CC BY
8
ОКТ-А БИОМАРКЕРЫ ДОКЛИНИЧЕСКОЙ РЕТИНОПАТИИ В ДИНАМИКЕ И ИХ СВЯЗЬ С СИСТЕМНЫМИ ФАКТОРАМИ
РЕЗЮМЕ
Стулова А.Н. 1, Семенова Н.С. 1, Железнякова А.В. 2, Акопян В.С. 1, Липатов Д.В. 2' 3
1 ФГБОУ ВО «Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова» (119991, г. Москва, Ломоносовский пр-т, 27, корп. 1, Россия)
2 ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр эндокринологии» Минздрава России (117036, г. Москва,
ул. Дмитрия Ульянова, 11, Россия)
3 ФГАОУ ВО «Российский университет дружбы народов» (117198, г. Москва, ул. Миклухо-Маклая, 6, Россия)
Автор, ответственный за переписку: Стулова Анна Николаевна,
e-mail: anna_stulova@mail.ru
Обоснование. Исследование в динамике ОКТ-ангиографических (ОКТ-А) показателей у пациентов с сахарным диабетом (СД) и их взаимосвязи с системными факторами необходимо для выявления новых биомаркеров прогрессирования заболевания.
Цель исследования: оценить с помощью ОКТ-А изменения ретинального кровотока и их связь с системными факторами у пациентов с СД 1-го типа (СД!) без офтальмоскопических признаков диабетической ретинопатии (ДР). Методы. В исследование включены 38 пациентов с СД1 без офтальмоскопических признаков ДР и 39 здоровых добровольцев. Всем участникам выполнена 7-польная фоторегистрация глазного дна, ОКТ и ОКТ-А. В группе СД повторное обследование проведено через 1 год. Исследуемые показатели включали в себя площадь фовеальной аваскулярной зоны (ФАЗ), индекс ациркулярности (ИА), сосудистую плотность в двух кольцевых зонах диаметром 300 мкм (СП0-300 и СП300-600), скелетизированную плотность (СкП), а также результаты биохимического анализа крови и общего анализа мочи. Результаты. Через год наблюдения зарегистрировано статистически значимое повышение уровня ИА (р = 0,005) и снижение СП0-300 в поверхностном сосудистом сплетении (ПСС) (р < 0,0001) и глубоком капиллярном сплетении (ГКС) (р = 0,032). Выявлена положительная умеренная связь между ИА и уровнем триглицеридов (ТГ) (г = 0,627, р = 0,007), а также отрицательная связь между уровнем кетонов и значениями СП (ПСС СП0-300: г = -0,695, р = 0,030; промежуточное капиллярное сплетение (ПКС) СП0-300: г = -0,551, р = 0,041; ГКС СП0-300: г = -0,704, р = 0,003; ПСС СП300-600: г = -0,853, р = 0,001). Заключение. Повышение ИА и снижение СП в ПСС и ГКС может указывать на прогрессирование ретинопатии в отсутствие офтальмоскопических признаков. Обнаруженная взаимосвязь ОКТ-А и системных параметров подтверждает значимость этих показателей как потенциальных биомаркеров заболевания.
Ключевые слова: сахарный диабет, диабетическая ретинопатия, оптическая когерентная томография, ретинальный кровоток
Статья получена: 01.09.2021 Статья принята: 16.11.2021 Статья опубликована: 28.12.2021
Для цитирования: Стулова А.Н., Семенова Н.С., Железнякова А.В., Акопян В.С., Липатов Д.В. ОКТ-А биомаркеры доклинической ретинопатии в динамике и их связь с системными факторами. Acta biomedica scientifica. 2021; 6(6-1): 122-127. doi: 10.29413/ ABS.2021-6.6-1.14
TIME-RELATED OCT-A CHANGES IN PRECLINICAL RETINOPATHY AND THEIR ASSOCIATION WITH SYSTEMIC FACTORS
ABSTRACT
Stulova A.N. 1, Semenova N.S. 1, Zheleznyakova A.V. 2, Akopyan V.S. 1, Lipatov D.V. 2, 3
1 Lomonosov Moscow State University (Lomonosova ave. 27/1, Moscow 119991, Russian Federation)
2 Endocrinology Research Center (Dmitrya Ulyanova str. 11, Moscow 117036, Russian Federation)
3 Peoples Friendship University of Russia (Miklukho-Maklaya str. 6, Moscow 117198, Russian Federation)
Corresponding author: Anna N. Stulova,
e-mail: anna_stulova@mail.ru
Background. Optical coherence tomography angiography (OCT-A) is a promising tool for the detection of microvascular impairment at the preclinical stage of diabetic retinopathy (DR). Evaluation of dynamic OCT-A changes and their association with systemic factors can help to reveal early biomarkers of DR progression. Aim: to evaluate time-related OCT-A changes and their association with systemic factors in type 1 diabetes mellitus (DM!) patients with no apparent DR Materials and methods. 38 DM1 patients with no apparent DR and 39 healthy volunteers were included in the study. All participants underwent 7-field fundus photography, OCT and OCT-A. We analyzed OCT-A parameters (foveal avascular zone (FAZ) area (mm2), acircularity index (AI), vessel density (VD), skeletonized density (SD)) as well as the results of blood and urea tests.
Results. After one year of observation, AI was significantly higher (p = 0.005) and VD0-300 was significantly lower in superficial vascular plexus (SVP, p < 0.0001) and deep capillary plexus (DCP, p = 0.032) in DM1 patients. We have also registered a positive correlation between AI and triglycerides (TG) level (r = 0.627, p = 0.007) as well as a negative correlation between ketones and VD (SVP VD0-300: r=-0.695, p = 0.030; intermediate capillary plexus (ICP, VD0-300: r = -0.551, p = 0.041; DCP, VD0-300: r = -0.704, p = 0.003; SVP, VD300-600: r = -0.853, p = 0.001). Conclusions. After one year of observation, we have registered an increase in AI level and a decline in VD in SVP and DCP which can be the earliest signs of DR progression. A significant correlation between these parameters and systemic factors indicates their role as potential DR biomarkers.
Key words: diabetes mellitus, diabetic retinopathy, optical coherence tomography, retinal vessels
Received: 01.09.2021 Accepted: 16.11.2021 Published: 28.12.2021
For citation: Stulova A.N., Semenova N.S., Zheleznyakova A.V., Akopyan V.S., Lipatov D.V. Time-related OCT-A changes in preclinical retinopathy and their association with systemic factors. Acta biomedicascientifica. 2021; 6(6-1): 122-127. doi: 10.29413/ABS.2021-6.6-1.14
ОБОСНОВАНИЕ
С совершенствованием технологии ОКТ-ангиографии (ОКТ-А) появляется всё больше данных, свидетельствующих об изменениях ретинального и хориоидального кровотока у пациентов с сахарным диабетом (СД) ещё до появления офтальмоскопических признаков [1-4]. Изучение взаимосвязи системных и ОКТ-А показателей необходимо для выявления новых биомаркеров прогрес-сирования заболевания.
ЦЕЛЬ ИССЛЕДОВАНИЯ
Оценить с помощью ОКТ-А изменения ретинально-го кровотока и их связь с системными факторами у пациентов с сахарным диабетом 1-го типа без офтальмоскопических признаков диабетической ретинопатии.
МЕТОДЫ
Обсервационное двуцентровое проспективное исследование проводилось с октября 2019 по май 2021 г. на базе кафедры офтальмологии факультета фундаментальной медицины МГУ им. М.В. Ломоносова и отделения диабетической ретинопатии и офтальмохирургии ФГБУ «НМИЦ эндокринологии» Минздрава России. В исследование были включены пациенты с сахарным диабетом 1-го типа (СД1) (38 пациентов, 71 глаз) и 39 здоровых добровольцев (70 глаз). Кроме стандартного офтальмологи-
ческого осмотра участникам была выполнена 7-польная фоторегистрация глазного дна, ОКТ и ОКТ-А. В группе СД повторное обследование было выполнено через 1 год.
ОКТ-А сканы отдельных сосудистых сплетений обрабатывали в программе ImageJ и оценивали следующие параметры: площадь фовеальной аваскулярной зоны (ФАЗ), индекс ациркулярности (ИА), сосудистую плотность в двух кольцевых зонах диаметром 300 мкм (СП 0-300 и СП 300-600) и скелетизированную плотность (СкП). Исследуемые системные факторы включали в себя длительность заболевания, возраст манифестации, уровень гликированного гемоглобина (HbAlc), результаты биохимического анализа крови (креатинин, общий белок, общий холестерин, триглицериды (ТГ), липопроте-иды высокой (ЛПВП) и низкой (ЛПНП) плотности) и общего анализа мочи (кетоны, глюкоза, белок).
Статистическую обработку проводили в программе IBM SPSS Statistics v. 23.0 (StatSoft Inc., США). Для сравнительного анализа параметров использовали обобщенные уравнения оценки, для корреляционного анализа -критерий Пирсона. Статистически значимыми считали различия при p < 0,05.
РЕЗУЛЬТАТЫ
При сравнении ОКТ-А параметров были выявлены статистически значимые различия в уровне ИА между группами (р < 0,0001). Кроме того, СП300-600 и СкП в ПСС были ниже у пациентов в группе СД (СП: контроль -27,06 ± 1,68, СД - 26,05 ± 2,38, р = 0,030; СкП: контроль -
ТАБЛИЦА 1
РЕЗУЛЬТАТЫ КОРРЕЛЯЦИОННОГО АНАЛИЗА ОКТ-А И СИСТЕМНЫХ ПАРАМЕТРОВ
TABLE 1
CORRELATION ANALYSIS OF OCT-A PARAMETERS AND SYSTEMIC RISK FACTORS
Системные показатели
ОКТ-А параметры Длительность СД Возраст манифестации ТГ Креатинин (моча) Кетоны (моча)
ИА r = 0,95 р = 0,375 r = -0,310 р = 0,770 r = 0,627* р = 0,007 r = 0,053 р = 0,851 r = -0,100 р = 0,704
СП0-300 (ПСС) r = -0,209 р = 0,052 r = 0,235* р = 0,029 r = -0,279 р = 0,278 r = -0,084 р = 0,776 r = -0,695* р = 0,003
СП0-300 (ПКС) r = 0,101 р = 0,359 r = -0,027 р = 0,808 r = -0,209 р = 0,052 r = 0,055 р = 0,845 r = -0,551* р = 0,041
СП0-300 (ГКС) r = 0,198 р = 0,065 r = -0,209 р = 0,052 r = -0,012 р = 0,913 r = -0,715* р = 0,006 r = -0,704* р = 0,003
СП300-600 (ПСС) r = -0,256* р = 0,020 r = 0,394* р < 0,0001 r = -0,052 р = 0,893 r = -0,169 р = 0,665 r = -0,853* р = 0,001
СкП (ПСС) r = -0,383* р = 0,001 r = 0,153 р = 0,189 r = -0,239 р = 0,480 r = 0,445 р = 0,317 r = -0,572 р = 0,139
СкП (ПКС) r = -0,292* р = 0,011 r = 0,147 р = 0,691 r = -0,265 р = 0,405 r = 0,529 р = 0,147 r = -0,686* р = 0,028
Примечание. * - статистически значимая корреляция; г - критерий Пирсона; р - уровень статистической значимости.
124
0,32 ± 0,02; СД - 0,16 ± 0,02, р < 0,0001). Анализ ОКТ-А параметров в динамике показал статистически значимое повышение уровня ИА (р = 0,005) и снижение СП0-300 в ПСС (р < 0,0001) и ГКС (р = 0,032) через год наблюдения.
В ходе корреляционного анализа была зарегистрирована положительная умеренная связь между ИА и уровнем ТГ (г = 0,627; р = 0,007), а также установлена отрицательная связь между уровнем кетонов в моче и значениями СП в отдельных сплетениях (ПСС СП0-300: г = -0,695, р = 0,003; ПКС СП0-300: г = -0,551, р = 0,041; ГКС СП0-300: г = -0,704, р = 0,003; ПСС СП300-600: г = -0,853, р = 0,001). Длительность заболевания статистически значимо коррелировала с СкП в ПСС (г = -0,383; р < 0,0001) и ПКС (г=-0,292; р = 0,011). Результаты отображены в таблице 1.
ОБСУЖДЕНИЕ
Изменения ФАЗ и васкулярной плотности на доклинической стадии ретинопатии были описаны в последние годы зарубежными и отечественными авторами [59]. Однако эти исследования носили кросс-секционный характер и не оценивали параметры ОКТ-А в динамике. Проведённое проспективное исследование впервые демонстрирует динамические изменения ОКТ-А показателей. Повышение ИА и снижение СП в ПСС и ГКС может свидетельствовать о прогрессировании ДР.
В литературе описаны противоречивые результаты оценки взаимосвязи уровня гликированного гемоглобина и показателей ОКТ-А [10, 11]. В работе J. Gooçbiewska et al. в группе пациентов с СД 1-го типа была выявлена отрицательная корреляционная связь уровня HbA1c и СП в поверхностном сплетении [12]. В нашем исследовании мы не зарегистрировали статистически значимой корреляции между уровнем HbA1c и показателями васкулярной плотности, что согласуется с результатами M.K. Durbin et al. и может быть связано с низкой чувствительностью HbA1c [13]. В качестве альтернативного показателя контроля гликемии многие авторы предлагают использовать показатель TIR (time in range - время в пределах целевого диапазона), отражающий какой процент времени уровень глюкозы находится в пределах допустимых значений при непрерывном мониторинге [14, 15].
Результаты проведённого исследования демонстрируют статистически значимую взаимосвязь СП и показателей функции почек. В работе L.R. Shaw et al. установлена отрицательная корреляция уровня креатинина сыворотки крови с СП в ПСС и его положительная корреляция с ИА [16]. По данным крупных эпидемиологических исследований, поздние стадии ретинопатии сопровождаются выраженной нефропатией, однако только единичные работы описывают аналогичную взаимосвязь на начальных стадиях заболевания [17, 18].
Корреляция показателей липидного профиля и рети-нального кровотока описана для пациентов с СД без офтальмоскопических признаков ДР и более свойственна для СД 2-го типа [19, 20]. Выявленная взаимосвязь параметров ОКТ-А с длительностью СД и возрастом манифестации согласуется с результатами J. Gotçbiewska et al.
и указывает на клиническую значимость показателей Cn в nCC и TKC [12].
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
В ходе проведённого исследования было зарегистрировано повышение ациркулярности ФАЗ и снижение сосудистой плотности в ПСС и ГКС через год наблюдения у пациентов с СД, что может указывать на про-грессирование ретинопатии в отсутствие офтальмоскопических признаков. Обнаруженная взаимосвязь ОКТ-А и системных параметров подтверждает значимость этих показателей как потенциальных биомаркеров заболевания.
Конфликт интересов
Авторы данной статьи сообщают об отсутствии конфликта интересов.
ЛИТЕРАТУРА
1. Barraso M, Alé-Chilet A, Hernández T, Oliva C, Vinagre I, Ortega E, et al. Optical coherence tomography angiography in type 1 diabetes mellitus. Report 1: Diabetic retinopathy. Transl Vis Sci Technol. 2020; 9(10): 34. doi: 10.1167/tvst.9.10.34
2. Dai Y, Zhou H, Chu Z, Zhang Q, Chao JR, Rezaei KA, et al. Microvascular changes in the choriocapillaris of diabetic patients without retinopathy investigated by swept-source OCT angiography. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2020; 61(3): 50. doi: 10.1167/ iovs.61.3.50
3. Forte R, Haulani H, Jürgens I. Quantative and qualitative analysis of the three capillary plexuses and choriocapillaris in patients with type 1 and type 2 diabetes mellitus without clinical signs of diabetic retinopathy: A prospective pilot study. Retina. 2020; 40(2): 333-344. doi: 10.1097/IAE.0000000000002376
4. Inanc M, Tekin K, Kiziltoprak H, Ozalkak S, Doguizi S, Aycan Z. Changes in retinal microcirculation precede the clinical onset of diabetic retinopathy in children with type 1 diabetes mellitus. Am J Ophthalmol. 2019; 207: 37-44. doi: 10.1016/j.ajo.2019.04.011
5. Стулова А.Н., Семенова Н.С., Железнякова А.В., Ако-пян В.С., Липатов Д.В., Шестакова М.В. Ранние функциональные и микроциркуляторные нарушения у пациентов с сахарным диабетом 1 типа без видимой диабетической ретинопатии. Сахарный диабет. 2021; 24(3): 243-250. doi: 10.14341/DM12532
6. Stulova AN, Semenova NS, Zheleznyakova AV, Akopyan VS, Lipatov DV. OCTA and functional signs of preclinical retinopathy in type 1 diabetes mellitus. Ophthalmic Surg Lasers Imaging Retina. 2021; 52(S1): S30-S34. doi: 10.3928/23258160-20210518-06
7. Нероев В.В., Охоцимская Т.Д., Фадеева В.А. Оценка микрососудистых изменений сетчатки при сахарном диабете методом ОКТ-ангиографии. Российский офтальмологический журнал. 2017; 10(2): 40-45. doi: 10.21516/2072-0076-2017-10-240-45
8. Agra CLDM, Lira RPC, Pinheiro FG, Sá LHSE, Bravo Filho VTF. Optical coherence tomography angiography: microvascular alterations in diabetic eyes without diabetic retinopathy. Arq Bras Oftalmol. 2021; 84(2): 149-157. doi: 10.5935/0004-2749.20210023
9. Niestrata-Ortiz M, Fichna P, Stankiewicz W, Stopa M. Enlargement of the foveal avascular zone detected by optical coherence tomography angiography in diabetic children without diabetic retinopathy. Graefes Arch Clin Exp Ophthalmol. 2019; 257(4): 689-697. doi: 10.1007/s00417-019-04264-8
10. Onoe H, Kitagawa Y, Shimada H, Shinojima A, Aoki M, Uraka-mi T. Foveal avascular zone area analysis in juvenile-onset type 1 diabetes using optical coherence tomography angiography. Jpn J Ophthalmol. 2020; 64(3): 271-277. doi: 10.1007/s10384-020-00726-3
11. Dimitrova G, Chihara E, Takahashi H, Amano H, Okazaki K. Quantitative retinal optical coherence tomography angiography in patients with diabetes without diabetic retinopathy. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2017; 58(1): 190-196. doi: 10.1167/iovs.16-20531
12. Gotçbiewska J, Olechowski A, Wysocka-Mincewicz M, Odrobina D, Baszynska-Wilk M, Groszek A, et al. Optical coherence tomography angiography vessel density in children with type 1 diabetes. PLoSOne. 2017; 12(10): e0186479. doi: 10.1371/journal. pone.0186479
13. Durbin MK, An L, Shemonski ND, Soares M, Santos T, Lopes M, et al. Quantification of retinal microvascular density in optical coherence tomographic angiography images in diabetic retinopathy. JAMA Ophthalmol. 2017; 135(4): 370-376. doi: 10.1001/ jamaophthalmol.2017.0080
14. Wysocka-Mincewicz M, Baszynska-Wilk M, Gotçbiewska J, Olechowski A, Byczynska A, Hautz W, et al. Influence of metabolic parameters and treatment method on OCT angiography results in children with type 1 diabetes. J Diabetes Res. 2020; 2020: 4742952. doi: 10.1155/2020/4742952
15. Lu J, Ma X, Zhou J, Zhang L, Mo Y, Ying L, et al. Association of time in range, as assessed by continuous glucose monitoring, with diabetic retinopathy in type 2 diabetes. Diabetes Care. 2018; 41(11): 2370-2376. doi: 10.2337/dc18-1131
16. Shaw LT, Khanna S, Chun LY, Dimitroyannis RC, Rodriguez SH, Massamba N, et al. Quantitative optical coherence tomography angiography (OCTA) parameters in a black diabetic population and correlations with systemic diseases. Cells. 2021; 10(3): 551. doi: 10.3390/cells10030551
17. Атарщиков Д.С., Липатов Д.В., Шестакова М.В. Нефро-ретинальный синдром. Сахарный диабет. 2008; 11(3): 34-37. doi: 10.14341/2072-0351-5358
18. Klein R, Zinman B, Gardiner R, Suissa S, Donnelly SM, Sinaiko AR, et al. The relationship of diabetic retinopathy to pre-clinical diabetic glomerulopathy lesions in type 1 diabetic patients: The Renin-Angiotensin System Study. Diabetes. 2005; 54(2): 527533. doi: 10.2337/diabetes.54.2.527
19. Ting DSW,Tan GSW,Agrawal R, Yanagi Y, Sie NM, Wong CW, et al. Optical coherence tomographic angiography in type 2 diabetes and diabetic retinopathy. JAMA Ophthalmol. 2017; 135(4): 306-312. doi: 10.1001/jamaophthalmol.2016.5877
20. Lee DH, Yi HC, Bae SH, Cho JH, Choi SW, Kim H. Risk factors for retinal microvascular impairment in type 2 diabetic patients without diabetic retinopathy. PLoS One. 2018; 13(8): e0202103. doi: 10.1371/journal.pone.0202103
REFERENCES
1. Barraso M, Alé-Chilet A, Hernández T, Oliva C, Vinagre I, Ortega E, et al. Optical coherence tomography angiography
in type 1 diabetes mellitus. Report 1: Diabetic retinopathy. Transl Vis Sci Technol. 2020; 9(10): 34. doi: 10.1167/tvst.9.10.34
2. Dai Y, Zhou H, Chu Z, Zhang Q, Chao JR, Rezaei KA, et al. Microvascular changes in the choriocapillaris of diabetic patients without retinopathy investigated by swept-source OCT angiography. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2020; 61(3): 50. doi: 10.1167/iovs.61.3.50
3. Forte R, Haulani H, Jürgens I. Quantative and qualitative analysis of the three capillary plexuses and choriocapillaris in patients with type 1 and type 2 diabetes mellitus without clinical signs of diabetic retinopathy: A prospective pilot study. Retina. 2020; 40(2): 333-344. doi: 10.1097/IAE.0000000000002376
4. Inanc M, Tekin K, Kiziltoprak H, Ozalkak S, Doguizi S, Aycan Z. Changes in retinal microcirculation precede the clinical onset of diabetic retinopathy in children with type 1 diabetes mellitus. Am J Ophthalmol. 2019; 207: 37-44. doi: 10.1016/ j.ajo.2019.04.011
5. Stulova AN, Semenova NS, Zheleznyakova AV, Akopyan VS, Lipatov DV, Shestakova MV. Early functional and microcirculatory changes in patients with type 1 diabetes mellitus and no apparent diabetic retinopathy. Diabetes Mellitus. 2021; 3(24): 243-250. (In Russ.). doi: 10.14341/DM12532
6. Stulova AN, Semenova NS, Zheleznyakova AV, Akopyan VS, Lipatov DV. OCTA and functional signs of preclinical retinopathy in type 1 diabetes mellitus. Ophthalmic Surg Lasers Imaging Retina. 2021; 52(S1): S30-S34. doi: 10.3928/23258160-20210518-06
7. Neroev VV, Okhotsimskaya TD, Fadeeva VA. An account of retinal microvascular changes in diabetes acquired by OCT angiography. Russian Ophthalmological Journal. 2017; 10(2): 40-45. (In Russ.). doi: 10.21516/2072-0076-2017-10-2-40-45
8. Agra CLDM, Lira RPC, Pinheiro FG, Sa LHSE, Bravo Filho VTF. Optical coherence tomography angiography: microvascular alterations in diabetic eyes without diabetic retinopathy. Arq Bras Oftalmol. 2021; 84(2): 149-157. doi: 10.5935/0004-2749.20210023
9. Niestrata-Ortiz M, Fichna P, Stankiewicz W, Stopa M. Enlargement of the foveal avascular zone detected by optical coherence tomography angiography in diabetic children without diabetic retinopathy. Graefes Arch Clin Exp Ophthalmol. 2019; 257(4): 689-697. doi: 10.1007/s00417-019-04264-8
10. Onoe H, Kitagawa Y, Shimada H, Shinojima A, Aoki M, Uraka-mi T. Foveal avascular zone area analysis in juvenile-onset type 1 diabetes using optical coherence tomography angiography. Jpn J Ophthalmol. 2020; 64(3): 271-277. doi: 10.1007/s10384-020-00726-3
11. Dimitrova G, Chihara E, Takahashi H, Amano H, Okazaki K. Quantitative retinal optical coherence tomography angiography in patients with diabetes without diabetic retinopathy. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2017; 58(1): 190-196. doi: 10.1167/iovs.16-20531
12. Gotçbiewska J, Olechowski A, Wysocka-Mincewicz M, Odrobina D, Baszynska-Wilk M, Groszek A, et al. Optical coherence tomography angiography vessel density in children with type 1 diabetes. PLoS One. 2017; 12(10): e0186479. doi: 10.1371/journal. pone.0186479
13. Durbin MK, An L, Shemonski ND, Soares M, Santos T, Lopes M, et al. Quantification of retinal microvascular density in optical coherence tomographic angiography images in diabetic retinopathy. JAMA Ophthalmol. 2017; 135(4): 370-376. doi: 10.1001/ jamaophthalmol.2017.0080
14. Wysocka-Mincewicz M, Baszynska-Wilk M, Gotçbiewska J, Olechowski A, Byczynska A, Hautz W, et al. Influence of metabolic parameters and treatment method on OCT angiography results
in children with type 1 diabetes. J Diabetes Res. 2020; 2020: 4742952. doi: 10.1155/2020/4742952
15. Lu J, Ma X, Zhou J, Zhang L, Mo Y, Ying L, et al. Association of time in range, as assessed by continuous glucose monitoring, with diabetic retinopathy in type 2 diabetes. Diabetes Care. 2018; 41(11): 2370-2376. doi: 10.2337/dc18-1131
16. Shaw LT, Khanna S, Chun LY, Dimitroyannis RC, Rodriguez SH, Massamba N, et al. Quantitative optical coherence tomography angiography (OCTA) parameters in a black diabetic population and correlations with systemic diseases. Cells. 2021; 10(3): 551. doi: 10.3390/cells10030551
1y7. Atarshchikov DS, Lipatov DV, Shestakova MV. Nephro-retinal syndrome. Diabetes mellitus. 2008; 11(3): 34-37. (In Russ.). doi: 10.14341/2072-0351-5358
18. Klein R, Zinman B, Gardiner R, Suissa S, Donnelly SM, Sinaiko AR, et al. The relationship of diabetic retinopathy to preclinical diabetic glomerulopathy lesions in type 1 diabetic patients: The Renin-Angiotensin System Study. Diabetes. 2005; 54(2): 527533. doi: 10.2337/diabetes.54.2.527
19. Ting DSW, Tan GSW, Agrawal R, Yanagi Y, Sie NM, Wong CW, et al. Optical coherence tomographic angiography in type 2 diabetes and diabetic retinopathy. JAMA Ophthalmol. 2017; 135(4): 306-312. doi: 10.1001/jamaoph-thalmol.2016.5877
20. Lee DH, Yi HC, Bae SH, Cho JH, Choi SW, Kim H. Risk factors for retinal microvascular impairment in type 2 diabetic patients without diabetic retinopathy. PLoS One. 2018; 13(8): e0202103. doi: 10.1371/journal.pone.0202103
Сведения об авторах
Стулова Анна Николаевна - аспирант кафедры офтальмологии, ФГБОУ ВО «Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова», e-mail: anna_stulova@mail.ru, https://orcid.org/0000-0002-5121-803X
Семенова Наталия Сергеевна - кандидат медицинских наук, доцент кафедры офтальмологии, ФГБОУ ВО «Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова», e-mail: semenovans@gmail.com, https://orcid.org/0000-0002-7928-5410
Железнякова Анна Викторовна - кандидат медицинских наук, старший научный сотрудник отдела эпидемиологии эндокринопатий, ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр эндокринологии» Минздрава России, e-mail: azhelez@gmail.com, https://orcid.org/0000-0002-9524-0124
Акопян Владимир Сергеевич - доктор медицинских наук, профессор, заведующий кафедрой офтальмологии, ФГБОУ ВО «Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова», e-mail: akopyan_vs@yahoo.com, https://orcid.org/0000-0003-0481-3642
Липатов Дмитрий Валентинович - доктор медицинских наук, профессор, заведующий отделением диабетической ретинопатии и офтальмохирургии, ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр эндокринологии» Минздрава России; профессор кафедры глазных болезней Медицинского института, ФГАОУ ВО «Российский университет дружбы народов», e-mail: glas1966@rambler.ru, http://orcid.org/0000-0002-2998-3392
Information about the authors
Anna N. Stulova - Postgraduate, Ophthalmology Department, Lomonosov Moscow State University, e-mail: anna_stulova@mail.ru, https://orcid.org/0000-0002-5121-803X
Nataliya S. Semenova - Cand. Sc. (Med.), Associate Professor at the Ophthalmology Department, Lomonosov Moscow State University, e-mail: semenovans@gmail.com, https://orcid.org/0000-
0002-7928-5410
Anna V. Zheleznyakova - Cand. Sc. (Med.), Senior Research Officer, Endocrinology Research Centre, e-mail: azhelez@gmail.com, https://orcid.org/0000-0002-9524-0124
Vladimir S. Akopyan - Dr. Sc. (Med.), Professor, Head of the Ophthalmology Department, Lomonosov Moscow State University, e-mail: akopyan_vs@yahoo.com, https://orcid.org/0000-0003-
0481-3642
Dmitry V. Lipatov - Dr. Sc. (Med.), Professor, Head ofthe Department of Diabetic Retinopathy, Endocrinology Research Centre, e-mail: glas1966@rambler.ru, http://orcid.org/0000-0002-2998-3392
Статья опубликована в рамках Всероссийской научно-практической конференции с международным участием «VIII Байкальские офтальмологические чтения «Визуализация в офтальмологии. Настоящее и будущее».
