CC BY
79
УДК 574.22
ОСОБЕННОСТИ БИОЛОГИИ И ЭКОЛОГИИ МЕРМИТИД (MERMITHIDA, NEMATODA) - ПОЛОСТНЫХ ПАРАЗИТОВ БЕСПОЗВОНОЧНЫХ ЖИВОТНЫХ
доктор биологических наук, профессор, профессор кафедры экологии, защиты леса
и лесного охотоведения Н. А. Харченко ФГБОУ ВПО «Воронежская государственная лесотехническая академия»
Как полостные паразиты мермитиды массово обнаруживаются в представителях 15 отрядов насекомых (Insecta), что по-
служило основанием отнести их к группе энтомогельминтов (рис. 1).
Мермитиды также паразитируют в моллюсках (Mollusca), ракообразных (Crustacea), паукообразных (Arachnida), многоножках (Myriapoda). Чаще всего они встречаются на видах, способных давать периодические вспышки массового размножения, образующих различного уровня локализации с высокой плотностью особей. Таким образом, можно утверждать, что паразитизм мермитид возможен на представи-
телях многих групп беспозвоночных животных, обитающих в водотоках и водоёмах, в почве и даже на поверхности растений.
Обладая высокими интенсивностью и экстенсивностью заражения хозяев, безусловной патогенностью эти паразитические черви играют нередко решающую роль в естественном подавлении численности многих видов вредных насекомых. Обра-
щает на себя внимание успешное освоение мермитидами новых хозяев. В качестве примера можно привести массовое заражение мермитидами в ряде мест такого интродуцента как колорадский жук, пара-зитофауна которого за пределами его естественного ареала остается всё еще бедной, и борьба с этим вредителем ограничивается преимущественно применением химических препаратов.
Исходя из сказанного, возможность целенаправленного использования мерми-тид для целей биологической борьбы с вредными насекомыми вполне реальна.
География мермитид чрезвычайно широкая. Факты заражения ими беспозвоночных известны в пределах практически всех биофилотических царств и областей суши. Обязательным условием существования свободно живущих стадий мермитид является достаточная влажность. Области с повышенным количеством осадков, пойменные местообитания наиболее благоприятны для существования этих паразитов. Биотопическое распространение их характеризуется выраженной очаговостью.
Помимо большого практического значения, мермитиды привлекательны и как объект исследования: внекишечное питание; огромный спектр хозяев, населяющих самые разнообразные местообитания; выраженная партнмальность (три последовательные фазы развития - препаразитиче-ская, паразитическая, постпаразитическая); сочетание полового и партеногенетическо-го размножения; экологическое регулирование пола (изменение пола особей в зависимости от питания); различные способы проникновения в хозяина (перкутанный,
пероральный и др.); выраженный половой диморфизм по размерам тела (самцы существенно мельче самок, что свидетельствует о постоянной тенденции к измельчению этих видов r процессе эволюции); чёткое разделение жизненных функций по фазам и стадиям развития; способность половозрелых особей к полному использованию резервов и тканей собственного тела в процессе спаривания, при развитии половых продуктов и откладке яиц; ограниченные локомоторные возможности и способы пространственного расселения, а также ряд других особенностей онтогенеза, поведения, экологии придают им своеобразные черты развития. Всё перечисленное, а также обнаружение в каменноугольных отложениях эоцена ископаемого жука с выходящей из ануса мермитидой, указывает на принадлежность мермитид к одним из первых массовых паразитов насекомых на земле (рис. 2).
Мермитиды рассматриваются нами в системе аденофорей в качестве самостоятельного отряда. Предлагаемая система данной группы нематод выглядит следующим образом: отряд Mermithida Art. et Khar. 1977; надсемейство Mermithidea Wii-ker, 1934; семейства Mermithidae Braun и Paramermithidae Art., 1971. Попытки объединения родов мермитид (Рубцов, 19784 Артюховский, 1990; Гафуров, 1997) считаем необоснованными, и, как показывает кластерный анализ, их по совокупности морфо-анатомических признаков половозрелых особей, просто не реальным.
Киотопически мермитиды тяготеют в целом к достаточно влажным местообитаниям, но по морфологическим адаптациям
Рис. 2. Ископаемые формы энтомонематод: 1 - Heydonius antiques; 2-3 - Heylonus matutinus; 4 - Vetus pristinus; 5 - Vetus capil-laceus; 6 - Oligoplectus succini; 7-8 - Vetus duisburgi. no Taylor'y, 1935
их всё же можно с достаточным основанием разделить на «почвенных» и «водных».
Почвенные мермитиды, в свою очередь, делятся на две равновеликие (по числу родов) группы: первая половина из них в свободном состоянии связана с почвами суходолов; вторая с временными водоёмами и заливными пойменными лугами.
Водные мермитиды в свободном состоянии образуют более однородную группу: 90,5 % из них в своём развитии связаны с водной средой и 9,5 % - с пересыхающими водоёмами и заливными пойменными лугами.
Морфологически почвенные и водные виды мермитид отличаются между собой преимущественно местом расположения амфид (боковые органы на переднем конце тела), выполняющих функцию хе-морецепции (рис. 3-4).
Из общих закономерностей, характе-
ризующих уровни этого органа хеморе-цепции можно выделить следующее:
1. Почвенные виды мермитид имеют, как правило, относительно более мелкие размеры амфидов со щелевидными или поровидными наружными отверстиями. Гетеротопическое перемещение амфидов адаптация, обеспечивающая перемещение мермитид в ограниченном пространстве почвы. Мелкие самцы почвенных видов мермитид, по сравнению со значительно более крупными самками, отличаются заметно более крупными амфидами, что даёт им преимущество при составлении брачных пар. Активное использование хеморе-цепции, видимо, ограничивается пределами многовидовых клубков мермитид, составление которых в условиях почвы является безусловным рефлексом и осуществляется в процессе вертикальных миграций.
2. Самцы мермитид из временных
10 II (2
Рис. 3. Местоположение и форма амфид у почвенных видов мермитид: А. Расположение ам-фид выше круга головных бугров (1- Allomermis trichotopson, Steiner, 1925; 2 - Thaumamer-mis cosgrovei, Poinar, 198I; 3 - Artyukhovskimermis khartschenkovi, Popov, 198I); Б. Расположение амфид в кругу головных бугров (4 - Melolontinimermis sp.; 5 - Amphibiomermis sp.; 6 - Art. longispicula, Popov, 1978); B. Расположение амфид ниже круга головных папилл (7 - Hexamermis albicans, Sieb, I848; 8 - llexamermis stepposis Art. et Khar., 1965; 9 - Terromer-mis sp); Г. Расположение амфид у шейной перетяжки (10 - F.urymermis krasnitsky, Art et Khar., 1965; 11 - Psammomermis pologenzevi, Popov, 1978; Commanimcrmts sp)
водоемов и водотоков также имеют тенденцию к увеличению амфидов по сравнению с самками, но уже не так выраженную, как у предыдущей группы. Расположены амфиды обычно непосредственно под кругом головных бугров (папилл).
3. Высокая подвижность половозрелых особей в водной среде требует иной, более быстрой реакции на химические
стимулы. К тому же в этом случае подвижны не только мермитиды, но и среда. В связи с этим формируются значительно более крупные амфиды, обычно бочонко-видные, бокало - или чашеобразные, т.е. имеющие широкое овальное наружное отверстие расположены они, как правило, у шейной перетяжки, но не выше круга головных бугров. По размерам амфиды чаще
7 8
Рис. 4. Форма и расположение амфид у водных видов мермитид: 1 - Mesomermis Formosa, Comart, 1961; 2 - Ainphidomermis tenuis llagmeicr, 1912; 3 - Amphidomermis tenuis llagmeicr,
1912 (вид сбоку); 4 - Mesomermis bitruncata Coman, 1961; 5 - Spiculimermis acuta, Coman, 1961; 6 - Abathymcrmis arenaria, Coman, 1961; 7 - Gastromermis serbtini, Coman, 1961; 8 - Hy-drornermis dacica, Coman, 1961; 9 - Capitomermis crassiderma, Rubzov, 1978; 10 - Phreatomen-nis bihiriea, Coman, 1961; 11 - Quadrinicrmis coramnica, Coman, 1961; 12 - Isomermis hcrcu-lancnsis, Coman, 1961; 13 - Limnomcrmis borcalis, Stctncr, 1932; 14 - Pseudomermis aorisla, Stciner, 1919; 15 - Strclkovimermis viridipenis, Coman, 1961
равновеликие у самцов и самок, по возможно и преобладание самок по этому признаку. Следовательно, самцы и самки водных видов с одинаковой энергией уча-
ствуют в составлении брачных пар.
Таким образом, местоположение амфи-дов и их расстояние от латеральных папилл, относительные размеры, форма, характер на-
ружного отверстия - характерные признаки родов мермитид. Относить их к видовым признакам неправомерно, так как они имеют явную адаптивную направленность.
Для представителей надсемейства Mermithoidea свойственен денударный, или закрытый, тип линьки, характеризующийся первой линькой в яйцевых оболочках. Первой линькой заканчивается эмбриональное развитие и знаменуется переход в новую
среду (в открытую внешнюю среду или в хозяина). Вторая линька предшествует началу питания и роста в хозяине. Третья линька (без сбрасывания чехлика) завершает питание в хозяине и подготавливает выход паразита в открытую внешнюю среду. Четвертой линькой (со сбрасыванием одновременно двух чехликов) заканчивается личиночное развитие превращением личинки - 4 в молодую половозрелую особь (рис. 5).
Рис. 5. Схема линек Н. albicans: а - яйцо со сформированным эмбрионом до первой линьки (л - 1 - личинка первого возраста); б - отрождение инвазионной личинки из яйца (л - 2 личинка второго возраста, к - I кутикула личинки первого возраста); в - задний конец тела растущей паразитической личинки третьего возраста (к - II кутикула личинки второго возраста); г - передний конец тела молодого самца внутри личиночных кутикул (к - III - кутикула личинки третьего возраста, к - IV - кутикула личинки четвёртого возраста); д -задний конец тела молодого самца внутри личиночных кутикул (к - III - кутикула личинки третьего возраста, к - IV - кутикула личинки четвертого возраста)
В развитии мермитид выделяются три фазы, включающие восемь морфо-физиологических стадий: препаразитиче-
ская (яйцо; личинки - 1, 2), паразитическая (личинка - 3) и постпаразитическая (личинка - 4; половозрелые особи молодые,
средневозрастные, старые). Такое деление учитывает как качественные этапы в развитии мермитид, так и обязательную смену среды обитания и является единым для всей этой группы паразитов.
Дробление яиц мермитид относится к билатеральному типу, полное, неравномерное; для абсолютно большей части исследованных видов характерен промежуточный тип начального дробления, отмеченный у многих представителей отряда Phabditida. Темп эмбрионального развития всецело зависит от температуры среды, в которой оно протекает. Сумма эффективных температур высшего своего предела достигает у видов, паразитирующих в наземных и почвенных беспозвоночных; у паразитов из водных беспозвоночных она значительно ниже.
Мермитиды относятся к безусловным, стационарным, партимальным паразитам, причем занимают они крайнее положение в последней по классификации Скрябина и Шульца (1940) третьей группе гельминтов, у которых «во внешней среде могут развиваться как личиночные, так и имагинальные поколения». Это, скорее, даже особая, четвертая группа партималь-ных гельминтов, развитие которых протекает преимущественно во внешней среде с часто весьма короткой по времени стадией паразитической личинки - 3. Онтогенетическое развитие мермитид, как и у многих других зоопаразитических нематод, принадлежит к типу геогельминта.
Мермитиды относятся к группе паразитических животных, сохранивших исходный способ реализации пола, при котором моментом, определяющим пол особей, яв-
ляются варьирующие условия среды. Пол мермитид определяется, главным образом, условиями питания и, в связи с этим, находится в зависимости от интенсивности заражения хозяев и их размеров. Единичное заражение крупных особей хозяев приводит, как правило, к образованию исключительно самок паразитов; случаи более интенсивной инвазии дают обычно только самцов.
Переменное соотношение полов, флюктуирующее от поколения к поколению, является одной из основных характерных особенностей организации мерми-тид, обеспечивающее быстрое восстановление численности особей их вслед за динамикой численности хозяев.
В популяциях мермитид складывается весьма сложный и исключительно своеобразный состав возрастных групп, который формулируется как состав различных возрастных групп из особей более чем одного поколения. Следовательно, во время репродуктивного периода о популяциях резко повышается возможность генетического перемешивания различных поколений, что весьма важно для мермитид с присущей им организацией с малой подвижностью.
Наряду с бисексуальным, у мермитид встречается и партено-генетический способ размножения (циклический партеногенез и константный телитокический партеногенез). Коэффициент размножения таких видов возрастает, по крайнее мере, вдвое.
Половой диморфизм у мермитид проявляется в различной длине тела, размерах амфидов, форме передних концов тела и их диаметре на уровне головных бугров (рис. 6).
tiOKi Pûl.ifl (il Art I'liS
Рис. 6. Вариации формы переднего конца тела у самцов и самок различных видов мермитид
Выражен половой диморфизм у представителей различных экологических групп неодинаково, наибольшей глубины различия в строении ряда органов самцов и самок достигли у видов, паразитирующих в суходольных насекомых; у паразитов водных беспозвоночных половой диморфизм проявляется слабее. Мермитиды на данном этапе эволюции проявляют общую тенденцию к уменьшению размеров зела. Крупные виды из суходольных местообитаний филогенетически древнее мелких видов из водных местообитаний, последние относятся к вторично-водным организмам.
Важнейшей особенностью экологии мермитид, определяющей многие моменты биологии, организации и структуры популяций группы, следует считать смешение
ниш различных видов. Зона интрогрессии у них обширна и постоянна, таким образом, виды мермитид существуют в условиях полной симпатричности. Сохранение видов в условиях полной симпатричности свидетельствует о весьма надежных изолирующих механизмах, удерживающих гибридизацию примерно на одном (незначительном) уровне.
В основе репродуктивной изоляции мермитид лежат этологические механизмы. Процесс образования брачных клубков состоит из двух этапов: составление смешанных клубков (особи различных видов) и распада их на видоспецифичные. Опознавание противоположного пола особями одного вида осуществляется при помощи контактной хеморецепции. Брачные клу-
бки составляют практически все особи, способные к активному передвижению. Благодаря эколого-морфологическим и биологическим особенностям, процесс образования брачных пар и клубков, а также его активность у различных видов мерми-тид неодинаковы, оценка данного этологи-ческого механизма репродуктивной изоляции убеждает в том, что разрушается он нелегко и не часто.
Механическая преграда является последней в ряду докопуляционных изолирующих механизмов. В ее основе лежит несоответствие у различных видов строения копулятивных органов.
В настоящее время значение механической изоляции многими авторами не признается (Майр, 1968). Считают, что любое изменение в генетической конституции вида может привести к изменению строения половых органов. «Будучи внутренними структурами, эти органы менее подвержены корректирующему действию естественного отбора, нежели внешние фенотипические признаки, при условии, что их главная функция - перенос гамет -не нарушается» (Майр, 1968).
Разнообразие строения копулятив-ных органов у мермитид можно считать значительным (рис. 7-8-9-10).
При наличии значительного разнообразия форм и строения строгой синхронизации между определенными типами и формами половых органов у мермитид не наблюдается. Случаи встречи копулирующих особей Т. brevis и A. elegans, имеющих абсолютно непохожие половые органы, свидетельствуют о том, что механическая изоляция не может являться сущест-
Рис. 7. Относительная величина и форма спикул у видов с прямым типом вагины
Рис. 8. Относительная величина и форма спикул у видов с V - образно изогнутой вагиной
Рис. 9. Относительная величина и форма спикул у видов с S-образной короткой вагиной
Рис. 10. Относительная величина и форма спикул у видов с S-образной длинной вагиной
Рис. 11. Относительная величина и форма спикул у видов с S-образной длинной вагиной
венной для этой группы организмов. Безусловно, это обстоятельство следует учитывать при построении системы мермитид на различных уровнях. Но особенности строения половых органов далеко не ограничиваются изолирующей функцией. Строение всей совокупности органов половой системы, размеры яиц, процент синхронных яиц, продолжительность процесса яйцекладки и др. определяют круг хозяев в местах их локализации, способы, интенсивность и экстенсивность заражения и т.д.
Таким образом, изоляция между видами обычно создается множеством различных изолирующих факторов, каждый из которых более или менее независим от другого. Проведенные наблюдения и эксперименты показывают, что опознавание пола у мермитид осуществляется, главным образом, с помощью видоспецифичных химических веществ. Контактной хеморе-цепции предшествует концентрация чер-
вей в определенных горизонтах почвы и образование смешанных клубков. Следовательно, как и у других животных, у мер-митид на первом месте оказывается этоло-гическая изоляция, сезонная и механическая изоляции менее эффективны, а биотопическая изоляция в пределах экологических групп мермитид отсутствует вообще. Существование изложенного механизма репродуктивной изоляции соответствует особенностям биологии и, в первую очередь, характеру занимаемой среды и попу-ляционной структуре видов.
Мермитиды имеют сложную пространственную популяционную структуру, представляющую собой видовые комплексы субпопуляций. На суходоле субпопуляции более обособлены, чем это имеет место в водной среде. В пределах субпопуляций для мермитид характерно агрегированное распределение особей, соответствующее трехпараметрическому распределению Смурова (1975). Участки повышенной плотности у различных видов занимают от 10 до 50 % общей площади.
Становление паразитизма мермитид в беспозвоночных животных произошло, скорее всего, в сапробиотической среде. В конкуренции с бактериями и другими потребителями трупов беспозвоночных и возник паразитизм мермитид. Паразитическая жизнь лишь одной личиночной стадии (личинки - 3), относительная кратковременность этой стадии, обитание в открытой внешней среде на абсолютно большей части жизненного цикла -подтверждает сапробиотический путь становления паразитизма мермитид.
На основании хозяино-паразитных
отношений выделяются следующие пять основных экологических групп мермитид: а) активные паразиты наземных беспозвоночных (заражают хозяев активным способом); б) пассивные паразиты наземных беспозвоночных (заражают хозяев пассивным способом); в) паразиты почвенных беспозвоночных; г) паразиты беспозвоночных из временных водоемов и водотоков; д) паразиты беспозвоночных из постоянных водоемов и водотоков.
В основу классификации биологических типов мермитид положен способ заражения хозяев как одна из основных жизненных функций паразитических организмов. Наименование биологических типов произведено по систематической принадлежности представителей и жизненной форме личинки - 2, осуществляющей функцию заражения: а) мермитоидный пассивный, закрытый тип; б) парамермитоид-ный активный, наступательный, открытый тип; в) парамермитоидный активный, миграционный, открытый тип; г) парамерми-тоидный пассивный, открытый тип.
Мермитидный пассивный, закрытый
тип.
Свойственен всем представителям семейства Mermithidae, пассивно заражающим наземных беспозвоночных. Самки выходят для яйцекладки на дневную поверхность. Хозяева заражаются «инвазионными яйцами» (покоящаяся стадия личинки - 2), заглатывая их во время питания с кормом. Жизненная форма яиц -«прикрепляющаяся».
Парамермитидный активный, наступательный, открытый тип.
Свойственен всем представителям из
экологической группы «активных паразитов наземных беспозвоночных» и части «паразитов беспозвоночных из постоянных водотоков и водоемов». Личинки - 2 относятся к высоко - или среднеподвиж-ным формам. Последние обладают наступательной миграцией, т. е. выходят на дневную поверхность, или в водной среде активно разыскивают хозяев и заражают их перкутанно. Для суходольных обитателей характерна жизненная форма «сконцентрированных», а для водных - «агрегированных яиц». Видам характерны относительно крупные размеры тела на всех стадиях развития, невысокая плодовитость и число синхронных яиц до 40.. .50 шт.
Парамермитидный активный, миграционный, открытый тип
Характерен для представителей экологической группы «паразитов почвенных беспозвоночных», а также для «паразитов беспозвоночных из временных водотоков и водоемов». Личинки - 2 относятся к сред-неподвижным жизненным формам, обладающим защитными миграциями, т.е. они передвигаются в пределах горизонтов почвы или же «бывшего» дна водоемов под воздействием изменяющихся условий температуры и влажности. Встретившихся хозяев в процессе защитных миграций личинки - 2 инвазируют перкутанно. Яйца откладывают в колыбельках почвы или дна водоемов («сконцентрированная» жизненная форма). Виды парамермитид, обладающих данным биологическим типом, имеют преимущественно средние, реже мелкие размеры тела на всех стадиях развития. Плодовитость их также невысокая, число синхронных яиц не превышает одной сотни.
Парамермитидный пассивный, открытый тип
Данный биологический тип свойственен исключительно водным обитателям, объединенным в экологической группе «паразитов беспозвоночных из постоянных водоемов и водотоков». Личинки - 2 относятся к малоподвижным (парящим) и неподвижным жизненным формам. Заражение хозяев происходит через рот в процессе питания. Личинки - 2 заглатываются с илом или детритом субстрата дна водоемов. Могут ими заражаться также немногие суходольные насекомые (пчёлы) во время водопоя. Жизненные формы яиц -«рассеянная», реже «агрегированная». Размеры зела на всех стадиях развития данных парамермитид мелкие и средние. Плодовитость очень высокая. Число синхронных яиц исчисляется сотнями и тысячами. Возможно развитие, как с оплодотворением, так и партеногенетическое.
Мермитиды с полным основанием могут быть отнесены к выраженным политипичным животным. Политипичность мермитид обусловлена широким и в то же время локальным их распространением в пределах ареала и даже отдельных местообитаний; тенденцией к образованию географических изолятов.
Высокой специфичностью выделяются группировки мермитид, паразитирующих в беспозвоночных из постоянных водоемов. Фауна мермитид пересыхающих водоемов также весьма своеобразна, однако здесь уже обнаруживается некоторое сходство (16 %) с фауной пойменных и горных лугов; наивысшее фаунистическое сходство (50 %) характерно для группиро-
вок мермитид целинной степи, с одной стороны, и пойменных горных лугов, с другой. Таким образом, фауна мермитид лугов, и в первую очередь пойменных, является промежуточным звеном между соответствующими фаунами суходольных и водных групп местообитаний. Фаунисти-ческое сходство между группировками мермитид типично суходольных местообитаний колеблется в пределах 8.. .53 %.
Гипотеза Штейнера (Steiner, 1917) о происхождении мермитид от дорилаймид ставится под сомнение. Мермитиды, скорее, являются ветвью плектид, специализировавшихся первоначально на питании трупами беспозвоночных и развившихся параллельно с рабдитидами. Паразитизм плектид в насекомых и в настоящее время представляет распространенное явление.
Возможность использования мерми-тид в биометоде вытекает из достаточно ярких примеров очервленности и гибели от нее многих видов вредных беспозвоночных. Имеются все основания включать мермитид в состав создаваемых паразито-комплексов и, в первую очередь там, где постоянно существует угроза массового размножения вредных беспозвоночных. Мермитид следует использовать для биологического ограничения численности вредных беспозвоночных в районах с большим количеством осадков в вегетационный период или же в местообитаниях, характеризующихся высокой степенью влажности почвы. Применять мермитид следует против вредных беспозвоночных, образующих очаги массового размножения и имеющих постоянный контакт с почвой. Внутриареальное расселение способствует
повышению роли этих паразитов в естественном ограничении численности вредных беспозвоночных. С помощью мероприятий по ослаблению хозяев, а также при сохранении почвенной влаги в период массового их заражения, можно добиться значительного увеличения экстенсивности заражения мермитидами вредных насекомых.
Библиографический список
1. Артюховский А.К. Почвенные мермитиды: систематика, биология, использование. Воронеж: Изд. ВГУ, 1990. 157 с.
2. Гафуров А.К. Мермитиды (систематика, биология, филогения, практическое значение. Душанбе: изд. «Даниш», 1997. 381 с.
3. Майр Э. Зоологический вид и эволюция. М.: изд. «Мир»,1968. 597 с.
4. Рубцов И.А. Мермитиды (классификация, значение, использование). Л.: «Наука», 1978. 207 с.
5. Скрябин К.И., Шульц Р.С. Основы общей гельминтологии. М.: Сельхоз., 1940. 470 с.
6. Смуров А.В. Статистические методы в использовании пространственного размещения организмов: Методы почвенных зоологических исследований. М.: «Наука», 1975. 240 с.
7. Харченко Н.А. Мермитиды - полостные паразиты беспозвоночных животных. Воронеж: ГОУ ВПО «ВГЛТА», 2010. 476 с.
8. Steiner G. Über Verwandscahjt -Verhältnisse und die Sistematische Stellung der Mermithiden. sool. Anz. 1917. 48. S. 263267.
