НИЗКОЧАСТОТНОЕ ИМПУЛЬСНОЕ МАГНИТНОЕ ПОЛЕ УСИЛИВАЕТ ГЕНОТОКСИЧНОСТЬ ХРОМА(VI) ДЛЯ АМФИБИЙ

Крюков Владимир Иванович; Жучков Сергей Александрович; Лазарева Татьяна Николаевна; Киреева Ольга Сергеевна; Поповичева Наталья Николаевна

УЧЕНЫЕ ЗАПИСКИ КАЗАНСКОГО УНИВЕРСИТЕТА. СЕРИЯ ЕСТЕСТВЕННЫЕ НАУКИ

2023, Т. 165, кн. 3 С.411-426

ISSN 2542-064X (Print) ISSN 2500-218X (Online)

О Р И Г И Н А Л ь Н А Я С Т А Т Ь Я

УДК 504.054+57.042+597.8

doi: 10.26907/2542-064X.2023.3.411-426

НИЗКОЧАСТОТНОЕ ИМПУЛЬСНОЕ МАГНИТНОЕ ПОЛЕ УСИЛИВАЕТ ГЕНОТОКСИЧНОСТЬ ХРОМА(У^ ДЛЯ АМФИБИЙ

В.И. Крюков, С.А. Жучков, Т.Н. Лазарева, О.^ Киреева, Н.Н. Поповичева

Орловский государственный аграрный университет имени Н.В. Парахина, г. Орел, 302019, Россия

В статье изложены результаты исследования мутагенности ионов Cr(VI) в сочетании с низкочастотным импульсным магнитным полем (НЧ ИМП). Объектом исследования служили эритроциты головастиков Bufo viridis. Одна интактная группа головастиков служила контролем. Другие шесть групп помещали на 24 ч в воду, содержащую Cr(VI) (0.025, 0.050, 0.125, 0.250, 0.375 и 0.500 мг/л). Головастиков восьмой группы подвергли 8-часовому воздействию НЧ ИМП (41 мТл, 16 Гц). Последние шесть групп находились 24 ч в воде с ионами Cr(VI) указанных концентраций, при этом первые 8 ч этого периода они находились в НЧ ИМП. Результаты воздействия оценивали по частотам микроядер в эритроцитах. Было установлено, что 24-часовое воздействие Cr(VI) при концентрациях 0.025 и 0.050 мг/л, а также изолированное воздействие НЧ ИМП не вызывают статистически достоверного изменения частот микроядер. Более высокие концентрации Cr(VI) статистически достоверно увеличивали частоты исследованных аномалий. При соче-танном действии Cr(VI) и НЧ ИМП частоты регистрируемых аномалий статистически достоверно возрастали во всех шести вариантах эксперимента. Сделан вывод о синерги-ческом действии Cr(VI) и НЧ ИМП.

Ключевые слова: генотоксичность, хром, низкочастотное импульсное магнитное поле, сочетанное действие, мутагенез, микроядра, эритроциты, амфибии, Bufo.

Загрязнение окружающей среды тяжелыми металлами является одной из острейших проблем современной экологии и гигиены. Многие металлы в микродозах являются необходимыми для нормального развития организмов, но избыточные их количества при попадании в организм могут быть токсичны [1-7]. Некоторые из металлов оказывают мутагенное и канцерогенное действие [8]. Источником поступления различных соединений тяжелых металлов в окружающую среду являются горнодобывающие, горно-обогатительные, металлообрабатывающие, текстильные, радиотехнические и другие промышленные предприятия. Некоторые количества тяжелых металлов попадают в виде отходов и стоков сельскохозяйственных производств. Токсические свойства тяжелых металлов для позвоночных животных изучены довольно детально, и усилия токсикологов в настоящее время направлены на исследование биохимических механизмов их воздействия на организм [9, 10]. Мутагенные свойства тяжелых металлов in vivo изучены менее детально и в основном на млекопитающих, птицах

Аннотация

Введение

и рыбах [11-13]. Мутагенность тяжелых металлов для амфибий и рептилий изучена в меньшей степени. Последствия одновременного воздействия на живые организмы ионов тяжелых металлов и различных физических факторов, в том числе и электромагнитных полей, практически не рассматриваются.

Слабые электрические и магнитные поля, возникающие в клетке, играют важную роль в управлении процессами ее жизнедеятельности [14]. Это позволило использовать их в терапевтических целях [15]. Вместе с тем интенсивное развитие средств связи, эксплуатация высоковольтных линий электропередачи, использование электрических приборов и установок на производстве, в быту и медицинской практике обусловливает существенный рост интенсивности воздействия электромагнитных полей на человека и различные виды животных.

Международная классификация электромагнитных волн по частотам предполагает деление на 12 диапазонов: крайне низкие (3-30 Гц), сверхнизкие (30-300Гц),инфранизкие (0.3-3 кГц),оченьнизкие (3-30кГц),низкие (30-300 кГц), средние (0.3-3 МГц), высокие (3-30 МГц), очень высокие (30-300 МГц), ультравысокие (0.3-3 ГГц), сверхвысокие (3-30 ГГц), крайне высокие (30-300 ГГц) и гипервысокие (300-3000 ГГц) частоты. Для каждого из диапазонов определены предельно допустимые уровни. В практических целях выделяют низкочастотный (3-3000 Гц), среднечастотный (0.3-3 МГц) и высокочастотный (свыше 3 МГц) диапазоны.

Постоянно возрастающие уровни суммарной напряженности антропогенных электромагнитных полей различных частот в биосфере становятся серьезной экологической проблемой. Это обусловлено тем, что электромагнитные поля, интенсивность воздействия которых превышает фоновые уровни, к которым живые организмы были адаптированы в процессе эволюции, могут влиять на функционирование внутриклеточных структур, как в норме, так и при различных их патологиях [16, 17]. У лиц, подверженных производственным воздействиям электромагнитного поля (ЭМП) радиочастотного диапазона, наблюдаются нарушения функционирования нервной, сердечно-сосудистой, нейроэндокринной систем, сопровождаемые гематологическими и иммунологическими сдвигами. Исследования биологических эффектов ЭМП свидетельствуют о вызываемых ими нарушениях на субклеточном, клеточном, органном и организменном уровнях. Отдаленными последствиями таких воздействий могут быть развитие атеросклероза, ишемической болезни сердца, гипертонической болезни, нейродеге-неративных и онкологических заболеваний, нарушение течения беременности и появление врожденных пороков развития у детей [18-23].

Почти все антропогенные ЭМП радиочастотного диапазона включают в себя компоненты крайне низкочастотных ЭМП в форме модуляции, пульсации и случайной изменчивости [24]. Токи промышленной частоты тоже генерируют электромагнитные волны низкой частоты. Системы заземления промышленных сооружений, опор линий электропередач и трансформаторов служат для сброса электрических токов в землю. Они поглощаются грунтом и меняют формирование естественных электрических полей. В таких зонах существенного модифицирования физических характеристик природных электромагнитных полей отмечены случаи изменения поведения и ухудшения здоровья у сельскохозяйственных животных и птиц.

Международное агентство по изучению рака (International Agency for Research on Cancer (IARC)) классифицирует радиочастотные и крайне низкочастотные ЭМП как потенциально канцерогенные. Многие исследования, выполненные на животных и культурах клеток, показали, что электромагнитные поля

этих частотных диапазонов вызывают развитие окислительного стресса [25]. Поэтому большинство исследований эффектов крайне низкочастотных ЭМП направлено на анализ их негативного влияния. Вместе с тем в последнее десятилетие увеличилось количество публикаций, доказывающих стимулирующее влияние слабых крайне низкочастотных ЭМП на определенные физиологические функции клеток. Полагают, что ЭМП могут влиять на структуру клеточных мембран и, следовательно, на интенсивность трансмембранного переноса ионов в клетках, находящихся в различающихся физиологических состояниях. Это позволило использовать ЭМП для целенаправленной доставки лекарственных веществ к определенным клеткам и тканям. Созданы приборы, с помощью которых ЭМП крайне низкочастотного диапазона используют в терапевтических целях. Однако следует предположить, что крайне низкочастотные ЭМП могут способствовать усиленному проникновению в клетки вредных веществ и их взаимодействию с биологически значимыми молекулами. Следовательно, в условиях возрастающей интенсивности воздействия крайне низкочастотных ЭМП на живые организмы необходимы дальнейшие исследования возможных последствий их применения для снижения рисков, связанных с воздействием этого фактора [26].

В рамках обширной проблемы воздействия ЭМП различных частот на живые организмы специалисты изучают вопросы генетических последствий этого воздействия. Генетикам к настоящему времени известны как минимум две группы генетических эффектов электромагнитных излучений: индукция генетических нарушений и изменение генной экспрессии [27-29]. Генетические эффекты ЭМП зависят от параметров и характеристик поля (частоты, интенсивности, формы волны), длительности его воздействия, а также от типа клеток, подвергнутых облучению. Молекулярные механизмы этих эффектов большей частью остаются неясными и активно изучаются [30, 31]. Однако опубликовано достаточное число работ, в которых не обнаружены мутационные и/или эпигенетические эффекты ЭМП на ДНК, поэтому полученные факты повреждающего действия ЭМП требуют подтверждения в ходе дополнительных исследований [32-35].

В еще меньшей степени изучены биологические последствия комбинированного, сочетанного и комплексного воздействий электромагнитных излучений и химических факторов на живые организмы. Необходимость исследований в этом направлении подчеркивается в одной из недавних обзорных публикаций по вопросам биологических эффектов ЭМП [36]. Одним из вариантов сочетанного воздействия является действие на организмы электромагнитных полей и ионов тяжелых металлов.

Цель данной работы состояла в оценке генотоксичных эффектов ионов Cr(VI) и низкочастотного импульсного магнитного поля (НЧ ИМП) при индивидуальном и сочетанном воздействии на соматические клетки амфибий. Результаты исследования могут представлять теоретический интерес для специалистов, изучающих генетические эффекты тяжелых металлов и/или электромагнитных полей. В прикладном плане эти результаты могут быть использованы специалистами по биоиндикации и мониторингу антропогенного загрязнения окружающей среды.

1. Материалы и методы

Модельным объектом для исследования служили эритроциты личинок Bufo viridis, находящихся на 46-47 стадиях развития [37]. Место сбора личи-

нок и методика их подготовки к проведению эксперимента описаны ранее [38]. В период трехсуточной адаптации к условиям лаборатории и в ходе эксперимента личинок кормили коммерческим кормом для растительноядных рыб.

Источником Cr(VI) служил бихромат калия (K2Cr2O7) квалификации х.ч. Концентрации опытных растворов рассчитывали по действующему веществу.

В физиотерапевтической практике обычно используют генераторы электромагнитных волн частотой от 0.3 до 100 Гц, магнитная индукция которых не превышает 100 мТл [39-40]. При этом конкретные физические параметры используемых для терапии НЧ ИМП остаются предметом дальнейших исследований. В наших экспериментах для генерирования НЧ ИМП была использована экспериментальная импульсная магнитная установка ИМУ-1, созданная в лаборатории медицинской СВЧ- и КВЧ-аппаратуры Тульского НИИ новых медицинских технологий. Этот прибор позволял создавать в полости индуктора электромагнитное поле, среднюю величину магнитной индукции которого можно было ступенчато изменять от 1.2 до 41.0 мТл при длительности импульса от 3 до 20 мс. Частоту повторения импульсов можно было варьировать в пределах 2-16 Гц. ИМУ-1 была сконструирована для проведения поисковых физиотерапевтических экспериментов на лабораторных млекопитающих. В настоящей работе прибор использован для изучения возможного модифицирования электромагнитным полем мутагенности ионов хрома^1) при одновременном их воздействии на организм.

Для проведения опыта мы использовали 14 групп личинок, по 7 экземпляров в каждой группе. Интактные личинки первой группы служили контролем. Личинок 2-7 групп на 24 ч помещали в воду, содержащую ионы Cr(VI) шести различных концентраций: 0.025, 0.050, 0.125, 0.250, 0.375 и 0.500 мг/л. Восьмая группа личинок была подвергнута 8-часовому воздействию НЧ ИМП (41 мТл, 16 Гц, длительность импульсов 20 мс). Для анализа сочетанного действия хрома и НЧ ИМП личинок 9-14 групп помещали в растворы хрома исследуемых концентраций на 24 ч, из которых первые 8 ч личинок подвергали действию НЧ ИМП с указанными выше характеристиками.

После окончания экспериментальных воздействий личинок перемещали в аквариумы с чистой водой на 24 ч для реализации цитогенетических нарушений в ядрах эритроцитов.

Мазки крови готовили от пяти личинок, случайно выбранных из каждой экспериментальной группы. Для каждой особи в разных участках мазков анализировали по 2 000 нормальных эритроцитов, фиксируя при этом (дополнительно к числу нормальных клеток) число эритроцитов с микроядрами и ядерными аномалиями. Таким образом, мутагенный эффект в каждом варианте опыта оценивали после анализа более 10 тыс. эритроцитов. Для оценки мутагенного эффекта исследуемых факторов анализировали частоты микроядер и изолированных фрагментов хроматина (рис. 1), описанных в работе [41]. Анализ выполняли с использованием микроскопа Laboval 4 (Carl Zeiss, Jena, Германия) при увеличении 10*100x1.5 (окуляр х объектив х бинокулярная насадка).

Частоты аномалий в каждом из вариантов опыта сравнивали после их фпре-образования, используя и-критерий Фишера [42, с. 156-169]. Дисперсионный анализ и интерполяцию закономерностей изменения частот аномалий при изменении интенсивности воздействия факторов выполняли, используя пакет статистических программ STADIA 4.51 (НПО «Информатика и компьютеры», Россия, рег. № 1124).

Рис. 1. Микроядра и фрагменты хроматина, учитываемые в эритроцитах головастиков Bufo viridis: а-I и а-II - два эритроцита с изолированными микроядрами разной величины; б - микроядро, примыкающее к ядру; в - микроядро, прикрепленное к ядру хрома-тиновой нитью; г - неоформленный ядерный материал в виде палочек (I) и клубков (II); д - округлое образование ядерного материала, довольно больших размеров; е - норма

2. Результаты и обсуждение

Количество обнаруженных эритроцитов с микроядрами и ядерными аномалиями приведено в табл. 1. Результаты изолированного действия шести различных концентраций хрома при 24-часовой экспозиции использованы для сравнения с результатами сочетанного действия хрома и НЧ ИМП.

Табл. 1

Количество эритроцитов с микроядрами и ядерными аномалиями в периферической крови личинок Bufo viridis, индуцированное воздействием различных концентраций хрома и низкочастотного импульсного магнитного поля (41 мТл, 16 Гц)

Величина Концентрация Cr(VI), мг/л Типы микроядер и ядерных аномалий

индукции НЧ ИМП, мТл Изучено эритроцитов а б в г-I г-II д

Контроль 10043 17 26 - - - -

0.025 10062 19 21 11 1 4 6

0.050 10064 28 18 14 - - 4

0.125 10085 39 27 13 1 1 4

0.250 10108 33 41 19 - 7 8

0.375 10112 29 48 24 - 3 8

0.500 10127 34 53 19 1 9 11

0.0 10056 29 25 1 - 1 -

0.025 10089 35 29 3 - 8 7

0.050 10093 38 31 8 - 4 12

41 0.125 10136 54 39 17 2 9 15

0.250 10174 68 43 21 3 15 24

0.375 10228 83 69 26 1 9 40

0.500 10167 61 42 14 - 12 36

При сочетанном действии хрома и НЧ ИМП во всех вариантах эксперимента суммарные частоты микроядер и ядерных аномалий оказались выше частот, индуцируемых только хромом (рис. 2).

^cr(vi), мг/л

Рис. 2. Динамика частот микроядер и ядерных аномалий в эритроцитах личинок Bufo viridis, индуцированных воздействием различных концентраций Cr(VI), в том числе в сочетании с НЧ ИМП (41 мТл, 16 Гц)

Зависимость частот ядерных аномалий от концентрации хрома при его индивидуальном воздействии удовлетворительно интерполируется уравнением:

_у = 0.427+ 1.1752*,

в то время как при сочетанном действии хрома и НЧ ИМП изменение частот аномалий может быть интерполировано уравнением такого же вида, но с большими коэффициентами:

i

у = 0.571+ 2.0682*.

Расчет достоверности различий частоты микроядер и ядерных аномалий, индуцируемых ионами Cr(VI), по сравнению с частотой аномалий у интактных головастиков показал, что 24-часовое воздействие ионов металла в концентрациях 0.025 и 0.050 мг/л вызвало увеличение частоты аномалий на 0.19 и 0.21% соответственно, но эти различия были статистически недостоверными (табл. 2).

Увеличение концентрации ионов Cr(VI) до 0.125 мг/л и все последующие концентрации индуцировали статистически достоверный рост микроядер и ядерных аномалий приp < 0.001. Восьмичасовое воздействие только одного НЧ ИМП несколько повышало частоту ядерных аномалий в эритроцитах, но оно было статистически недостоверным. Вместе с тем при одновременном воздействии ионов хрома и НЧ ИМП частота аномалий во всех вариантах эксперимента статистически достоверно возрастала, причем различия частот по сравнению с интактным контролем были достоверны при p < 0.001 во всех шести вариантах эксперимента. Попарное сравнение частот микроядер и ядерных аномалий, индуцируемых только ионами Cr(VI) определенных концентраций с частотами аномалий, вызванных сочетанным действием таких же концентраций металла и НЧ ИМП, свидетельствует о возрастании достоверности различий по мере увеличения содержания ионов Cr(VI) в воде вплоть до концентрации 0.375 мг/л.

Увеличение концентрации ионов металла до 0.500 мг/л снижает уровень достоверности различий до p < 0.05. Это происходит, вероятно, из-за сильной интоксикации клеток и торможения всех биохимических процессов, в том числе и тех, которые приводят к реализации ядерных аномалий.

Табл. 2.

Суммарные количества и частоты эритроцитов с микроядрами в периферической крови личинок Bufo viridis, индуцированные воздействием различных концентраций хрома и низкочастотного импульсного магнитного поля

Величина индукции НЧ ИМП, мТл Концентрация Cr(VI), мг/л Всего клеток Клеток с микроядрами Уровень достоверности различий, P

количество частота, (р ± х-Ор), % с контролем с вариантами Cr(VI) + ИМП

Контроль 10043 43 0.43 ± 0.13

0.025 10062 62 0.62 ± 0.15 > 0.05 -

0.050 10064 64 0.64 ± 0.16 > 0.05 -

0.125 10085 88 0.87 ± 0.18 < 0.001 -

0.250 10108 108 1.07 ± 0.20 < 0.001 -

0.375 10112 112 1.11 ± 0.20 < 0.001 -

0.500 10127 127 1.25 ± 0.22 < 0.001 -

41 0.0 10056 56 0.56 ± 0.15 > 0.05 -

0.025 10089 89 0.88 ± 0.18 < 0.001 < 0.05

0.050 10093 93 0.92 ± 0.19 < 0.001 < 0.05

0.125 10136 136 1.34 ± 0.22 < 0.001 < 0.01

0.250 10174 174 1.71 ± 0.25 < 0.001 < 0.001

0.375 10228 228 2.23 ± 0.29 < 0.001 < 0.001

0.500 10167 167 1.64 ± 0.25 < 0.001 < 0.05

Двухфакторный параметрический дисперсионный анализ показал, что оба исследуемых фактора имеют статистически достоверное влияние на частоту индуцируемых микроядер. Сила влияния концентрации ионов хрома оказалась равной 0.963 (р < 0.001), а сила влияния НЧ ИМП - 0.846 (р < 0.01).

Сравнение частот микроядер, индуцированных сочетанным действием 24часовой экспозиции хрома и 8-часовой экспозиции НЧ ИМП, показало, что статистически достоверное отличие от контрольной величины достигается раньше - при концентрации 0.250 мг/л, в то время как при изолированном действии хрома - только при более высокой концентрации 1.25 мг/л. При этом во всех вариантах сочетанного действия хрома и НЧ ИМП частоты аномальных ядер статистически достоверно отличаются от частот аномальных ядер, индуцированных изолированным действием таких же концентраций хрома.

При одновременном или последовательном воздействии электромагнитных полей и химических веществ на клетки живого организма возможны различные биологические эффекты, а именно: 1) исследуемые факторы влияют на различные биологические процессы, действуют независимо друг от друга и поэтому вызывают различные эффекты; 2) исследуемые факторы воздействуют на одни

и те же биологические процессы, но каждый из них не влияет на результат действия другого фактора, что приводит к суммированию их биологических эффектов; 3) два совместно действующих фактора вызывают эффект синергизма, при котором результат их воздействия больше суммы эффектов при их изолированном воздействии; 4) результат одновременного действия двух факторов меньше суммы их эффектов при изолированном воздействии, что свидетельствует об их антагонизме.

Для установления типа взаимодействия двух факторов необходимо знать несколько величин. При анализе контрольных вариантов эксперимента устанавливают спонтанную частоту возникновения ядерных аномалий. Частота аномалий, зарегистрированная при изолированном или сочетанном воздействии металла и физического фактора, складывается из частоты аномалий, возникших спонтанно и индуцированных исследуемыми факторами. Поэтому, чтобы определить тип реакции клеток на сочетанное воздействие ионов металла и НЧ ИМП, необходимо найти разность между частотами, индуцируемыми сочетанным действием двух исследуемых факторов и суммой частот аномалий, возникших при изолированном действии факторов. Кроме того, нужно учитывать, что каждая из этих трех величин включает частоту спонтанного возникновения аномалий и ее необходимо вычесть. Искомую величину определяет уравнение:

А, = (а, -О)-[(с,-с1) + {Ъ-с1)-\ = а1-с1-Ъ + с1,

где А - величина, характеризующая биологический эффект одновременного воздействия двух факторов; а. - частота аномалий, регистрируемая при сочетанном воздействии /-той концентрации металла и НЧ ИМП; Ь - частота аномалий, регистрируемая при изолированном воздействии только одного НЧ ИМП (без воздействия ионов металла); с. - частота аномалий, регистрируемая при воздействии / -той концентрации только ионов металла (без воздействия НЧ ИМП); d - спонтанная частота возникновения аномалий в контрольном варианте.

Если А будет равна нулю, происходит простое суммирование эффектов двух факторов, если величина больше нуля - наблюдаемое явление следует отнести к синергизму факторов, если же величина окажется меньше нуля - к антагонизму. В проведенном эксперименте величина А всегда положительная (рис. 3). Она постепенно возрастает с 0.13% при минимальной концентрации ионов хрома до 0.99% при концентрации 0.375 мг/л. Затем А резко снижается до 0.26% при максимальной концентрации хрома, равной мг/л. Происходит это, вероятно, из-за сильной интоксикации эритроцитов, приводящих к торможению метаболических процессов в клетках.

Обнаруженное усиление действия ионов хрома при одновременном воздействии НЧ ИМП может иметь практическое значение в двух областях. С одной стороны, эти факты доказывают, что, подвергая животных действию электромагнитных полей определенных параметров, можно модифицировать интенсивность проникновения в их клетки желаемых веществ, например, лекарственных. С другой стороны, эти же факты указывают на необходимость более осторожного отношения к существующим предельно допустимым концентрациям и другим величинам, ограничивающим присутствие вредных веществ в экосистемах, испытывающих воздействие антропогенных электромагнитных полей. И если отказаться от антропоцентрической концепции в сохранении благополучия биосферы, то нормирование антропогенных факторов в окружающей среде следует вести по наиболее чувствительным видам.

£ 12

б* <

Ccr(VI),

Рис. 3. Зависимость величины от концентрации ионов Cr(VI), свидетельствующая о синергическом эффекте сочетанного действия ионов Cr(VI) и низкочастотного импульсного магнитного поля

Заключение

У личинок Bufo viridis 24-часовое воздействие хрома вызывает статистически достоверное увеличение частоты эритроцитов с микроядрами и ядерными аномалиями при концентрации 0.125 мг/л и выше. Воздействие хрома в сочетании с НЧ ИМП (41 мТл, 16 Гц) приводит к синергическому эффекту и увеличивает частоту аномалий ядер в клетках, в результате чего статистически достоверное увеличение частот аномалий происходит при меньшей концентрации хрома (0.050 мг/л).

Литература

1. Chowdhury R., RamondA., O'Keeffe L.M., ShahzadS., Kunutsor S.K., Muka T., Gregson J., Willeit P., Warnakula S., Khan H., Chowdhury S., Gobin R., Franco O.H., Di Agelantonio E. Environmental toxic metal contaminants and risk of cardiovascular disease: Systematic review and meta-analysis // BMJ. 2018. V 362. Art. k3310. https://doi.org/10.1136/bmj.k3310.

2. Ali H., Khan E., Ilahi I. Environmental chemistry and ecotoxicology of hazardous heavy metals: Environmental persistence, toxicity, and bioaccumulation // J. Chem. 2019. V. 2019. Art. 6730305. https://doi.org/10.1155/2019/6730305.

iНе можете найти то, что вам нужно? Попробуйте сервис подбора литературы.

3. Vardhan K.H., Kumar P.S., Panda R.C. A review on heavy metal pollution, toxicity and remedial measures: Current trends and future perspectives // J. Mol. Liq. 2019. V 290. Art. 111197. https://doi.org/10.1016/j.molliq.2019.111197.

4. Sethy K., Pati S., Jena D., Panda S.K., Pradhan S.K., Mishra C.K. Heavy metal toxicity in animals: A review // Pharma Innovation. 2020. V. 9, No 6. P. 134-137.

5. Alameri A.A., Mahdi I.J., Ameer F.S.A., Khaleel A.K., Harbi S.T. Study into how heavy metal exposure increases the chance of developing lung cancer // J. Global Sci. Res. Chem. 2023. V. 8, No 1. P. 2851-2860. https://doi.org/10.5281/jgsr.2023.7541417.

6. Abd Elnabi M.K., Elkaliny N.E., Elyazied M.M., Azab S.H., Elkhalifa S.A., Elmasry S., Mouhamed M.S., Shalamesh E.M., Alhorieny N.A., Abd Elaty A.E., Elgendy I.M., Etman A.E., Saad K.E., Tsigkou K., Ali S.S., Kornaros M., Mahmoud Y.A.-G. Toxicity of heavy metals and recent advances in their removal: A review // Toxics. 2023. V. 11, No 7. Art. 580. https://doi.org/10.3390/toxics11070580.

7. Jadaa W., Mohammed H.K. Heavy metals - definition, natural and anthropogenic sources of releasing into ecosystems, toxicity, and removal methods - an overview study // J. Ecol. Eng. 2023. V. 24, No 6. P. 249-271. https://doi.org/10.12911/22998993/162955.

8. Хавкина Т.К. Химико-физическое загрязнение окружающей среды и его последствия для человека (терато-мута-канцерогенез). Саратов: СП-Принт, 2013. 320 с.

9. Egorova K.S., Ananikov V.P. Toxicity of metal compounds: Knowledge and myths // Organometallics. 2017. V. 36, No. 21. P. 4071-4090. https://doi.org/10.1021/acs.organomet.7b00605.

10. Ohiagu F.O., Chikezie P.C., Ahaneku C.C., Chikezie C.M. Human exposure to heavy metals: Toxicity mechanisms and health implications // Mater. Sci. Eng. Int. J. 2022. V 6, No 2. P. 78-87. https://doi.org/10.15406/mseij.2022.06.00183.

11. Зайцева Н.В., Землянова М.А., Алексеев В.Б., Щербина С.Г. Цитогенетические маркеры и гигиенические критерии оценки хромосомных нарушений у населения и работников в условиях воздействия химических факторов с мутагенной активностью (на примере металлов, ароматических углеводородов, формальдегида). Пермь: Книжный формат, 2013. 222 с.

12. Реутова Н.В. Мутагенный потенциал ряда тяжелых металлов // Экологическая генетика. 2015. T. XIII, № 3. С. 70-75.

13. Dasharathy S., Arjunan S., Basavaraju A.M., Murugasen V., Ramachandran S., Keshav R., Murugan R. Mutagenic, carcinogenic, and teratogenic effect of heavy metals // Evidence-Based Complementary Altern. Med. 2022. V 2022. Art. 8011953. https://doi.org/10.1155/2022/8011953.

14. Домаков А.И., Кузьмин А.Г., Турыгин С.В., Умаров М.Ф. Разработка модели для описания процессов, происходящих в мембране клетки // Вестник Вологодского государственного университета. Серия: Технические науки. 2022. № 2 (16). С. 30-34.

15. Сорокин С.А. Использование электрических токов и электромагнитных полей в терапии: практическое руководство к занятиям по курсу «Медицинские приборы, аппараты и системы». Владимир: Изд-во Владимирск. гос. ун-та, 2006. 36 с.

16. Ozgun A., Marote A., Behie L.A., Salgado A., Garipcan B. Extremely low frequency magnetic field induces human neuronal differentiation through NMDA receptor activation // J. Neural Transm. 2019. V 126, No 10. P. 1281-1290. https://doi.org/10.1007/s00702-019-02045-5.

17. Maffei M.E. Magnetic fields and cancer: Epidemiology, cellular biology, and theranostics // Int. J. Mol. Sci. 2022. V. 23, No 3. Art. 1339. https://doi.org/10.3390/ijms23031339.

18. Wang H., Murai Y., Nomura S., Sekine M., Sokejima S., Sakai H., Kagamimori S. A meta-analysis of epidemiological studies on the relationship between occupational electromagnetic field exposure and the risk of adult leukemia // Environ. Health Prev. Med. 2000. V. 5, No 1. P. 43-46. https://doi.org/10.1007/BF02935915.

19. Crumpton M.J., Collins A.R. Are environmental electromagnetic fields genotoxic? // DNA Repair. 2004. V 3, No 10. P. 1385-1387. https://doi.org/10.1016/j.dnarep.2004.05.006.

20. IARC Working Group on the Evaluation of Carcinogenic Risks to Humans. Non-ionizing radiation. Part 2: Radiofrequency electromagnetic fields // IARC Monographs on the Evaluation of Carcinogenic Risks to Humans. V 102. Lyon: Int. Agency Res. Cancer, 2013. 480 p.

21. Рубцова Н.Б., Марков Д.В., Шеина А.Н. Электромагнитные поля физиотерапевтического оборудования как источник потенциальной опасности для медицинского персонала // Физиотерапия, бальнеология и реабилитация. 2012. № 4. С. 48-54.

22. Wyszkowska J., Pritchard C. Open questions on the electromagnetic field contribution to the risk of neurodegenerative diseases // Int. J. Environ. Res. Public Health. 2022. V. 19, No 23. Art. 16150. https://doi.org/10.3390/ijerph192316150.

23. Kashani Z.A., Pakzad R., Fakari F.R., Haghparast M.S., Abdi F., Kiani Z., Talebi A., Haghgoo S.M Electromagnetic fields exposure on fetal and childhood abnormalities:

Systematic review and meta-analysis // Open Med. 2023. V. 18, No 1. Art. 20230697. https://doi.org/10.1515/med-2023-0697.

24. Panagopoulos D.J., Karabarbounis A., Yakymenko I., Chrousos G.P. Human-made electromagnetic fields: Ion forced-oscillation and voltage-gated ion channel dysfunction, oxidative stress and DNA damage (Review) // Int. J. Oncol. 2021. V 59, No 5. Art. 92. https://doi.org/10.3892/ijo.2021.5272.

25. Schuermann D., Mevissen M. Manmade electromagnetic fields and oxidative stress -biological effects and consequences for health // Int. J. Mol. Sci. 2021. V. 22, No 7. Art. 3772. https://doi.org/10.3390/ijms22073772.

26. KlimekA., Rogalska J. Extremely low-frequency magnetic field as a stress factor - Really detrimental? - Insight into literature from the last decade // Brain Sci. 2021. V 11, No 2. Art. 174. https://doi.org/10.3390/brainsci11020174.

27. Trosko J.E. Human health consequences of environmentally-modulated gene expression: Potential roles of ELF-EMF induced epigenetic versus mutagenic mechanisms of disease. // Bioelectromagnetics. 2000. V 21, No 5. P. 402-406. https://doi.org/10J002/1521-186X(200007)21:5<402::Aro-BEM9>3.0.TO;2-N.

28. Lai H. Genetic effects of non-ionizing electromagnetic fields // Electromagn. Biol. Med. 2021. V. 40, No 2. P. 264-273. https://doi.org/10.1080/15368378.2021.1881866.

29. Gunay B., Torkaman F.M. Association of electric and magnetic fields with cancer // Int. J. BioLife Sci. 2022. V. 1, No 3. P. 165-171. https://doi.org/10.22034/jbs.2022.162487.

30. Mustafa E., Makinistian L., Luukkonen J., Juutilainen J., Naarala J. Do 50/60 Hz magnetic fields influence oxidative or DNA damage responses in human SH-SY5Y neuroblastoma cells? // Int. J. Radiat. Biol. 2022. V. 98, No 10. P. 1581-1591. https://doi.org/10.1080/09553002.2022.2055803.

31. Zadeh-Haghighi H., Simon C. Magnetic field effects in biology from the perspective of the radical pair mechanism // J. R. Soc., Interface. 2022. V. 19, No 193. Art. 20220325. https://doi.org/10.1098/rsif.2022.0325.

32. Vijayalaxmi, Obe G. Controversial cytogenetic observations in mammalian somatic cells exposed to extremely low frequency electromagnetic radiation: A review and future research recommendations // Bioelectromagnetics. 2005. V. 26, No 5. P. 412-430. https://doi.org/10.1002/bem.20111.

33. Ruiz-Gomez M.J., Martinez-Morillo M. Electromagnetic fields and the induction of DNA strand breaks // Electromagn. Biol. Med. 2009. V. 28, No 2. P. 201-214. https://doi.org/10.1080/15368370802608696.

34. Lv Y., ChenS., ZhuB.,XuH., XuS., Liu W., Shen Y., ZengQ. Exposure to 50 Hz extremely-low-frequency magnetic fields induces no DNA damage in cells by gamma H2AX technology // BioMed Res. Int. 2021. V. 2021. Art. 8510315. https://doi.org/10.1155/2021/8510315.

35. NguyenH., SegersS.,Ledent M.,AnthonissenR., Verschaeve L., HinsenkampM., CollardJ.-F., Feipel V., Mertens B. Effects of long-term exposure to 50 Hz magnetic fields on cell viability, genetic damage, and sensitivity to mutagen-induced damage // Heliyon. 2023. V. 9, No 3. Art. e14097. https://doi.org/10.1016/j.heliyon.2023.e14097.

36. SSM's Scientific Council on Electromagnetic Fields. Recent Research on EMF and Health Risk: Fifteenth Report from SSM's Scientific Council on Electromagnetic Fields, 2020. No. 2021:08. SSM, 2021. 100 p.

37. Дабагян Н.В., Слепцова Л.А. Травяная лягушка Rana temporaria L. // Объекты биологии развития / под ред. Т. А. Детлаф. М.: Наука, 1975. С. 442-462.

38. Крюков В.И., Жучков С.А., Лазарева Т.Н., Киреева О.^, Поповичева Н.Н. Индукция ионами ртути (II) микроядер в эритроцитах личинок зеленой жабы // Биология в сельском хозяйстве. 2022. № 2 (35). С. 24-30.

39. Пономаренко Г.Н. Общая физиотерапия. 5-е изд. М.: ГЭОТАР-Медиа, 2014. 281 с. URL: http://www.studentlibrary.ru/book/ISBN9785970431672.html.

40. Максимов А.В., Кирьянова В.В. Магнитная терапия в клинической практике // Физиотерапия, бальнеология и реабилитация. 2019. Т. 18, № 6. С. 412-426. https://doi.org/10.17816/1681-3456-2019-18-6-412-426.

41. Жулева Л.Ю., Дубинин Н.П. Использование микроядерного теста для оценки экологической обстановки в районах Астраханской области // Генетика. 1994. Т. 30, № 7. С. 999-1004.

42. Урбах В.Ю. Статистический анализ в биологических и медицинских исследованиях. М.: Медицина. 1975. 296 с.

Поступила в редакцию 02.03.2023 Принята к публикации 23.08.2023

Крюков Владимир Иванович, доктор биологических наук, профессор, старший научный сотрудник Инновационного научно-исследовательского испытательного центра коллективного пользования