CC BY
75
УДК 597.9+591.4+591.5(235.47)
НЕКОТОРЫЕ АСПЕКТЫ ЭКОЛОГИИ И МОРФОЛОГИИ ПРИМОРСКОГО УГЛОЗУБА SALAMANDRELLA TRIDACTYLA (HYNOBIIDAE, CAUDATA) НА ЮЖНОМ СИХОТЭ-АЛИНЕ
В. Н. Куранова \ В. В. Ярцев \ В. Х. Крюков 2
1 Томский государственный университет Россия, 634050, Томск, просп. Ленина, 36 E-mail: kuranova49@mail.ru 2 Лазовский государственный природный заповедник им. Л. Г. Капланова Россия, 692890, Приморский край, с. Лазо, райцентр, Центральная, 56 E-mail: lazovzap@mail.primorye.ru
Поступила в редакцию 21.01.2011 г.
Представлены результаты исследований (2008 - 2010 гг.) популяций приморского углозуба, Salamandrella tridactyla Nikolsky, 1905, из юго-восточной части Приморья. Описываются вертикальное распределение, сезонная активность, фенология и биотопы размножения, форма кладок, а также внешние морфологические признаки вида. Приморский углозуб успешно размножается и развивается в горных водоёмах на верхней границе елово-пихтовых лесов (выше 1600 м н.у.м.). Фенологические явления в горной популяции сдвинуты на две - пять недель и характеризуются растянутостью по сравнению с популяцией из межгорной долины (225 м н.у.м.). В период размножения отмечены брачные танцы самцов, а также феномен длительного пребывания взрослых углозубов в водоёме во второй половине лета. Икряные мешки в кладках имеют спиралевидную форму. Выявлены отличия между самцами S. tridactyla и S. keyserlingii по длине гленоацетобулярного расстояния, относительной длине и высоте хвоста, а также количеству костальных борозд. Ключевые слова: приморский углозуб, Salamandrella tridactyla, биотопическое распределение, горная популяция, активность, размножение и развитие, морфология, Сихотэ-Алинь, Приморский край.
ВВЕДЕНИЕ
Род Сибирские углозубы Salamandrella Dybowski, 1870 долгое время считался монотипическим, с видом - сибирский углозуб, Salamandrella keyserlingii Dybowski, 1870, имеющим обширный ареал, который включает в себя значительный спектр ландшафтных зон и высотных поясов горных районов Палеарктики (Ищенко и др., 1995). Относительно недавно была доказана таксономическая самостоятельность приморских популяций сибирского углозуба (Берман и др., 2005). Однако вопрос о номенклатурном статусе этого таксона остается дискуссионным - одни специалисты, вслед за Д. И. Берманом, используют название S. schrenkii (Малярчук и др., 2009; Matsui et al., 2008; Malyarchuk et al., 2010), другие - S. tridactyla/schrenkii (Поярков, 2010) или S. tridactyla Nikolsky, 1905 (Кузьмин, 2008; Frost, 2010). В данной работе мы придерживаемся последней точки зрения.
Информация по распространению, систематике, морфологии, эколого-этологическим особенностям и природоохранному статусу сибирских углозубов приводится в двух коллек-
тивных монографиях (Сибирский углозуб: зоогеография..., 1994; Сибирский углозуб: экология., 1995). Однако горные популяции углозубов остаются наименее изученными, что и определило актуальность настоящей работы. В горах углозубы встречаются спорадично, это связано с редкостью водоёмов, подходящих для размножения и развития личинок (Кузьмин, 1994). Фрагментарные сведения по различным аспектам образа жизни известны для горных популяций углозубов Монголии (Литвинов, 1981; Литвинов, Скуратов, 1986; Боркин, Кузьмин, 1988) и Приморья (Коротков, 1977; Ляпков, 1984; Зунто-ва и др., 1990; Кузьмин, Маслова, 2005).
Цель настоящей работы - исследовать аспекты экологии, а также изменчивость морфологических признаков приморского углозуба, обитающего в горах южного Сихотэ-Алиня (Приморье). В задачи входило изучение биотопического распределения, активности, размножения и развития, а также определяющих их экологических факторов. Для выявления отличий приморского углозуба от сибирского проведено сравнение морфологических признаков.
МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ
Сбор материала по экологии и морфологии S. tridactyla осуществлён в 2009 - 2010 гг. в Партизанском районе Приморского края. Обследованы горные ручьи и система озёр на горе Ольховая (1669 м н.у.м.; 49°20' с.ш., 133°20' в.д.; Алексеевский хребет, юго-восточный Сихотэ-Алинь). Авторами совершено четыре экскурсии: 18 - 22.07.2009 г., 23 - 27.06.2010 г., 05 -13.07.2010 г. и 13 - 17.09.2010 г. Всего на ключевом участке отработано 24 суток. Для сравнения фенологии горной популяции S. tridactyla использованы аналогичные материалы по популяции вида поймы р. Киевка (2008 - 2010 гг.; Лазовский район, с. Лазо; смешанный широколиственный лес; 225 м н.у.м.).
Следует отметить, что углозубы с обследованного участка, ранее собранные Ю. Н. Сун-дуковым, определены Д. И. Берманом с соавторами (2009) как S. schrenckii (с. 531 - 532, рис. 1, кадастровая точка № 31). Популяция углозуба Шренка, обнаруженная Ю. Н. Сундуковым на горе Ольховая близ верхней границы хвойных лесов, по-видимому, наиболее высокогорная (Берман и др., 2009).
Наблюдения за животными проводили в разное время суток в самих водоёмах и их окрестностях. В нерестовых водоёмах осуществлено три учёта в период с 9.07 по 11.07.2010 г. во время наибольшей активности углозубов (23:00 -01:00 час) с целью оценки абсолютной численности. Учёт проводился вдоль береговой линии с использованием фонарей. В труднодоступных для осмотра с берега участках водоёма один учётчик переходил в водоём и продолжал учёт в полутора метрах от береговой линии. Регистрировали углозубов, замеченных в толще воды и на дне. Кроме того, животных отлавливали сачком, осматривали и выпускали обратно в воду. На суше приподнимали попадавшиеся на маршруте мелкие и средней величины камни, коряги, под которыми могли скрываться животные. Периоды и стадии развития эмбрионов и личинок S. tri-dactyla определяли по таблицам, составленным для сибирского углозуба (Сытина и др., 1987). Названия сосудистых растений указаны по А. А. Таран (2002).
Комплекс внешних морфологических признаков описан по общепринятой схеме (Басару-кин, Боркин, 1984; Боркин, 1994). Всего проанализированы 1 меристический признак (S. - Sulcus), 11 мерных признаков и 5 индексов: L. -Longitudo corporis; L. cd - L. caudalis; L. t - L. to-
talis; L. c - L. capitis; Lt. c - Latitudo capitis; L. ga -L. glenoacetabularis; At. cd - Altitudo caudalis; P. a - Pedes anterior; P. p - P. posterior; L. cl - L. cloacae; Lt. cl. - Lt. cloacae; L/L. cd - относительная длина хвоста; L - L. c / L. c - относительная длина головы; Lt. C / L. c - отношение ширины головы к её длине; P. a / P. p - соотношение конечностей; P. a + P. p / L. ga - относительная суммарная длина конечностей. Все измерения углозубов проведены при помощи электронного штангенциркуля «Ермак» с точностью до 0.1 мм. Всего обработано 22 взрослых самца S. tridactyla. Для оценки встречаемости особей с отклоняющимся числом пальцев на передних и задних конечностях осмотрено 33 взрослых самца. При анализе морфологической обособленности S. tri-dactyla дополнительно использован материал по морфологии самцов сибирского углозуба (n = = 32), собранный с апреля по июль 2009 г. в окрестностях г. Томска.
В работе приняты следующие обозначения возрастных групп: juvenis - сеголетки; subadultus1, subadultus2 - полувзрослые особи (годовики и пережившие две зимовки); adultus - взрослые особи.
По результатам экспедиций оформлена научная коллекция (серия из 23 экз., фонд кафедры зоологии позвоночных и экологии Биологического института Томского государственного университета).
Статистическая обработка проведена с использованием пакета программ Statistica 8.0 и Excel 2010. Достоверность различий оценена критерием Манна-Уитни (U - критерий). Рассчитаны следующие статистические показатели: средняя (Х), ошибка средней (mx), коэффициент вариации (Cv, %) (Ивантер, Коросов, 1992). Использованы следующие обозначения: n - величина выборки, lim - предельные значения, р -уровень значимости.
Физико-географические особенности района исследований. Гора Ольховая, высотой 1669 м н.у.м., находится на юге Приморья (рис. 1). Это одна из вершин Алексеевского хребта, бокового отрога Партизанского хребта горной системы Сихотэ-Алинь. Для горы Ольховой, как и для других гор южного Сихотэ-Алиня, характерны следующие растительные пояса от подножия к вершине: кедрово-широколиственных лесов (550 -650 м н.у.м.), пихтово-еловых лесов (1500 - 1550 м н.у.м - северо-восточной и 1645 м н.у.м. - южный склон) и подгольцовый пояс (Пономаренко, Таранков, 1968; Сундуков, 2010).
В горах южного Сихотэ-Алиня выделяют два климатических пояса, граница между которыми проходит на высоте 800 - 900 м н.у.м. (Та-ранков, 1968). Для первого пояса сумма активных температур изменяется в пределах 1900 -2100°С, а для второго - 1450 - 1900°С. По теп-лообеспеченности нижний пояс можно отнести к умеренно-тёплому, а верхний - умеренно-холодному. По влагообеспеченности для обоих поясов характерен «избыточно влажный климат», гидротермический коэффициент (ГТК) > 2.0. Минимальные значения ГТК, как правило, отмечаются в июне (до 1.0). Самый теплый месяц в году - август, самый холодный - декабрь. Средняя годовая температура воздуха на высоте 1220 м н.у.м. (гора Хуалуза, южный Сихотэ-Алинь) -0.6°С, на высоте 202 м н.у.м. (гора Сучан, южный Сихотэ-Алинь) +4.2°С (Таранков, 1968).
Рис. 1. Картосхема юго-востока Приморья. Места сбора материала в 2008 - 2010 гг.: 1 - гора Ольховая; 2 - окрестности с. Лазо (Лазовский заповедник)
Фенологические явления на вершине горы Ольховой в среднем сдвинуты на 3 - 4 недели по сравнению с долиной р. Киевка. За период наблюдений отмечены межгодовые отличия в ходе весенних событий: в 2009 г. в сравнении с 2010 г. весна наступила приблизительно на одну декаду позже как в долине, так и на горе Ольховой.
Гора Ольховая активно посещается туристами и местным населением во время сбора ягод брусники (Сундуков, 2010). По нашим наблюдениям, это сопровождается загрязнением водоёмов и их берегов бытовым мусором, пробиванием многочисленных троп, организацией мест для стоянок туристических групп и кострищ, что не может не сказаться на состоянии горной популяции вида.
РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ
Биотопы, численность и активность.
Приморский углозуб не зарегистрирован в дубравах, смешанных кедрово-широколиственных и широколиственных лесах склона горы Ольховой. При выборочном обследовании системы горных ручьёв S. tridactyla не обнаружен, в них обитает уссурийский когтистый тритон, Onychodactylus fischeri (Boulenger, 1886). Известно, что углозу-бы в Приморье могут размножаться и в проточной воде (Кузьмин, Маслова, 2005). Икра обычно откладывается в бочажки ручьев с более медленным течением, но часто и на стремнину (Кузьмин, Маслова, 2005). Приморский углозуб встречен на горе Ольховой в непосредственной близости к вершине, где среди горного низкорослого елово-пихтового леса с примесью берёзы шерстистой (Betula lanata) расположена группа водоёмов (рис. 2). Последние используются для размножения как углозубом, так и другими видами земноводных - дальневосточной жерлянкой, Bombina orientalis (Boulenger, 1890), дальневосточной квакшей, Hyla japonica Guen-ther, 1859, и дальневосточной лягушкой, Rana dybowskii Guenther, 1876. Выше - в подгольцо-вом поясе - S. tridactyla не отмечен.
Водоёмы - озёра Каменное и Алексеев-ское, расположены на расстоянии около 100 м друг от друга. Уровень воды в озерах определяется количеством выпавших осадков и интенсивностью наполнения горными ручьями. Озеро Алексеевское (1602 м н.у.м.) находится на небольшом плато несколько ниже вершины горы (рис. 2, а). Котловина озера - ледниково-эрози-онного происхождения, ограничена пологими, заросшими склонами, которые представляют собой моренные отложения. Водоём открытый. Дно каменистое, ровное, покрыто слоем ила, мощность которого изменяется в различных частях водоёма. Существенная часть (около 60%) берега обрывистая, остальная - пологая. Водное зеркало озера в период наблюдений имело размеры 70^23 м, глубина на отдельных участках варьировала от 0.4 до 1.4 метра. По многолетним наблюдениям сотрудников Лазовского заповедника с июня по сентябрь озеро обычно полноводное, но были годы, когда в июле оно мелело и пересыхало. На некотором удалении от береговой линии восточная часть склона становится более возвышенной. По берегу озера произрастают пихта белокорая (Abies nephrolepis), ель аянская (Picea ajanensis), ива (Salix sp.). Вдоль
а 6
Рис. 2. Нерестовые водоёмы приморского углозуба, Salamandrella tridactyla №кокку, 1905: а - вид на оз. Алек-сеевское и вершину горы Ольховой; б - оз. Каменное (Приморский край, юго-восточный Сихотэ-Алинь, гора Ольховая; первая декада июля 2010 г.). Фото В. X. Крюкова и В. В. Ярцева
мелководья тянутся заросли тростника (Phragmi-1ея эр.), которые переходят в разнотравный сырой луг. Водная растительность отсутствует. Вода чистая, прозрачная - дно хорошо просматривается в любом участке водоёма.
Озеро Каменное расположено к юго-востоку от вершины на высоте около 1605 м н.у.м., оно самое крупное в цепочке мелких водоёмов (рис. 2, б). Происхождение озера аналогично предыдущему, но в отличие от Алексеевского оно значительно меньшего размера. По всей его площади выступают отдельные глыбы и блоки скальных пород. Береговая линия озера ограничена скальными склонами, покрытыми делювиальными отложениями. Дно озера каменистое. Над поверхностью воды местами выступают вершины крупных глыб и блоков скальных пород. Вода чистая, прозрачная. Берег обрывистый, имеется небольшое мелководье. Размеры водоёма в период наблюдений составили от 20?10 м, максимальная глубина - до двух метров. Водная и околоводная растительность отсутствуют.
В озерах обитают многочисленные жуки-плавунцы (Буйэиёае), ручейники (Тп^ор1ега эр.), личинки комаров-звонцов (СЫгопош1ёае) и дафнии (БарИпШае) (личное сообщение энтомолога В. Н. Сундукова). В подстилке елово-пихто-вого леса (3 - 20 м от уреза воды) высока плотность многоножек (Мупароёа). Во время ночных учетов (23:00 - 01:00 час) на луч фонаря в толще воды за несколько минут формировалось скопление дафний, на которых охотились личинки и взрослые углозубы.
Во время июльских учетов в оз. Алексеев-ском встречено: 9.07 - 79 взрослых особей S. М-
dactyla в воде и одна полувзрослая (эиЪаёи11;ш2) на суше в 0.5 м от береговой линии; 10.07 - 73 взрослых углозуба и один годовик (эиЪаёи^э^ в воде; 11.07 - 74 взрослых особи в воде. В оз. Каменном в этот период в воде встречены только личинки. Таким образом, численность S. tridactyla в первой половине июля 2010 г. в оз. Алексеевском составила 73 - 79 взрослых углозубов, встречи полувзрослых - единичны. В середине сентября взрослые особи ни в одном водоёме не отмечены.
Максимальная суточная активность взрослых особей в водоёме приходится на период с 20:00 до 06:00 час (третья декада июня - первая декада июля 2010 г.), при этом наиболее раннее появление животных в прибрежном участке дна водоёма отмечено в 17:00, наиболее поздний уход - в 11:00 часов.
Взрослые углозубы находятся в оз. Алек-сеевском с момента начала икрометания и после его окончания. Пребывание взрослых особей в водоёме отмечено нами в третьей декаде июля 2009 г. и первой декаде июля 2010 г., наряду с поздними кладками и вылупившимися личинками, что представляет значительный интерес, поскольку размножение к этому времени было уже завершено. Вскрытием выловленных взрослых особей (п = 22) установлено, что все они самцы. Данный факт свидетельствует о том, что самки, участвовавшие в размножении, вышли на сушу раньше самцов, как это наблюдается и у сибирского углозуба (Ищенко и др., 1995). Длительное пребывание (23 - 28 дней) половозрелых особей S. tridacty-Ш в горных Шандуйских озёрах (Сихотэ-Алин-ский заповедник), расположенных на малых абсолютных высотах, отмечалось ранее Т. Г. Зунтовой
с соавторами (1990). При этом выход углозубов происходил двумя волнами: первая - с 4 по 20 июня, вторая - с 4 по 14 июля. Однако авторами не анализировался половой и возрастной состав мигрирующих особей (Зунтова и др., 1990). Феномен длительного пребывания в водоёме отмечался для близкородственного вида - сибирского угло-зуба. Так, В. Г. Ищенко (1962) указывает на возможное постоянное нахождение сибирского угло-зуба в воде на протяжении всего сезона активности в условиях севера (п-в Ямал). Растянутость выхода из воды взрослых Б. кеузегН^Н отмечена в ряде водоёмов под Магаданом: последние животные покидали их за одну - три недели до перехода температур воздуха через 0°С при температуре воды и воздуха 2 - 3°С (третья декада сентября - первая декада октября) (Алфимов, Берман, 2010). Высказывается мнение, что взрослые задерживаются в воде после размножения, так как осенью здесь по сравнению с сушей, возможно, создаются более благоприятные трофические (высокая плотность мелких беспозвоночных), термические условия (меньшая суточная амплитуда, отсутствие заморозков) (Алфимов, Берман, 2010).
Размножение и развитие. Фенология. В оз. Алексеевском начало размножения Б. tridactyla приходится на первую - вторую декады июня. На это указывает состояние эмбрионов в кладках, обследованных в третьей декаде июня: зародыши в них находились как на стадии раннего зародышевого развития, так и на завершающих этапах позднего эмбриогенеза (Сытина и др., 1987). При этом внутри отдельной кладки отмечен значительный разброс по степени развития эмбрионов (от 17-й до 28-й стадии), а в скоплении (п = 8) -варьирование несущественно (от 21-й до 25-й стадии). Икрометание в конце июня, по-видимому,
продолжалось - в водоёме встречены «токующие» самцы (рис. 3, а). Косвенно это подтверждается также наличием в конце первой - начале второй декад июля кладок с эмбрионами разной зрелости (оз. Алексеевское, n = 6) (рис. 3, б). Погодные условия на вершине горы в течение трех суток (23 -25.06.2010 г.) резко менялись - от ясной погоды до пасмурной с дождем. В ясную погоду колебания температуры воздуха составили 16.4 - 25.7°С, воды - от 18.2 (на глубине 5 см) до 13.8°С (50 см), в пасмурную - температура воздуха - от 11.5 до 13.2°С, воды - на поверхности 11.5°С, на глубине 50 см - 11.4 - 13.2°С.
Предположительные сроки начала размножения особей исследованной горной популяции S. tridactyla запаздывают на две - пять недель по сравнению с популяциями, обитающими на более низких абсолютных высотах Сихотэ-Алиня (табл. 1).
С нарастанием высоты местности отмечается смещение начала размножения на более поздние сроки. Так, в высокогорье Хубсугула (2200 - 2250 м н.у.м., южный макросклон горы Мунку-Сардык, Монголия) все фенологические явления в популяции S. keyserlingii сдвинуты по сравнению с равнинными популяциями на 2 - 3 недели, что объясняется более суровыми условиями существования в Хубсугульской котловине (Литвинов, Скуратов, 1986; Боркин, Кузьмин, 1988). Сходные тенденции отмечены для остромордой лягушки, Rana arvalis, на Северо-Восточном и Центральном Алтае (Яковлев, 1979). Существенную роль в фенологии размножения играют рельеф местности, гидрология водоёма, расположение мест зимовки и дожди. Все это влияет на время оттаивания почвы, а последнее сказывается на сроках размножения (Кузьмин,
а 6
Рис. 3. «Токующие» самцы (а) и группа кладок икры (б) приморского углозуба, Salamandrella tridactyla, в оз. Алексеевском (Приморский край, юго-восточный Сихотэ-Алинь, гора Ольховая; 23 - 24.06.2010 г.). Фото В. X. Крюкова
Маслова, 2005). Оз. Алексеевское освобождается полностью ото льда раньше, чем сходит снег в окрестностях на суше (Лапинская, 2010), поэтому сроки вскрытия водоёма не являются причиной позднего начала размножения. Сдвиг начала размножения связан с поздними сроками схода снега и оттаивания почвы и, как следствие, задержкой выхода углозубов из зимовальных убежищ, а также длительностью прогревания горных водоёмов до температуры, достаточной для начала икрометания.
Кладки. В третьей декаде июня 2010 г. в оз. Каменном зарегистрировано 32, по периметру оз. Алексеевское - 145 кладок. В качестве субстрата для прикрепления икры чаще использованы сухие стебли травянистой растительности, реже - ветви ели. Из-за недостатка пригодного субстрата некоторые кладки прикреплены к поверхности камней и даже к бытовому мусору.
В первой декаде июля все кладки были уже сильно набухшими, их тека повреждена, поэтому плодовитость удалось оценить в одной -126 эмбрионов (60/66). Это несколько выше размаха популяционной плодовитости углозубов из Сихотэ-Алиня (Ищенко и др., 1995), но находится в пределах значений этого показателя для юга Приморья - до 132 (Коротков, 1977).
Все встреченные нами кладки в горных озерах (п = 183) (см. рис. 3, б) и в водоёме поймы р. Киевка (окрестности с. Лазо, п = 4) состояли из двух раздельных спирально закрученных мешков. Кладки углозуба из Приморья могут иметь не только спиралевидную форму, но и незакручен-ную - «прямую», «мешковидную», «почковидную» (Осташко, 1981; Кузьмин, Маслова, 2005; Берман и др., 2005; Берман и др., 2009). На юге Приморья по данным Д. И. Бермана с соавторами (2009) оба типа кладок встречаются в Уссурийском заповеднике и окрестностях г. Владивостока, самая северная точка обнаружения кладок & tridactyla спиральной формы - «Чугуевка» (точка № 30), севернее и во всех остальных пунктах отмечены только прямые кладки. Ключевые участки - гора Ольховая, окрестности с. Лазо - расположены к юго-востоку от локали-тета «Чугуевка». Полиморфизм формы кладок в популяциях вида связывается с их возможным
Таблица 1
Сроки начала икрометания приморского углозуба, Salamandrella tridactyla, в водоёмах на разных абсолютных высотах (Приморье, Сихотэ-Алинь)
Локалитет Абсолютная высота, м н.у.м. Сроки начала икрометания Источники
Окрестности пос. Лазо (межгорная долина, юго-восточный Сихотэ-Алинь) 225 Третья декада апреля Наши данные (2008-2010 гг.)
Шандуйские озёра (Средний Сихотэ-Алинь) 500-800 Вторая декада мая Зунтова и др., 1990
Озёра Каменное и Алексеев-ское (гора Ольховая, юго-восточный Сихотэ-Алинь) 1602-1605 Первая - вторая декады июня Наши данные (2009-2010 гг.)
Примечание. Все локалитеты сопоставлены с приведёнными в работах Д. И. Бермана с соавторами (2009) и Б. А. Малярчука с соавторами (2009) сведениями по распространению приморского углозуба (X schren-ckii / & tridactyla) и относятся к данному виду.
гибридным происхождением, которое требует доказательств (Берман и др., 2009).
Личиночное развитие и метаморфоз. В начале июля 2010 г. в обследованных озёрах встречены личинки ранних стадий развития (35 -36 стадий). Можно предположить, что массовый выход личинок из яйцевых оболочек приходится на первую - вторую декады июля. Метаморфоз, очевидно, начинается в августе, но затягивается до второй и, возможно, третьей декады сентября. В обоих водоёмах в середине сентября встречены особи, только начавшие метаморфоз, с хорошо развитыми перистыми жабрами - 40 - 47 стадий (рис. 4, а). В этот же период на суше вдоль кромки озера обнаружены завершившие метаморфоз сеголетки (рис. 4, б).
Таким образом, развитие протекает полностью приблизительно за 3 месяца, что укладывается в сроки развития сибирского углозуба (Ищенко, 1962; Ищенко и др., 1995). Однако в исследованной популяции оно сильно асинхронно: на всех этапах развития (эмбрионы, личинки, метаморфизирующие особи) наблюдается сильный разброс по стадиям. Данный факт, по-видимому, связан с разными сроками выхода взрослых животных с зимовок и начала размножения. Наличие в сентябре личинок, не приступивших к метаморфозу, позволяет предположить возможность их зимовки в водоёме.
Морфологические особенности. Сведений по морфологии ряда земноводных, особенно узкоареальных видов, все еще недостаточно (Щербак, 1980). Изменчивость морфологических признаков определяют широтная зональность, долгота и высота местности через изменчивость климатических условий, географическая изоля-
а 6
Рис. 4. Личинки (а) и сеголеток (б) приморского углозуба, 8а1ашапйге11а 1т1йас1у1а (Приморский край, юго-восточный Сихотэ-Алинь, гора Ольховая; 14 - 15.09.2010 г.). Фото В. X. Крюкова
ция и другие факторы (Ищенко, 1978; Яковлев, 1986; Боркин, 1994; Литвинчук, Боркин, 2009; ЬкутсИик, Вогкт, 2003; Кигапоуа, Бокта, 2009). Отсутствие коллекции взрослых Б. tridactyla из водоёмов поймы р. Киевка (территория Лазовского заповедника) не позволило выявить уровень внутривидовой изменчивости в зависимости от высоты над уровнем моря. Однако в связи с последними изменениями в составе рода Salaшandrella представляет значительный интерес оценка степени межвидовых отличий близкородственных видов по комплексу морфологических признаков. Нами осуществлён сравнительный морфологический анализ выборок из исследованной популяции Б. tridactyla и Б. кеузегИп^ окрестностей г. Томска. В анализ включены половозрелые самцы водной (п = 6) и наземной (п = 26) фаз из томской популяции Б. кеузегИщИ, поскольку в приморской выборке были только взрослые самцы Б. tridactyla (п = 22). Ранее на материале, собранном в сезон 2009 г., нами было показано, что в томской популяции сибирского углозуба межфазовые отличия у самцов проявляются лишь по высоте хвоста (Куранова, Ярцев, 2011). Учитывая данный факт, сравнение морфологии Б. tridactyla проведено по отдельности с выборками из самцов сибирского углозуба водной и наземной фаз сезонного цикла, а также при их объединении в общую выборку. Такой сравнительный анализ, на наш взгляд, позволяет наиболее корректно выявить межвидовые отличия.
Между самцами Б. tridactyla и Б. keyserlingii водного морфотипа томской популяций выявлены значимые отличия лишь по двум мерным признакам: длине клоаки и высоте хвоста (р < 0.05) (табл. 2). Наибольшее количество различающихся мерных признаков (5) и индексов (1) отмечено при сравнении приморских углозубов с томскими
углозубами наземной фазы (р < 0.05). Самцы Б. tridactyla имеют большие длину тела, гленоаце-табулярное расстояние, длину клоаки и головы, чем самцы Б. keyserlingii наземной фазы из томской популяции, и меньшие относительную длину хвоста и его высоту.
Сопоставление Б. tridactyla с объединённой томской выборкой Б. keyserlingii выявило отличия по относительной длине клоаки, гленоацетабу-лярному расстоянию, высоте и относительной длине хвоста (см. табл. 2). Как в предыдущем случае, направления отличий сохраняются.
Количество пальцев на передних и задних конечностях изменялось от 3 до 5 (п = 33). Три пальца встречено только на передней правой конечности у двух особей, что составляет 6.1%. Одна особь имела пятипалой правую заднюю конечность - 3.0%. У 90.9% особей все конечности четырёхпалые. Трёхпалые формы отмечались для Б. keyserlingii в Екатеринбурге, Якутии, Уссурийске (Боркин, 1994), а также на Сахалине и Камчатке (Басарукин, Боркин, 1984). Пятипалые формы сибирского углозуба встречаются редко, их отмечали на юге Бурятии (Боркин, 1994) и на юге Сахалина (Басарукин, Боркин, 1984).
Для популяции Б. tridactyla наименее вариабельны следующие признаки: длина тела, хвоста, длина и ширина головы, гленоацетабулярное расстояние, длина передних конечностей, клоаки, количество костальных борозд, относительная длина хвоста, относительная длина головы, соотношение ширины и длины головы, соотношение конечностей, относительная суммарная длина конечностей (см. табл. 2). Из них - количество костальных борозд наименее вариабельно (Су = = 3.84%). Среднюю вариабельность (Су = 11.35 -14.45%) имеют общая длина тела, высота хвоста, длина задних конечностей и ширина клоаки.
Таблица 2
Изменчивость и межвидовые отличия морфологических признаков самцов Salamandrella tridactyla (озеро Алексеевское, гора Ольховая, юго-восточный Сихотэ-Алинь, 2010 г.) и S. keyserlingii (окрестности г. Томска, Западная Сибирь, 2009 г.)
Признаки Salamandrella tridactyla (Ольховая), n = 22 Salamandrella keyserlingii (Томск)
Водная фаза, n = 6 Наземная фаза, n = 26 Объединённая выборка, n = 32
X± mx lim Cv, % X± mx lim CV, % X± mx lim Cv, % X± mx lim Cv, %
L., мм 59.80±0.60 52.70-63.70 4.74 59.62±2.24 50.90-65.30 9.19 57.45±0.84* 51.50-65.71 7.49 57.86±0.80 50.90-65.71 7.83
L. cd, мм 52.67±0.84 46.70-60.90 7.34 56.58±2.98 48.70-68.00 12.90 50.72±1.34 39.70-61.65 12.94 51.89±1.28 39.70-68.00 13.50
L. t, мм 110.07±2.66 59.1-122.70 11.35 116.20±4.93 100.60-133.30 10.40 104.71±2.95 63.10-127.36 14.35 106.86±2.66 63.10-133.30 14.08
L. c, мм 14.17±0.14 12.70-15.30 4.65 14.52±0.64 12.50-16.50 10.72 13.60±0.23* 11.50-16.18 8.51 13.77±0.22 11.50-16.50 9.20
Lt. c, мм 11.00±0.17 9.80-13.40 7.16 11.25±0.27 10.50-12.20 5.81 10.58±0.23 7.90-14.00 11.21 10.70±0.20 7.90-14.00 10.55
L. ga, мм 32.44±0.40 27.60-36.70 5.84 31.70±0.87 29.10-34.40 6.75 30.74±0.63* 25.30-36.70 10.50 30.92±0.54* 25.30-36.70 9.86
At. cd, мм 6.00±0.18 5.00-8.10 13.73 8.32±0.19* 7.70-8.90 5.66 7.40±0.19* 5.80-9.60 12.97 7.58±0.17* 5.80-9.60 12.59
P. a, мм 14.95±0.20 12.70-16.30 6.42 14.88±0.39 13.50-15.70 6.37 14.45±0.24 12.50-17.10 8.41 14.53±0.21 12.50-17.10 8.04
P. p, мм 16.69±0.51 7.20-19.80 14.35 17.72±0.37 16.30-18.70 5.17 16.84±0.43 14.20-24.90 13.10 17.00±0.36 14.20-24.90 12.02
L. cl, мм 6.36±0.13 4.70-7.20 9.60 5.08±0.54* 3.90-6.90 25.78 5.12±0.21* 2.70-7.00 21.10 5.12±0.20* 2.70-7.00 21.59
Lt. cl, мм 5.98±0.14 4.70-7.40 11.26 6.20±0.21 5.60-7.10 8.35 5.91±0.15 4.70-7.40 12.54 5.96±0.12 4.70-7.40 11.85
S. 11.09±0.09 10.00-12.00 3.84 12.17±0.17* 12.00-13.00 3.36 11.85±0.09* 11.00-13.00 3.92 11.91±0.08* 11.00-13.00 3.91
L/L. cd 1.16±0.03 0.95-1.53 10.47 1.16±0.04 1.07-1.31 8.66 1.26±0.02* 1.10-1.49 8.15 1.24±0.02* 1.07-1.49 8.73
L - L. c/L. c 3.22±0.06 2.88-3.57 5.90 3.12±0.08 2.92-3.49 6.61 3.24±0.05 2.84-9.81 7.23 3.21±0.04 2.84-3.81 7.18
Lt. c/L.c 0.78±0.01 0.69-0.89 6.17 0.78±0.02 0.72-0.84 7.09 0.78±0.02 0.65-1.04 9.88 0.78±0.01 0.65-1.04 9.31
P. a/P. p 0.87±0.01 0.77-1.01 7.72 0.84±0.01 0.79-0.87 3.57 0.57±0.02 0.56-1.08 11.29 0.86±0.02 0.56-1.08 10.37
P. a+P.p/L. ga 0.98±0.02 0.62-1.14 10.37 1.03±0.03 0.96-1.13 6.29 1.00±0.02 0.54-1.21 11.84 1.01±0.02 0.54-1.21 10.95
Примечание. * - достоверные отличия признака S. keyserlingii от S. tridactyla (p < 0.05).
Таким образом, самцы исследованной популяции & tridactyla отличаются от самцов томской популяции & keyserlingii по длине клоаки, высоте хвоста и количеству костальных борозд (достоверные отличия имеются во всех вариантах сравнения), а также гленоацетабулярному расстоянию и относительной длине хвоста (в двух вариантах сравнения). Самцы углозубов из Приморья имеют меньшее количество костальных борозд при большем гленоацетабулярном расстоянии. Приморский углозуб характеризуется меньшими относительной длиной и высотой хвоста, чем самцы сибирского углозуба как водной, так и наземной фазы. Кроме того, в иссле-
дованной популяции & tridactyla высока частота встречаемости аномалий строения конечностей.
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
Приморский углозуб населяет различные биотопы во всем диапазоне лесных высотных поясов Сихотэ-Алиня и прилежащих равнин (Берман и др., 2009). На исследованной территории - гора Ольховая - & tridactyla распределен неравномерно. Вид не обнаружен в дубравах, смешанных кедрово-широколиственных и широколиственных лесах и подгольцовом поясе, а также горных ручьях склона горы Ольховой.
Горная популяция Х tridactyla обитает на небольшом плато близ верхней границы елово-пихтовых лесов (выше 1600 м н.у.м.), где имеются озёра, используемые для размножения и развития. Кроме того, приморский углозуб отмечен на более низких абсолютных высотах (225 м н.у.м.) в пойме р. Киевка (окрестности с. Лазо).
Фенологические явления, связанные с выходом из зимовки, началом и концом икрометания, миграцией взрослых углозубов в водоёмы и обратно сдвинуты на две - пять недель по сравнению с низкогорной и равнинной популяциями. Кроме того, они характеризуются сильной временной растянутостью, что является причиной асинхронности развития икры, личинок и выхода сеголеток на сушу. Возможно, часть личинок, не успевших завершить метаморфоз, зимуют в водоёме. Временная растянутость фенологических явлений и сдвиги в сезонном цикле высокогорной популяции приморского углозуба связаны с низкой теплообеспеченностью в сочетании с избыточным увлажнением верхнего климатического пояса гор Приморья (Таранков, 1968).
В популяции приморского углозуба отмечены «брачные танцы» самцов, на наличие которых указывал Д. И. Берман с соавторами (2005). Ранее ряд исследователей (Коротков, 1977; Бор-кин, 1994) отличительной чертой углозубов Приморья считали отсутствие такого поведения. Кладки икры имели только спиралевидную форму, незакрученных кладок не обнаружено.
Взрослые особи длительное время остаются в водоёме после окончания икрометания. Одна из вероятных причин данного феномена -формирование в водоёме по сравнению с сушей более благоприятных трофических и термических условий. Это характерно для горных и северных территорий Палеарктики, общая черта которых - климатический дефицит тепла (Ищен-ко, 1962; Алфимов, Берман, 2010).
Морфологические особенности взрослых самцов приморского углозуба по сравнению с самцами водной фазы и наземной фаз ^ keyser-И^И - меньшее количество костальных борозд, меньшая относительная длина и высота хвоста и большее гленоацетабулярное расстояние. Отмечена незначительная встречаемость трёхпалых и пятипалых особей.
Благодарности
Авторы признательны С. Н. Литвинчуку (Институт цитологии РАН, Санкт-Петербург),
Н. В. Пояркову (Московский государственный университет им. М. В. Ломоносова) за ценные консультации, Ю. Н. Сундукову (Лазовский заповедник) за сведения по видовому составу беспозвоночных горы Ольховой.
Работа осуществлена при финансовой поддержке Фонда Михаила Прохорова (программа «Академическая мобильность», 2010 г.), программ АВЦП (проект № 2.2.3.1/4095) и ФЦП (проект № 02.740.11.0024).
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
Алфимов А. В., Берман Д. И. 2010. Размножение сибирского углозуба (Salamandrella keyserlingii, Amphibia, Caudata, Hynobiidae) в водоемах на вечной мерзлоте северо-востока Азии // Зоол. журн. Т. 89, № 3. С.302 - 318.
Басарукин А. М., Боркин Л. Я. 1984. Распространение, экология и морфологическая изменчивость сибирского углозуба, Hynobius keyserlingii, на острове Сахалин // Тр. Зоол. ин-та АН СССР. Т. 124. Экология и фаунистика амфибий и рептилий СССР и сопредельных стран. С. 12 - 54.
Берман Д. И., Деренко М. В., Малярчук Б. А., Гржибовский Т., Крюков А. П., Мишчицка-Шливка Д. 2005. Внутривидовая генетическая дифференциация сибирского углозуба (Salamandrella keyserlingii, Amphibia, Caudata) и криптический вид S. schrenckii с юго-востока России // Зоол. журн. Т. 84, № 11. С. 1374 - 1388.
Берман Д. И., Деренко М. В., Малярчук Б. А., Булахова Н. А., Гржибовский Т., Крюков А. П., Лейрих А. Н. 2009. Ареал и генетический полиморфизм углозуба Шренка (Salamandrella schrenckii, Amphibia, Caudata, Hynobiidae) // Зоол. журн. Т. 88, №5. С. 530 - 545.
Боркин Л. Я. 1994. Систематика // Сибирский углозуб : зоогеография, систематика, морфология. М. : Наука. С. 54 - 80.
Боркин Л. Я., Кузьмин С. Л. 1988. Земноводные Монголии: видовые очерки // Земноводные и пресмыкающиеся МНР. Общие вопросы. Земноводные. М. : Наука. С. 30 - 197.
Воробьёва Э. И., Антипенкова Т. П., Хинч-лифф Дж. Р. 1999. Особенности развития конечностей у дальневосточной популяции сибирского углозуба (Salamandrella keyserlingii, Hynobiidae, Caudata) // Докл. РАН. Т. 364, № 1. С. 130 - 133.
Зунтова Т. Г., Хелевина С. А., Смирнов Ю. М., Коротков Ю. М. 1990. Биология сибирского углозуба (Hynobius keyserlingii Dyb., 1870) в Сихотэ-Алинь-ском государственном заповеднике (Приморский край) // Адаптации животных в естественных и антропогенных ландшафтах. Иваново : Изд-во Иван. гос. ун-та. С. 29 - 42.
Ивантер Э. В., Коросов А. В. 1992. Основы биометрии. Петрозаводск : Изд-во Петрозавод. гос. ун-та. 150 с.
Ищенко В. Г. 1962. К биологии сибирского углозуба на Урале // Проблемы зоологических исследований в Сибири : материалы Второго совещ. зоологов Сибири. Горно-Алтайск : Горно-Алтайское кн. изд-во. С. 109.
Ищенко В. Г. 1978. Динамический полиморфизм бурых лягушек фауны СССР. М. : Наука. 148 с.
Ищенко В. Г., Година Л. Б., Басарукин А. М., Куранова В. Н., Тагирова В. Т. 1995. Размножение // Сибирский углозуб : экология, поведение, охрана. М. : Наука. С. 86 - 102.
Короткое Ю. М. 1977. К экологии когтистого тритона (Onychodactylus fischeri) и сибирского углозуба (Hynobius keyserlingii) в Приморском крае // Зоол. журн. Т. 56, вып. 8. С. 1258 - 1260.
Кузьмин С. Л. 1994. Ареал // Сибирский угло-зуб : зоогеография, систематика, морфология. М. : Наука. С. 15 - 53.
Кузьмин С. Л. 2008. О номенклатуре сибирских углозубов, Salamandrella Dybovski, 1870 (Caudata : Hynobiidae) // Изв. Самар. науч. центра РАН. Т. 10 (24), № 2. С. 447 - 452.
Кузьмин С. Л., Маслова И. В. 2005. Земноводные российского Дальнего Востока. М. : Т-во науч. изд. КМК. 434 с.
Куранова В. Н., Ярцев В. В. 2011. Половая и хронографическая изменчивость морфологических признаков сибирского углозуба, Salamandrella keyserlingii Dybowski, 1870, с юго-востока Западной Сибири // Вопр. герпетологии : материалы Четвёртого съезда Герпетол. о-ва им. А. М. Никольского. СПб. : Русская коллекция. С. 136 - 141.
Лапинская Г. 2010. Затерянный мир горы Ольховой [Электронный ресурс] // Находка Discovery. URL: http://nakhodka-discovery.ru/olhovaya.htlm (дата обращения: 07.12.2010).
Литвинов Н. И. 1981. Сибирский углозуб в Прихубсугулье // Природные условия и биологические ресурсы некоторых районов МНР. Иркутск : Изд-во Иркут. гос. ун-та. С. 82 - 83.
Литвинов Н. И. , Скуратов Н. В. 1986. К экологии сибирского углозуба в горах Прихубсугулья // Природные условия и ресурсы Прихубсугулья. Иркутск : Изд-во Иркут. гос. ун-та. С. 131 - 134.
Литвинчук С. Н., Розанов Ю. М., Боркин Л. Я., Халтурин М. Д., Тимофеев Б. И., Джукич Г., Кале-жич М. 2001. Размер генома и проблемы систематики хвостатых земноводных (на примере Salamandridae и Hynobiidae) // Вопр. герпетологии : материалы 1-го съезда герпетол. о-ва им. А. М. Никольского. Пущино ; М. : Изд-во МГУ. С. 168 - 170.
Литвинчук С. Н., Боркин Л. Я. 2009. Эволюция, систематика и распространение гребенчатых тритонов (Triturus cristatus complex) на территории России и сопредельных стран. СПб. : Изд-во «Европейский Дом», 592 с.
Ляпков С. М. 1984. Особенности использования водоёмов популяцией сибирского углозуба // Вид и его
продуктивность в ареале : материалы Всесоюз. совещ. Ч. V. Вопросы герпетологии / Ин-т экологии растений и животных УНЦ АН СССР. Свердловск. С. 29.
Малярчук Б. А., Деренко М. В., Берман Д. И., Гржибовский Т., Булахова Н. А., Крюков А. П., Лей-рих А. Н. 2009. Генетическая структура популяций углозуба Шренка (Salamandrella schrenckii) по данным об изменчивости гена цитохрома b митохондри-альной ДНК // Молекулярная биология. Т. 43, № 1. С. 53 - 61.
Осташко Н. Г. 1981. О географической изменчивости сибирского углозуба Hynobius keyserlingii // Вопр. герпетологии : автореф. докл. 5-й Всесоюз. герпетол. конф. Л. : Наука. Ленигр. отд-ние. С. 98.
Пономаренко В. М., Таранков В. И. 1968. К характеристике пихтово-еловых лесов южного Сихотэ-Алиня // Биогеоценотические исследования в лесах Приморья. Л. : Наука. Ленингр. отд-ние. С. 5 - 29.
Поярков Н. А. 2010. Филогенетические связи и систематика Хвостатых амфибий семейства Углозубов (Amphibia: Caudata, Hynobiidae) : автрореф. дис. ... канд. биол. наук. М. 25 с.
Сибирский углозуб : зоогеография, систематика, морфология. 1994. М. : Наука. 367 с.
Сибирский углозуб : экология, поведение, охрана. 1995. М. : Наука. 240 с.
Сундуков Ю. Н. 2010. Жужелицы (Coleoptera, Carabidae) высокогорий Южного Сихотэ-Алиня // Чтения памяти А. И. Куренцова. Владивосток : Дальнау-ка. Вып. XXI. С. 20 - 44.
Сытина Л. А., Медведева И. М., Година Л. Б. 1987. Развитие сибирского углозуба. М. : Наука. 87 с.
Таран А. А. 2002. Сосудистые растения // Флора, микобиота и растительность Лазовского заповедника. Владивосток : Русский Остров. С. 68 - 123.
Таранков В. И. 1968. Распределение осадков у верхнего предела леса в южном Сихотэ-Алине // Био-геоценотические исследования в лесах Приморья. Л. : Наука. Ленингр. отд-ние. С. 30 - 42.
Щербак Н. Н. 1980. Обзор докладов, представленных комиссией по видам земноводных и пресмыкающихся // Вид и его продуктивность в ареале : материалы к III Всесоюз. совещ. / Ин-т зоологии и паразитологии АН Литовской ССР. Вильнюс. С. 82 - 84.
Яковлев В. А. 1979. О размножении и развитии остромордой лягушки, Rana arvalis Nilsson в Алтайском заповеднике // Тр. Зоол. ин-та АН СССР. Т. 89. Экология и систематика амфибий и рептилий. С. 109 - 117.
Яковлев В. А. 1986. К морфологии остромордой лягушки у верхней и нижней границ вертикального распространения в Алтайском заповеднике // Экосистемы экстремальных условий среды а заповедниках РСФСР : сб. науч. тр. ЦНИЛ Главохоты РСФСР. М. С. 81 - 87.
Frost D. R. 2010. Amphibian Species of the World : an Online Reference [Электронный ресурс]. Version 5.4 (8 April, 2010). Electronic Database accessible at http://research.amnh.org/vz/herpetology/amphibia/.
American Museum of Natural History, New York, USA (дата обращения: 20.12.2010).
Kuranova V. N., Fokina E. V. 2007. Morphological variability of Siberian newt Salamandrella keyserlingii // 14th European congress of herpetology and SEH ordinary general meeting : programme and abstracts / Centro de Investigado em Biodiversidade e Recursos Genéticos da Universidade do Porto. Porto. P. 242.
Litvinchuk S. N., Borkin L. J. 2003. Variation in number of trunk vertebrae and in count of costal grooves in salamanders of the family Hynobiidae // Contributions to Zoology. Vol. 72, № 4. P. 195 - 209.
Malyarchuk B., Derenko M, Berman D., Perkova M., Grzybowski T, Lejrikh A, Bulakhova N. 2010. Phy-logeography and molecular adaption of Siberian salamander Salamandrella keyserlingii based on mitochondrial DNA variation // Molecular Phylogenetics and Evolution. Vol. 56. P. 562 - 571.
Matsui M., Yoshikawa N., Timonaga A., Sato T., Takenaka S., Tanabe S., Nishikawa K., Nakabayashi S. 2008. Phylogenetic relationships of two Salamandrella species as revealed by mitochondrial DNA and allozyme variation (Amphibia: Caudata: Hynobiidae) // Molecular phylogenetics and evolution. Vol. 8. P. 84 - 93.
SOME ASPECTS OF ECOLOGY AND MORPHOLOGY OF SALAMANDRELLA TRIDACTYLA (HYNOBIIDAE, CAUDATA) FROM THE SOUTHERN SIKHOTE-ALIN
V. N. Kuranova \ V. V. Yartsev \ and V. Kh. Kryukov 2
1 Tomsk State University 36 Lenin ave, Tomsk 634050, Russia E-mail: kuranova49@mail.ru 2 Lazovsky State Nature Reserve 56 Tsentralnaya Str., Lazo 692890, Primorskii krai, Russia E-mail: lazovzap@mail.primorye.ru
The results of our 2008 - 2010 study of Salamandrella tridactyla Nikolsky, 1905 populations from the south-eastern Primorye are presented. A description of the vertical distribution, seasonal activity, phenology, and breeding habitats, the form of egg sacs and morphological features of the species in the S. tridac-tyla population are given. S. tridactyla breeds in the lakes located in the upper border of spruce-fir forests (1,600 m and more above sea-level). The phenological phenomena in the mountain population are shifted by two-five weeks and extended in comparison with the population from the intermountain valley (225 m above sea-level). The courtship behavior of males during the breeding period and the phenomenon of the long stay of adult salamanders in water in the second half of the summer were surveyed. The egg sacs have a coiled form. The distinctions between S. tridactyla and S. keyserlingii males in the length of inter extremities, relative length and altitude of the tail, and count of costal grooves are revealed. Key words: Salamandrella tridactyla, habitat distribution, mountain population, activity, reproduction and development, morphology, Sikhote-Alin, Primorskii region.
