CC BY
136
ОСОБЕННОСТИ РАЗВИТИЯ ТЛИ PEMPHIGUS SPYROTHECAE PASSERINI (HOMOPTERA: APHIDIDAE) В ТОПОЛЕВЫХ НАСАЖДЕНИЯХ г. КРАСНОЯРСКА
ЮН. БАРАНЧИКОВ, Н С. БАБИЧЕВ
Среди известных в настоящее время 4400 видов тлей менее 10 % являются галлообразователями [6]. Как и другие тли, они питаются соками флоэмы растений и обладают сложным жизненным циклом с чередующимися поколениями, размножающимися партеногенетическим либо половым путем. Большинство видов галлообразующих тлей развивается со сменой растений-хозяев.
На юге Красноярского края и в Республике Хакасия семейство Aphididae представлено несколькими видами тлей, образующих настоящие галлы. Часть их относится к роду Pemphigus и образует галлы только на тополях. Приуроченность галлов к определенной части листа у пемфигов строго ви-доспецифична. У основания листовой пластины образуют галлы Pemphigus populi Courch. и P. laurifoliae Dolg, вдоль средин-
ной жилки - P. phenax Bom.et Blunck. (на верхней стороне листа) и Р. plicatus Dolg. (на нижней стороне). На молодых текущего года побегах можно найти галлы P. borealis Tullg. и P. immunis Buckt. Наконец, на черешках листьев образуют галлы P. bursarius L, P. protospirae Licht. и P. spyrothecae Pass.
Из перечисленных видов только P. spyrothecae, или пемфиг поздний проходит полный цикл развития на одном хозяине, что является исключением для видов этого рода. В капитальной сводке О.И. Ивановской [1] по тлям Западной Сибири биология этого вида по непонятной причине не описана. Вид был случайно интродуцирован в Канаду из Евразии, где его ареал занимает практически всю Европу и идет на восток через Казахстан до Алтая [2, 3, 7]. Восточнее Алтая он был недавно найден лишь в Красноярске [4].
ЛЕСНОЙ ВЕСТНИК 2/2006
59
Рис. 1. Галл пемфига позднего в начале (слева) и в конце (справа) сезона
В Красноярске вид обитает только на тополе черном Populus nigra, принадлежащем к подсекции тополей Aegeri. В начале мая при раскрытии почек тополей из перезимовавших в трещинах ствола яиц отрождаются самки-основательницы. Они едва достигают 0,5 мм в длину, весьма подвижны, обладают утолщенными задними ногами и 4-члениковыми усиками. Они поднимаются в крону и заползают на раскрывающиеся брахибласты. Заражение обычно начинается с третьего-четвертого листа в брахибласте. Самка размещается на черешке листового примордия и начинает наносить уколы стилетом. На стороне укола рост тканей черешка останавливается, но интенсифицируется на противоположной стороне. В результате растущий черешок закручивается вокруг самки вправо, одновременно утолщаясь (рис. 1). Передвигаясь по черешку, самка вызывает образование одного-двух витков спирали. Последующие уколы в боковые стенки спирали стимулируют их сильное разрастание до полного смыкания. Витки спирали плотно примыкают друг к другу, образуя полностью закрытую поначалу полость, в которой и находится самка. Размеры зрелого галла (рис. 1) сильно варьируют - от 8 до 18 мм в длину и от 6 до 15 мм в ширину. Высота отдельных разросшихся витков черешка достигает 9 мм, толщина стенок галла - 2 мм.
Через 3-4 недели после начала питания в образовавшемся галле самка-основательница, четыре раза перелиняв, достигает длины 2 мм и партеногенетически
отрождает личинок-самок второго поколения. Личинки I возраста обладают сильно хитинизированными конечностями. Они способны к активному нападению на сходных по размерам хищников или их яйца, в эксперименте они атакуют даже кончик препаровальной иглы, пытаясь поразить его стилетом. При искусственном проделывании в галле отверстия эти личинки используют его для очистки галла от линочных шкурок и катышков медвяной росы. В литературе эти личинки получили название «солдат» [5]. Они живут 2-3 недели, линяют и в последующих возрастах утрачивают свои альтруистические функции. После четырех линек они превращаются в бескрылых девственниц, которые, в свою очередь, отрож-дают личинок-самок третьего поколения.
Личинки I возраста третьего поколения ясно диморфны, большая их часть состоит из «солдат», но 30-40 % вновь отродившихся личинок не обладают сильно хитинизированными конечностями (рис. 2). Эти личинки существенно быстрее развиваются, после IV возраста превращаются в нимф и дают крылатых особей - полоносок. «Солдаты» третьего поколения развиваются существенно дольше - не менее 3-4 недель и, несколько раз перелиняв, опять дают бескрылых девственниц. За счет этого относительное количество «солдат» в галле увеличивается, достигая 80-90 % от числа личинок I возраста. Адаптивная сторона этого процесса понятна: с созреванием галла он частично раскрывает-
ся, появляется отверстие для покидающих галл полоносок, а стало быть, увеличивается вероятность проникновения в галл хищников. Одновременно к концу лета внутри галла увеличивается количество отбросов, которые необходимо удалять.
Рис. 2. Диморфизм личинок I возраста второго и третьего поколений галловой генерации пемфига позднего: слева - «солдат», справа -обычная личинка
В сентябре в галлах появляются личинки четвертого поколения, но, как правило, они не заканчивают развития из-за листопада. Вылетевшие из галла самки-полоноски третьего поколения в конце августа - сентябре отрождают на стволах тополей по 4-7 ярко-зеленых личинкоподобных самцов либо амфигонных самок. Они не питаются; после стремительно следующих друг за другом в течение 2-3 дней четырех линек происходит спаривание. Взрослые имаго очень маленькие, чуть длиннее 1 мм, светло-зеленые, с 4-члениковыми усиками. Самки живут несколько дней, в ходе которых откладывают по одному крупному яйцу, которое зимует в трещинах коры, укрытое белой «ватой» - выделениями восковых желез самок.
Интересны функции специализированных личинок I возраста галловых поколений пемфига - «солдат». Кроме склонности к активной защите галла и очистке его от мусора, они способны к репарации поврежденных стенок галла. Эти повреждения - обычная картина в природе: стенки галлов выедаются, в частности, гусеницами огневок, при попытке проникнуть внутрь галла отверстия между витками черешка проделывают хищные личинки божьих коровок и мух-сирфид. В рабо-
те английских исследователей была продемонстрирована способность «солдат» уколами стилетов вызывать местное разрастание тканей по краям искусственно проделанного в галле небольшого отверстия. В течение 10 дней отверстие полностью зарастало. Контролем в этих экспериментах служили поврежденные галлы с убитыми тлями [12]. Наши попытки повторить этот эксперимент не увенчались успехом. Ни одно из проделанных нами глазными ножницами в стенках 30 галлов отверстий размером 1,5 х 2 мм не заросло. Возможно, это было связано с поздней постановкой эксперимента. Мы наносили повреждения в августе, в то время как английские коллеги работали в середине июля. Однако нами был отмечен другой способ заделывания отверстий в галлах - в 40 % случаев отверстия были плотно «заткнуты» линочными шкурками. В остальных галлах «солдаты» активно использовали появившиеся отверстия для очистки галла, через них выталкивали заключенные в восковые оболочки мячики с падью - неизбежным продуктом питания тлей. При вскрытии галлов было выяснено, что в снова закупоренных галлах процесс появления крылатых полоносок только начался - на множество нимф приходились единичные полоно-ски. Напротив, в оставшихся незакрытыми галлах нимф было немного, но число полоносок редко не достигало 10-15 штук. По-видимому, «солдаты» не закупоривают отверстия в галлах, где готов начаться лёт полоносок. В конце августа в некоторых галлах появляется по одному овальному выходу, проделанному самими тлями для крылатых особей; в начале сентября уже все галлы несут лётные отверстия разной величины.
В связи с непрерывной сменой поколений и отрождением все новых личинок определение сезонной динамики популяций тлей в неповрежденных галлах затруднено. Последовательное вскрытие галлов показало, что разовая численность их населения варьирует от 80 до 600 особей на галл. При этом число зрелых бескрылых девственниц обычно не превышало 10-12 (среднее - 6), а число крылатых полоносок в конце сезона достигало 10 % от населения галла.
Среди факторов смертности следует упомянуть (в порядке нарастания важности) нераскрытие галла осенью, неспособность основательниц закончить формирование галла в начале лета и, конечно, хищничество клопов-антокорид, мух-сирфид и жесткокрылых кокцинеллид. Подробно роль этих факторов смертности будет рассмотрена в специальной публикации.
Влияние тли на растение-хозяина в городах еще ждет своей количественной оценки. При сильном заражении тополей галлы поражают более половины листьев у основания брахибластов. Побег тратит на образование галлов до 60 % продуцируемой биомассы. Пораженные листья преждевременно желтеют и опадают. Высыпаемая из галлов медвяная роса порой делает липкими парковые скамейки. Предварительные результаты показывают, что зараженные пемфигом листья содержат больше фенольных соединений и меньше азота и фосфора. Это должно существенно замедлить скорость их последующего разложения в опаде.
Одновременно заражение галлами пемфига позднего не меняет такой важной морфологической характеристики листьев, как характер их флуктуирующей асимметрии. В последние два десятилетия флуктуирующая асимметрия - показатель величины отклонения от идеальной симметрии - часто используется для оценки нестабильного развития билатеральных организмов или органов [11]. В частности, у древесных растений асимметрия листьев увеличивается при промышленном загрязнении [8], с конкуренцией [13], при гибридизации [14]. Недавно доказано влияние листогрызущих и минирующих фитофагов на симметрию листовых пластинок [10].
Мы сравнили показатель асимметрии третьих-пятых листьев от основания бра-хибластов у 4-5 деревьев с разной степенью заражения галлами пемфига позднего. Для эксперимента мы взяли деревья тополя черного одного возраста в 400-метровой парковой аллее на о-ве Татышева в Красноярске. Показатели асимметрии по ширине листа и по количеству жилок первого порядка рассчитывали как отношение |П - Л| / (П + Л) / 2, где П и Л - кратчайшее расстояние от середины центральной жилки листа до (соответственно) правого или левого его края либо количество жилок первого порядка, отходящих от центральной жилки на правой либо левой половине листа. Результаты, представленные в табл. 1, не позволили найти связь обоих показателей асимметрии с характеристиками заражения деревьев. Анализ всего массива данных также не обнаружил достоверных связей показателей асимметрии листа ни с интенсивностью заражения галлами брахибластов, ни с массой галлов: г = - 0,008; - 0,043 и г = - 0,073; - 0,055 для ширины листовых пластинок и числа жилок соответственно. Оба показателя асимметрии также между собой не скореллированы (г = - 0,074). Слабо зараженные и контрольные деревья достоверно отличались от тополей с максимальным заражением по относительному количеству полностью симметричных листовых пластинок (табл. 2): с увеличением заражения доля идеально симметричных листьев падала. Это касалось лишь симметрии по метрическим признакам, доля листьев с одинаковым числом «правых и левых» жилок варьировала независимо от заражения галлами.
Таблица 1
Категория заражения и количество листьев в пробе Плотность заражения Вес галла, г Показатель асимметрии
галлов/брахи-бластов галлов/лист ширины листа числа жилок
Контроль (75) 0 0 0 0,023±0,002 0,032±0,003
Слабое(54) 1,30±0,06 0,29±0,02 0,57±0,03 0,029±0,003 0,023±0,003
Среднее (71) 1,б7±0,08 0,34±0,02 0,48±0,02 0,022±0,002 0,025±0,003
Сильное (63) 1,73±0,10 0,38±0,02 0,51±0,09 0,027±0,002 0,034±0,003
Показатели асимметрии размерных и структурных характеристик листьев тополя черного, в разной степени зараженных галлами пемфига позднего
Таблица 2
Количество полностью симметричных листьев в выборках деревьев с разной степенью
поражения галлами пемфига позднего
Категория заражения деревьев Количество деревьев в выборке Симметричные листья в выборке, %
по ширине листа по числу жилок
Контроль 4 21,8±4,5 30,9±3,б
Слабое 5 25,8±8,4 40,4±5,7
Среднее 5 17,0±9,6 46,8±12,2
Сильное 5 12,3±2,6 33,9±6,1
Очевидно, на изменчивость асимметрии листьев влияет лишь непосредственное повреждение листовой пластины, а не ее черешка, как в нашем случае. Можно предположить, что подобное влияние будет обнаружено на тополях с Р. рвриИ, Р. рквпах, Р. ¡аип/вНав и Р. plicatus, образующих галлы на листьях.
Пемфиг поздний - обычный галлооб-разующий фитофаг насаждений из тополя черного в г. Красноярске. Остальные тли встречаются существенно реже, особенно в центральных районах города. Это единственный вид тополевых тлей, не имеющий вторичного хозяина (травянистого растения). По этой причине деградация состояния и биоразнообразия травяного покрова в городской среде не может повлиять на численность популяций этого вредителя. Во фраг-ментированных городских местообитаниях, проводя весь жизненный цикл на конкретном дереве, тля адаптируется к его индивидуальным особенностям. В насаждениях зачастую встречаются как очень сильно зараженные тополя, так и стоящие рядом устойчивые деревья. Картина заражения очень устойчива и повторяется из года в год. Это позволяет надеяться на выявление факторов устойчивости тополей к насекомому-галлообразователю.
Библиографический список
1. Ивановская, О.И. Тли Западной Сибири / О.И. Ивановская. - Новосибирск: Наука, 1977. -271 с.
2. Насекомые-галлообразователи культурных и дикорастущих растений европейской части СССР. Равнокрылые, чешуекрылые, жесткокрылые, по-
лужесткокрылые. - Киев: Наукова Думка, 1991. -342 с.
3. Рупайс, А. А. Тли (Aphidoidea) Латвии / А.А. Рупайс. - Рига: Зинатне, 1989. - 328 с.
4. Тарасова, О.В. Насекомые-филлофаги зеленых насаждений городов / О.В. Тарасова, А.В. Ковалев, В.Г. Суховольский и др. - Новосибирск: Наука, 2004. - 247 с.
5. Aoki S., Kurosu U. Soldiers of European gall aphid. Pemphigus spyrothecae (Homoptera, Aphidoidea): why do they molt? // Journal of Ecology, 1986. V. 4. - P. 97-104.
6. Blackman R.L., Eastop V.F. Aphids on the world's trees. - CAB International - Cambridge Univ. Press, Oxford, UK., 1994. - 400 p.
7. Chan C.K., Forbes A.R. Life cycle of a spiral gall aphid, Pemphigus spyrothecae (Homoptera: Aphidi-dae), on poplar in British Columbia // J. Entom. Soc. Brit. Columbia, 1975. - V.72. - C. 26-30.
8. Kozlov M., Wilsey В., Koricheva J., Haukioja E. Fluctuating asymmetry of birch leaves increases under pollution impact // J. appl. Ecol., 1996. - V. 33. -P. 1489-1495.
9. Martel J., Lempa К., Haukioja E. Effects of stress and rapid growth on fluctuating asymmetry and insect damage in birch leaves // Oikos, 1999. - V. 86. -P. 208-216.
10. Moller A.P. Leaf-mining insects and fluctuating asymmetry in elm Ulmus glabra leaves // J. Anim. Ecol., 1995. - V.64. - P. 697-707.
11. Palmer R.A., Strobeck C. Fluctuating asymmetry: measurement, analysis, patterns // Annu. Rev. Ecol. Syst, 1986. - V. 17. - P. 391-421.
12. Pike N., Foster W. Fortress repair in the social aphid species Pemphigus spyrothecae // Animal Behaviour, 2004. - V. 67. - P. 909-914.
13. Rettig J.E., Fuller R.C., Corbett A.L., Getty T. Fluctuating asymmetry indicates level of competition in an even-aged poplar clone // Oikos, 1997. - V. 80. -P. 123-127.
14. Wilsey B.J., Haukioja E., Koricheva J., Sulkinoja M. Leaf fluctuating asymmettry increases with hybridization and elevation in tree-line birches // Ecology, 1998. - V. 79. - P. 2092-2099.
