтвердили, что низкий ИМТ и наличие саркопении связаны с остеопорозом и переломами при ХОБЛ [18, 19]. Низкий ИМТ и атрофия мышц часто присутствуют при тяжелой ХОБЛ [19]. Большинство пациентов с ХОБЛ имеют низкую массу тела, что может быть связано с гипоксией, застойными явлениями в желудочно-кишечном тракте, сниженным аппетитом и плохой функцией пищеварения и всасывания. Исследование, включавшее 104 пациента с ХОБЛ, показало, что ИМТ, меньший или равный 22 кг / м2, связан с частотой остеопороза, что указывает на то, что плохое питание пациентов с ХОБЛ более склонно к остеопорозу. Низкий ИМТ изменяет уровень гормона, который отвечает за поддержание метаболизма костных клеток, и скорость обновления костной ткани [20].
Снижение МПК, вызванное недостаточностью питания, может быть обусловлено системными воспалительными реакциями у пациентов с ХОБЛ, такими как фактор некроза опухоли а (ФНО-а), провоспалительный цитокин, который вызывает недостаточность питания при ХОБЛ. ФНО-а также является эффективным ингибитором синтеза коллагена и стимулятором костной резорбции остеокластов. С другой стороны, адипокины, секретируемые адипоцитами, такие как лептин и адипонектин, или ß-клетками поджелудочной железы, усиливают пролиферацию и дифференци-ровку остеобластов, способствуют формированию кости и регулируют развитие остеокластов [21].
Помимо низкого ИМТ, ХОБЛ связана с низким содержанием жира в организме, снижением мышечной силы и саркопенией [22, 23]. Несколько исследований показали, что низкая обезжиренная масса тела и саркопения у пациентов с ХОБЛ связаны с остеопорозом и повышенным риском падения, что приводит к повышенному риску переломов [24].
новению ХОБЛ и остеопороза [25]. Системное воспаление при ХОБЛ может быть прямым следствием системного "распространения" продолжающегося легочного воспаления [26]. Хроническое воспаление дыхательных путей является характерной чертой ХОБЛ. Нейтрофилы, макрофаги, Т-лимфоциты и другие воспалительные клетки вовлечены в патогенез ХОБЛ. Многие цитокины, индуцируемые воспалительными клетками, тесно связаны с возникновением остеопороза. В основном они включают интерлейкин (IL)-6, IL-17, ФНО-а, OPG, и MMP [27-29]. Эти цитокины являются хорошо известными индукторами остеокластов как in vitro, так и in vivo и, как считается, участвуют в патогенезе как первичного, так и вторичного остеопороза [30]. Более того, системное воспаление, представленное повышенным уровнем СРБ, связано с остеопорозом в общей популяции
[31, 32].
Глюкокортикоиды. Остеопороз, вызванный длительным приемом глюкокортикоидов, является наиболее распространенным вторичным остеопорозом. По частоте он уступает только остеопорозу в постменопаузе и старческому остеопорозу [33]. Глюкокортикоиды в настоящее время являются эффективным средством для лечения ХОБЛ, но связаны со снижением МПК и повышенным риском переломов [34].
Установлено, что самые быстрые темпы потери костной массы наблюдались через 3-6 месяцев после лечения глю-кокортикоидами и увеличивались с увеличением кумулятивной дозы. Ингаляционные кортикостероиды (ИКС) широко используются для регулярного лечения ХОБЛ. Однако исследования, изучавшие влияние ИКС на кости у пациентов с ХОБЛ, показывают противоречивые результаты. Разница обусловлена дозой и временем наблюдения. Применение во время обострений в соответствии с рекомендациями GOLD относительно лишено этих побочных эффектов, и не показано, что ИКС усугубляет потерю минеральных веществ в костной ткани у пациентов с ХОБЛ [35]. Однако, согласно недавнему метаанализу, включавшему 16 РКИ с участием 17 513 человек и семь обсервационных исследований с участием 69 000 человек, было обнаружено, что ИКС связан со значительным риском переломов (OR = 1,27 для РКИ и 1,21 для обсервационных исследований) [36]. Другие исследования также показали, что ИКС увеличивает риск развития остеопороза, а потеря МПК зависит от дозы и времени [37]. Общий эффект ИКС зависит от баланса между его противовоспалительным действием и риском переломов [38]. Но исследования показали, что применение перораль-ных кортикостероидов увеличивает риск переломов.
Факторы риска, связанные с ХОБЛ
Системное воспаление. Считается, что системный воспалительный ответ является ключом к сочетанному возник-
Терапия
Клиническое лечение пациентов с ХОБЛ в основном сосредоточено на улучшении и сохранении функции
легких, но игнорирует профилактику и лечение остеопороза. Однако остеопороз имеет те же серьезные последствия, что и XОБЛ, ему следует уделять клиническое внимание. Лечение остеопороза требует комплексного вмешательства, которое в основном включает базовое лечение и противо-остеопорозные препараты.
Медикаментозная терапия. Что касается фармакологического вмешательства, то в первую очередь рекомендуется достаточное количество витамина D3 и кальция [39]. Рекомендации по лечению остеопороза отмечают, чтобы суточная доза кальция составляла 1000—1200 мг, а витамина D3 — 800—1000 ед. [40]. Однако, гидроксилированные метаболиты витамина D3 повышают риск гиперкальциемии и гиперкальциурии, поэтому их необходимо контролировать с помощью измерения содержания кальция в сыворотке крови и моче. Существует множество препаратов для лечения первичного остеопороза. Однако существует мало исследований по фармакологическому вмешательству при XОБЛ-ассоциированном остеопорозе [41, 42]. Из-за отсутствия конкретных данных у пациентов с XОБЛ рекомендуется в основном следовать рекомендациям общей практики по лечению первичного остеопороза [41—43]. Лечение первой линии включает бисфосфонаты, такие как алендронат, ризедронат и золедронат, деносумаб и терипаратид. Прием бисфосфонатов внутрь может быть рассмотрен, если у пациента низкий или умеренный риск переломов. Если у пациента высокий риск переломов или имеется остеопоро-тический перелом, в основном рекомендуется внутривенное введение бисфосфонатов [41, 43].
Выводы
Остеопороз очень распространен у пациентов с XОБЛ и оказывает значительное влияние на качество жизни пациентов с XОБЛ; остеопороз, связанный с XОБЛ, крайне недооценивается и недостаточно лечится. Таким образом, целесообразно проводить скрининг каждого пациента с XОБЛ на наличие остеопороза, выявлять пациентов с высоким риском переломов и лечение остеопороза включать в программу реабилитации пациентов с XОБЛ.
Литература
1. Global Initiative for Chronic Obstructive Lung Disease. Global Strategy for the Diagnosis, Management, and Prevention of Chronic Obstructive Pulmonary Disease. 2023 Report. Available at: https:// goldcopd.org/2023-gold-report-2/
2. Министерство здравоохранения Российской Федерации. Xрони-ческая обструктивная болезнь легких: Клинические рекомендации. Доступно на: https://spulmo.ru/upload/kr/HGBL_2023_ draft.pdf
3. Чучалин А.Г., Авдеев С.Н., Айсанов З.Р., Белевский A.C., Лещенко И.В., Овчаренко С.И., Шмелев Е.И. Xрониче-ская обструктивная болезнь легких: федеральные клинические рекомендации по диагностике и лечению. Пульмонология.
2022;32(3):356-392. DOI: https://doi.org/10.18093/0869-0189-2022-32-3-356-392.
4. Iheanacho I., Zhang S., King D., Rizzo M., Ismaila A.S. Economic burden of chronic obstructive pulmonary disease (COPD): a systematic literature review. Int J Chron Obstruct Pulmon Dis. 2020;15:439-460. DOI: 10.2147/C0PD.S234942.
5. Lehouck A., Boonen S., Decramer M., Janssens W. COPD, bone metabolism, and osteoporosis. Chest. 2011;139(3):648-657. DOI: 10.1378/chest.10-1427.
6. Sozen T., Ozi§ik L., Ba§aran N. An overview and management of osteoporosis. Eur J Rheumatol. 2017;4(1):46-56. DOI: 10.5152/ eurjrheum.2016.048.
7. Chen Y., Ramsook A., Coxson H., Bon J., Reid W. D. Prevalence and risk factors for osteoporosis in individuals with COPD: a systematic review and meta-analysis. Chest. 2019;156(6):1092-1110. DOI: 10.1016/j.chest.2019.06.036.
8. Schnell K, Weiss C.O., Lee T., et al. The prevalence of clinically-relevant comorbid conditions in patients with physician-diagnosed COPD: a cross-sectional study using data from NHANES 19992008. BMC Pulm Med. 2012;12(1):26. DOI: 10.1186/1471-246612-26.
9. Jaramillo J.D., Wilson C., Stinson D.S., et al. Reduced bone density and vertebral fractures in smokers. Men and COPD patients at increased risk. Ann Am Thorac Soc. 2015;12(5):648-656. DOI: 10.1513/AnnalsATS.201412-591OC.
10. Bitar A.N., Syed Sulaiman S.A., Ali I.A.H., Khan .I, Khan A.H. Osteoporosis among patients with chronic obstructive pulmonary disease: systematic review and meta-analysis of prevalence, severity, and therapeutic outcomes. J Pharm Bioallied Sci. 2019;11(4):310-320. DOI: 10.4103/jpbs.JPBS_126_19.
11. Pompe E., Bartstra J., Verhaar H.J., et al. Bone density loss on computed tomography at 3-year follow-up in current compared to former male smokers. Eur J Radiol. 2017;89:177-181. DOI: 10.1016/j. ejrad.2017.02.
12. Yang C.Y., Lai C.Y. J., Huang W.L, Hsu C.L, Chen S.J. Effects of sex, tobacco smoking, and alcohol consumption osteoporosis development: evidence from Taiwan biobank participants. Tob Induc
Dis. 2021;19(June):52-58. DOI: 10.18332/tid/136419.
13. Marinucci L., Balloni S., Fettucciari K., Bodo M., Talesa V.N., Antognelli C. Nicotine induces apoptosis in human osteoblasts via a novel mechanism driven by H2O2 and entailing glyoxalase 1-dependent MG-H1 accumulation leading to TG2-mediated NF-kB desensitization: implication for smokers-related osteoporosis. Free Radic Biol Med. 2018;117:6-17. DOI:10.1016/j.freeradbiomed.2018.01.017.
14. Santos L., Elliott-Sale K.J., Sale C. Exercise and bone health across the lifespan. Biogerontology. 2017;18(6):931-946. DOI:10.1007/ s10522-017-9732-6.
15. Yuan Y., Chen X., Zhang L., et al. The roles of exercise in bone remodeling and in prevention and treatment of osteoporosis. Prog
Biophys Mol Biol. 2016;122(2):122-130. DOI:10.1016/j. pbiomolbio.2015.11.005.
16. Lau R.Y., Guo X. A review on current osteoporosis research: with special focus on disuse bone loss. J Osteoporos. 2011;2011:293808. DOI: 10.4061/2011/293808.
17. Mena-Montes B., Hernandez-Alvarez D., Pedraza-Vazquez G., et al. Low-intensity exercise routine for a long period of time prevents osteosarcopenic obesity in sedentary old female rats, by decreasing inflammation and oxidative stress and increasing GDF-11. Oxid Med CellLongev. 2021;2021:5526665. DOI: 10.1155/2021/5526665.
18. Lee S.H., Kwon H.Y. Prevalence of osteoporosis in Korean patients with chronic obstructive pulmonary disease and their health-related quality of life according to the Korea National Health and Nutrition Examination Survey 2008-2011. J Bone Metab. 2017;24(4):241-248. DOI:10.11005/jbm.2017.24.4.241.
19. Lin C.W., Chen Y.Y., Chen Y.J., Liang C.Y., et al. Prevalence, risk factors, and health-related quality of life of osteoporosis in patients with COPD at a community hospital in Taiwan. Int J Chron Obstruct Pulmon Dis. 2015;10:1493-1500. DOI: 10.2147/COPD.S85432.
20. Rosen C.J., Klibanski A. Bone, fat, and body composition: evolving concepts in the pathogenesis of osteoporosis. Am J Med.
2009;122(5):409-414. DOI: 10.1016/j.amjmed.2008.11.027.
21. Reid I.R. Fat and bone. Arch Biochem Biophys. 2010;503(1):20-27. DOI: 10.1016/j.abb.2010.06.027.
22. Hwang J.A, Kim Y.S., Leem A.Y., et al. Clinical implications of sarcopenia on decreased bone density in men with COPD. Chest.
2017;151(5):1018-1027. DOI: 10.1016/j.chest.2016.12.006.
23. Lee D.W, Jin H.J., Shin K.C., Chung J.H., Lee H.W., Lee K.H. Presence of sarcopenia in asthma-COPD overlap syndrome may be a risk factor for decreased bone-mineral density, unlike asthma: Korean National Health and Nutrition Examination Survey (KNHANES) IV and V (2008-2011). Int J Chron Obstruct Pulmon Dis. 2017;12:2355-2362. DOI: 10.2147/C0PD.S138497.
24. Jang S.Y., Park .J, Ryu S.Y., Choi S.W. Low muscle mass is associated with osteoporosis: a nationwide population-based study. Maturitas.
2020;133:54-59. DOI: 10.1016/j.maturitas.2020.01.003.
25. Lin C.H., Chen K.H., Chen C.M., Chang C.H., et al. Risk factors for osteoporosis in male patients with chronic obstructive pulmonary disease in Taiwan. PeerJ. 2018;6:e4232. DOI: 10.7717/peerj.4232.
26. Fabbri L.M., Rabe K.F. From COPD to chronic systemic inflammatory syndrome? Lancet (London, England). 2007;370(9589):797-799. DOI: 10.1016/S0140-6736(07)61383-X.
27. Xiong Z., Leme A.S., Ray P., Shapiro S.D., Lee J.S. CX3CR1+ lung mononuclear phagocytes spatially confined to the interstitium produce TNF-a and IL-6 and promote cigarette smoke-induced emphysema. J Immunol (Baltimore, Md: 1950). 2011;186(5):3206-3214. DOI:10.4049/jimmunol.1003221.
28. Ruwanpura S.M., McLeod L., Miller A., et al. Interleukin-6 promotes pulmonary emphysema associated with apoptosis in mice. Am J Respir
Cell Mol Biol. 2011;45(4):720-730. DOI:10.1165/rcmb.2010-0462OC.
29. Vitenberga Z, Pilmane M, Babjoni eva A. The evaluation of inflammatory, anti-inflammatory and regulatory factors contributing to the pathogenesis of COPD in airways. Pathol Res Pract. 2019;215(1):97-105. DOI:10.1016/j.prp.2018.10.029.
30. Bai P, Sun Y, Jin J, et al. Disturbance of the OPG/RANK/RANKL pathway and systemic inflammation in COPD patients with emphysema and osteoporosis. Respir Res. 2011;12(1):157. DOI:10.1186/1465-9921-12-157.
31. Hoepers A.T., Menezes M.M., Fr de T.S. Systematic review of anaemia and inflammatory markers in chronic obstructive pulmonary disease. Clin Exp Pharmacol Physiol. 2015;42(3):231-239. DOI:10.1111/1440-1681.12357.
32. Bade G, Khan MA, Srivastava AK, et al. Serum cytokine profiling and enrichment analysis reveal the involvement of immunological and inflammatory pathways in stable patients with chronic obstructive pulmonary disease. Int J Chron Obstruct Pulmon Dis. 2014;9:759-773. DOI: 10.2147/COPD.S61347.
33. Compston J. Glucocorticoid-induced osteoporosis: an update. Endocrine. 2018;61(1):7-16. DOI: 10.1007/s12020-018-1588-2.
34. Amiche MA, Albaum JM, Tadrous M. et al. Fracture risk in oral glucocorticoid users: a Bayesian meta-regression leveraging control arms of osteoporosis clinical trials. Osteoporos Int. 2016;27(5):1709-1718. DOI: 10.1007/s00198-015-3455-9.
35. W st R.C., Degens H. Factors contributing to muscle wasting and dysfunction in COPD patients. Int J Chron Obstruct Pulmon Dis. 2007;2(3):289-300.
36. Loke Y.K., Cavallazzi R., Singh S. Risk of fractures with inhaled corticosteroids in COPD: systematic review and meta-analysis of randomised controlled trials and observational studies. Thorax.
2011;66(8):699-708. DOI: 10.1136/thx.2011.160028.
37. Chiu K.L., Lee C.C., Chen C.Y. Evaluating the association of osteoporosis with inhaled corticosteroid use in chronic obstructive pulmonary disease in Taiwan. Sci Rep. 2021;11(1):724. DOI: 10.1038/s41598-020-80815-y.
38. Mathioudakis A.G., Amanetopoulou S.G., Gialmanidis I.P. et al. Impact of long-term treatment with low-dose inhaled corticosteroids
on the bone mineral density of chronic obstructive pulmonary disease patients: aggravating or beneficial? Respirology. 2013;18(1):147-153. DOI:10.1111/j.1440-1843.2012.02265.x.
39. Li S., Xi C., Li L. et al. Comparisons of different vitamin D supplementation for prevention of osteoporotic fractures: a Bayesian network meta-analysis and meta-regression of randomised controlled trials. Int
J Food Sci Nutr. 2021;72(4):518-528. DOI:10.1080/09637486. 2020.1830264.
40. Lips P., Cashman K.D., Lamberg-Allardt C. et al. Current vitamin D status in European and Middle East countries and strategies to prevent vitamin D deficiency: a position statement of the European Calcified Tissue Society. Eur J Endocrinol. 2019;180(4):P23-p54. DOI:10.1530/EJE-18-0736.
41. Brask-Lindemann D., Eiken P., Eskildsen P., Abrahamsen B. Time trends for alendronate prescription practices in women with chronic obstructive pulmonary disease and women exposed to systemic glucocorticoids. Osteoporos Int. 2013;24(6):1891-1897. DOI: 10.1007/ s00198-012-2220-6.
42. Smith B., Laslett L., Pile K. et al. Randomized controlled trial of alendronate in airways disease and low bone mineral density. Chron
Respir Dis. 2004;1(3):131-137. DOI: 10.1191/1479972304cd025oa.
43. Mazokopakis E, Starakis I. Recommendations for diagnosis and management of osteoporosis in COPD men. ISRN Rheumatol. 2011;2011:901416. DOI: 10.5402/2011/901416.
References
1. Global Initiative for Chronic Obstructive Lung Disease. Global Strategy for the Diagnosis, Management, and Prevention of Chronic Obstructive Pulmonary Disease. 2023 Report. Available at: https:// goldcopd.org/2023-gold-report-2/
2. Ministry of Health of the Russian Federation [Chronic obstructive pulmonary disease: Clinical guidelines]. Available at: https://spulmo. ru/upload/kr/HOBL_2023_draft.pdf (in Russian).
3. Chuchalin A.G., Avdeev S.N., Aisanov Z.R., Belevskiy A.S., Leshchenko I.V., Ovcharenko S.I., Shmelev E.I. [Federal guidelines on diagnosis and treatment of bronchial asthma]. Pul'monologiya.
2022; 32 (3): 393-447. DOI: 10.18093/0869-0189-2022-323-393-447 (in Russian)
4. Iheanacho I., Zhang S., King D., Rizzo M., Ismaila A.S. Economic burden of chronic obstructive pulmonary disease (COPD): a systematic literature review. Int J Chron Obstruct Pulmon Dis. 2020;15:439-460. DOI: 10.2147/COPD.S234942.
5. Lehouck A., Boonen S., Decramer M., Janssens W. COPD, bone metabolism, and osteoporosis. Chest. 2011;139(3):648-657. DOI: 10.1378/chest.10-1427.
6. Sözen T., Özi§ik L., Ba§aran N. An overview and management of osteoporosis. Eur J Rheumatol. 2017;4(1):46-56. DOI: 10.5152/ eurjrheum.2016.048.
7. Chen Y., Ramsook A., Coxson H., Bon J., Reid W. D. Prevalence and risk factors for osteoporosis in individuals with COPD: a systematic review and meta-analysis. Chest. 2019;156(6):1092-1110. DOI: 10.1016/j.chest.2019.06.036.
8. Schnell K, Weiss C.O., Lee T., et al. The prevalence of clinically-relevant comorbid conditions in patients with physician-diagnosed COPD: a cross-sectional study using data from NHANES 19992008. BMCPulm Med. 2012;12(1):26. DOI: 10.1186/1471-246612-26.
9. Jaramillo J.D., Wilson C., Stinson D.S., et al. Reduced bone density and vertebral fractures in smokers. Men and COPD patients at increased risk. Ann Am Thorac Soc. 2015;12(5):648-656. DOI: 10.1513/AnnalsATS.201412-591OC.
10. Bitar A.N., Syed Sulaiman S.A., Ali I.A.H., Khan .I, Khan A.H. Osteoporosis among patients with chronic obstructive pulmonary disease: systematic review and meta-analysis of prevalence, severity, and therapeutic outcomes. J Pharm Bioallied Sci. 2019;11(4):310-320. DOI: 10.4103/jpbs.JPBS_126_1 .
11. Pompe E., Bartstra J., Verhaar H.J., et al. Bone density loss on computed tomography at 3-year follow-up in current compared to former
male smokers. Eur J Radiol. 2017;89:177-181. DOI: 10.1016/j. ejrad.2017.02.
12. Yang C.Y., Lai C.Y. J., Huang W.L, Hsu C.L, Chen S.J. Effects of sex, tobacco smoking, and alcohol consumption osteoporosis development: evidence from Taiwan biobank participants. Tob Induc
Dis. 2021;19(June):52-58. DOI: 10.18332/tid/136419.
13. Marinucci L., Balloni S., Fettucciari K., Bodo M., Talesa V.N., Antognelli C. Nicotine induces apoptosis in human osteoblasts via a novel mechanism driven by H2O2 and entailing glyoxalase 1-dependent MG-H1 accumulation leading to TG2-mediated NF-kB desensitization: implication for smokers-related osteoporosis. Free Radic Biol Med. 2018;117:6-17. DOI:10.1016/j.freeradbiomed.2018.01.017.
14. Santos L., Elliott-Sale K.J., Sale C. Exercise and bone health across the lifespan. Biogerontology. 2017;18(6):931-946. D0I:10.1007/ s10522-017-9732-6.
15. Yuan Y., Chen X., Zhang L., et al. The roles of exercise in bone remodeling and in prevention and treatment of osteoporosis. Prog
Biophys Mol Biol. 2016;122(2):122-130. D0I:10.1016/j. pbiomolbio.2015.11.005.
16. Lau R.Y., Guo X. A review on current osteoporosis research: with special focus on disuse bone loss. J Osteoporos. 2011;2011:293808. DOI: 10.4061/2011/293808.
17. Mena-Montes B., Hernândez-Alvarez D., Pedraza-Vâzquez G., et al. Low-intensity exercise routine for a long period of time prevents osteosarcopenic obesity in sedentary old female rats, by decreasing inflammation and oxidative stress and increasing GDF-11. Oxid Med CellLongev. 2021;2021:5526665. DOI: 10.1155/2021/5526665.
18. Lee S.H., Kwon H.Y. Prevalence of osteoporosis in Korean patients with chronic obstructive pulmonary disease and their health-related quality of life according to the Korea National Health and Nutrition Examination Survey 2008-2011. J Bone Metab. 2017;24(4):241-248. DOI: 10.11005/jbm.2017.24.4.241.
19. Lin C.W., Chen Y.Y., Chen Y.J., Liang C.Y., et al. Prevalence, risk factors, and health-related quality of life of osteoporosis in patients with COPD at a community hospital in Taiwan. Int J Chron Obstruct Pulmon Dis. 2015;10:1493-1500. DOI: 10.2147/COPD.S85432.
20. Rosen C.J., Klibanski A. Bone, fat, and body composition: evolving concepts in the pathogenesis of osteoporosis. Am J Med.
2009;122(5):409-414. DOI: 10.1016/j.amjmed.2008.11.027.
21. Reid I.R. Fat and bone. Arch Biochem Biophys. 2010;503(1):20-27. DOI: 10.1016/j.abb.2010.06.027.
22. Hwang J.A, Kim Y.S., Leem A.Y., et al. Clinical implications of sarcopenia on decreased bone density in men with COPD. Chest. 2017;151(5):1018-1027. DOI: 10.1016/j.chest.2016.12.006.
23. Lee D.W, Jin H.J., Shin K.C., Chung J.H., Lee H.W., Lee K.H. Presence of sarcopenia in asthma-COPD overlap syndrome may be a risk factor for decreased bone-mineral density, unlike asthma: Korean National Health and Nutrition Examination Survey (KNHANES) IV and V (2008-2011). Int J Chron Obstruct Pulmon Dis. 2017;12:2355-2362. DOI: 10.2147/COPD.S138497.
24. Jang S.Y., Park .J, Ryu S.Y., Choi S.W. Low muscle mass is associated with osteoporosis: a nationwide population-based study. Maturitas.
2020;133:54-59. DOI: 10.1016/j.maturitas.2020.01.003.
25. Lin C.H., Chen K.H., Chen C.M., Chang C.H., et al. Risk factors for osteoporosis in male patients with chronic obstructive pulmonary disease in Taiwan. PeerJ. 2018;6:e4232. DOI: 10.7717/peerj.4232.
26. Fabbri L.M., Rabe K.F. From COPD to chronic systemic inflammatory syndrome? Lancet (London, England). 2007;370(9589):797-799. DOI: 10.1016/S0140-6736(07)61383-X.
27. Xiong Z., Leme A.S., Ray P., Shapiro S.D., Lee J.S. CX3CR1+ lung mononuclear phagocytes spatially confined to the interstitium produce TNF-a and IL-6 and promote cigarette smoke-induced emphysema. J Immunol (Baltimore, Md: 1950). 2011;186(5):3206-3214. DOI:10.4049/jimmunol.1003221.
28. Ruwanpura S.M., McLeod L., Miller A., et al. Interleukin-6 promotes pulmonary emphysema associated with apoptosis in mice. Am J Respir
Cell Mol Biol. 20H;45(4):720-730. DOI:10.1165/rcmb.2010-0462OC.
29. Vitenberga Z, Pilmane M, Babjoniseva A. The evaluation of inflammatory, anti-inflammatory and regulatory factors contributing to the pathogenesis of COPD in airways. Pathol Res Pract. 2019;215(1):97-105. D0I:10.1016/j.prp.2018.10.029.
30. Bai P, Sun Y, Jin J, et al. Disturbance of the OPG/RANK/RANKL pathway and systemic inflammation in COPD patients with emphysema and osteoporosis. Respir Res. 2011;12(1):157. DOI:10.1186/1465-9921-12-157.
31. Hoepers A.T., Menezes M.M., Fröde T.S. Systematic review of anaemia and inflammatory markers in chronic obstructive pulmonary
disease. Clin Exp Pharmacol Physiol. 2015;42(3):231-239. DOI:10.1111/1440-1681.12357.
32. Bade G, Khan MA, Srivastava AK, et al. Serum cytokine profiling and enrichment analysis reveal the involvement of immunological and inflammatory pathways in stable patients with chronic obstructive pulmonary disease. Int J Chron Obstruct Pulmon Dis. 2014;9:759-773. DOI: 10.2147/COPD.S61347.
33. Compston J. Glucocorticoid-induced osteoporosis: an update. Endocrine. 2018;61(1):7-16. DOI: 10.1007/s12020-018-1588-2.
34. Amiche MA, Albaum JM, Tadrous M. et al. Fracture risk in oral glucocorticoid users: a Bayesian meta-regression leveraging control arms of osteoporosis clinical trials. Osteoporos Int. 2016;27(5):1709-1718. DOI: 10.1007/s00198-015-3455-9.
35. Wüst R.C., Degens H. Factors contributing to muscle wasting and dysfunction in COPD patients. Int J Chron Obstruct Pulmon Dis. 2007;2(3):289-300.
36. Loke Y.K., Cavallazzi R., Singh S. Risk of fractures with inhaled corticosteroids in COPD: systematic review and meta-analysis of randomised controlled trials and observational studies. Thorax.
2011;66(8):699-708. DOI: 10.1136/thx.2011.160028.
37. Chiu K.L., Lee C.C., Chen C.Y. Evaluating the association of osteoporosis with inhaled corticosteroid use in chronic obstructive pulmonary disease in Taiwan. Sci Rep. 2021;11(1):724. DOI: 10.1038/s41598-020-80815-y.
38. Mathioudakis A.G., Amanetopoulou S.G., Gialmanidis I.P. et al. Impact of long-term treatment with low-dose inhaled corticosteroids on the bone mineral density of chronic obstructive pulmonary disease patients: aggravating or beneficial? Respirology. 2013;18(1):147-153. DOI:10.1111/j.1440-1843.2012.02265.x.
39. Li S., Xi C., Li L. et al. Comparisons of different vitamin D supplementation for prevention of osteoporotic fractures: a Bayesian network meta-analysis and meta-regression of randomised controlled
trials. Int J Food Sci Nutr. 2021;72(4):518-528. DOI:10.1080/09 637486.2020.1830264.
40. Lips P., Cashman K.D., Lamberg-Allardt C. et al. Current vitamin D status in European and Middle East countries and strategies to prevent vitamin D deficiency: a position statement of the European Calcified Tissue Society. Eur J Endocrinol. 2019;180(4):P23-p54. DOI:10.1530/EJE-18-0736.
41. Brask-Lindemann D., Eiken P., Eskildsen P., Abrahamsen B. Time trends for alendronate prescription practices in women with chronic obstructive pulmonary disease and women exposed to systemic glucocorticoids. Osteoporos Int. 2013;24(6):1891-1897. DOI: 10.1007/s00198-012-2220-6.
42. Smith B., Laslett L., Pile K. et al. Randomized controlled trial of alendronate in airways disease and low bone mineral density. Chron
Respir Dis. 2004;1(3):131-137. DOI: 10.1191/1479972304cd025oa.
43. Mazokopakis E, Starakis I. Recommendations for diagnosis and management of osteoporosis in COPD men. ISRN Rheumatol. 2011;2011:901416. DOI: 10.5402/2011/901416.
