CC BY
55
УДК: 575.17:575.8:595.44:595.77
А.О. Сайджафарова, В.П. Перевозкин, Г.В. Смирнов
Особенности пищедобывающего поведения нимф стрекоз и их влияние на структуру личиночных популяций кровососущих комаров в экспериментальной системе «хищник — жертва»
Изучены этологические особенности при охоте нимф стрекоз Кпах и влияние их на структуру популяций личинок комаров (\nopUe\es и Си\ех (О'^ета, Сиис'хйае). В экспериментальной системе «хищник — жертва» установлено, что Кпах способны влиять на численность, возрастную и генетическую (на хромосомном уровне) структуру личиночных популяций малярийных комаров. Показана преимущественная гибель личинок рода Си\ех по сравнению с комарами рода (\nopUe\es. При этом эффективность охоты хищника связана с определенными поведенческими реакциями жертв.
Актуальной проблемой современной синэкологии является изучение различных форм межвидовых отношений в сообществах. Одним из таких важных взаимоотношений является хищничество. Естественный отбор, действующий в популяциях хищников, способствует закреплению адаптаций, увеличивающих эффективность поиска и ловли жертвы. В популяциях жертв преимущество будут иметь те особи, которые наиболее успешно избегают хищников. Эти два направления отбора противоположны: по мере того как жертва приобретает опыт избегать хищников, последние в свою очередь вырабатывают более эффективные способы ее поимки. Хищничество нетрудно обнаруживается и относительно легко изучается. В своей работе мы использовали типичного обитателя водных биоценозов — нимф стрекоз рода 1\пах (Ойои^^а, (\eschu\dae). С экологической и этологической точек зрения это чрезвычайно интересная группа животных. Стрекозы — массовые хищные насекомые, древняя группа, без кардинальных изменений прошедшая через миллионы лет, от карбона до наших дней [1], и вполне процветающая, что говорит о совершенстве их адаптационных механизмов, в том числе и поведенческих. В качестве жертв послужили личинки кровососущих комаров родов и Си\ех (О'^ета, Си\\с\<Лае). Данная группа насекомых очень удобна для
опытов, учитывая их распространенность, доступность и простоту культивирования. В то же время популяции преимагинальных стадий комаров характеризуются сложной возрастной и генетической структурой [2], что дает возможность оценить воздействие хищников на попу-ляционно-видовую организацию их жертв.
Целью работы являлось изучение особенностей пищедобывающего поведения нимф стрекоз рода 1\пах в экспериментальной системе «хищник — жертва» и их влияния на видовую, возрастную и кариотипическую структуры личиночных популяций кровососущих комаров с учетом этологических особенностей насекомых.
Использованных в экспериментах хищников отлавливали в поймах р. Томи близ г. Томска и р. Чулым в с. Первомайском Томской области в период с 16.08 по 30.08.2003 г. Для эксперимента были взяты 8 нимф стрекоз рода ^.пах. Выборки личинок ^.по"рЬе\е5 и Си\ех III, IV возрастов производились в тех же водоемах и в тот же период. Каждую нимфу стрекозы содержали в сосуде с 0,2 л воды и высотой столба жидкости 3 см. Все опыты проводились при температуре 22 °С и постоянном искусственном освещении, кроме отдельных повторно-стей, в которых насекомых содержали в темноте. Всего было проведено 4 опыта. Из слюнных желез фиксированных личинок малярийных комаров готовили препараты политенных хромосом по лактоацеторсеиновой методике для последующего цитогенетического анализа [3]. В кариотипах хромосомно-полиморфного вида 1\п. теББеае регистрировали гомо- и гетерози-готы по пяти распространенным парацентрическим инверсиям: ХЦ ХЬ2 2^ 3^ 3Ц [4]. Всего изучено 264 кариотипа.
Личинки стрекоз 1\пах обитают в литоральной зоне пресных водоемов и ведут там сравнительно малоподвижный образ жизни, медленно передвигаясь по субстрату в поисках жертв. Хищники обладают крупной, хорошо обособленной, подвижной головой с огромными дневными глазами. Увидев жертву, стрекоза начинает медленно скрадываться к ней. В последний момент хищник с силой выталкивает воду из заднепроходного отверстия и быстрым
толчком устремляется вперед, двигаясь по принципу действия реактивного двигателя. Нимфы имеют также удивительную по своему строению нижнюю губу. Такой нижней губы нет ни у каких других насекомых [5]. На голове личинки стрекозы снизу находится широкая пластинка с двумя когтями на переднем крае, образующая так называемую маску. Хищник хватает добычу, быстро выбрасывая вперед маску; затем складывает нижнюю губу, удерживая при этом жертву крючками пластины, и подносит ее к верхним челюстям.
В опыте № 1 определяли эффективность охоты хищников на личинок модельной популяции комаров в разных условиях освещенности. В каждой повторности к Anax одновременно подсаживали 10 личинок Anophe\es IV возраста и фиксировали количество съеденных жертв каждые 15 мин. При искусственном освещении и в условиях затемнения (сосуды накрывали светонепроницаемым коробом) проведено по 5 повторностей. В ходе экспериментов установлено, что хищники активно охотятся на личинок кровососущих комаров, которые являются полноценной пищей для Anax. Это подтверждается длительным содержанием последних на ограниченной диете, когда пищей для них служили исключительно личинки Anophe\es. Эффективность охоты нимф в отдельных повторностях опыта была очень значительна — до 1 жертвы за минуту. Следует уточнить, что наибольшее количество жертв в данном опыте уничтожалось при их максимальной плотности. Зрение при охоте нимф стрекоз имеет очень важное значение, о чем свидетельствуют результаты экспериментов, проводившихся в полной темноте. В этих условиях нимфы съедали в среднем в шесть раз меньше личинок, чем на свету (в среднем при освещении — 6, в темноте — 3). Воздействие хищника на возрастную структуру популяций Anophe\es исследовали в опыте № 2. К 5 нимфам одновременно подсаживали по 5 личинок III возраста и по 5 личинок IV возраста. Каждые 15 минут регистрировали количество съеденных особей. В первую очередь Anax уничтожали значимо больше личинок IV возраста, а затем переключались на III возраст (рис. 1). При этом, по мере снижения численности жертв, предпочтения хищников нивелировались. Таким образом, установлено, что нимфы стрекоз могут существенно влиять на возрастную структуру личинок Anophe\es поздних стадий развития при относительно высокой численности последних. В опыте № 3 выясняли предпочтение нимф стрекоз при охоте на личинок Anop\Ae\es и Cu\ex (всего 4 повторности). К хищнику одновременно подсаживали 5 личинок Anophe\es и 5 личинок Cu\ex IV возраста. Фиксировали очередность и время поедания особей разных родов. Было установлено, что эффективность охоты Anax определяется этологическими характеристиками жертв. Как правило, Cu\ex плавно «скользят» в толще воды под действием движущихся ротовых частей, главным образом боковых лопастей верхней губы [5], поэтому они чаще оказываются в поле досягаемости хищника. Личинки малярийных комаров в спокойном состоянии обычно неподвижны и удерживаются на поверхностной пленке воды, но способны при опасности быстро перемещаться в воде, периодически резко сгибая брюшко попеременно то в одну, то в другую сторону. В эксперименте нимфы в первую очередь охотились на личинок Cu\ex, по мере их уничтожения хищники переключались на Anophe\es (рис. 2). В опыте также установлено, что у Anax периоды активности в охоте сменяются периодами покоя (см. рис. 2).
Рис. 1 — Динамика охоты нимф стрекоз на личинок Ano*pUe\es III и IV возрастов: t — время экспозиции (здесь и далее каждое число соответствует 15 мин); n — количество съеденных личинок 5 хищниками; Q — III возраст; Щ — IV возраст
п
г
9
1 0
Рис. 2 — Динамика гибели личинок КпорЪ^еэ и IV возраста при взаимодействии
с нимфами стрекоз: г — время экспозиции; п — количество съеденных личинок 5 хищниками; Ц — личинки Апор^е^; Щ — личинки Си\ех
В опыте №№ 4 проводили анализа воздействия Апах на видовую и кариотипическую структуры популяций малярийных комаров. В этих экспериментах каждая нимфа выбирала добычу среди 10 особей одинакового размера и гибель личинок в каждой повторности превышала 50 %. Цитогенетически исследовали выживших личинок после взаимодействия с хищником в опыте и сравнивали результаты с контрольной выборкой. Следует отметить, что природные популяции личинок, как правило, имеют сложную структуру. При этом особи с разными генотипами или их группировки (субпопуляции) могут существенно различаться по своим адаптивным характеристикам [6]. Эта экологическая подразделенность обусловлена взаимодействием между генотипом и средой и формируется под давлением различных векторов отбора [2]. В то же время ценность генотипа относительна, поэтому в разные периоды времени структура популяции может закономерно меняться. Анализ сезонных наблюдений за кариофондом малярийного комара Ап. теББеае показал изменение частот альтернативных вариантов хромосом к концу репродуктивного периода и позволил сделать предположение, что основной причиной этих преобразований являются биотические факторы [7]. Установлено, что генетической основой адаптации малярийных комаров к условиям обитания служат фиксированные хромосомные перестройки — инверсии. Инверсии используются в качестве маркеров для определения последствий воздействия на комаров абиотических и биотических факторов.
Цитогенетический анализ показал, что в с. Первомайском Томской области обитают два вида-двойника 1\порпе\е5: Ап. теББеае ^а\\. и Ап. ЪеК\ет\5^ем\ Бгедп. ег КаЪ. В селе доминирует Ап. теББеае. Доля Ап. ЪеК\ет\5^ем\ в контроле к опыту составила 5,9 % (п = 118). После эксперимента со стрекозами она снизилась до 1,3 % (п = 155). Однако значимые различия не выявлены (%2 = 3,19; р < 0,05). В кариофонде второго западно-сибирского представителя рода Апорпе^ — Ап. теББеае — выделяют пять адаптивно значимых хромосомных сочетаний, которые наиболее часто встречаются в популяциях ввиду селективного скрещивания имаго
[8]: 1) ХЬ112Р113Р11(01)3Ь00(01,11) (север ареала); 2) ХЬ22(12)2К-П(01)3К11(01)3и0(01,11) (северо-восток); 3) ХЦ1Ж013Р00(01,11)3и0(01,11) (центр); 4) Х^0(01)2^003^00(01)3^0(01) (юго-запад); 5) ХЦ-|2^03^0(01 п)3Ь00(01 11) (юго-восток). В скобках указаны области ареала, где такие сочетания доминируют или встречаются с абсолютной частотой. Определение хромосомного состава выживших личинок Ап. теББеае после взаимодействия с хищником показало, что нимфы преимущественно поедают особей с инверсиями ХЬ0 (и) + ХЬ00(01) (Т), 2^0(01), (таблица, соответственно %2 = 8,21; 4,21; 3,93; = 1; р < 0,05).
Значимых различий не показано только для 3Ь-хромосомы. Селективная гибель комаров свидетельствует об этологических отличиях у особей — носителей определенных хромосомных перестроек. Комары с «южными» кариотипами характеризуются относительно низкой подвижностью [9], и в этом случае возрастает вероятность гибели от такого хищника, как
Изменение хромосомного состава личинок 1\п. теББеае в условиях взаимодействия с хищниками
Варианты хромосом Контроль Эксперимент
Самцы
хц 35,4±7,0 15,3±5,1
хЦ 62,5±7,1 82,7±5,3
Х1_2 2,1 ±1,6 2,0± 1,9
пт 48 54
Самки
Х_00 22,2±5,3 7,9±2,7
Х_01 27,0 ±5,6 32,7±4,7
х_11 46,0±6,3 46,6±5
Х_12 4,8±2,7 11,8±3,2
Х_22 0 1,0± 1,0
63 101
Оба пола
^00 73,9±4,2 65,4±3,9
2^01 11,7±3,1 9,2±2,3
2^11 14,4±3,3 25,4±3,5
^00 63,1±4,6 50,9±4,1
2^01 26,1±4,9 38,6±3,9
2^11 10,8±3,0 10,5±2,5
^00 89,2±3,0 90,2±2,4
2^01 9,9±2,8 9,2±2,3
2^11 0,9±0,9 0,6±0,6
п 111 153
Примечание. пт — число кариотипов самцов; п — число кариотипов самок; п — число кариоти-пов личинок обоих полов.
Необходимо подчеркнуть, что двигательную активность и совокупность поведенческих реакций в целом нельзя рассматривать в связи с инверсиями отдельных хромосом. Единицей отбора является особь с конкретным кариотипом, в котором комбинируются инверсионные варианты половой хромосомы и аутосом [10]. Изучение состава генокомплексов у личинок позволяет сделать вывод об избирательной гибели комаров с «южными» кариотипами (3) + (4) + (5) по сравнению с генокомплексами (1) + (2) (%2 = 4,78; ^ = 1; р < 0,05).
Полученные экспериментальные данные позволяют рассматривать нимф стрекоз ^.пах в качестве регуляторов численности, видового и возрастного состава кровососущих комаров. Кроме того, хищники служат фактором отбора в популяциях насекомых, избирательно уничтожая особей — носителей определенных вариантов кариотипов. Этологические характеристики личинок комаров генетически детерминированы, поэтому направления отбора определяются, с одной стороны, особенностями их поведения, с другой — специализацией по типу питания охотников. Использованные хищники охотятся в течение всего сезона размножения комаров, однако их регуляторная роль возрастает в июле — августе, в период массового развития личинок 1\порпе\е5 и Си\ех.
Работа поддерживалась грантом РФФИ № 05-04-49047.
Литература
1. Мончадский А. С. Личинки кровососущих комаров СССР и сопредельных стран (под-сем. ОиМетае) / А.С. Мончадский. - М. : Изд-во АН СССР, 1951. - 290 с.
2. Гордеев М.И. Генетические и экологические эффекты охоты пауков-серебрянок ^гд^гопега ациаХлса на личинок комаров 1\порпе\е5 и Си\ех / М.И. Гордеев, В.П. Перевозкин, С.В. Лукьянцев // Генетика. - 1997. - Т. 33, № 5. - С. 704-709.
3. Кабанова В. М. Кариологическое исследование природных популяций малярийного комара в Среднем Приобье. Характеристика кариотипа 1\порпе\е5 таси\\"репп'\5 теББеае \-а\ / В.М. Кабанова, Н.Н. Карташова, В.Н. Стегний // Цитология. - 1972. - Т. 14, № 5.- С. 630636.
4. Инверсионный полиморфизм малярийного комара Апор^е\е5 теББеае. Сообщение I. Распространение инверсий по ареалу вида / В.Н. Стегний [и др.] // Генетика. — 1976. — Т. 12, № 4. - С. 47-55.
5. Белышев Б.Ф. Определитель стрекоз Сибири / Б.Ф. Белышев. — Л. : АН СССР, 1963. -214 с.
6. Пианка Э. Эволюционная экология / Э. Пианка. — М. : Мир, 1981. — 400 с.
7. Стегний В. Н. Популяционная генетика и эволюция малярийных комаров / В. Н. Стегний. — Томск : Изд-во Том. ун-та, 1991. — 136 с.
8. Новиков Ю.М. Влияние ассортативного скрещивания на популяционную структуру малярийного комара 1\пор^е\е5 теББеае I Ю.М. Новиков I/ Тез. докл. 14-го междунар. генет. конгр. Сек. 4. I. — М. : [б.и.], 1978. — С. 471.
9. Перевозкин В. П. Сравнительный анализ пищедобывающего поведения водных и полуводных пауков Агд^топега, Оо\отейе5, Р'^ага, РатйоБа / В.П. Перевозкин, С.В. Лукьян-цев, М.И. Гордеев // Экология. — 2004. — № 2. — С. 103—109.
10. Гордеев М.И. Стратегии отбора и устойчивость к асфиксии у личинок малярийного комара 1\пор^е\е5 теББеае с разными кариотипами / М.И. Гордеев, В.П. Перевозкин // Генетика. — 1995. — Т. 31, № 2. — С. 180—184.
Сайджафарова Анна Олеговна
Ст. препод. каф. радиоэлектроники и экологического мониторинга ТУСУРа Телефон: (3822) 52 79 12 Эл. почта: sao_bio@ngs.ru
Перевозкин Валерий Петрович
Канд. биол. наук, доц. лаборатории эволюционной цитогенетики ФГНУ «Научно-исследовательский институт биологии и биофизики», г. Томск Телефон: (3822) 52 98 12 Эл. почта: valera@res.tsu.ru
Смирнов Геннадий Васильевич
Д-р. техн. наук, проф. каф. радиоэлектроники и экологического мониторинга ТУСУРа
Телефон: (3822) 52 79 12
Эл. почта: smirnov@main.tusur.ru
A.O. Saidzhafarova, V.P. Perevozkin, G.V. Smirnov
The fitches of foodgettings behaviors of the dragonflieses nymphs and their influence
for the structure of populations of larvae of sanguivorous mosquitoes in experimental system
«a predator — the victim».
The behavioral features during the hunting of the dragonflies Nnax and their influence for the structure of populations of larvae of mosquitoes Nnop^etes и Cu\ex {Р\р\ета, CuUcxdae). In experimental system «a predator - the victim» is established, that H. q\auca and Nnax influence number, age and genetic (on chromosomal level) structure of populations of larvae of malarial mosquitoes. The primary destruction of Cu\ex larvae is shown in comparison with mosquitoes of Nnop^etes larvae. The relationship between chromosomal variability and behavior of Nnop^etes larvae are discussed.
