CC BY
412
УДК 581.1
О МЕХАНИЗМАХ СОЛЕУСТОЙЧИВОСТИ РАСТЕНИЙ И СПЕЦИФИКЕ ВЛИЯНИЯ ЗАСОЛЕНИЯ
В. В. Иванищев
В работе собраны сведения о влиянии засоления среды на физиологические и биохимические характеристики растений. Показано, что механизмы солеустойчиво-сти могут реализовываться через изменения в соотношении ионов, синтез осмотиков органической природы, активацию работы антиоксидантной системы и др. Отмечены особенности поглощения и транспорта соли корневой системой, перераспределение ионов в растении, модификации фотосинтеза. Показано, что генетические механизмы солеустойчивости определяются десятками генов, чья работа важна для ответных реакций растений на солевой стресс. Делается вывод о том, что расширение наших знаний о генетических механизмах создает очень сложную картину взаимоотношений генов. Такая ситуация требует иных подходов обобщающего характера для оценки специфики засоления среды и обнаружения взаимосвязей между различными показателями с помощью статистических моделей. Такое направление в дальнейшем может создать базу для моделирования процесса адаптации растений к засолению.
Ключевые слова: засоление, механизмы, солеустойчивость, гены, статистические методы
Введение
Среди главных стрессов абиотической природы, испытываемых растениями, необходимо отметить засоление, которое наблюдается во всех климатических зонах. При этом оно не обязательно имеет место только в регионах с засушливым и/или жарким климатом. По оценкам специалистов на долю засоленных земель приходится более 6% поверхности суши, но возделываемые площади характеризуются гораздо большей степенью засоления, которая может достигать 25% и более. В России подобные почвы занимают около 20% площадей сельскохозяйственных угодий, причем в некоторых областях их доля доходит до 40-50% [1].
Факторы, вызывающие засоление, многообразны и включают не только особенности почв и их состава, но климат, рельеф местности, а также деятельность человека. При этом даже такой агроприем, как использование орошения пресной водой из разных источников, только усугубляет проблему, решение которой становится все более сложной. Изменения климата в этом аспекте вносят новые неутешительные прогнозы в развитие ситуации. Поэтому засоление можно рассматривать как динамичный процесс, требующий постоянного внимания и оценки специалистов [1].
Засоление хлоридом натрия считается наиболее значительным, несмотря на то что другие его типы также характерны для определенных районов земли [2, 3]. Поэтому на практике важное внимание при оценке засоления отводят изменению такого обобщенного показателя почвы как насыщенность экстракта почвы, определяемой по удельной электропроводности фильтратов, которое оказывается практически более простым и оправданным, особенно в случаях сложных типов засоления (хлоридно-сульфатного, хлоридно-сульфатно-карбонатного и пр.) [4].
Влияние засоления почвы на характеристики растений -многообразно. Оно проявляется не только в изменениях скорости накопления биомассы, общей и хозяйственной продуктивности различных культур, но и качестве урожая через влияние на физиологию и биохимию растений, а также взаимодействие растений с почвой, микро- и другими организмами. При этом нарушения проявляются в виде осмотического стресса, изменения питания, токсичности и др. [5, 6].
Среди решений проблем этого рода важность поиска солеустойчивых генотипов до сих пор считается приоритетной [6]. Однако работы в этом направлении должны базироваться на правильном понимании механизмов солеустойчивости, реализуемых через физиологические, биохимические и молекулярные процессы и реакции организма растения.
Важная роль в этом аспекте должна быть отведена не только модным направления исследования отдельных генов, что, на наш взгляд, только усложняет складывающуюся картину [7], но и иным направлениям обобщающего (статистического) характера, развитие которых может способствовать формированию представлений для моделирования процесса адаптации растений к условиям засоления [8-11].
Поэтому цель работы состояла в анализе накопленных данных о солеустойчивости растений в перспективе развития этого направления науки.
Возможные механизмы солеустойчивости
В условиях солевого стресса для роста и развития растениям приходится использовать разные механизмы, которые включают как биохимические, так и молекулярные преобразования. Биохимические предполагают изменения в активности ферментов и накопление определенных метаболитов, в то время как молекулярные предусматривают включение и/или изменения скорости работы генов, приводящие также к изменению биохимии и, как следствие, физиологического состояния организма.
Биохимические механизмы могут быть реализованы через следующие ответные реакции (по [6] с изменениями): • Селективное накопление или выброс ионов;
• Контроль поглощения ионов корнями и их транспорта в листья;
• Изолирование ионов в компартменты на уровне клетки или целого растения;
• Синтез некоторых веществ для поддержания осмотического давления цитоплазмы;
• Изменения, связанные с фотосинтезом;
• Изменения в структуре мембран;
• Обеспечение сигналов для запуска синтеза антиоксидантных ферментов;
• Индукция гормонов растений.
Складывающиеся в результате подобных изменений уровни устойчивости делят на механизмы низкой, либо высокой сложности. В первом случае подобные изменения затрагивают многие биохимические пути, в результате чего формируется новый баланс скоростей между ними (и новое стационарное состояние системы), в то время как сложные механизмы затрагивают изменения главных путей метаболизма -фотосинтеза или дыхания [12], что может связано с запуском работы и/или изменением активности отдельных генов с соответствующими биохимическими последствиями.
Поглощение и контроль транспорта корневой системой
Для обеспечения нормального метаболизма в клетках растения должен поддерживаться баланс между концентрациями ионов и веществ, а также определенная величина осмотического давления. Корневой системе принадлежит определяющая роль в этом процессе. Поэтому появление в среде солей типа хлорида натрия вызывает необходимость не только активизировать процессы замены поступающих ионов натрия на ионы калия, но и активацию протонных помп, которые также важны для выноса за пределы клеток избыточных количеств ионов натрия [6]. Термодинамика работы антипортера №+/Н+ считается простой из-за электронейтральности такого обмена, который определяется отношением концентраций свободных протонов и ионов натрия и не нарушает мембранного потенциала.
Показано, что устойчивые сорта ячменя способны поддерживать цитозольную концентрацию ионов натрия в 10 раз ниже, чем чувствительные к засолению сорта. При этом засоление среды нарушает перенос других ионов, например, нитрат-ионов, что показано, например, на растениях томата. Некоторые авторы считают, что поддержание ионного статуса может быть точным показателем при отборе солеустойчивых форм растений [6].
Перераспределение ионов в растении
Наличие высоких концентраций соли в среде автоматически приводит к ее повышенному накоплению в растении, достигая токсических эффектов на уровне листьев. При этом сам механизм поступления и переноса соли во многом остается неизвестным, поскольку соль может накапливаться в апопласте (вызывая обезвоживание) или проникать в цитоплазму и хлоропласты, вызывая нарушения в работе отдельных ферментов или даже фотосинтеза в целом [3]. Преодоление этой проблемы у разных растений осуществляется через изоляцию соли в вакуоли или специальные компартменты. При низких концентрациях соли эффективность изоляции ионов в вакуоль может быть достаточной с помощью соль-индуцируемого фермента №+/Н+-антипортера. Две электрогенные протонные помпы, вакуолярный тип протонной АТФ-азы (V-ATPase) и вакуолярной пирофосфорилазы, способствуют решению проблемы, поскольку они являются компонентами мембран. Кроме того, благодаря регуляции экспрессии и активности транспортеров для ионов натрия и калия, а также протонных помп в цитозоле достигается высокая концентрация ионов калия и низкая - ионов натрия [6].
Среди важных адаптаций к поступлению соли в организм следует отметить корректировку осмотического давления за счет поступления других ионов в цитоплазму. Так, было показано, что наличие ионов кальция играет особенную роль в адаптации к поступлению соли, в результате чего снижается токсический эффект хлорида натрия, возможно, через положительное влияние на работу К+/Ыа+-АТФ-азы. Повышение содержания соли в клетках приводит к увеличению содержания ионов кальция в цитозоле из-за их транспорта из апопласта во внутриклеточные компартменты [6].
Среди иных механизмов можно отметить выделение соли за пределы организма или ее аккумуляцию. Экскреция соли может происходить через специальные клеточные структуры, которые называют солевыми железами. Через них выводится соль (особенно хлорид натрия) из листьев, благодаря чему ее концентрация внутри клеток остается на низком уровне [13]. Другой аналогичный механизм состоит в выбросе соли через корневую систему, что обеспечивает поддержание концентрации соли внутри растения на приемлемом уровне, что имеет место у многих галофитов. Селективное поглощение ионов или веществ важных для поддержания осмотического давления, которое обеспечивается через соотношение масс, приводит к задержке воды в организме и/или эксклюзии натрия за его пределы [12].
Биосинтез совместимых метаболитов
В условиях солевого стресса в цитоплазме клеток начинают накапливаться совместимые низкомолекулярные вещества для
поддержания ионного баланса, причем они существенно не влияют на обычные биохимические реакции и процессы [6]. Среди таких веществ наиболее известным является пролин, накопление которого показано во множестве работ, а также глицин-бетаин, сахара и полиолы. При этом полиолы, как наиболее значимые вещества этой природы, выполняют роль низкомолекулярных шаперонов и нейтрализаторов радикалов кислорода, образование которых вызвано влиянием такого стресса [14]. Но, в основном, их роль состоит в выполнении функций по поддержанию осмотического давления и его защите. Механизм поддержания осмотического давления обеспечивается через изоляцию ионов натрия в вакуоль или апопласт, в то время как механизм защиты проявляется через взаимодействие с мембранами, комплексами белков или ферментами. Роль накапливаемых углеводов (сахарозы, фруктанов, крахмала и др.) также состоит в осмозащите, поддержании осмотического давления, сохранения углерода и тушения радикалов [6].
В ответ на засоление среды в растениях может накапливаться небольшое количество азотсодержащих веществ, среди которых можно отметить аминокислоты, амиды, белки, полиамины и др. Их накопление происходит неодинаково и в разных количествах у разных растений. Значимость их накопления состоит в поддержке осмотического давления, защите макромолекул клетки, сохранении азота, поддержке внутриклеточной рН среды, участии в процессах детоксикации и защите от возрастающего количества свободных радикалов. При этом наиболее важными азотсодержащими веществами являются свободные аминокислоты и глицин-бетаин [6].
Модификации фотосинтеза
Снижение скорости фотосинтеза в условиях засоления является неизбежным вследствие возникающего дефицита воды и изменения водного потенциала. Поэтому можно говорить о том, что повышение эффективности использования воды в условиях засоления может быть основным механизмом в преодолении негативных последствий. В таком случае характеристики наиболее распространенного (среди основных сельскохозяйственных культур) С3-фотосинтеза могут меняться таким образом, что их фотосинтетические показатели будут приближаться к показателям С4-растений, для которых характерно более эффективное использование воды, особенности газообмена и др. Поэтому подобные преобразования можно отчасти рассматривать, как сдвиг фотосинтетического процесса (отдельных его характеристик) в направлении известных путей С4-типа.
Подобные исследования известны достаточно давно в попытках создания устойчивых к условиям среды линий традиционных С3-растений (например, хлопчатника - Gossypium hirsutum Ь.), с более эффективными
показателями фотосинтетического процесса, приближающих их к традиционным С4-растениям, которые характеризуются рядом преимуществ, в том числе более эффективным использованием воды [15]. При этом представления о С3-С4-промежуточном фотосинтезе [16] и дальнейшее современное развитие этой темы дают новые сведения о таких преобразованиях. Например, в исследованиях с Atriplex lentiformis показан сдвиг ряда характеристик фотосинтеза от С3 к С4-типу в условиях засоления. На растениях хрустальной травки (Mesembryanthemum crystallinum), которые могут быть факультативными галофитами, также показано преобразование СЗ-режима фотосинтеза в САМ-тип [12]. Однако, такие изменения не должны существенным образом (негативно) отражаться на биологической/хозяйственной продуктивности растений.
Индукция антиоксидантных ферментов
Следует отметить, что не только солевой стресс, но и другие факторы среды приводят к водному дефициту и изменениям осмотического давления [6]. Увеличение осмотического потенциала приводит к образованию активных форм кислорода (АФК) таких как супероксид-радикал, пероксид водорода, гидроксил-радикал, синглетный кислород, которые способны разрушать все важнейшие органические вещества клетки - липиды, белки, нуклеиновые кислоты [17].
В то же время выделяющийся при фотосинтезе кислород создает возможность образования АФК. В растениях, подверженных действию стресса абиотической природы (повышенная интенсивность света, экстремальные температуры, засуха, засоление, обработка гербицидами, нехватка или избыток минеральных веществ), возникает дисбаланс между скоростью накопления АФК и работой антиоксидантной системы. В обычных условиях в растениях существует эффективная система защиты, которая в условиях стресса не справляется со своей задачей из-за значительного повышения содержания АФК.
Среди известных участников антиоксидантной системы часто отмечают ферменты супероксиддисмутазу, каталазу, различные пероксидазы, а также низкомолекулярные вещества (аскорбиновую кислоту, восстановленный глутатион, пролин и др.) [17]. При этом было отмечено, что различия генотипов в устойчивости к стрессу не коррелируют напрямую с уровнем активности антиоксидантной системы. Так, Munns и Tester [18] показали, что различия в солеустойчивости генотипов не соответствуют разной способности растений нейтрализовать АФК, в то время как они, скорее, проявляются в степени открытости устьиц, изменении фотосинтетической фиксации углекислого газа, особенностях избегания фотоингибирования.
Индукция гормонов
В ранних работах показано, что солевой стресс приводит к изменению баланса гормонов растений. При этом содержание абсцизовой кислоты и цитокининов повышается в листьях растений [6]. Особая роль абсцизовой кислоты состоит в индукции генов в условиях солевого стресса с тем, чтобы смягчить ингибирующее действие NaCl на фотосинтез, рост и транслокацию ассимилятов [19], в результате чего происходит сдвиг фотосинтетического процесса от С3-типа к САМ-типу, в частности, через закрытие устьиц за счет быстрого изменения потока ионов в замыкающих клетках. Среди других гормонов важная роль принадлежит производным жасмоновой кислоты, что было показано, например, на растениях томата. При этом особо подчеркивается сигнальная роль жасмонатов в запуске ответных реакций защиты, цветения и чувствительности к факторам среды [20].
О генах, влияющих на солеустойчивость растений
Изучение проблемы экспрессии генов в условиях засоления показывает очень сложную картину. Так, еще в работе [21] отмечали, что в растениях рапса 56 генов кодируют предполагаемые факторы транскрипции, которые меняют скорость своей работы при абиотических стрессах. Среди таких генов, у которых более чем в 5 раз оказывается повышенной регуляция при солевом стрессе, принадлежат к семейству AP2-EREBP (ATERF11, CBF4 / DREB1D, CBF1 / DREB1B, ATERF4 / RAP2.5, DREB2A, CBF1 / DREB1B, DREB2A и ATERF11), семейству Basic-Helix-Loop-Helix (bHLH) (AtbHLH17), семейству лейциновой застежки Basic region (AtbZIP55 / GBF3), семейству C2H2 (ZAT10, ZAT12 / RHL41, ZAT6 и ZAT102 / RHL41), семейству теплового стресса (ATHSFA1E), семейству Homeobox (ATHB-7), семейству NAC (ANAC036, ANAC029 / ATNAP, ANAC055 / ATNAC3, ANAC047, ANAC072 / RD26, ANAC002 / ATAF1, ANAC019 и ANAC032) и семейству WRKY (WRKY, ATWRKY40 и ATWRKY33). Эти факторы транскрипции индуцируются в ответ на сигналы о солевом стрессе, передаваемые чувствительными и сигнальными молекулами. После этого сложные генные регуляторные сети, состоящие из транскрипционных факторов и других белков, регулируют экспрессию многочисленных генов [7].
У растений рапса выделяют три уровня регуляции экспрессии генов, формирующихся в ответ на засоление. Первый уровень затрагивает стадию транскрипции через специфические белковые факторы, которые являются основными элементами, взаимодействующими с другими белками, особенно с РНК-полимеразами, и действующими цис/транс-элементами в регуляторных областях генома. Однако, многие другие механизмы еще предстоит изучить [7].
Также отмечено, что эпигенетические события являются еще одним механизмом регуляции генов, который обнаружен у рапса. Было показано, что эпигенетическая регуляция генов, реагирующих на стресс, играет ключевую роль в растении при различных условиях [22, 23]. Установлено, что при переносе растений в условия засоления после их предварительной обработки осмотическим стрессом происходила модификация гистонов, в результате чего растения накапливали меньше ионов натрия [24]. Показано изменение в метилировании ДНК и модификации гистонов растений рапса в ответ на засоление среды. В этих условиях на сайтах CpCpGpG происходят события метилирования и деметилирования de novo [25].
Гены с эпигенетическими модификациями менее известны. Этилен-чувствительный элемент, связывающий фактор (EBF), является одним из генов, который подвергается метилированию в ДНК рапса в условиях солевого стресса [26]. Для арабидопсиса и табака было показано, что при засолении гистоновые белки быстро активируются и фосфорилируются, что приводит к слабому накоплению ионов натрия [24]. Эти результаты указывают на возможную роль метилирования/деметилирования ДНК и модификаций хроматина (гистонов) в регуляции солевой реакции экспрессии генов [7]. С этих позиций становятся ясными молекулярные механизмы, которые обеспечивают «закаливание» растений для любого вида стресса.
Также была изучена роль микроРНК (миРНК) на посттрансляционной стадии у растений рапса, обработанных солью. МиРНК представляют собой некодирующую РНК длиной от 20 до 24 нуклеотидов. Сообщалось, что более 340 микроРНК участвуют в посттранскрипционной регуляции генов, чувствительных к соли у рапса [27]. МиРНК являются негативными регуляторами, которые связывают свой транскрипт с геном-мишенью и препятствуют таким образом транслированию гена. Было отмечено, что микроРНК, индуцированные при специфическом стрессе, в основном нацелены на факторы транскрипции. Одним из таких факторов транскрипции, которые демонстрируются в качестве мишени для миРНК, является фактор транскрипции NAC [28]. Ли и соавт. [21] сообщили, что все транскрипционные факторы, принадлежащие к семейству NAC, подавлены в растениях рапса в условиях засоления. Солевой толерантный гомолог2 (STH2) является еще одной мишенью для миРНК при солевом стрессе.
Исследования на других растениях в условиях солевого стресса (например, на Arabidopsis) показали, что многие транскрипционные факторы, а также гены супероксиддисмутаз и лакказ (гликопротеинов, содержащих большое количество меди) находятся под контролем миРНК [29]. Поэтому обнаружение ключевой роли миРНК в адаптации к различным типам стрессов и их влияние на рост и развитие растений предполагают использование этого типа РНК в дальнейшем в качестве
новой многообещающей цели для повышения устойчивости к суровым условиям окружающей среды [30].
Оценка специфики адаптивных реакций растения на засоление
Многообразные изменения характеристик растений при засолении, как и любом виде стресса, дают, как правило, общую картину разрозненных и часто не связанных между собой показателей. При этом увеличение или уменьшение одних биохимических и/или физиологических параметров сопровождается аналогичными или противоположными изменениями других. Такая ситуация делает необходимыми попытки в оценке состояния растения с более общих позиций, что на сегодняшний день можно осуществить с помощью моделирования. Однако, создание подобных моделей также нуждается в предварительных шагах, которые создают для этого основу.
Одной из таких попыток в указанном направлении является использование статистических подходов к оценке результатов, что достигается использованием методов главных компонент, кластерного анализа, опорных векторов, нейромоделирования [8]. Так, в работе [9] впервые проведен кластерный анализ результатов исследования показателей работы антиоксидантной системы проростков тритикале в ответ на кратковременный стресс, вызываемый присутствием в среде хлорида натрия в концентрации 120 мМ. Результаты исследования позволили обнаружить, что нейтрализация пероксида водорода наиболее тесно связана с работой системы глутатион - глутатион-редуктаза, а в защите мембран ведущая роль отведена каталазе. При этом формирование и работа антиоксидантной системы в побегах тритикале не были связаны напрямую с накоплением ионов соли.
В работе [10] проведен кластерный анализ динамики величин физиолого-биохимических показателей, касающихся водного обмена и фотосинтеза. Установлено, что экспозиция побегов на среде, содержавшей хлорид натрия, в первую очередь, отражалась на таких параметрах, как транспирация, устьичная проводимость и содержание пролина, несмотря на то, что увеличение содержания ионов натрия и хлора было обнаружено только к 48 часам эксперимента. В итоге [11] сделан вывод о том, что наблюдаемые изменения (нарушения) процесса газообмена побегов в наименьшей степени связаны с вариациями всех иных изученных характеристик.
В работе [31] представлена попытка обнаружения специфики реакций побегов тритикале к засолению среды разного типа. Показано, что в случаях карбонатного или хлоридного засоления среды меняется значимость отдельных антиоксидатных ферментов для защиты мембран от перекисного окисления липидов.
Заключение
Среди первых изменений при солевом стрессе, которые происходят в растении, можно отметить снижение устьичной проводимости. В результате, в первую очередь, страдает фотосинтез в связи со снижением ассимиляции углекислого газа, разрушением пигментной системы, дисбалансом ионов и нарушениями водного режима. Такие физиологические изменения сопровождаются и биохимическими флуктуациями, которые проявляются в синтезе и/или накоплении низкомолекулярных осмотиков органической природы и/или неорганических ионов. При этом первые могут выступать в виде тушителей активных форм кислорода, синтез которых возрастает в данных условиях.
Влияние засоления в значительной степени зависит от особенностей свойств почвы, наличия воды, климатических условий и других факторов. Поэтому можно сделать вывод о том, что влияние соли на растение носит комплексный характер, и в дальнейших исследованиях важно понимание молекулярных механизмов, с помощью которых обеспечивается устойчивость растений к засолению. Считается, что в решении проблемы большую роль могут сыграть исследования галофитов. При этом, как показано выше, устойчивость растений к засолению обеспечивается чрезвычайно сложной работой многих десятков генов. В результате необходимо искать альтернативные пути, которые помогли бы обнаружить более общие связи между показателями, что создало бы основу для адекватного моделирования процесса адаптации к засолению. Моделирование в свою очередь способствовало бы привлечению внимания к генам, обеспечивающим солеустойчивость именно с этих позиций, а не сводилось бы к поиску иголки в стоге сена той информации о генах, которые важны для адаптации растений к засолению среды.
Список литературы
1. Панкова Е.И., Конюшкова М.В., Горохова И.Н. О проблеме оценки засоленности почв и методике крупномасштабного цифрового картографирования засоленных почв // Экосистемы: Экология и динамика. 2017. Т. 1 (1). С. 26-54.
2. FAO. Global network on integrated soil management for sustainable use of salt-affected soils. 2008. http: //www. fao. org/ag/agl/agll/spush.
3. Жуков Н.Н., Иванищев В.В., Бойкова О.И. Физиолого-биохимические механизмы адаптации проростков тритикале при кратковременном NaCl-засолении (монография). Тбилиси: МП Полиграф. 2016. 125 с.
4. Руководство по управлению засоленными почвами / Ред. Р. Варгас и др. ФАО ООН. Рим: 2017. -https://ecfs.msu.ru/images/publications/Rukovodstvo po zasolen.pdf
5. Bioengineering for salinity tolerance in plants: state of the art / Agarwal P.K., Shukla P.S., Gupta K. [et al.] // Molecular biotechnology. 2013. V. 54. P. 102-123.
6. Torabi M. Physiological and biochemical responses of plants to salt stress // The 1st Intern Conf on New Ideas in Agricultural. Islamic Azad University Khoragsan Branch. 26-27 jan 2014. Isfahan, Iran. 2014. 25 p. https://www.semanticscholar.org/paper/PHYSIOLOGICAL-AND-BIOCHEMICAL-RESPONSES-OF-PLANTS-Torabi/f8867445eae6156a0e16ef13f2c74e6c836be7e9#citing-papers.
7. Shokri-Gharelo R., Noparvar P.M. Molecular response of canola to salt stress: insights on tolerance mechanisms // PeerJ. 2018. V. 6:e4822. https://doi.org/10.7717/peerj.4822.
8. Иванищев В.В. Об использовании статистических методов в стрессовой физиологии и селекции растений // Вюник Харьювського нащонального аграрного ушверситету. Серiя бюлопя. 2018. Вып. 3 (45). С. 111-118.
9. Иванищев В.В., Жуков Н.Н. Проявления окислительного стресса в проростках тритикале при кратковременном действии хлорида натрия // Бутлеровские сообщения. 2017. Т. 52. № 11. С. 123-130.
10. Иванищев В.В., Жуков Н.Н. О взаимосвязи показателей водного обмена и фотосинтеза проростков тритикале при кратковременном действии хлорида натрия // Бутлеровские сообщения. 2018. Т. 53. № 3. С. 35-42.
11. Иванищев В.В. Исследование влияния кратковременного солевого стресса методом кластерного анализа // Бутлеровские сообщения. 2018. Т. 54 (4). С. 134-139.
12. Parida A., Das A. Salt tolerance and salinity effects on plants: a review // Ecotoxicology and Environmental Safety. 2005. V. 60. P. 324-349.
13. Marcum K., Pessarakli M. Salinity tolerance and salt gland excretion efficiency of Bermuda grass turf cultivars // Crop Science. 2006. V. 46. P. 25712575.
14. Smirnoff N. Plant resistance to environmental stress // Current Opinion in Biotechnology. 1998. V. 9. P. 214-219.
15. Насыров Ю.С. Генетика фотосинтеза и селекция. М.: Знание, 1982. 64 с.
16. Edwards G., Walker D. C3, C4: Mechanisms and Cellular and Environmental Regulation of Photosynthesis. Berkeley. 1983. 590 p.
17. Гарифзянов А.Р., Жуков Н.Н., Иванищев В.В. Образование и физиологические реакции активных форм кислорода в клетках растений // Современные проблемы науки и образования. 2011. Т. 2. 21c.
18. Munns R., Tester M. Mechanisms of salinity tolerance // Annu. Rev. Plant Biol. 2008. V. 59. P. 651-681.
19. Popova L., Stoinova Z., Maslenkova L. Involvement of abscisic acid in photosynthetic process in Hordeum vulgare L. during salinity stress // Journal of Plant Growth Regulation. 1995. V. 14. P. 211-218.
20. Salt tolerant tomato plants show increased levels of jasmonic acid / Pedranzani H., Racagni G., Alemano S. [et al.] // Plant Growth Regulation. 2003. V. 41. P. 149-158.
21. Transcriptome analysis in Brassica rapa under the abiotic stresses using Brassica 24K oligo microarray / Lee S.C., Lim M.H., Kim J.A. et al. // Molecules & Cells. 2008. V. 26 (6). P. 595-605.
22. Chinnusamy V., Zhu J-K. Epigenetic regulation of stress responses in plants // Current opinion in plant biology. 2009. V. 12. P. 133-139.
23. Chromatin modifications and remodeling in plant abiotic stress responses / Luo M., Liu X., Singh P. [et al.] // Biochimica et Biophysica Acta (BBA). Gene Regulatory Mechanisms. 2012. V. 1819. P. 129-136.
24. Upregulation of stress-inducible genes in tobacco and Arabidopsis cells in response to abiotic stresses and ABA treatment correlates with dynamic changes in histone H3 and H4 modifications / Sokol A., Kwiatkowska A., Jerzmanowski A. [et al.] // Planta. 2007. V. 227. P. 245-254.
25. Genetic and DNA-methylation changes induced by potassium dichromate in Brassica napus L. / Labra M., Grassi F., Imazio S. [et al.] // Chemosphere. 2004. V. 54. P. 1049-1058.
26. Evaluation of genetic and epigenetic modification in rapeseed (Brassica napus) induced by salt stress / Guangyuan L., Xiaoming W., Biyun C. [et al.] // Journal of Integrative Plant Biology. V. 49. P. 1599-1607.
27. Identification of rapeseed microRNAs involved in early stage seed germination under salt and drought stresses/ Jian H., Wang J., Wang T. [et al.] // Frontiers in plant science 2016. V. 7. P. 658.
28. NAC transcription factors in plant abiotic stress responses / Nakashima K., Takasaki H., Mizoi J. [et al.] // Biochimica et Biophysica Acta (BBA)-Gene Regulatory Mechanisms. 2012. V. 1819. P. 97-103.
29. Arabidopsis miR156 regulates tolerance to recurring environmental stress through SPL transcription factors / Stief A., Altmann S., Hoffmann K. [et al.] // The Plant Cell. 2014. V. 26. P. 1792-1807.
30. Zhang B. MicroRNA: a new target for improving plant tolerance to abiotic stress // Journal of experimental botany. 2015. V. 66. P. 1749-1761.
31. Евграшкина Т.Н., Иванищев В.В. Влияние карбоната и сульфата натрия на проявления окислительного стресса в побегах тритикале // Биогеохимия - научная основа устойчивого развития и сохранения здоровья человека: В 2 т. Труды XI Междунар. биогеохим. школы, посв. 120-летию со дня рожд. В.В. Ковальского. Тула 13-15 июня 2019 г. Тула: ТГПУ им. Л.Н. Толстого, 2019. Т. 1. С. 269-272.
Иванищев Виктор Васильевич, д-р биол. наук, профессор, зав. кафедрой, avdey_ VV@mail. ru, Россия, Тула, Тульский государственный педагогический университет им. Л.Н. Толстого
ABOUT THE MECHANISMS OF PLANT RESISTANCE TO SALT AND SPECIFICITY OF SALINIZATIONINFLUENCE
V. V. Ivanishchev
The work collected information on the effect of salinization of the environment on the physiological and biochemical characteristics of plants. It has been shown that the mechanisms of salt sustainability can be realized through alterations in the ratio of ions, synthesis of osmotics of an organic nature, activation of the antioxidant system, etc. Peculiarities of salt absorption and transport by the root system, redistribution of ions in a plant, and photosynthesis modifications are noted. It has been shown that the genetic mechanisms of salt sustain-ability are determined by dozens of genes whose work is important for the response ofplants to salt stress. It is concluded that expanding our knowledge of genetic mechanisms creates a very complex picture of gene relationships. This situation requires other approaches of a generalizing nature to assess the specifics influence of salinization of the environment and to detect the relationships between different indicators with statistical models. Such a direction in the future can create a basis for modeling the process of adaptation ofplants to salinization.
Key words: salinization, mechanisms, salt tolerance, genes, statistical methods.
Ivanishchev Viktor Vasilyevich, Doctor of Biology, Professor, Head of the Department, avdey_VV@mail. ru, Russia, Tula, Tula State Lev Tolstoy Pedagogical University
