Обнаружение и морфология личиночных стадий трематоды Gymnophallus rebecqui (Bartoli, 1983) (Trematoda: Gymnophallidae) в двустворчатых моллюсках у Черноморского побережья Крыма

Белоусова Юлия Витальевна

УДК 576.8:594 D0I: 10.31016/1998-8435-2019-13-3-39-46

Обнаружение и морфология личиночных стадий трематоды Gymnophallus rebecqui (Bartoli, 1983) (Trematoda: Gymnophallidae) в двустворчатых моллюсках у Черноморского побережья Крыма

Юлия Витальевна Белоусова

Институт морских биологических исследований им. А. О. Ковалевского РАН, Россия, 299011, г. Севастополь, проспект Нахимова, 2, e-mail: julls.belousova@gmail.com

Поступила в редакцию: 14.02.2019; принята в печать: 20.05.2019

Аннотация

Цель исследований: описание морфологии личинок Gymnophallus rebecqui (Bartoli, 1983) от двустворчатых моллюсков Abra segmentum Recluz, 1843 и Cerastoderma glaucum Poiret, 1789 в Черном море; изучить сезонную динамику численности G. rebecqui в Черном море.

Материалы и методы. В течение 2011-2012 гг. обследовано 875 экз. двустворок A. segmentum и 440 экз. C. glaucum из двух биотопов акватории г. Севастополя. Пробы отбирали ежемесячно. Все ткани моллюсков обследованы на наличие паразитов компрессорным методом под бинокуляром при увеличении х 98. Обнаруженных церкарий и мета-церкарий прижизненно фиксировали и окрашивали уксусно-кислым кармином и после дегидратации в серии спиртов и просветления в гвоздичном масле заключали в канадский бальзам. В работе использовали одну из общепринятых систем промеров трематод. Промеры сделаны на микроскопе XY-B2 с фотоаппаратом при увеличении х 1000. Рисунки выполнены в редакторе векторной графики Inkscape 0.48.2-1.

Результаты и обсуждение. Впервые в устье р. Черная и в Черном море у моллюсков A. segmentum и C. glaucum найдены личинки трематод G. rebecqui. A. segmentum оказалась не только вторым промежуточным хозяином для этой трематоды в исследуемой экосистеме, но у нее также отмечены партениты G. rebecqui. По основным диагностическим морфологическим признакам анализируемые личинки трематод идентифицированы как G. rebecqui: Y-образная форма выделительного пузыря без дивертикул у церкарий, отсутствие вентральной ямки и скопления простатических клеток над брюшной присоской на стадии метацеркарий. Морфометрические признаки исследованных нами церкарий и метацеркарий трематод G. rebecqui находятся в границах, известных для личинок этого вида, паразитирующих у моллюсков A. segmentum и C. glaucum у берегов Франции, Великобритании и Черного моря. Пик зараженности моллюсков C. glaucum метацеркариями G. rebecqui в обоих районах приходится на конец лета и начало осени.

Ключевые слова: трематоды, Gymnophallus rebecqui, церкария, метацеркария, двустворчатые моллюски, Abra segmentum, Cerastoderma glaucum, Крым.

Для цитирования: Белоусова Ю. В. Обнаружение и морфология личиночных стадий трематоды Gymnophallus rebecqui (Bartoli, 1983) (Trematoda: Gymnophallidae) в двустворчатых моллюсках у Черноморского побережья Крыма // Российский паразитологический журнал. 2019. Т. 13. № 3. С. 39-46. DOI: 10.31016/1998-8435-2019-13-3-39-46

Detection and Morphology of the Larval Stages of the Trematode Gymnophallus Rebecqui (Bartoli, 1983) (Trematoda: Gymnophallidae) in Bivalve Mollusks off the Black Sea Coast of Crimea

A. O. Kovalevsky Institute of Marine Biological Researches of the Russian Academy of Sciences, Russia, 299011, Sevastopol, Nakhimova prospect, 2, e-mail: julls.belousova@gmail.com

The purpose of the research description of larvae Gymnophallus rebecqui (Bartoli, 1983) morphology from bivalve mollusks Abra segmentum Recluz, 1843 and Cerastoderma glaucum Poiret, 1789 in the Black Sea; to study seasonal abundance of G. rebecqui in the Black Sea.

Materials and methods. During 2011-2012 years, 875 samples of bivalves A. segmentum and 440 samples of C. glaucum were investigated from two biotopes Sevastopol water area. The samples were selected every month. All mollusks tissues were investigated for parasites with a compressor method over binocular at increase x 98. The detected cercarias and metacercarias were fixed for life and dyed with acetous carmine, and after dehydration in a series of alcohol and clarification in clove oil were placed in Canada balsam. One of the generally accepted systems of trematodes measuring was used in the work. Measurings were made on microscope XY-B2 with c a film camera at increase x 1000. The images were made in redactor of vector graphics Inkscape 0.48.2-1.

Results and discussion. For the first time, at the estuary of the river Chernaya and in the Black Sea, larvae of trematodes G. rebecqui have been found in mollusks A. segmentum and C. glaucum. A. segmentum has appeared to be not only the second intermediate host for such trematode in the studied ecosystem but also parthenitas G. rebecqui were detected in it. According to the main diagnostic and morphological features, the analyzed larvae of trematodes were identified as G. rebecqui: the Y-shaped secretory cyst without diverticula in cercarias, and the absence of the ventral hole and of accumulation of prostatic cells over the ventral sucker at the metacercaria stage. The morphometric features of the cercarias and metacercarias of trematodes G. rebecqui, which were studied by us, are within the boundaries known for larvae of this type parasitizing in mollusks A. segmentum and C. glaucum off the coasts of France, Great Britain and the Black Sea. An infection peak of mollusks C. glaucum with metacercarias G. rebecqui was observed in late summer and early autumn in both regions.

Keywords: trematodes, Gymnophallus rebecqui, cercaria, metacercaria, bivalve, Abra segmentum, Cerastoderma glaucum, Crimea.

For citation: Belousova Yu. V. Detection and morphology of the larval stages of the trematode Gymnophallus rebecqui (Bartoli, 1983) (Trematoda: Gymnophallidae) in bivalve mollusks off the Black Sea coast of Crimea. Rossiyskiy parazitologicheskiy zhurnal = Russian Journal of Parasitology. 2019; 13 (3): 39-46. DOI: 10.31016/1998-8435-2019-13-3-39-46

Yulia V. Belousova

Received on: 14.02.2019; accepted for printing on: 20.05.2019

Abstract

Первые сведения о жизненном цикле Gymnophallus rebecqui Bartoli, 1983 опубликованы Кэмпбелом [6], описавшим жизненный цикл гим-нофаллидных трематод из двустворчатых моллюсков Abra tenuis (Montagu, 1803) и Cerastoderma glaucum Poiret, 1789 из водоемов у берегов Великобритании. Позднее личиночные стадии гимно-фаллид были обнаружены и описаны от двустворчатых моллюсков Macoma balthica у побережья

Введение

Финляндии [14, 15]. Одна из недавних работ по морфологическому описанию личинок трематод рода Parvatrema от двустворчатых моллюсков Turtonia minuta в акватории Баренцева моря была опубликована в 2006 г. [9]. В работе автор описывает уникальное развитие личиночных стадий рода Parvatrema: из церкарий формируются зрелые ме-тацеркарии, в которых посредством партеногене-тического деления формируются метацеркарии второго поколения. В 2007 г. была опубликована

работа [10], в которой сообщается о таких же уникальных особенностях жизненного цикла трематоды Cercaría falsicingulae от брюхоногих моллюсков Falsicingula spp. у берегов Сахалинского полуострова и Курильских островов.

Цикл развития G. rebecqui в Черном море не описан. В связи с этим представляют интерес данные, полученные нами в 2011-2012 гг. при изучении гельминтофауны моллюсков, обитающих в бухтах г. Севастополя.

При изучении паразитофауны моллюсков A. segmentum Recluz, 1843 и C. glaucum Poiret, 1789 в Черном море были обнаружены личиночные стадии гимнофалидной трематоды, идентифицированной как G. rebecqui. Ранее половозрелых особей этой трематоды в Черном море не обнаруживали. Однако, ранее церкарии и метацеркарии в этих же видах моллюсков были зарегистрированы у берегов Болгарии [11]. При этом подробного описания их морфологии сделано не было.

Целью наших исследований было описание морфологии личинок G. rebecqui от двустворчатых моллюсков A. segmentum Recluz, 1843 и C. glaucum Poiret, 1789 в Черном море и изучение сезонной динамики численности G. rebecqui в Черном море.

Материалы и методы

В течение 2011-2012 гг. обследовано 875 экз. двустворок A. segmentum и 440 экз. C. glaucum из двух биотопов акватории г. Севастополя: устьевого участка р. Черная, впадающей в б. Севастопольская (44°36'29''N, 33°35'54''E), и из акватории б. Казачья (44°34'12.40"N 33°24'07.12"E). Пробы отбирали ежемесячно. Ткани моллюсков обследовали на наличие паразитов компрессорным методом [1] под бинокуляром МБС-10 при увеличении х98. Обнаруженных церкарий и метацеркарий прижизненно фиксировали и окрашивали уксусно-кислым кармином и после дегидратации в серии спиртов (70-100%) и просветления в гвоздичном масле заключали в канадский бальзам. 40 ваучерных экземпляров личинок трематод (1055.Tr.35.V1-10; 1056. Tr.35. V11-20; 1057.Tr.35. V21-30; 1058. Tr.35. V31-40) депонировали в коллекцию морских паразитов Института морских биологических исследований им. А. О. Ковалевского РАН [8]. В работе была использована одна из общепринятых систем промеров трематод [12]. Про-

меры сделаны на микроскопе XY-B2 с фотоаппаратом Canon A650 при увеличении х 1000. Размерные параметры в тексте и таблице приведены в микрометрах, как минимум и максимум, арифметическое среднее и стандартная ошибка среднего. Сокращения морфологических терминов приведены в таблице. Рисунки выполнены в редакторе векторной графики Inkscape 0.48.2-1 (Scalable Vector Graphics, 2011) URL: http://www.inkscape.org.

Результаты и обсуждение

Морфологическое описание и особенности жизненного цикла личинок трематоды Gymnophallus rebecqui

Личинками трематод G. rebecqui были заражены 537 экз. (61%) A. segmentum и 106 экз. (24%) С. glaucum. Церкарии G. rebecqui зарегистрированы у A. segmentum с конца весны до начала осени с очень высокими показателями численности в летние месяцы: интенсивность инвазии (ИИ) составила 1-202 экз., индекс обилия (ИО) 8±1 экз. Спороцисты имеют мешкообразную форму и содержат от 25 до 40 церкарий в каждой.

Первый промежуточный хозяин. Abra segmentum Recluz, 1843.

Дополнительный первый промежуточный хозяин: Abra tenuis (Montagu, 1803).

Второй промежуточный хозяин. Cerastoderma glaucum Poiret, 1789.

Окончательный хозяин. Aythya ferina Linnaeus, 1758.

Локализация спороцист - мантийная полость, метацеркарий - экстраполиарное пространство, мантийная полость. Место обнаружения: Черное море, г. Севастополь, эстуарий р. Черная, бухта Казачья.

Описание основано на 10 экз. спороцист и 10 экз. церкарий от моллюсков A. segmentum.

Описание метацеркарий основано на 10 экз. от моллюсков C. glaucum.

Тело церкарий имеет веретенообразную форму (рис. 1). Тегумент покрыт мелкими шипиками, которые хорошо видны на живых объектах при увеличении микроскопа х 1000. Субтерминальная ротовая присоска овальная. Брюшная присоска равна или несколько меньше ротовой (табл. 1). Префаринкс у фиксированных животных не просматривается. Фаринкс хорошо развит, форма его зависит от

Рис. 1. Общий вид церкарии Gymnophallus rebecqui Bartoli, 1983 из моллюсков Abra segmentum Recluz, 1843 (масштабная линейка - 50 pm)

степени сокращения тела и меняется от продолговатой до овальной. Пищевод короткий. Гантелевидные ветви кишки без дивертикул и слепо заканчиваются, не достигая уровня брюшной присоски.

В выделительной системе исследуемых церкарий одна группа, состоящая из 4 цирто-цитов, располагается на уровне брюшной присоски, 2 циртоцита - около кишечных ветвей и еще одна пара циртоцитов просматривается на уровне фаринкса. Формула выделительной системы 2 [(2+2) + (2+2)] = 16. Мочевой пузырь У-образной формы, простирается от заднего конца тела до уровня начала кишечных ветвей. Хвост гимнофаллидных церкарий снабжен фурками, которые повышают эффект парения личинок трематод [2]. Длина ствола хвоста в максимально сокращенном состоянии составила 39,0-41,3, в максимально расслабленном - 50,0-62,5 мкм, соответственно, длина фурок - 47-64 и 79-89 мкм. В начале лета (июне) личинки в начале всплывают к поверхности воды, а затем парят в ее толще, медленно опускаясь на дно водоема.

В августе у двустворчатых моллюсков С glaucum отмечали молодых неинцистирован-ных метацеркарий овальной формы (рис. 2, 3). Ротовая присоска субтерминальная. Брюшная и ротовая присоски почти одинаковой величины. Префаринкс не виден. Фаринкс хорошо выражен. Пищевод короткий. Кишечник раз-

Рис. 2. Общий вид метацеркарии Gymnophallus rebecqui Bartoli, 1983 из моллюсков Cerastoderma glaucum Poiret, 1789 (масштабная линейка -100 pm)

Рис. 3. Живая метацеркария Gymnophallus rebecqui Bartoli, 1983 из моллюсков Cerastoderma glaucum Poiret, 1789 (масштабная линейка - 100 pm)

ветвляется на две гантелевидные кишечные ветви, не достигающие границ брюшной присоски. Мочевой пузырь У-образный. Семенники лежат симметрично по бокам тела. Некрупный яичник расположен несколько кзади от брюшной присоски. Зачатки половых желез не просматриваются.

По основным диагностическим морфологическим признакам анализируемые особи трематод могут быть идентифицированы как G. rebecqui: У-образная форма выделительного пузыря без дивертикул у церкарий, отсутствие вентральной ямки и скопления про-

Таблица 1

Промеры личинок Gymnophallus rebecqui Bartoli,1983 у моллюсков Abrasegmentum Recluz, 1843 и Cerastodermaglaucum Poiret, 1789 в акватории г. Севастополя, Черное море

Показатель Промеры (мкм)

церкарий метацеркарий

min-max mean±SE min-max mean±SE

Длина тела (BL) * 75-110 98±5 120-225 178±7

Ширина тела (BW) 32,5-60,0 46±4 55-125 92±5

Длина ротовой присоски (OSL) 17,5-27,5 20±1 20,0-42,5 29±1

Ширина ротовой присоски (OSW) 15,0-30,0 21±1 20-40 30±1

Длина брюшной присоски (VSL) 12,5-25,0 19±2 22,5-45,0 28±1

Ширина брюшной присоски (VSW) 15,0-25,0 18±1 20-50 28±1

Длина фаринкса (PHL) 7,5-15,0 10±1 10-25 16±1

Ширина фаринкса (PHW) 7,5-17,5 10±1 10-25 16±1

Длина пищевода (OL) 5,0-12,5 8±1 7,5-32,5 13±1

Расстояние от переднего конца тела до брюшной присоски (FO) 37,5-75,0 59±5 60-125 97±4

Расстояние от заднего конца тела до кишечных ветвей (CEND) 27,5-52,5 38±3 42,5-112,5 75±4

Длина семенников (TL) - - 17,5-30,0 25±1

Ширина семенников (TW) - - 12,5-17,5 15,0±0,4

Длина яичника (OVL) - - 7,5-15,0 11±1

Ширина яичника (OVW) - - 7,5-15,0 11±1

Длина ствола хвоста 50,0-62,5 54±2 - -

Отношение OSL/BL 0,2-0,3 0,2±0,01 0,13-0,2 0,17±0,004

Отношение VSL/BL 0,1-0,2 0,19±0,01 0,12-0,22 0,16±0,005

Отношение PHL/BL 0,1-0,4 0,1±0,006 0,06-0,13 0,09±0,004

Отношение OL/BL 0,05-0,1 0,09±0,01 0,04-0,16 0,07±0,008

Отношение FO/BL 0,5-0,7 0,6±0,02 0,2-0,6 0,5±0,02

Отношение CEND/BL 0,3-0,5 0,4±0,02 0,32-0,57 0,4±0,01

Отношение TL/BL - - 0,11-0,2 0,1±0,05

Отношение OVL/BL - - 0,05-0,11 0,07±0,006

Отношение длины хвоста церкарии к длине тела 0,5-1,7 0,7±0,2 - -

Отношение OSL/VSL 1,0-1,4 1,1±0,05 0,8-1,3 1±0,03

Отношение OSW/BW 0,4-0,7 0,48±0,03 0,28-0,46 0,3±0,01

Отношение VSW/BW 0,3-0,7 0,4±0,04 0,2-0,45 0,3±0,01

Отношение PHW/BW 0,1-0,4 0,2±0,04 0,1-0,3 0,2±0,01

Отношение TW/BW - - 0,1-0,3 0,2±0,01

Отношение OVW/BW - - 0,09-0,15 0,1±0,008

статических клеток над брюшной присоской на стадии метацеркарий. Морфометрические признаки исследованных нами церкарий и метацеркарий трематод G. rebecqui находятся в границах, известных для личинок этого вида, паразитирующих у моллюсков A. segmentum и

C. glaucum у берегов Франции, Великобритании и Черного моря.

Пик зараженности моллюсков C. glaucum метацеркариями G. rebecqui в обоих районах приходится на конец лета и начало осени. Возможно, такая сезонная динамика связана

Таблица 2

Численность метацеркарий Gymnophallus rebecqui у моллюсков в акватории г. Севастополя

Вид моллюска ИИ, min-max ИО, экз./особь

Abra segmentum 1-418 14,2±1,75

Cerastoderma glaucum 1-313 9,3±1,84

о по то нн по □ о □ о оЬочио

10

-2

□ устье р. Черная

5 6 7

месяц О б. Казачья

iНе можете найти то, что вам нужно? Попробуйте сервис подбора литературы.

10 11

12

Рис 4. Сезонная динамика численности (ИО, экз./особь) метацеркарий Gymnophallus rebecqui в моллюсках Cerastoderma glaucum в акватории г. Севастополя

с приспособлением жизненного цикла этой трематоды к моменту скопления птиц на водоемах перед осенней миграцией (табл. 2, рис. 4).

Впервые мариты G. rebecqui были описаны Бартоли [4] от нескольких видов уток вдоль побережья Франции. Церкарии этой трематоды первоначально были найдены у двустворчатых моллюсков A. tenuis и названы Сercaria dichotoma [18]. Позже Вилотт (Vilott, 1878) описал их как С. fussicauda из пресноводного моллюска Lymnaea stagnalis, но Стэнкард и Юзман [17] признали эту идентификацию вида ошибочной. Похожие фуркоцеркарии были отмечены у A. tenuis у берегов Британии [13] и позже на материале из этого же района и от этого же хозяина, а также от C. glaucum Poiret, 1789, были описаны все стадии жизненного цикла этой гимнофалидной трематоды [6]. Позднее G. rebecqui был перемещен в род Meiogymnophallus [5], а последний в недавней ревизии семейства Gymnophallidae

[16] был сведен в синоним к Parvatrema. Таким образом, G. rebecqui становится младшим синонимом £ rebecqш [4]. В этой же работе в качестве основного диагностирующего признака рода Parvatrema отмечается У-образный экскреторный пузырь в противоположность У-образному у Gymnophallus. Однако, последняя ревизия семейства ОутпорЬаШёае показала, что для идентификации рода трематод Parvatrema в качестве основного диагностирующего признака используется наличие вентральной ямки и простатических клеток над брюшной присоской в противоположность отсутствия ее у рода Gymnophallus, а также наличие дивертикул выделительного пузыря у представителей рода Parvatrema [7].

Согласно литературным данным [3, 6], некоторые метацеркарии гимнофаллид не инцистируются во втором промежуточном хозяине, а часто наблюдаются в свободном состоянии в экстраполярной полости моллю-

сков или на поверхности мантии. Таким примером могут послужить моллюски Hydrobia acuta (Draparnaud, 1805), в мантийной полости которых нами были отмечены свободные «бродячие» метацеркарии G. rebecqui (см. табл. 2, рис. 4). Гимнофаллидные метацеркарии встречаются в большом количестве и могут наносить этим вред хозяину. В литературе отмечены случаи гиперплазии эпителиальных тканей мантии [6]. Моллюск активно избавляется от таких метацеркарий, выбрасывая их через сифоны.

Таким образом, как по морфологии личиночных стадий, так и по поведению личинок в свободном состоянии и характеру заражения хозяев наиболее правильным представляется определение выявленных личинок как трематод рода Gymnophallus, а именно Gymnophallus rebecqui.

Автор выражает благодарность сотруднику отдела экологии бентоса к. б. н. Макарову Михаилу Валерьевичу за отбор проб черноморских моллюсков из акватории Севастопольских бухт и идентификацию видового состава моллюсков.

Работа выполнена при финансовой поддержке средств федерального бюджета РАН (проект № АААА-А18-118020890074-2).

Литература

1. Быховская-Павловская И. Е. Паразитологиче-ское исследование рыб. Л.: Наука, 1969. 108 с.

2. Прокофьев В. В., Галактионов К. В. Стратегии поискового поведения церкарий трематод // Труды зоол. ин-та РАН. 2009. 313 (3). С. 265-284.

3. Чубрик Г. К. Паразитологические исследования моллюсков прибрежной зоны восточного Мурмана и Белого моря // Труды проблемных и тематических совещаний зоол. ин-та РАН. VII совещание по паразитологическим проблемам. 1954. Вып. IV. C. 128-133.

4. Bartoli P. Gymnophallus rebecqui n. sp. (syn. Parvatrema sp. l., J. Rebecq, 1964) (Digenea: Gymnophallidae) parasite intestinal d'anatidés de Camargue (France). Annales de parasitologie humaine et compare. 1983; 58: 211-225.

5. Bowers E. A. The metacercariae of sibling species of Meiogymnophallus, including M. rebecqui comb. nov. (Digenea: Gymnophallidae), and their effects on closely related Cerastoderma host species (Mollusca: Bivalvia). Parasitology Research. 1996; 82(6): 505-510.

6. Campbell D. The life cycle of Gymnophallus rebecqui (Digenea: Gymnophallidae) and the response of the bivalve Abra tenuis to its metacercari. J. mar. biol. Ass. U.K. 1985; 65: 589-601.

7. Cremonte F., Gilardoni C., Pina S., Rodrigues P., Ituarte C. Revision of the Family Gymnophallidae Odner, 1905 (Digenea) based on morphological and molecular data. Parasitology International. 2015; 64: 202-210.

8. Dmitrieva E. V., Lyakh A. M., Kornyychuk Yu. M., Polyakova T. A., Popyuk M. P. (2015) IMBR Collection of marine parasites: the collection of marine parasites maintained by the Institute of Marine Biological Research. www.marineparasites. org. (Accessed at Nov 26, 2016.)

9. Galaktionov K. V., Irwin S. W. B., Saville D. H. One of the most complex life-cycles among trematodes: a description of Parvatrema margaritense (Ching, 1982) n. comb. (Gymnophallidae) possessing parthenogenetic metacercariae. Parasitology. 2006; 132: 733-746.

10. Galaktionov K. V. A description of the parthenogenetic metacercaria and cercaria of Cercaria falsicingulae I larva nov. (Digenea: Gymnophallidae) from the snails Falsicingula spp. (Gastropoda), with speculation on an unusual life-cycle. Syst. Parasitol., 2007; 68: 137-146.

11. Gibson D. I., Jones A., Bray A. Keys to the Trematoda Eds. Wallingford: CABI Publ., 2002; Vol. 1.

12. Kostadinova A. Dicrogaster perpusilla Loos, 1902 sensu Sarabeev, Balbuena (Digenea: Haploporidae): a note of caution. Syst. Parasitol. 2009; 73: 141-150.

13. Lebour M. V. Trematodes of Northumberland coast. Transactions of the Natural History Society of Northumberland, Durham and Newcastle-upon 1908. Tyne, 3. P. 28-45.

14. Pekkarinen M. Development of the cercaria of Lacunovermis macomae (Trematoda: Gymnophallidae) to the metacercaria in brackish-water Macoma balthica (Bivalvia). Ann. Zool. Fennici. 1986; 23: 237-250.

15. Pekkarinen M. The cercaria of Lacunovermis macomae (Lebour, 1908) (Trematoda: Gymnophallidae), and its penetration into the bivalve Macoma balthica (L.) in experimental conditions. Ann. Zool. Fennici. 1987; 24: 101121.

16. Scholz T. Family Gymnophallidae Odhner, 1905. Keys to Trematoda. Contr.: D. I. Gibson, A. Jones, R. A. Bray. Oxon, U.K.: Cabi Publishing, 2002; 1: 245-251.

17. Stunkard H. W., Uzmann J. R. Studies on digenetic trematodes of the genera Gymnophallus and Parvatrema. Biological Bulletin. Marine Biological Laboratory, Woods Hole, Mass., 1958; 115: 276-302.

18. Vilott M. A. On the migrations and metamorphoses of the marine endoparasitic trematodes. Annales and Magazine of Natural History. 1875; 16: 302-304.

References

1. Bykhovskaya-Pavlovskaya I. E. Parasitologic study of fish. L.: Science, 1969; 108. (In Russ.)

2. Prokofiev V. V., Galaktionov K. V. Strategies of trematode cercarias' searching behavior. Works of the Institute of Zoology of the Russian Academy of Sciences. 2009; 313 (3): 265-284. (In Russ.)

3. Chubrik G. K. Parasitological studies of mollusks of the eastern Murman and the White Sea coastal region. Works of problematic and topical meetings of the Institute of Zoology of the Russian Academy of Sciences. VII meeting on parasitological issues. 1954; 4: 128-133. (In Russ.)

4. Bartoli P. Gymnophallus rebecqui n. sp. (syn. Parvatrema sp. l., J. Rebecq, 1964) (Digenea: Gymnophallidae) parasite intestinal d'anatides de Camargue (France). Annales de parasitologie humaine et compare. 1983; 58: 211-225.