CC BY
49
228 Clinical Medicine, Russian journal. 2017; 95(3)
_DOI http://dx.doi.org/10.18821/0023-2149-2017-95-3-228-232
Reviews and lectures
Удк 616.379-008.64-06:616.71-018.4]-053.9-07
Сергеева В.В.1, дымнова С.Е.2, Бобылев В.А.3
особенности минеральной Плотности костной ткани у больных сахарным диабетом пожилого возраста
'ФГБУ ДПО «Санкт-Петербургский институт усовершенствования врачей-экспертов» Минтруда РФ, Санкт-Петербург; 2СПб ГБУЗ «Клиническая городская больница № 46 Святой Евгении» (Лечебно-диагностический, реабилитационный и научный центр для жителей блокадного Ленинграда), Санкт-Петербург;
3ГБОУ ВВПО «Первый Московский государственный медицинский университет им. И.М. Сеченова» Минздрава России, 119991, Москва
В настоящее время наиболее значимой медико-социальной проблемой в России является сахарный диабет. Остеоар-тропатия, остеопения и остеопороз относятся к хроническим осложнениям сахарного диабета. Нет единого мнения о патогенетических механизмах развития изменений костной ткани при указанном заболевании. Представлен обзор литературы по обозначенной проблеме.
Ключевые слова: сахарный диабет; остеоартропатия; остеопения; остеопороз.
для цитирования: Сергеева В.В., Дымнова С.Е., Бобылев В.А. Особенности минеральной плотности костной ткани у больных сахарным диабетом пожилого возраста. Клин. мед. 2017; 95(3): 228-232. DOI http://dx.doi.org/10.18821/0023-2149-2017-95-3-228-232
для корреспонденции: Сергеева Вера Владимировна — д-р мед. наук, проф., зав. каф. терапии, МСЭ и реабилитации; e-mail: vеra.sergeeva.208@mail.ru
Sergeeva V.V.1, Dymnova S.E.2, Bobylev V.A.3
CHARACTERISTICS OF BONE MINERAL DENSITY IN ELDERLY PATIENTS WITH DIABETES MELLITUS 'St-Peterburg Institute of Advanced Training of Medical Experts, Sankt-Peterburg;
2St Eugeniya Clinical City Hospital No 46, Sankt-Peterburg;
3I.M. Sechenov First Moscow State Medical University, 119991, Moscow, Russia
Diabetes mellitus is a most important medical and social problem in Russia. Osteoarthropathy, osteopenia and osteoporosis are chronic complications of diabetes. There is no consensus on the pathogenetic mechanisms of development of changes of the bone tissue in this pathology. The present literature review outlines the problem.
K e y w o r d s: diabetes mellitus, osteoarthropathy, osteopenia, osteoporosis.
For citation: Sergeeva V.V., Dymnova S.E., Bobylev V.A. Characteristics of bone mineral density in elderly patients with diabetes mellitus. Klin. med. 2017; 95(3): 228-232. DOI http://dx.doi.org/10.18821/0023-2149-2017-95-3-228-232
For correspondence: Vera V. Sergeeva - MD, PhD, DSc, prof. head of Dpt. of Therapy, MSE and Rehabilitation; e-mail: vеra.sergeeva.208@mail.ru
Conflict of interests. The authors declare no conflict of interests. Acknowledgements. The study had no sponsorship .
Received 06.06.16 Accepted 21.06.16
Сахарный диабет (СД) в настоящее время является наиболее значимой медико-социальной проблемой во многих странах мира, в том числе и в России, и занимает третье место по распространенности среди тяжелых хронических заболеваний. Число больных СД в мире ежегодно увеличивается преимущественно за счет СД 2-го типа [1].
На сегодняшний день, по данным Международной диабетической федерации (IDF), в мире насчитывается 366 млн больных СД. В глобальном масштабе рост числа больных СД к 2025 г., согласно прогнозам IDF, составит 552 млн людей в возрасте от 20 до 79 лет.
Большая распространенность СД, а также развитие тяжелых необратимых осложнений в органах и системах, которые определяют качество жизни, а часто и жизненный прогноз для пациентов, придают этому заболеванию огромное медико-социальное значение. Это обусловливает пристальный интерес исследователей к всестороннему изучению этого заболевания. В последнее время в группу хронических осложнений СД все
чаще включают патологическое изменение костной ткани [1—4]. Убедительные данные свидетельствуют о том, что при СД имеется тенденция к уменьшению костной массы и изменению микроархитектоники костной ткани. Процесс, сопровождающийся снижением костной плотности, ведет к повышению риска переломов [5—8].
Выдвигаются разные гипотезы влияния СД на костную ткань, однако ясная картина пока не сформирована. До настоящего времени нет единого мнения о патогенетических механизмах развития диабетической остеопатии. Тем не менее многофакторную природу этого осложнения можно считать установленной.
Инсулин принимает непосредственное участие в процессах костеобразования. Известно, что инсулин стимулирует биосинтез белка, транспорт аминокислот, рост клеток в различных тканях, оказывает анаболическое влияние на метаболизм костной ткани и прямое стимулирующее действие на синтез коллагена и гиа-луроната. Инсулин усиливает всасывание аминокислот и кальция в кишечнике и включение их в костную
Клиническая медицина. 2017; 95(3)
РР! http://dx.doi.org/10.18821/0023-2149-2017-95-3-228-232
Обзоры и лекции
ткань, обеспечивает процесс дифференцировки остеобластов. Кроме того, он влияет на продукцию мощного стимулятора образования здоровой кости — инсули-ноподобного фактора роста-1. Установлена некоторая стабилизация костной массы у больных СД 1-го типа, находящихся на инсулинотерапии, обеспечивающей максимально возможную нормализацию уровня глюкозы в крови. Инсулин не влияет на костную резорбцию, но стимулирует синтез костной матрицы, вызывает пролиферации и репликации остеобластов и повышение клеточного ответа на паратгормон — один из важнейших гормонов, модулирующих нормальный рост кости, поэтому абсолютная или относительная инсулиновая недостаточность, проявляющаяся плохим метаболическим контролем, создает условия для формирования остеопении. Кроме того, у больных СД снижается тубулярная реабсорбция магния в почках, что ведет к снижению его уровня в плазме крови. Гипомаг-ниемия может ухудшать функцию околощитовидных желез. Зарегистрировано снижение уровня интактного паратгормона у больных СД, т. е. при СД существует относительный гипопаратиреоз, который коррелирует с длительностью СД и степенью гипергликемии [4, 9, 10]. Из-за нарушения выработки соматотропного гормона инсулиновая недостаточность приводит к образованию в организме больных СД атипичных мукополи-сахаридов с нарушением костного матрикса, поскольку именно соматотропный гормон отвечает за нормальную проницаемость мембран клеток для глюкозы и аминокислот, повышает пролиферативную активность фибробластов и создает оптимальные условия для своевременного формирования коллагеновой стромы и ее минерализации [2, 7, 9, 10].
Среди осложнений СД, оказывающих неблагоприятное воздействие на состояние костной ткани, определенную роль играет автономная дисфункция, часто сопутствующая соматической диабетической нейропа-тии (ДНП). Следствием вегетативной ДНП, которую можно охарактеризовать как аутосимпатэктомию, является обызвествление медии артерий (склероз Мен-кеберга). Указанное проявление вегетативной ДНП наблюдается у 25% больных СД и определяется рентгенологически, однако нередко ошибочно трактуется как облитерирующий атеросклероз. Автономная ДНП вызывает увеличение кровотока в поверхностных сосудах кожи — эти изменения являются следствием образования артериовенозных шунтов, по которым артериальная кровь, минуя капиллярную сеть, сбрасывается в венозное русло, что приводит к фактическому снижению капиллярного кровотока. Костная ткань из-за слабого развития микроциркуляторного русла менее адаптирована к условиям гипоксии и преобладанию анаэробного гликолиза, что приводит к ранним изменениям костей при СД, которые клинически проявляются раньше, чем поражения мягких тканей [11—15].
Таким образом, среди предполагаемых механизмов ускоренного развития остеопении большое значение
придают диабетическим поражениям мелких кровеносных сосудов — микроангиопатиям, ухудшающим кровоснабжение костей. Многочисленные исследования показывают взаимосвязь между выраженностью микроваскулярных осложнений и плотностью кости. Установлено, что у пациентов с ретинопатией, протеи-нурией и выраженной периферической нейропатией наблюдалось достоверное снижение минеральной плотности кости (МПК) по сравнению с таковой у больных без осложнений [15—18]. Похожие результаты были получены в исследовании T. Forst [23]. У больных СД 1-го типа с наличием периферической нейропатии отмечалось снижение МПК. В исследовании, проведенном в Австралии (The Blue Mountain Eye Study), выявлена связь между прогрессированием ретинопатии и переломами как при СД 1-го типа, так и при СД 2-го типа [22, 26].
Связь наличия и прогрессирования поздних осложнений СД со снижением МПК подчеркивает патогенетическую значимость длительной декомпенсации заболевания в развитии диабетической остеопатии. Вместе с тем, по мнению других исследователей, между выраженностью остеопатии и микрососудистыми осложнениями нет столь четкой взаимосвязи. Одни авторы выявляют корреляцию между этими процессами, а другие описывают случаи выраженной остеопении при отсутствии ангиопатии и альбуминурии. Это свидетельствует о различии патогенетических механизмов остеопатии от механизмов развития микроангиопатий и требует дальнейшей разработки [18—20].
Особо следует выделить возникновение нарушений МПК у части больных с диабетической нефропатией, при которой нарушается образование в почках активных форм витамина D. Последние регулируют обмен кальция, способствуя его всасыванию из кишечника и отложению в костях. Следовательно, при диабетической нефропатии может снижаться МПК и масса костной ткани, что приводит к развитию остеопатии [20, 21].
При гипергликемии повышается экскреция с мочой кальция и фосфора — еще один фактор риска развития диабетической остеопатии. Это явление отмечается у больных СД как 1-го, так и 2-го типа при некомпенсированном нарушении углеводного обмена, т. е. при неправильном лечении СД. Возможно, этот фактор является одним из основных факторов, способствующих учащению случаев остеопатии при СД [4]. При этом в сыворотке крови регистрируется сниженный или субнормальный уровень общего и ионизированного кальция. Вместе с тем сведения о состоянии фосфорно-кальцие-вого обмена и кальцийрегулирующих гормонов при СД разноречивы и базируются на небольшом клиническом материале. Практически отсутствуют представления о характере ранних специфических изменений в скелете, определяющих их факторах и способах их коррекции.
Единого мнения о скорости снижения МПК при СД также нет. Некоторые ученые считают, что она максимально снижается в первые 5 лет, а далее остается по-
стоянной. Вместе с тем имеются и противоположные данные [18, 22—25]. Показано, что нарушение функции B-клеток, повышение показателей гликемии, глюко-зурии, гликированного гемоглобина коррелируют со снижением минеральных компонентов кости. Имеются указания на корреляцию частоты диабетической остео-артропатии и наличия микро- и макроангиопатий, ней-ропатий [14—16, 18, 27—29].
Крайним проявлением описанных выше процессов является остеопороз. В последние годы эндокринологи обратили особое внимание на распространенность остеопороза у больных СД и назвали остеопороз недооцененным осложнением СД или незамеченной болезнью при СД.
Остеопороз — системное заболевание скелета, характеризующееся уменьшением массы кости в единице объема и нарушением микроархитектоники костной ткани, что приводит к увеличению хрупкости костей и высокому риску их переломов. Это определение сформулировано на международных конференциях по остеопорозу в Копенгагене (1990 г.) и Гонконге (1993 г.) и является в настоящее время общепринятым. Остеопороз — одно из наиболее распространенных метаболических заболеваний скелета, частота которого повышается с возрастом. Согласно данным ВОЗ, проблемы остеопороза как причины инвалидизации и смертности больных от переломов костей занимают четвертое место среди неинфекционных заболеваний, уступая болезням сердечно-сосудистой системы, онкологическим заболеваниям и СД [1—4]. При переломе шейки бедренной кости смертность в течение первых 6 мес после перелома составляет 25—30%. Только 20—50% пациентов могут вернуться к прежнему уровню подвижности, остальные не в состоянии обходиться без посторонней помощи [5, 14, 16].
Из-за высокой распространенности больных СД указанная проблема касается большой части населения, учитывая что поражение костно-суставной системы при СД наблюдается достаточно часто (до 77,8% случаев), распространенность диабетической остеоар-тропатии колеблется от 0,7 до 6,8%. Поражение костно-суставной системы развивается, как правило, через 6—10 лет после начала заболевания и чаще встречается при лабильном течении СД. Остеопения и как следствие остеопороз при СД являются нередким, но не всегда диагностированным осложнением [9, 10]. Изменения костной массы встречаются у 18—54% больных СД 1-го типа и 20—60% больных СД 2-го типа [7, 8]. Суммарный процент остеопороза при СД среди всех вторичных остеопорозов составляет от 6 до 10% [15]. Впервые о снижении МПК у детей с СД 1-го типа сообщили в 1976 г. M. Levin и соавт. [24]: результаты денситометрической оценки области предплечья свидетельствовали о снижении МПК практически у 50% пациентов. Далее сообщалось о снижении минеральной плотности преимущественно трабекулярной ткани у подростков с СД [3]. В дальнейшем в различных ис-
Clinical Medicine, Russian journal. 2017; 95(3) DOI http://dx.doi.org/10.18821/0023-2149-2017-95-3-228-232
Reviews and lectures
следованиях показано достоверное снижение МПК на 20—50% у больных СД 1-го типа по сравнению с пациентами без СД [5, 6, 9]. У пациентов с СД 2-го типа данные о состоянии МПК противоречивы.
Остеопороз называют безмолвной эпидемией, поскольку ранние изменения костей, как правило, никак не дают о себе знать вплоть до появления переломов.
Данные о риске переломов позвоночника и шейки бедренной кости при СД 2-го типа имеют неоднозначный характер. Большинство исследований, касающихся женщин с СД 2-го типа, свидетельствует о повышении риска переломов шейки бедренной кости в целом и о двукратном повышении у женщин в менопаузе [17, 19—21]. Так, в США у женщин старше 50 лет с СД 1-го типа относительный риск переломов шейки бедренной кости в 7 раз и более превышает таковой у женщин без СД. У женщин с СД 2-го типа в период менопаузы риск переломов шейки бедренной кости почти в 2 раза выше, чем у женщин, которые не страдают СД. Многочисленные исследования доказали, что потеря костной массы наблюдается чаще и выражена больше при СД 1-го типа, чем при СД 2-го типа [15—20, 31—33].
Отягощенной является ситуация, когда СД сочетается с возрастными изменениями костно-суставной системы. Данные об этом состоянии ограничиваются в основном исследованиями, проведенными с участием женщин, достигших возраста наступления менопаузы. В то же время в наибольшей степени от остеопороза страдают женщины более старшего возраста. К 70 годам переломы позвонков обнаруживаются у 25% женщин, к 80 годам этот показатель приближается к 59%. Более 90% переломов шейки бедренной кости приходится на людей старше 70 лет, и к 90 годам риск такого перелома у женщин составляет 30%. Подходы к диагностике и лечению остеопороза у женщин пожилого и старческого возраста остаются такими же, как и у женщин в возрасте наступления менопаузы или в первые годы после нее, и вопросом об адекватности таких подходов у женщин пожилого и старческого возраста заинтересовались лишь недавно [10, 18, 22].
Учащение переломов костей (позвонки, шейка бедренной кости, лучевая кость, предплечье и др.) при со -четании СД и остеопороза связано также с увеличением случаев падения этих больных. К факторам риска, приводящим к падениям, относят эпизоды выраженного снижения уровня глюкозы в крови (гипогликемия); нарушение равновесия в связи с поражением нижних конечностей при диабетической периферической ней-ропатии и/или синдроме диабетической стопы; резкое снижение артериального давления при сердечно-сосудистой форме диабетической автономной нейропатии; ухудшение зрения в связи с диабетическим поражением глаз — ретинопатией и/или катарактой [17, 26].
В группах риска развития остеопороза у больных СД большое значение имеет проведение профилактических мероприятий, направленных на снижение риска переломов. Профилактика включает полноценное пи-
Клиническая медицина. 2017; 95(3)
DOI http://dx.doi.org/10.18821/0023-2149-2017-95-3-228-232
Обзоры и лекции
тание и употребление препаратов кальция и витамина D. Регулярная физическая нагрузка необходима для нормального костного ремоделирования и поддержания мышечного баланса, что помогает снизить риск падения. Кроме того, физическая активность оказывает благоприятное влияние на уровень гликемии и позволяет контролировать массу тела. Важно информировать пациента о наличии доказательств в отношении вреда курения в развитии патологических изменений костно-мышечной системы при СД [1, 2, 29].
Профилактика падений, имеющая важнейшее значение, направлена на устранение факторов риска падения, специфичных для СД: адекватная компенсация углеводного обмена в целях снижения риска развития и прогрессирования поздних осложнений, предотвращение возникновения гипогликемии, укрепление мышечной силы для создания мышечного корсета, использование бедренных протекторов [30].
Имеется ряд особенностей в лечении остеопороза у больных СД: это, прежде всего наличие клинических и терминальных стадий диабетической нефропатии, а также гастроинтестинальной формы автономной ней-ропатии, при которых наблюдается выраженное нарушение фосфорно-кальциевого обмена, что требует более тщательного подбора и мониторирования доз препаратов.
Таким образом, остеопороз при СД является нередким, но не всегда диагностированным осложнением. Продолжительность и компенсация СД оказались одним из самых серьезных факторов, определяющих показатели МПК у этой группы больных. Есть данные о повышении костной резорбции на фоне СД, однако все эти данные получены при исследовании преимущественно у пациентов с СД 1-го типа. Чрезвычайно мало работ, посвященных указанной проблеме при СД 2-го типа, и остается малоизученным вопрос о влиянии СД 2-го типа на развитие нарушений костно-суставной системы [31—33].
Изменения костной ткани при СД 2-го типа имеют неоднозначный характер, что требует дальнейших исследований по оценке количественных и качественных показателей прочности костной ткани и риска переломов у указанной категории больных. Возможность развития малообратимых нарушений костной ткани при СД обусловливает необходимость решения вопроса о ранней диагностике изменения костной ткани и поиска эффективных методов лечения.
Стремительное совершенствование и внедрение в клиническую практику передовых медицинских и компьютерных технологий открыло новые диагностические возможности и как следствие повышенный научный интерес к проблемам метаболизма костной ткани при СД. Применение новых высокотехнологичных методов диагностики состояния костно-мышечной системы позволит выявлять ранние патологические изменения, когда проведение комплексных профилактических мероприятий будет наиболее эффективным
для снижения риска переломов и улучшения качества жизни больных СД.
Конфликт интересов. Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов. Финансирование. Отсутствует.
ЛИТЕРАТУРА
1. Аметов А.С., Доскина Е.В. Заболевания эндокринной системы и остеопороз. Русский медицинский журнал. 2004; (17): 1130—6.
2. Аникин С.Г. Ретроспективное исследование факторов риска переломов шейки бедра у женщин. Остеопороз и остеопатии. 2001; (1): 2—5.
3. Беневоленская Л.И., Лесняк О.М. Остеопороз: диагностика, профилактика и лечение: Клинические рекомендации Российской ассоциации по остеопорозу. М.: ГЭОТАР-Медиа; 2010.
4. Белых О.А., Кочеткова Е.А., Гельцер Б.И. Состояние кальций-фосфорного обмена у больных сахарным диабетом 1-го типа. Остеопороз и остеопатии. 2005; (1): 12—5.
5. Беневоленская Л.И. Проблема остеопороза в современной медицине. Consilium medicum. 2004; 6(2): 26—29.
6. Вартанян К.Ф. Клинико-диагностические аспекты остеопатии при сахарном диабете/ Российские медицинские вести. 2005; (3): 39—46.
7. Вербовая Н.И., Косарева О.В. Минеральная плотность костной ткани и ее метаболизм при сахарном диабете 2-го типа у больных старших возрастных групп. Клиническая геронтология. 2003; 9(4): 18—22.
8. Григорян О.Р., Чернова Т.О., Анциферов М.Б. Частота остео-пении и динамики костной резорбции у женщин, больных сахарным диабетом 2-го типа, в период менопаузы. Остеопороз и остеопатии. 2004; (2): 27—30.
9. Дедов И.И., Рожинская Л.Я., Марова Е.И. Первичный и вторичный остеопороз: патогенез, диагностика, принципы профилактики и лечения: Методическое пособие для врачей. М.; 2002.
10. Дедов И.И., Чернова Т.О., Григорян О.Р., Игнатков В.Я. Костная денситометрия в диагностике и мониторинге остеопатий. Осте-опороз и остеопатии. 2000; (3): 16—9.
11. Ершова О.Б., Семенова О.В. Социальные последствия остеопо-роза и качество жизни больных. Возможности профилактики. Медицина. Качество жизни. Болезни костно-мышечной системы. 2003; (3): 46—8.
12. Ершова О.Б., Белова К.Ю., Назарова А.В. Факторы риска остео-пороза и переломов. Остеопороз и остеопатии. 2009; (1): 33— 7.
13. Ермакова И.П., Пронченко И.А. Современные биохимические маркеры в диагностике остеопороза. Остеопороз и остеопатии. 2003; (1): 24—7.
14. Косульникова Е.Н., Пушкова Е.С. Влияние осложненного се-нильного остеопороза на качество жизни пожилых людей. Остеопороз и остеопатия. 2001; (1): 5—11.
15. Молитвословова Н.А., Галстиан Г.Р. Остеопороз и сахарный диабет: современный взгляд на проблему. Остеопороз и остеопатии. 2013; 16(1): 11—4.
16. Мкртумян А.М. Оценка состояния костной ткани у больных сахарным диабетом. Остеопороз и остеопатии. 2008; (1): 27—30.
17. Некрасова М.Р. Предикторы развития остеопении при сахарном диабете 1-го типа. Сахарный диабет. 2006; (1): 58—61.
18. Рожинская Л.Я. Системный остеопороз: Практическое руководство. М.; 2000.
19. Kanis J.A. et al. European Guidance of the Diagnosis and Management of Osteoporosis in Postmenopausal Women. N. Engl. J. Med. 2003; 314: 496—8.
20. Kanis J.A., Johnell O., De Laet C. et al. A meta-analysis of previous fracture and subsequent fracture risk. Bone. 2004; 35: 375—82.
21. Yadlapalli N.G., Vaishnav A., Sheehan P. Conservative management of diabetic foot ulcers complicated by osteomyelitis . Wounds. 2002; 14(1): 31—5.
22. Rix M., Andreassen H., Eskilsen P. Impact of peripheral neuropathy on bone density in patients with type 1 diabetes. Diabet. Care. 1999; 22: 827—31.
23. Forst T. et al. Peripheral osteopenia in adult patients with insulin-dependent diabetes mellitus . Diabet Med. 1995; 12: 874—9.
24. Levin M.E. Boisseau V.C., Avoili L.V. Effects of diabetes mellitus on bone mass in juvenile and adult-onset diabetes . N. Engl. J. Med. 1976; 294: 241—5.
25. Barret-Connor E. Holbrook T.L. Sex differences in osteoporosis in older adults with non-insulin-dependent diabetes mellitus . J.A.M.A . 1992; 268: 3333—7.
26. Ivers R.Q. et al. Diabetes and risk of fracture: the Blue Montains Eye Study. Diabet. Care. 2001; 24: 1198—203.
27. Hamilton E.J., Rakic V., Davis W.A., Chubb S.A., Kamber N., Prince R .L . , Davis T. M . Prevalence and predictors of osteopenia and osteoporosis in adults with type 1 diabetes. Diabet. Med. 2009; 26(1):
45—52. DOI: 10.1111/j.1464- 5491.2008.02608.x.
28. Yamaguchi T., Kanazawa I., Yamamoto M., Kurioka S., Yama-uchi M., Yano S., Sugimoto T. Associations between components of the metabolic syndrome versus bone mineral density and vertebral fractures in patients with type 2 diabetes. Bone. 2009; 45(2): 174—9. DOI: 10.1016/j.bone.2009.05.003.
29. Yaturu S., Humphrey S., Landry C., Jain S.K. Decreased bone mineral density in men with metabolic syndrome alone and with type 2 diabetes . Med. Sci. Monit. 2009; 15(1): CR5—9.
30. Schwartz A.V., Sellmeyer D.E., Ensrud K.E., Cauley J.A., Tabor H.K., Schreiner P.J. et al. Study of Osteoporotic Features Research Group. Older women with diabetes have an increased risk of fracture: a prospective study. J. Clin. Endocrinol. Metab. 2001; 86(1): 32—8.
31. Campos Pastor M.M., Lopez-Ibarra P.J., Escobar-Jimenez F., Serrano Pardo M.D., Garcia-Cervigon A.G. Intensive insulin therapy and bone mineral density in type 1 diabetes mellitus: a prospective study. OsteoporosInt. 2000; 11(5): 455—9.
32. Brown S.A., Sharpless J.L. Osteoporosis: an under-appreciated complication of diabetes . Clin. Diabet. 2004; 22: 10—20.
33. Adami S. Bone health in diabetes: considerations for clinical management . Curr. Med. Res. Opin. 2009; 25(5): 1057—72.
REFERENCES
1. Ametov A.S., Doskina E.V. Diseases of the endocrine system and osteoporosis. Russkij medicinskij zhurnal. 2004; (17): 1130-6. (in Russian)
2. Anikin S.G. A retrospective study of risk factors for hip fractures in women. Osteoporoz i osteopatii. 2001; 1: 2-5. (in Russian)
3. Benevolenskaya L.I., Lesnyak O.M. Osteoporosis: diagnosis, prevention and treatment: Clinical guidelines of the Russian Association on osteoporosis. M.: GEOTAR-Media, 2010. (in Russian)
4. Belyh O.A., Kochetkova E.A., Gel'cer B.I. State of calcium-phosphorus metabolism in patients with diabetes mellitus 1st type. Osteo-poroz i osteopatii. 2005; 1:12-5. (in Russian)
5. Benevolenskaya L.I. The problem of osteoporosis in modern medicine Consilium medicum. 2004; 6(2): 26-9. (in Russian)
6. Vartanyan K.F. Clinical and diagnostic aspects of osteopathy in diabetes mellitus Rossijskie medicinskie vesti. 2005; 3: 39-46. (in Russian)
7. Verbovaya N.I., Kosareva O.V. Mineral density of bone tissue and its metabolism in diabetes mellitus 2 type patients of older age groups. Klinicheskayagerontologiya. 2003; 9(4): 18-22. (in Russian)
8. Grigoryan O.R., CHernova T.O., Anciferov M.B. The frequency of osteopenia and the dynamics of bone resorption in women with diabetes of the 2nd type in the menopause. Osteoporoz i osteopatii. 2004;( 2): 27-30. (in Russian)
9. Dedov I.I., Rozhinskaya L.Ya., Marova E.I. Primary and secondary osteoporosis: pathogenesis, diagnosis, prevention, and treatment: A manual for physicians. Moscow, 2002. (in Russian)
10. Dedov I.I., CHernova T.O., Grigoryan O.R., Ignatkov V.YA. Bone densitometry in the diagnosis and monitoring of osteopathy Osteo-poroz i osteopatii. 2000; (3): 16-9. (in Russian)
11. Ershova O.B., Semenova O.V. Social consequences of osteoporosis and the quality of life of patients . Possibilities of prevention . Medicina. Kachestvo zhizni. Bolezni kostno-myshechnoj sistemy. 2003;(3):
46-8. (in Russian)
Clinical Medicine, Russian journal. 2017; 95(3) DOI http://dx.doi.org/10.18821/0023-2149-2017-95-3-228-232
Reviews and lectures
12. Ershova O.B., Belova K.YU., Nazarova A.V. Risk factors of osteoporosis and fractures Osteoporoz i osteopatii. 2009; (1): 33-7. (in Russian)
13. Ermakova I.P., Pronchenko I.A. Modern biochemical markers in the diagnosis of osteoporosis . Osteoporoz i osteopatii. 2003; (1): 24-7. (in Russian)
14. Kosul'nikova E.N., Pushkova E.S. The influence of complicated senile osteoporosis on quality of life of older people Osteoproz i os-teopatiya. 2001; (1): 5-11. (in Russian)
15. Molitvoslovova N.A., Galstian G.R. Osteoporosis and diabetes: a modern view on the problem . Osteoporoz i osteopatii. 2012; 16(1): 11-4. (in Russian)
16. Mkrtumyan A.M. Assessment of the status of bone tissue in patients with diabetes mellitus Osteoporoz i osteopatii. 2008; (1): 27-30. (in Russian)
17. Nekrasova M.R. Predictors of osteopenia in diabetes mellitus of the 1st type. Saharnyj diabet. 2006; (1): 58-61. (in Russian)
18. Rozhinskaya L.YA. Systemic osteoporosis: a Practical guide. Moscow, 2000. (in Russian)
19. Kanis J.A. et al. European Guidance of the Diagnosis and Management of Osteoporosis in Postmenopausal Women. N. Engl. J. Med. 2003; 314: 496—8.
20. Kanis J.A., Johnell O., De Laet C. et al. A meta-analysis of previous fracture and subsequent fracture risk . Bone. 2004; 35: 375—82.
21. Yadlapalli N.G., Vaishnav A., Sheehan P. Conservative management of diabetic foot ulcers complicated by osteomyelitis . Wounds. 2002; 14(1): 31—5.
22. Rix M., Andreassen H., Eskilsen P. Impact of peripheral neuropathy on bone density in patients with type 1 diabetes. Diabet. Care. 1999; 22: 827—31.
23. Forst T. et al. Peripheral osteopenia in adult patients with insulin-dependent diabetes mellitus . Diabet Med. 1995; 12: 874—9.
24. Levin M.E. Boisseau V.C., Avoili L.V. Effects of diabetes mellitus on bone mass in juvenile and adult-onset diabetes . N. Engl. J. Med. 1976; 294: 241—5.
25. Barret-Connor E. Holbrook T.L. Sex differences in osteoporosis in older adults with non-insulin-dependent diabetes mellitus . J.A.M.A . 1992; 268: 3333—7.
26. Ivers R.Q. et al. Diabetes and risk of fracture: the Blue Montains Eye Study. Diabet. Care. 2001; 24: 1198—203.
27. Hamilton E.J., Rakic V., Davis W.A., Chubb S.A., Kamber N., Prince R . L . , Davis T. M . Prevalence and predictors of osteopenia and osteoporosis in adults with type 1 diabetes. Diabet. Med. 2009; 26(1): 45—52. DOI: 10.1111/j.1464- 5491.2008.02608.x.
28. Yamaguchi T., Kanazawa I., Yamamoto M., Kurioka S., Yamau-chi M., Yano S., Sugimoto T. Associations between components of the metabolic syndrome versus bone mineral density and vertebral fractures in patients with type 2 diabetes. Bone. 2009; 45(2): 174—9. DOI: 10.1016/j.bone.2009.05.003.
29. Yaturu S., Humphrey S., Landry C., Jain S.K. Decreased bone mineral density in men with metabolic syndrome alone and with type 2 diabetes . Med. Sci. Monit. 2009; 15(1): CR5—9.
30. Schwartz A.V., Sellmeyer D.E., Ensrud K.E., Cauley J.A., Tabor H.K., Schreiner P.J. et al. Study of Osteoporotic Features Research Group. Older women with diabetes have an increased risk of fracture: a prospective study. J. Clin. Endocrinol. Metab. 2001; 86(1): 32—8.
31. Campos Pastor M.M., Lopez-Ibarra P. J., Escobar-Jimenez F., Serrano Pardo M.D., Garcia-Cervigon A.G. Intensive insulin therapy and bone mineral density in type 1 diabetes mellitus: a prospective study. Osteoporos Int. 2000; 11(5): 455—9.
32. Brown S.A., Sharpless J.L. Osteoporosis: an under-appreciated complication of diabetes. Clin. Diabet. 2004; 22: 10—20.
33. Adami S. Bone health in diabetes: considerations for clinical management. Curr. Med. Res. Opin. 2009; 25(5): 1057—72.
Поступила 06.06.16 Принята в печать 21.06.16
