CC BY
43
ОБЗОР ЭЛЕМЕНТНОЙ БАЗЫ НЕЙРОНАЛЬНЫХ МИКРОЭЛЕКТРОННЫХ ЗОНДОВ ДЛЯ ИМПЛАНТАЦИИ В КОРУ
ГОЛОВНОГО МОЗГА Шабельников В.А. Email: Shabelnikov677@scientifictext.ru
Шабельников Вадим Александрович — кандидат технических наук, ректор, Частное образовательное учреждение высшего образования (Российско-Американский Университет), г. Москва
Аннотация: последние десятилетия внесли изменения в технологию изготовления кортикальных электродов для исследований электрофизиологии и нейропротезирования, способных производить мониторинг и стимуляцию нервной активности в коре головного мозга. Несмотря на то, что многочисленные исследования с применением кортикальных биоимплантатов на животных и клинические исследования с участием людей показали положительные результаты, очевидно, что необходимо дальнейшее совершенствование структуры зонда, материалов и технологии изготовления, в частности для хронических отведений электрокортикальных сигналов коры головного мозга, являющихся необходимым элементом нейрокомпьютерного интерфейса. Для решения проблем, связанных с ограничениями стандартных форм нейрональных имплантатов — клинообразных и шипообразных типов, — были предложены различные нетрадиционные зонды, обладающие уникальными характеристиками, обусловленными особенностями их конструкции, используемых материалов и методами изготовления.
Ключевые слова: нейрональный имплантат, нейрональный зонд, MEMS, хронические экспертименты, нейроноподобная электроника, отведений электрокортикальных сигналов коры головного мозга, нейрокомпьютерные интерфейсы.
REVIEW OF THE ELEMENT BASE OF NEURONAL MICROELECTRONIC CORTICAL PROBES FOR CHRONIC RECORDING Shabelnikov V.A.
Ivanov Ivan Ivanovich — PhD in Technical Sciences, Chancellor, PRIVATE EDUCATIONAL INSTITUTION OF HIGHER EDUCATION (RUSSIAN-AMERICAN UNIVERSITY), MOSCOW
Abstract: recent decades have introduced many changes in the technology of manufacturing cortical probes that are capable to monitor and stimulate nervous activity in the cerebral cortex. Despite the fact that numerous studies that have used cortical bioimplants on animals and in clinical studies have shown positive results, it is obvious that further improvement of the probe structure, materials and manufacturing technology is necessary. This is obvious in particular for chronic experiments in the cerebral cortex, which are an essential element of developing a robust neurocomputer interface. To solve the problems associated with the limitations of standard forms of neuronal implants various unconventional probes types have been proposed. The proposed types have unique characteristics due to the peculiarities of their design, materials used and methods of manufacturing. Keywords: neuronal implant, neuronal probe, MEMS, chronic experiments, cortical neurophysiological monitoring, brain-computer interface.
УДК 616.831.1
1. Введение
Технология изготовления кортикальных электродов быстро развивается. За последние несколько десятилетий были достигнуты существенные улучшения в плане пространственного разрешения [1, 2, 3], топологической точности [4], технологичности [5, 6, 7], и функциональности [8, 9, 10, 11] кортикальных биоимплантатов. Микроэлектромеханические системы (MEMS) позволили создать высокоплотные кортикальные нейроноподобные зонды, потенциально способные к интеграции с электроникой [12, 13, 14, 15, 16], оптическими интерфейсами [17, 18, 19, 20, 21], и микрофлюидными каналами [22, 23, 24, 25, 26], служа в качестве стандартной методологии для широкого спектра электрофизиологических исследований in vivo и нейропротезирования [27, 28, 29, 30, 31, 32, 33, 34].
Среди множества нейрональных зондов на основе МЕМ5-систем наиболее распространенными геометриями нейрональных имплантатов оказались клинообразная и шипообразная (см. Рисунок 1 (а)) [35, 36, 37, 38, 39]. Что касается материалов изготовления, то были продемонстрированы различные типы гибких кортикальных электродных имплантатов на основе биосовместимых полимеров, таких как силиконовые эластомеры, жидкокристаллические полимеры, парилен и полиимид [40, 41]. Также были апробированы конфигурации мультимодальных интерфейсов нейрональных зондов с возможностью оптической стимуляции нервных тканей путем использования волноводных каналов [42, 43, 44, 45, 46] или светоизлучающих диодов на окончаниях имплантата [47, 48, 49], а также для создания зондов, способных доставлять лекарственные вещества через формирование микрофлюидных каналов непосредственно вдоль тела имплантата [50, 51, 52, 53, 54].
Рис. 1. Типы геометрий нейрональных имплантатов (а) Клинообразная, (б) Шипообразная, (в) Многосторонняя, (г) Цилиндрическая, (д) Складывающаяся, (е) Саморазмягчающаяся или самораскрывающаяся, (ж) Сетчатая или нитевидная, (з) Наноструктурная, (и) Конусообразная
Несмотря на то, что кортикальные биоимплантаты геометрий Michigan и Utah широко применялись для исследований на животных и в клинических исследованиях с участием людей [55, 56, 57, 58], очевидно, что необходимо дальнейшее совершенствование структуры зонда, материалов и технологии изготовления, в частности для хронических отведений электрокортикальных сигналов коры головного мозга, являющихся необходимым элементом нейрокомпьютерного интерфейса [59, 60, 61]. Существует ряд сложностей, которые еще предстоит решить с развитием элементной базы. Типичные примеры технических проблем традиционной технологии включают экранирование сигналов, поступающих с обратной стороны электродов, низкая приживаемость имплантата и нервных тканей мозга, невозможность обеспечения движения зонда в пределах коры головного мозга и иммунные реакции, вызванные громоздкими габаритами зонда. Все перечисленные причины способствуют снижению качества сигнала во время проведения хронических экспериментов.
Различные исследовательские группы решали эти вопросы путем добавления зондам уникальных характеристик, отличных от стандартной технологии изготовления кортикальных нейрональных имплантатов. Такие нетрадиционные формы электродов включают в себя многосторонние элементы, изготовленные для более удобного доступа к мягким структурам нервной ткани, уменьшения экранирующих свойств неактивных поверхностей зонда и увеличения объемов регистрации данных [62, 63, 64]; сетчатые или нитевидные элементы для минимизации глиального рубцевания и снижения иммунных реакций [65, 66, 67]; трубчатые или цилиндрические зонды для регистрации сигналов внутри объема и обеспечения мультимодальности [68, 69]; складывающиеся зонды для обеспечения высокой адаптивности к форме ткани (конформности) и улучшения пространственной регистрации сигналов [70, 71]; саморазмягчающиеся или самораскрывающиеся зонды для минимизации повреждения тканей и увеличения площади участков регистрации сигналов за пределами глиозного рубца [72, 73]; наноструктурированные зонды для снижения иммунной реакции [74, 75] и конусообразные конфигурации электродов для содействия росту нервной ткани и обеспечения стабильности процесса регистрации данных [76, 77]. Конфигурации вышеперечисленных зондов представлены на Рисунке 1.
В то время как в ряде обзорных работ были подробно рассмотрены результаты проектирования, изготовления и тестирования стандартных нейроноподобных зондов для исследования коры головного мозга [78, 79, 80], данная статья посвящена новым типам нетрадиционных кортикальных зондов, отличающихся геометрическими особенностями для преодоления различных сложностей, которые не могут быть преодолены стандартными зондами. Таким образом, цель настоящей статьи состоит в том, чтобы дать обобщенный обзор различных типов нетрадиционных зондов, имеющих уникальные конструктивные характеристики, отличающиеся от стандартных зондов клинообразного типа. Таких, например, как многосторонние, цилиндрические, складывающиеся, саморазмягчающиеся, самораскрывающиеся, сетчатые, нитевидные, наноструктурные и конусообразные зонды. Также данная статья рассматривает достигнутый за последнее время прогресс в отношении различных типов нетрадиционных кортикальных биоимплантатов, а также освещает перспективные направления развития технологии. Вышеперечисленные структуры зондов рассматриваются ниже в одноименных разделах.
2. Нетрадиционные нейрональные зонды
2.1. Многосторонние зонды
Стандартные MEMS-системы имплантатов типично представляют собой элемент, в котором электроды размещены лишь на одной из поверхностей корпуса зонда. Это проистекает из природы MEMS-технологий, где каждый проводящий или изолирующий слой наносится последовательно поверх материала подложки. В этом случае нейронные сигналы с обратной стороны зонда частично экранируются корпусом зонда, оставляя лишь лицевую часть микросистемы для функций мониторинга или стимулирования исследуемой нервной ткани. В последнее время многие исследовательские группы разработали многосторонние кортикальные зонды, в которых две или более стороны корпуса зонда учавствуют в формировании необходимых нейроинтерфейсов. Эти многосторонние нейрональные зонды главным образом обеспечивают увеличение площади взаимодействия зонда с нервной тканью и минимизируют экранирующий эффект без значительного увеличения размера корпуса зонда.
Многосторонние зонды были апробированы в экспериментах на животных, включая крыс [81], мышей [82] и морских свинок [83]. Хотя использование таких устройств не ограничивается мелкими подопытными животными, они могут применяться для крупных животных или в клинических испытаниях с участием людей, учитывая размеры корпуса зонда, которые не сильно отличаются от стандартных клинообразных зондов.
2.2. Трубчатые или цилиндрические зонды
В работах различных исследовательских групп были успешно применены нейрональные зонды трубчатой или цилиндрической структуры. Использование такой формы обусловлено наличием нескольких преимуществ, главная из которых позволяет использовать геометрические особенности строения зонда для доставки химических веществ и оптических волокон без изменения размеров нейронального имплантата [84]. Данный тип структуры также удобно применять для контроля жесткости зонда путем добавления дополнительной механической поддержки в виде направляющего стержня во время процесса ввода и вывода зонда из нервной ткани [85]. Кроме того, вся цилиндрическая поверхность имплантата может быть использована для размещения электродов на поверхности трубки [68]. Наконец, цилиндрическая структура обеспечивает удобство для глубокой биоинтеграции импланта с
небольшими повреждениями нервной ткани, что может быть полезно для глубокой стимуляции мозга (deep brain stimulation - DBS), стереоэлектроэнцефалографии (stereoelectroencephalography - SEEG) и нейрональной регистрации сигналов нервной ткани в глубоких областях мозга [68, 69].
Методы изготовления цилиндрических имплантатов можно разделить на три типа -создание плоской тонкопленочной структуры и обертывание ее вокруг хвостовика [68, 69], направленное структурирование на изогнутую цилиндрическую поверхность с использованием специальных криволинейных инструментов для микрообработки [84, 85] или построение трехмерной трубчатой структуры, начиная от плоской подложки путем последовательного нанесения материала и травления [86].
Функциональность трубчатых зондов была апробирована в экспериментах на животных -крысах [84, 85], мышах [68] и обезьянах [87], а в клинических испытаниях биоинтеграции кортикальных имплантатов [68, 69] и вживления имплантатов в подкорковые нейронные структуры [68, 69].
2.3. Складывающиеся имплантаты
Изначально для создания кортикальных регистрирующих устройств, способных работать в трех плоскостях, применялось вживление нескольких групп плоских электродов. Однако этот метод требует точного позиционирования нейроноподобных электронных устройств и нетривиальных схем соединения [37]. К тому же жесткие in vivo имплантаты часто вызывают воспаление нервных тканей во время хронических экспериментов из-за механической несогласованности между жестким телом зонда и мягкими тканями.
Для решения этой проблемы были разработаны гибкие складные конструкции на основе полимеров, в которых за счет складывания некоторых тонкопленочных элементов может быть создана неплоская структура, которая преобразуется при помощи магнитной силы [88, 89], электростатической силы [88] или при помощи оригами-подобного преобразования [89]. Эти типы складывающихся зондов позволяют проводить отведения электрокортикальных сигналов коры головного мозга в нескольких плоскостях как в горизонтальном, так и в вертикальном направлениях. Это обеспечивается за счет позиционирования жестких и гибких элементов, которые соответствуют особенностям структуры нервной ткани.
Кроме того в работе группы ученых была апробирована интеграция поверхностного и также проникающего электрода в одном устройстве [89]. Плоская полиимидная электродная конструкция содержит микроэлектроды и набор вырезов, которые позволяют проникающим частям оставаться спрятанными в плоскости зонда, в то время как складывающиеся части образуют поверхностную электроэнцефалографическую конструкцию для отведения сигналов нервной ткани. Данный метод был апробирован на мозге крысы.
2.4. Саморазмягчающиеся или самораскрывающиеся зонды
Одной из основных проблем, связанных с хроническими экспериментами по имплантации стандартных форм зондов, является повреждение нервных тканей и образование глиальных рубцов вокруг имплантата из-за значительного механического несоответствия между нервной тканью и жесткими зондами, а также за счет сил, возникающих при микроподвижках ткани головного мозга после имплантации, что в конечном итоге приводит к ухудшению качества отведенного сигнала. Для обеспечения высокой конформности биоимплантата к мозговой ткани используются гибкие тонкопленочные полимерные зонды. Из-за того, что такие зонды не обладают достаточной жесткостью, чтобы проникать в кору головного мозга, для биоимплантации применяют дополнительные инструменты доставки или производят упрочнение конструкции зонда биоразлагаемыми материалами.
В научной практике были апробированы способы применения зондов с динамическими свойствами, которые позволяют преодолевать вышеуказанные ограничения. В работах бвли применены динамические свойства конструкции, которые позволяют некоторыми элементам зондов размягчаться или раскрываться в зависимости от физиологических условий нервной ткани. В различных работах были представлены термально- или водо-чувствительные композиционные материалы [72, 73], полимеры с памятью формы [90], специальные самоприспосабливающиеся зонды [91] или саморасправляющиеся полимеры [92].
Некоторые элементы или весь зонд целиком могут физически перемещаться к целевым местоположениям в головном мозге [92]. Как правило, эти позиции находятся вдали от хвостовика зонда за пределами глиального шрама. Таким образом зонд состоит из двух частей - основного и дополнительного хвостовиков. Дополнительный хвостовик с электродами подключен к основному хвостовику через микро-пружинную конструкцию, например, при
помощи технологии глубокого реактивного ионного травления (Deep Reactive Ion Etching -DRIE) на кремниевом изоляторе (на кремниевом изоляторе - SOI).
Некоторые из вышеупомянутых зондов были протестированы на животных, включая крыс [93], мышей [90] и тараканов [94].
2.5. Сетчатая или нитевидная геометрия имплантатов
Минимизация иммунных реакций является ключевым фактором при проведении хронических экспериментов на нервной ткани [84]. Такая реакция ткани связана с повреждением кровеносных сосудов во время имплантации из-за сил трения и резания [95], а также вследствие микро-подвижек во время заживания ран [96]. В отличие от жестких материалов, используемых в нейрональных зондах, в которых модуль упругости на несколько порядков превышает модуль упругости тканей головного мозга, использование мягких субдуральных материалов, которые имеют такую же гибкость, как и ткань головного мозга, уменьшает иммунную реакцию, связанную появлением инородного тела в тканях мозга [97]. Нитевидные или сетчатые ультратонкие структуры полимерных материалов, используемые для создания нейрональных имплантатов, показали более высокую приживаемость. Такие конструкции зондов изготавливаются с применением ультратонких или ультра-совместимых материалов. Эта категория нейронных зондов включает ультратонкие и открытые сетчатые структуры [65, 66 ,67], ультра-гибкие нитевые нано-структуры с субклеточной площадью поперечного сечения [98], зонды интегрированные в биорастворимые иглы [99] и синусоидальные конструкции для уменьшения силы трения [100].
В ходе экспериментов было показано, что субмикронные сетчатые электродные имплантаты способны уменьшить механические усилия на нервную ткань, позволяя питательным веществам и цитокинам свободно перемещаться через открытые секции сетки [67]. Применение сетчатых и нитевидных имплантатов позволяет проводить отведение электрокортикальных сигналов коры головного мозга до восьми месяце без возникновения иммунных реакций нервных тканей [65]. Диаметр поперечного сечения сетчатых или нитиевидных имплантатов находится в диапазоне от 5 до 20 мкм, в то время как шаг сетки колеблется в интервале от 60 до 300 мкм. Процесс имплантации зонда в головной мозг половозрелой крысы был апробирован с применением охлаждения имплантата в жидком азоте для временного увеличения жесткости конструкции [66].
Альтернативные способы биоинтеграции имплантатов обеспечивается за счет применения специальных инструментов доставки (игл шприца, углеродного волокна или вольфрамового микропровода) и биоразлагаемых материалов, например, карбоксиметилцеллюлоза [102] или шелк [98]. Эксперимент, поставленный на кроликах продемонстрировал, что ультрасовместимые зонды обеспечивают стабильное кортикальное отведение сигнала в течение 678 дней [103].
2.6. Наноструктурные зонды
Группы исследователей предложили кортикальные имплантаты с микро- или наноразмерным текстурированием поверхности зонда для минимизации иммунной реакции и быстрой биоинтеграции имплантата для проведения хронических экспериментов [75, 76]. Нанесенная нано-текстура на поверхность имплантата имитирует естественную внеклеточную структуру нервной ткани, эффективно подавляя глиоз и отмирание нейронов. Проведенные in vitro и in vivo эксперименты показали, что отрицательные факторы, потенциально ухудшающие хронические эксперименты, такие как рост астроцитов вокруг поверхности вживления, были значительно снижены на нано-текстурированных поверхностях зонда по сравнению с плоскими поверхностями. Кроме того, было замечено крайне низкое выделение гена синтазы оксида азота (NOS2) у нано-рифленого зонда, чем у плоского, что указывает на потенциально меньшую нейротоксичность нано-рифленых зондов [103].
2.7. Конусообразные зонды
В эксперименте группы исследователей была апробирована трехмерная конструкция имплантата, Parylene C, с усеченной конусообразной формой. Длина зонда составила 800 мкм, а диаметр оснований усеченного конуса 50 и 300 мкм. Данная форма была выбрана авторами проекта для стимулирования роста нервных клеток и усиления тканевой интеграции вокруг регистрирующих участков, выстилающих внутреннюю и внешнюю области оболочки конуса [77]. В корпус зонда интегрирован фоторезистор. Поверхность имплантата выполнена с использованием перфорации диаметра 15 мкм, что способствует усилению трансдукции цитокинов и питательных веществ [76]. Для усиления нейрональной интеграции поверхность зонда бела обработана составом из мембранного белка и матригеля [192]. Проведенные хронические эксперименты in vivo на половозрелых крысах показали стабильное нейрональное
отведение сигналов от нервной ткани в течение 12 месяцев [76]. Матригельное покрытие увеличивало уровень нейрональной интеграции и, следовательно, повысило качество регистрируемого нейронального сигнала от мозга крысы [104]. 3. Выводы
Несомненно, приживаемость нейрональных имплантатов имеет первостепенное значение для обеспечения стабильного отведения сигналов кортикальной активности при проведении хронических экспериментов, создании нейрокомпьютерных интерфейсов и фундаментального понимания физиологии мозга. Несмотря на то, что за последние несколько десятилетий изготовление нейроноподобных электронных приборов достигло больших успехов в большинстве случаев с применением клинообразных и шипообразных форм кортикальных имплантатов, сохраняются технические проблемы и ограничения, приводящие к ухудшению качества отводимого сигнала при проведении хронических экспериментов. Элементная база, представленная в данной статье, представляет собой обобщенный обзор различных типов нетрадиционных кортикальных имплантатов, обладающих уникальными конструктивными характеристиками, которые преодолевают некоторые ограничения стандартных форм зондов в области хронического кортикального отведения сигналов. Эти нетрадиционные конструкции включают в себя многосторонние, цилиндрические, складывающиеся, саморазмягчающиеся, самораскрывающиеся, сетчатые, нитевидные, наноструктурные и конусообразные структуры имплантатов. Новые подходы обеспечили более высокую эффективность отведения нейрокортикальных сигналов прежде всего за счет минимизации нейрональных повреждений во время и после имплантации, добавления степеней мультимодальности и увеличения регистрации сигналов в объеме, а не на поверхности.
Следует отметить, что ни одна из вышеперечисленных технологий не смогла решить все обозначенные проблемы и при этом обеспечить стабильную регистрацию активности нервной ткани. Таким образом, область нейрональной инженерии и нейробиологии пока не нашла универсального подхода для создания нейрокомпьютерного интерфейса и продолжает развиваться, осуществляя поиск и применение новых методов и подходов для обеспечения высокой плотности и высокой точности кортикального интерфейса.
Хотя в настоящем обзоре основное внимание уделяется нейрокортикальным имплантатам, существуют зонды, изготовленные по технологии отличной от MEMS, которые также составляют важную часть в области кортикальных зондов. Эти типы зондов для создания нейрональных интерфейсов основаны на проводных технологиях отведения сигналов посредством тонких металлических проводов, углеродных волокон, углеродных нанотрубок и/или оптических волокон с высокой плотностью и мультимодальностью [105, 106, 107]. Не может не вызывать интерес ряд новых нейроинженерных решений, основанных на использовании миниатюрных беспроводных суб-миллиметровых имплантатов с одноканальным отведением сигнала и/или стимуляцией и предназначенных для проведения хронических экспериментов. Такие устройства подразделяются на нейрональную «пыль» [108] и нейронные «зерна» [109] и отличаются от проводных устройств с точки зрения обеспечения питания, связи, технологии имплантации и схемотехники.
Список литературы / References
1. Fiath R., Raducanu B.C., Musa S., Andrei A., Lopez C.M., van Hoof C., Ruther P., Aarts A., Horvath D., Ulbert I. A silicon-based neural probe with densely-packed low-impedance titanium nitride microelectrodes for ultrahigh-resolution in vivo recordings. Biosens. Bioelectron, 2018; 106:86-92. doi: 10.1016/j.bios.2018.01.060.
2. Lanzio V., West M., Koshelev A., Telian G., Micheletti P., Lambert R., Dhuey S., Adesnik H., Sassolini S., Cabrini S. High-density electrical and optical probes for neural readout and light focusing in deep brain tissue. J. Micro Nanolithogr. MEMS MOEMS, 2018; 17:025503. doi: 10.1117/1.JMM.17.2.025503.
3. Scholten K., Meng E. Electron-beam lithography for polymer bioMEMS with submicron features. Microsyst. Nanoeng, 2016;2:16053. doi: 10.1038/micronano.2016.53.
4. Cheung K., Gun L., Djupsund K., Yang D., Lee L.P. A new neural probe using SOI wafers with topological interlocking mechanisms; Proceedings of the 1st Annual International IEEE-EMBS Special Topic Conference on Microtechnologies in Medicine and Biology; Lyon, France. 12-14 October, 2000; Pp. 507-511.
5. Kim B.J., Meng E. Micromachining of Parylene C for bioMEMS. Polym. Adv. Technol. 2016;27:564-576. doi: 10.1002/pat.3729.
6. Kim G., Kim K., Lee E., An T., Choi W., Lim G., Shin J. Recent Progress on Microelectrodes in Neural Interfaces. Materials (Basel), 2018;11:1995. doi: 10.3390/ma11101995.
7. Kindlundh M., Norlin P., Hofmann U.G. A neural probe process enabling variable electrode configurations. Sens. Actuators B Chem., 2004;102:51-58. doi: 10.1016/j.snb.2003.10.009.
8. Rivnay J., Wang H., Fenno L., Deisseroth K., Malliaras G.G. Next-generation probes, particles, and proteins for neural interfacing. Sci. Adv. 2017;3:1-20. doi: 10.1126/sciadv. 1601649.
9. Johnson M.D., Franklin R.K., Gibson M.D., Brown R.B., Kipke D.R. Implantable microelectrode arrays for simultaneous electrophysiological and neurochemical recordings. J. Neurosci. Methods, 2008; 174:62-70. doi: 10.1016/j.jneumeth.2008.06.036.
10. Neves H.P., Orban G.A., Koudelka-Hep M., Stieglitz T., Ruther P. Development of Modular Multifunctional Probe Arrays for Cerebral Applications; Proceedings of the 2007 3rd International IEEE/EMBS Conference on Neural Engineering; Kohala Coast, HI, USA. 2-5 May, 2007; Pp. 104-109.
11. Ximiao W., Tingyi L., Pei-Yu C. A hybrid silicon-PDMS multifunctional neural probe; Proceedings of the 2016 International Conference on Optical MEMS and Nanophotonics (OMN); Singapore. 31 July-4 August 2016; pp. 1-2.
12. Raducanu B.C., Yazicioglu R.F., Lopez C.M., Ballini M., Putzeys J., Wang S., Andrei A., Rochus V., Welkenhuysen M., Helleputte N.V. Time multiplexed active neural probe with 1356 parallel recording sites. Sensors, 2017; 17:2388. doi: 10.3390/s17102388.
13. Steinmetz N.A., Koch C., Harris K.D., Carandini M. Challenges and opportunities for large-scale electrophysiology with Neuropixels probes. Curr. Opin. Neurobiol., 2018; 50:92-100. doi: 10.1016/j.conb.2018.01.009.
14. Wise K.D., Sodagar A.M., Yao Y., Gulari M.N., Perlin G.E., Najafi K. Microelectrodes, microelectronics, and implantable neural microsystems. Proc. IEEE, 2008;96:1184-1202. doi: 10.1109/JPR0C.2008.922564.
15. Patterson W.R., Yoon-Kyu S., Bull C. W., Ozden I., Deangellis A.P., Lay C., McKay J.L., Nurmikko A.V., Donoghue J.D., Connors B.W. A microelectrode/microelectronic hybrid device for brain implantable neuroprosthesis applications. IEEE Trans. Biomed. Eng., 2004; 51:1845-1853. doi: 10.1109/TBME.2004.831521.
16. Song Y.-K., Patterson W.R., Bull C. W., Beals J., Hwang N., Deangelis A.P., Lay C., McKay J.L., Nurmikko A.V., Fellows M.R. Development of a chipscale integrated microelectrode/microelectronic device for brain implantable neuroengineering applications. IEEE Trans. Neural Syst. Rehabil. Eng., 2005; 13:220-226. doi: 10.1109/TNSRE.2005.848337.
17. Rudmann L., Alt M., Vajari D.A., Stieglitz T. Integrated optoelectronic microprobes. Curr. Opin. Neurobiol. 2018;50:72-82. doi: 10.1016/j.conb.2018.01.010. [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar].
18. Royer S., Zemelman B.V., Barbic M., Losonczy A., Buzsaki G., Magee J.C. Multi-array silicon probes with integrated optical fibers: Light-assisted perturbation and recording of local neural circuits in the behaving animal. Eur. J. Neurosci, 2010;31:2279-2291. doi: 10.1111/j.1460-9568.2010.07250.x.
19. Zhang J., Laiwalla F., Kim J.A., Urabe H., Van Wagenen R., Song Y.-K., Connors B.W., Zhang F., Deisseroth K., Nurmikko A.V. Integrated device for optical stimulation and spatiotemporal electrical recording of neural activity in light-sensitized brain tissue. J. Neural Eng., 2009;6:055007. doi: 10.1088/1741-2560/6/5/055007.
20. StarkE., Koos T., Buzsaki G. Diode probes for spatiotemporal optical control of multiple neurons in freely moving animals. J. Neurophysiol., 2012;108:349-363. doi: 10.1152/jn.00153.2012.
21. Wang J., Wagner F., Borton D.A., Zhang J., Ozden I., Burwell R.D., Nurmikko A.V., van Wagenen R., Diester I., Deisseroth K. Integrated device for combined optical neuromodulation and electrical recording for chronic in vivo applications. J. Neural Eng., 2011;9:016001. doi: 10.1088/17412560/9/1/016001.
22. Retterer S.T., Smith K.L., Bjornsson C.S., Neeves K.B., Spence A.J., Turner J.N., Shain W., Isaacson M.S. Model neural prostheses with integrated microfluidics: A potential intervention strategy for controlling reactive cell and tissue responses. IEEE Trans. Biomed. Eng., 2004;51:2063-2073. doi: 10.1109/TBME.2004.834288.
23. Cheung K.C., Djupsund K., Dan Y., Lee L.P. Implantable multichannel electrode array based on SOI technology. J. Microelectromech. Syst., 2003;12:179-184. doi: 10.1109/JMEMS.2003.809962.
24. Takeuchi S., Ziegler D., Yoshida Y., Mabuchi K., Suzuki T. Parylene flexible neural probes integrated with microfluidic channels. Lab Chip., 2005;5:519-523. doi: 10.1039/b417497f.
25. Ziegler D., Suzuki T., Takeuchi S. Fabrication of flexible neural probes with built-in microfluidic channels by thermal bonding of parylene. J. Microelectromech. Syst., 2006;15:1477-1482. doi: 10.1109/JMEMS.2006.879681.
26. Metz S., Bertsch A., Bertrand D., Renaud P. Flexible polyimide probes with microelectrodes and embedded microfluidic channels for simultaneous drug delivery and multi-channel monitoring of bioelectric activity. Biosens. Bioelectron., 2004;19:1309-1318. doi: 10.1016/j.bios.2003.11.021.
27. Kim S.A., Byun K.M., Lee J., Kim J.H., Kim D.-G.A., Baac H., Shuler M.L., Kim S.J. Optical measurement of neural activity using surface plasmon resonance. Opt. Lett., 2008;33:914-916. doi: 10.1364/0L.33.000914.
28. Kim S.J., Kim M., Heetderks W.J. Laser-induced fabrication of a transsubstrate microelectrode array and its neurophysiological performance. IEEE Trans. Biomed. Eng., 1985;BME-32:497-502. doi: 10.1109/TBME.1985.325566.
29. Lee C.J., Oh S.J., Song J.K., Kim S.J. Neural signal recording using microelectrode arrays fabricated on liquid crystal polymer material. Mater. Sci. Eng. C., 2004;24:265-268. doi: 10.1016/j.msec.2003.09.143.
30. Lee J.K., Baac H., Song S.-H., Jang E., Lee S.-D., ParkD., Kim S.J. Neural prosthesis in the wake of nanotechnology: Controlled growth of neurons using surface nanostructures. Acta Neurochir. Suppl., 2006; 99:141-144.
31. Lee S.E., Jun S.B., Lee H.J., Kim J., Lee S.W., Im C., Shin H.-C., Chang J.W., Kim S.J. A flexible depth probe using liquid crystal polymer. IEEE Trans. Biomed. Eng., 2012;59:2085-2094.
32. Lee S.W., Min K.S., Jeong J., Kim J., Kim S.J. Monolithic encapsulation of implantable neuroprosthetic devices using liquid crystal polymers. IEEE Trans. Biomed. Eng., 2011;58:2255-2263.
33. Lee S.W., Seo J.-M., Ha S., Kim E.T., Chung H., Kim S.J. Development of microelectrode arrays for artificial retinal implants using liquid crystal polymers. Investig. Ophthalmol. Vis. Sci., 2009;50:5859-5866. doi: 10.1167/iovs.09-3743.
34. Lee T.H., Pan H., Kim I.S., Kim J.K., Cho T.H., Oh J.H., Yoon Y.B., Lee J.H., Hwang S.J., Kim S.J. Functional Regeneration of a Severed Peripheral Nerve With a 7-mm Gap in Rats Through the Use of An Implantable Electrical Stimulator and a Conduit Electrode With Collagen Coating. Neuromodulation, 2010;13:299-305. doi: 10.1111/j.1525-1403.2010.00296.x.
35. Wise K.D., Anderson D.J., Hetke J.F., Kipke D.R., Najafi K. Wireless implantable microsystems: High-density electronic interfaces to the nervous system. Proc. IEEE, 2004;92:76-97. doi: 10.1109/JPROC.2003.820544.
36. SteenlandH.W., McNaughton B.L. Silicon Probe Techniques for Large-Scale Multiunit Recording. In: Tatsuno M., editor. Analysis and Modeling of Coordinated Multi-neuronal Activity. Springer; New York, NY, USA:,2015. Pp. 41-61.
37. Herwik S., Kisban S., Aarts A., Seidl K., Girardeau G., Benchenane K., Zugaro M., Wiener S., Paul O., Neves H. Fabrication technology for silicon-based microprobe arrays used in acute and sub-chronic neural recording. J. Micromech. Microeng., 2009;19:074008. doi: 10.1088/09601317/19/7/074008.
38. Wise K.D. Silicon microsystems for neuroscience and neural prostheses. IEEE Eng. Med. Biol. Mag., 2005;24:22-29. doi: 10.1109/MEMB.2005.1511497.
39. Barz F., Paul O., Ruther P. Modular assembly concept for 3D neural probe prototypes offering high freedom of design and alignment precision; Proceedings of the 2014 36th Annual International Conference of the IEEE Engineering in Medicine and Biology Society; Chicago, IL, USA. 26-30 August, 2014; Pp. 3977-3980.
40. Weltman A., Yoo J., Meng E. Flexible, penetrating brain probes enabled by advances in polymer microfabrication. Micromachines (Basel) 2016;7:180. doi: 10.3390/mi7100180.
41. Lecomte A., Descamps E., Bergaud C. A review on mechanical considerations for chronically-implanted neural probes. J. Neural Eng., 2018;15:031001. doi: 10.1088/1741-2552/aa8b4f.
42. Li B., Lee K., Masmanidis S.C., Li M. A nanofabricated optoelectronic probe for manipulating and recording neural dynamics. J. Neural Eng., 2018;15:046008. doi: 10.1088/1741-2552/aabc94.
43. Lee J., Ozden I., Song Y.-K., Nurmikko A.V. Transparent intracortical microprobe array for simultaneous spatiotemporal optical stimulation and multichannel electrical recording. Nat. Methods., 2015;12:1157-1162. doi: 10.1038/nmeth.3620.
44. Rubehn B., Wolff S.B., Tovote P., Lüthi A., Stieglitz T. A polymer-based neural microimplant for optogenetic applications: Design and first in vivo study. Lab Chip., 2013;13:579-588. doi: 10.103 9/c2lc40874k.
45. Wu F., Stark E., Im M., Cho I.-J., Yoon E.-S., Buzsáki G., Wise K.D., Yoon E. An implantable neural probe with monolithically integrated dielectric waveguide and recording electrodes for optogenetics applications. J. Neural Eng., 2013;10:056012. doi: 10.1088/1741-2560/10/5/056012.
46. Im M., Cho I.-J., Wu F., Wise K.D., Yoon E. Neural probes integrated with optical mixer/splitter waveguides and multiple stimulation sites; Proceedings of the 2011 IEEE 24th International Conference on Micro Electro Mechanical Systems; Cancun, Mexico. 23-27 January, 2011; Pp. 1051-1054.
47. Qazi R., Kim C.Y., Byun S.-H., Jeong J.-W. Microscale Inorganic LED Based Wireless Neural Systems for Chronic in vivo Optogenetics. Front. Neurosci, 2018;12:764. doi: 10.3389/fnins.2018.00764.
48. Ayub S., Gentet L.J., Fiáth R., Schwaerzle M., Borel M., David F., Barthó P., Ulbert I., Paul O., Ruther P. Hybrid intracerebral probe with integrated bare LED chips for optogenetic studies. Biomed. Microdevices, 2017;19:49. doi: 10.1007/s10544-017-0190-3.
49. Schwaerzle M., Pothof F., Paul O., Ruther P. High-resolution neural depth probe with integrated 460 NM light emitting diode for optogenetic applications; Proceedings of the 2015 Transducers— 2015 18th International Conference on Solid-State Sensors, Actuators and Microsystems; Anchorage, AK, USA. 21-25, June 2015; Pp. 1774-1777.
50. Lee K., He J., Clement R., Massia S., Kim B. Biocompatible benzocyclobutene (BCB)-based neural implants with micro-fluidic channel. Biosens. Bioelectron. 2004;20:404-407. doi: 10.1016/j.bios.2004.02.005.
51. Altuna A., Bellistri E., Cid E., Aivar P., Gal B., Berganzo J., Gabriel G., Guimera A., Villa R., Fernández L.J. SU-8 based microprobes for simultaneous neural depth recording and drug delivery in the brain. Lab Chip., 2013;13:1422-1430. doi: 10.1039/c3lc41364k.
52. Pellinen D.S., Moon T., Vetter R., Miriani R., Kipke D.R. Multifunctional flexible parylene-based intracortical microelectrodes; Proceedings of the 2005 IEEE Engineering in Medicine and Biology 27th Annual Conference; Shanghai, China. 1-4 September, 2005; Pp. 5272-5275.
53. Tooker A., Madsen T.E., Yorita A., Crowell A., Shah K.G., Felix S., Mayberg H.S., Pannu S., Rainnie D.G., Tolosa V. Microfabricated polymer-based neural interface for electrical stimulation/recording, drug delivery, and chemical sensing-development; Proceedings of the 2013 35th Annual International Conference of the IEEE Engineering in Medicine and Biology Society (EMBC); Osaka, Japan. 3-7 July, 2013; Pp. 5159-5162.
54. Chen J., Wise K.D., Hetke J.F., Bledsoe S.C. A multichannel neural probe for selective chemical delivery at the cellular level. IEEE Trans. Biomed. Eng. 1997;44:760-769. doi: 10.1109/10.605435.
55. Hoa M., Guan Z., Auner G., Zhang J. Tonotopic responses in the inferior colliculus following electrical stimulation of the dorsal cochlear nucleus of guinea pigs. Otolaryngol. Head Neck Surg., 2008;139:152-155. doi: 10.1016/j.otohns.2008.04.005.
56. Buzsáki G. Theta oscillations in the hippocampus. Neuron, 2002;33:325-340. doi: 10.1016/S0896-6273(02)00586-X.
57. Lee S.-H., Kwan A.C., Zhang S., Phoumthipphavong V., Flannery J.G., Masmanidis S.C., Taniguchi H., Huang Z.J., Zhang F., Boyden E.S. Activation of specific interneurons improves V1 feature selectivity and visual perception. Nature. 2012;488:379. doi: 10.1038/nature11312.
58. Truccolo W., Friehs G.M., Donoghue J.P., Hochberg L.R. Primary motor cortex tuning to intended movement kinematics in humans with tetraplegia. J. Neurosci, 2008;28:1163-1178. doi: 10.1523/JNEUR0SCI.4415-07.2008.
59. Karumbaiah L., Saxena T., Carlson D., Patil K., Patkar R., Gaupp E.A., Betancur M., Stanley G.B., Carin L., Bellamkonda R.V. Relationship between intracortical electrode design and chronic recording function. Biomaterials., 2013;34:8061-8074. doi: 10.1016/j.biomaterials.2013.07.016.
60. Nicholas J.M., Alberto L.V., James R.E., Joseph W.S., Erin K.P., Jordan J.W., Cui X.T., Takashi D.Y.K. Multi-scale, multi-modal analysis uncovers complex relationship at the brain tissue-implant neural interface: New emphasis on the biological interface. J. Neural Eng., 2018;15:033001.
61. Mols K., Musa S., Nuttin B., Lagae L., Bonin F. In vivo characterization of the electrophysiological and astrocytic responses to a silicon neuroprobe implanted in the mouse neocortex. Sci. Rep., 2017;7:15642. doi: 10.1038/s41598-017-15121-1.
62. Tooker A., Tolosa F., Shah K.G., Sheth H., Felix S., Delima T., Pannu S. Polymer neural interface with dual-sided electrodes for neural stimulation and recording; Proceedings of the 2012 Annual International Conference of the IEEE Engineering in Medicine and Biology Society; San Diego, CA, USA.. 28 August-1 September, 2012; Pp. 5999-6002.
63. Negi S., Hogan A., LeberM., ShandhiM., Bhandari R. Novel design and fabrication of double side penetrating neural electrode array; Proceedings of the 2015 Transducers—2015 18th International Conference on Solid-State Sensors, Actuators and Microsystems; Anchorage, AK, USA. 21-25 June, 2015; Pp. 1731-1734.
64. Seymour J.P., Langhals N.B., Anderson D.J., Kipke D.R. Novel multi-sided, microelectrode arrays for implantable neural applications. Biomed. Microdevices, 2011;13:441-451. doi: 10.1007/s10544-011-9512-z.
65. Fu T.-M., Hong G., Fiveros R.D., Zhou T., Lieber C.M. Highly scalable multichannel mesh electronics for stable chronic brain electrophysiology. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2017;114:E10046-E10055. doi: 10.1073/pnas.1717695114.
66.Xie C., Liu J., Fu T.-M., Dai X., Zhou W., Lieber C.M. Three-dimensional macroporous nanoelectronic networks as minimally invasive brain probes. Nat. Mater., 2015;14:1286-1292. doi: 10.1038/nmat4427.
67. Hong G., Fu T.-M., Zhou T., Schuhmann T.G., Huang J., Lieber C.M. Syringe injectable electronics: Precise targeted delivery with quantitative input/output connectivity. Nano Lett., 2015;15:6979-6984. doi: 10.1021/acs.nanolett.5b02987.
68. Fomani A.A., Mansour R.R., Florez-Quenguan C.M., Carlen P.L. Development and characterization of multisite three-dimensional microprobes for deep brain stimulation and recording. J. Microelectromech. Syst., 2011;20:1109-1118. doi: 10.1109/JMEMS.2011.2160934.
69. Pothof F., Anees S., Leupold J., Bonini L., Paul O., Orban G., Ruther P. Fabrication and characterization of a high-resolution neural probe for stereoelectroencephalography and single neuron recording; Proceedings of the 2014 36th Annual International Conference of the IEEE Engineering in Medicine and Biology Society; Chicago, IL, USA. 26-30 August, 2014; Pp. 52445247.
70. Chen C.-H, Chuang S.-C., Su H.-C., Hsu W.-L., Yew T.-R., Chang Y.-C, Yeh S.-R., Yao D.-J. A three-dimensional flexible microprobe array for neural recording assembled through electrostatic actuation. Lab Chip., 2011;11:1647-1655. doi: 10.1039/c0lc00718h.
71. Goshi N., Castagnola E., Fomero M., Gueli C., Cea C., Zucchini E., Bjanes D., Maggiolini E., Moritz C., Kassegne S. Glassy carbon MEMS for novel origami-styled 3D integrated intracortical and epicortical neural probes. J. Micromech. Microeng., 2018;28:065009. doi: 10.1088/1361-6439/aab061.
72. Hess A.E., Capadona J.R., Shanmuganathan K., Hsu L., Rowan S.J., Weder C., Tyler D., Zorman C. Development of a stimuli-responsive polymer nanocomposite toward biologically optimized, MEMS-based neural probes. J. Micromech. Microeng., 2011;21:054009. doi: 10.1088/09601317/21/5/054009.
73. Hess-Dunning A., Tyler D. A Mechanically-Adaptive Polymer Nanocomposite-Based Intracortical Probe and Package for Chronic Neural Recording. Micromachines.. 2018;9:583. doi: 10.3390/mi9110583.
74. Kato Y., Nishino M., Saito I., Suzuki T., Mabuchi K. Flexible intracortical neural probe with biodegradable polymer for delivering bioactive components; Proceedings of the 2006 International Conference on Microtechnologies in Medicine and Biology; Okinawa, Japan. 9-12 May, 2006; pp. 143-146.
75. Moxon K.A., Kalkhoran N.M., Markert M., Sambito M.A., McKenzie J., Webster J.T. Nanostructured surface modification of ceramic-based microelectrodes to enhance biocompatibility for a direct brain-machine interface. IEEE Trans. Biomed. Eng., 2004;51:881-889. doi: 10.1109/TBME.2004.827465.
76. Hara S.A., Kim B.J., Kuo J.T., Lee C.D., Meng E., Pikov F. Long-term stability of intracortical recordings using perforated and arrayed Parylene sheath electrodes. J. Neural Eng., 2016;13:066020. doi: 10.1088/1741-2560/13/6/066020.
77. Kim B.J., Kuo J.T., Hara S.A., Lee C.D., Yu L., Gutierrez C., Hoang T., Pikov V., Meng E. 3D Parylene sheath neural probe for chronic recordings. J. Neural Eng., 2013;10:045002. doi: 10.1088/1741-2560/10/4/045002.
78. Fekete Z. Recent advances in silicon-based neural microelectrodes and microsystems: A review. Sens. Actuators B Chem., 2015;215:300-315. doi: 10.1016/j.snb.2015.03.055.
79. Jorfi M., Skousen J.L., Weder C., Capadona J.R. Progress towards biocompatible intracortical microelectrodes for neural interfacing applications. J. Neural Eng., 2014;12:011001. doi: 10.1088/1741-2560/12/1/011001.
80. PatilA.C., ThakorN.V. Implantable neurotechnologies: A review of micro-and nanoelectrodes for neural recording. Med. Biol. Eng. Comput. 2016;54:23-44. doi: 10.1007/s11517-015-1430-4.
81. Lee Y.-T., Moser D., Holzhammer T., Fang W., Paul O., Ruther P. Ultrathin, dual-sided silicon neural microprobes realized using BCB bonding and aluminum sacrificial etching; Proceedings of the 2013 IEEE 26th International Conference on Micro Electro Mechanical Systems (MEMS); Taipei, Taiwan. 20-24 January, 2013; pp. 1021-1024.
82. Shin S., Kim J.-H., Jeong J., Gwon T.M., Lee S.-H., Kim S.J. Novel four-sided neural probe fabricated by a thermal lamination process of polymer films. J. Neurosci. Methods., 2017;278:25-35. doi: 10.1016/j.jneumeth.2016.12.017.
83. Poppendieck W., Sossalla A., Krob M.-O., Welsch C., Nguyen T.A.K., Gong W., DiGiovanna J., Micera S., Merfeld D.M., Hoffmann K.-P. Development, manufacturing and application of double-sided flexible implantable microelectrodes. Biomed. Microdevices., 2014;16:837-850. doi: 10.1007/s10544-014-9887-8.
84. Tamaki S., Kuki T., Matsunaga T., Mushiake H., Furusawa Y., Haga Y. Flexible Tube-Shaped Neural Probe for Recording and Optical Stimulation of Neurons at Arbitrary Depths. Sens. Mater. 2015;27:507-523.
85. Tamaki S., Matsunaga T., Kuki T., Furusawa Y., Musiake H., Haga Y. Development and evaluation of tube-shaped neural probe with working channel; Proceedings of the 2013 Transducers & Eurosensors XXVII: The 17th International Conference on Solid-State Sensors, Actuators and Microsystems; Barcelona, Spain. 16-20 June, 2013; Pp. 864-867.
86. Zhao Z., Kim E., Luo H., Zhang J., Xu Y. Flexible deep brain neural probes based on a parylene tube structure. J. Micromech. Microeng., 2017;28:015012. doi: 10.1088/1361-6439/aa9d61.
87. Pothof F., Bonini L., Lanzilotto M., Livi A., Fogassi L., Orban G., Paul O., Ruther P. Chronic neural probe for simultaneous recording of single-unit, multi-unit, and local field potential activity from multiple brain sites. J. Neural Eng., 2016;13:046006. doi: 10.1088/1741-2560/13/4/046006.
88. Sim K., Rao Z., Li Y., Yang D., Yu C. Curvy surface conformal ultra-thin transfer printed Si optoelectronic penetrating microprobe arrays. npj Flex. Electron., 2018;2:2. doi: 10.1038/s41528-017-0015-8.
89. Takeuchi S., Suzuki T., Mabuchi K., Fujita H. 3D flexible multichannel neural probe array. J. Micromech. Microeng.. 2003;14:104. doi: 10.1088/0960-1317/14/1/014.
90. Ware T., Simon D., Arreaga-Salas D.E., Reeder J., Rennaker R., Keefer E.W., Voit W. Fabrication of responsive, softening neural interfaces. Adv. Funct. Mater., 2012;22:3470-3479. doi: 10.1002/adfm.201200200.
91. Egert D., Najafi K. New class of chronic recording multichannel neural probes with post-implant self-deployed satellite recording sites; Proceedings of the 2011 16th International Solid-State Sensors, Actuators and Microsystems Conference; Beijing, China. 5-9 June 2011; pp. 958-961.
92. Jiao X., Wang Y., Qing Q. Scalable fabrication framework of implantable ultrathin and flexible probes with biodegradable sacrificial layers. Nano Lett., 2017;17:7315-7322. doi: 10.1021/acs.nanolett.7b02851.
93. Sharp A.A., Panchawagh H.V., Ortega A., Artale R., Richardson-Burns S., Finch D.S., Gall K., Mahajan R.L., Restrepo D. Toward a self-deploying shape memory polymer neuronal electrode. J. Neural Eng., 2006;3:L23. doi: 10.1088/1741-2560/3/4/L02.
94. Hess A., Dunning J., Harris J., Capadona J., Shanmuganathan K., Rowan S., Wedera C., Tyler D., Zorman C. A bio-inspired, chemo-responsive polymer nanocomposite for mechanically dynamic microsystems; Proceedings of the TRANSDUCERS 2009—2009 International Solid-State Sensors, Actuators and Microsystems Conference; Beijing, China. 5-9 June, 2009; Pp. 224-227.
95. Polikov V.S., Tresco P.A., Reichert W.M. Response of brain tissue to chronically implanted neural electrodes. J. Neurosci. Methods., 2005;148:1-18. doi: 10.1016/j.jneumeth.2005.08.015.
96. Lind G., Linsmeier C.E., Schouenborg J. The density difference between tissue and neural probes is a key factor for glial scarring. Sci. Rep., 2013;3:2942. doi: 10.1038/srep02942.
97. Lee H.C., Ejserholm F., Gaire J., Currlin S., Schouenborg J., Wallman L., Bengtsson M., Park K., Otto K.J. Histological evaluation of flexible neural implants; flexibility limit for reducing the tissue response? J. Neural Eng., 2017;14:036026. doi: 10.1088/1741-2552/aa68f0.
98. Luan L., Wei X., Zhao Z., Siegel J.J., Potnis O., Tuppen C.A., Lin S., Kazmi S., Fowler R.A., Holloway S. Ultraflexible nanoelectronic probes form reliable, glial scar-free neural integration. Sci. Adv. 2017;3:e1601966. doi: 10.1126/sciadv.1601966.
99. Wu F., Tien L.W., Chen F., Berke J.D., Kaplan D.L., Yoon E. Silk-backed structural optimization of high-density flexible intracortical neural probes. J. Microelectromech. Syst., 2015;24:62-69. doi: 10.1109/JMEMS.2014.2375326.
100. Gilgunn P., Khilwani R., Kozai T., Weber D., Cui X., Erdos G., Ozdoganlar O., Fedder G. An ultra-compliant, scalable neural probe with molded biodissolvable delivery vehicle; Proceedings of the 2012 IEEE 25th International Conference on Micro Electro Mechanical Systems (MEMS); Paris, France. 29 January-2 Febuary, 2012; Pp. 56-59.
101. Rakuman W.F.H., OngX.C., TetikolH.S., Khilwani R., CuiX.T., Ozdoganlar O.B., Fedder G.K., Gilgunn P.J. Ultra-compliant neural probes are subject to fluid forces during dissolution of polymer delivery vehicles; Proceedings of the 2013 35th Annual International Conference of the IEEE Engineering in Medicine and Biology Society (EMBC); Osaka, Japan. 3-7 July, 2013; Pp. 1550-1553.
102. Sohal H.S., Jackson A., Jackson R., Clowry G.J., Vassilevski K., O'Neill A., Baker S.N. The sinusoidal probe: A new approach to improve electrode longevity. Front. Neuroeng., 2014;7:10. doi: 10.3389/fneng.2014.00010.
103. Ereifej E.S., Smith C.S., Meade S.M., Chen K., Feng H., Capadona J.R. The neuroinflammatory response to nanopatterning parallel grooves into the surface structure of intracortical microelectrodes. Adv. Funct. Mater. 2018;28:1704420. doi: 10.1002/adfm.201704420.
104. Lee C.D., Hara S.A., Yu L., Kuo J.T., Kim B.J., Hoang T., Pikov V., Meng E. Matrigel coatings for Parylene sheath neural probes. J. Biomed. Mater. Res. B., 2016;104:357-368. doi: 10.1002/jbm.b.33390.
105. LeChasseur Y., Dufour S., Lavertu G., Bories C., Deschênes M., Vallée R., De Koninck Y. A microprobe for parallel optical and electrical recordings from single neurons in vivo. Nat. Methods.. 2011;8:319-325. doi: 10.1038/nmeth.1572.
106. Choi G.J., Gwon T.M., Kim D.H., Park J., Kim S.M., Oh S.H., Lim Y., Jun S.B., Kim S.J. CNT Bundle-based Thin Intracochlear Electrode Array. Biomed. Microdevices., 2019;21:27.
107. Yoon I., Hamaguchi K., Borzenets I.V., Finkelstein G., Mooney R., Donald B.R. Intracellular Neural Recording with Pure Carbon Nanotube Probes. PLoS ONE, 2013;8:e65715. doi: 10.1371/journal.pone.0065715.
108. Wirdatmadja S.A., Balasubramaniam S., Koucheryavy Y., Jornet J.M. Wireless optogenetic neural dust for deep brain stimulation; Proceedings of the 2016 IEEE 18th International Conference on e-Health Networking, Applications and Services (Healthcom); Munich, Germany. 14-17 September, 2016; pp. 1-6.
109. Jeong J., Laiwalla F., Lee J., Ritasalo R., Pudas M., Larson L., Leung V., Nurmikko A. Conformal Hermetic Sealing of Wireless Microelectronic Implantable Chiplets by Multilayered Atomic Layer Deposition (ALD) Adv. Funct. Mater., 2019;29:1806440. doi: 10.1002/adfm.201806440.
