CC BY
16
международный опыт
Может ли быть полезным использование ультразвукового исследования легких у новорожденных с га7Ю-19?
Систематический обзор*
Стойческу Э.Р.1, 2, Чука И.М.3, Якоб Р.1, Якоб Э.Р.4, Марк М.С.5, Бирсатяну Ф.1, Манолеску Д.Л.1, 6, Якоб Д.2, 7
Кафедра радиологии и медицинской визуализации, Университет медицины и фармации им. Виктора Бабеша, 300041, г. Тимишоара, Румыния
1 Исследовательский центр фармакотоксикологических оценок, Университет медицины и фармации им. Виктора Бабеша, 300041, г. Тимишоара, Румыния
' Педиатрический факультет, Университет медицины и фармации им. Виктора Бабеша, 300041, г. Тимишоара, Румыния
1 Кафедра детской хирургии, Университет медицины и фармации им. Виктора Бабеша, 300041, г. Тимишоара, Румыния
; Кафедра пульмонологии, Университет медицины и фармации им. Виктора Бабеша, 300041, г. Тимишоара, Румыния
; Центр исследований и инноваций в области точной медицины респираторных заболеваний им. Виктора Бабеша, Университет медицины и фармации, 300041, г. Тимишоара, Румыния
Кафедра неонатологии, Университет медицины и фармации им. Виктора Бабеша, 300041, г. Тимишоара, Румыния
Инфекция SARS-CoV-2 встречается у новорожденных, однако ранее было подтверждено, что радиационное облучение, используемое для диагностики данного заболевания, не рекомендуется к применению у данной группы пациентов.
Цель данного обзора - оценка доказательств возможности использования ультразвукового исследования (УЗИ) легких у новорожденных с диагнозом COVID-19.
Методы. Был проведен систематический обзор литературы с целью поиска опубликованных исследований, оценивающих преимущества УЗИ легких у новорожденных с диагнозом COVID, проведения сравнения между УЗИ легких и двумя другими рутинно используемыми диагностическими исследованиями - рентгенографией грудной клетки и компьютерной томографией (КТ). Ключевые термины, использованные при поиске в нескольких базах данных: «ультразвуковое исследование легких», «сонография», «младенец», «новорожденный», «COVID-19».
Результаты. В общей сложности 447 исследований подходили для этого обзора; после удаления дубликатов были дополнительно изучены 123 исследования, относящиеся к УЗИ легких, только 7 из них включали случаи у новорожденных. Эти исследования были рассмотрены для настоящей исследовательской работы.
Ключевые слова:
ультразвуковое
исследование
легких;
новорожденные; младенцы; COVID-19; SARS-CoV-2
* © 2021 by the authors.
Данная статья находится в открытом доступе в соответствии с условиями некоммерческой лицензии Creative Commons Attribution (CC BY) license (http://creativecommons.org/licenses/by/4.0), которая позволяет неограниченно использовать, распространять и воспроизводить данные любым способом при условии надлежащей ссылки на оригинальную работу.
Заключение. УЗИ легких можно использовать в качестве неинвазивного, простого и надежного инструмента для диагностики и оценки поражений легких, связанных с COVID-19. Преимущества этого метода в период пандемии, вероятно, вызовут интерес к открытию новых горизонтов исследований с немедленным практическим применением.
Для цитирования: Stoicescu E.R., Ciuca I.M., Iacob R., Iacob E.R., Marc M.S., Birsasteanu F., Manolescu D.L., Iacob D. Is lung ultrasound helpful in COVID-19 neonates? - A systematic review. Diagnostics. 2021, 11: 2296. DOI: https://doi.org/10.3390/diagnostics11122296
Is lung ultrasound helpful in COVID-19 neonates? - A systematic review
Stoicescu E.R.1'2, Ciuca I.M.3, Iacob R.1, Iacob E.R.4, Marc M.S.5, Birsasteanu F.1, Manolescu D.L.16, Iacob D.2 7
1 Department of Radiology and Medical Imaging, "Victor Babes" University of Medicine and Pharmacy, 300041, Timisoara, Romania
2 Research Center for Pharmaco-Toxicological Evaluations, "Victor Babes" University of Medicine and Pharmacy, 300041, Timisoara, Romania
3 Pediatric Department, "Victor Babes" University of Medicine and Pharmacy, 300041, Timisoara, Romania
4 Department of Pediatric Surgery, 'Victor Babes' University of Medicine and Pharmacy, 300041, Timisoara, Romania
5 Pulmonology Department, "Victor Babes" University of Medicine and Pharmacy, 300041, Timisoara, Romania
6 Center for Research and Innovation in Precision Medicine of Respiratory Diseases, "Victor Babes" University of Medicine and Pharmacy, 300041, Timisoara, Romania
7 Department of Neonatology, "Victor Babes" University of Medicine and Pharmacy, 300041, Timisoara, Romania
The SARS-CoV-2 infection has occurred in neonates, but it is a fact that radiation exposure is not recommended given their age.
The aim of this review is to assess the evidence on the utility of lung ultrasound (LUS) in neonates diagnosed with COVID-19.
Methods. A systematic literature review was performed so as to find a number of published studies assessing the benefits of lung ultrasound for newborns diagnosed with COVID and, in the end, to make a comparison between LUS and the other two more conventional procedures of chest X-rays or CT exam. The key terms used in the search of several databases were: "lung ultrasound", "sonography", "newborn", "neonate", and "C0VID-190.
Results. In total, 447 studies were eligible for this review, and after removing the duplicates, 123 studies referring to LU were further examined, but only 7 included cases of neonates. These studies were considered for the present research paper.
Conclusion. As a non-invasive, easy-to-use, and reliable method for lung lesion detection in neonates with COVID-19, lung ultrasound can be used as a useful diagnosis tool for the evaluation of C0VID-19-associated lung lesions. The benefits of this method in this pandemic period are likely to arouse interest in opening new research horizons, with immediate practical applicability.
Keywords:
lung ultrasound; neonates; newborns; COVID-19; SARS-CoV-2
По данным сайта Worldometer, с начала пандемии до настоящего времени зарегистрировано более 250 млн случаев заражения SARS-CoV-2 [1]. Согласно последним данным, предоставленным Американской академией педиатрии и Ассоциацией детских больниц, в соответствии с данными Центров по контролю и профилактике заболеваний США (Centers for Disease Control and Prevention, CDC), примерно 15% случаев COVID19 приходится на случаи инфекции среди детей и новорожденных. Согласно этим данным, примерно у 7,8% новорожденных от COVID-положительных матерей при рождении выявляется положительный тест методом полимеразной цепной реакции [2].
Такое небольшое количество новорожденных с инфекцией С0УШ-19 было подтверждено исследованием, проведенным в Ухане (Китай), где было зарегистрировано только 3 случая в группе из 33 беременных с уровнем инфицирования 9,09% [3]. В большинстве случаев у новорожденных развивалась бессимптомная или легкая форма инфекции [4].
Ультразвуковое исследование (УЗИ) легких имеет большое преимущество, заключающееся в простоте использования, безопасности и малоинвазивности, а также возможности динамической оценки легочных и сердечных заболеваний у новорожденных. Ультразвуковая картина легких, выявляемая с помощью УЗИ, незначительно различается в зависи-
(И
Идентификация
ия)
^ Скрининг ^
Поиск Расширенный
в PubMed поиск ScienceDirect
по хэштегам в PubMed (п=233)
(n=81) (n=133)
Всего (п=447)
Удаление дубликатов (n=215)
Статьи удалены вручную (n=92)
С
Право Л на включение J
123 статьи включали УЗИ легких
^ Включены ^
Нет данных о новорожденных (п=116)
Исследования, включенные в данный обзор (n=7)
Блок-схема PRISMA. Обзор литературы
мости от возраста, поэтому метод может быть применим при неонатальной респираторной патологии, в частности при инфекции SARS-CoV-2 [5-7].
Ряд исследований демонстрирует информативность УЗИ для оценки поражений легких, связанных с COVID-19, у детей, указывая на то, что чувствительность УЗИ легких выше, чем у компьютерной томографии (КТ) и рентгенографии. Несмотря на то что КТ-изображения обладают высочайшей точностью, этот метод не следует рекомендовать всем детям с COVID из-за его значительного потенциала облучения. Кроме того, недавние исследования продемонстрировали сильную корреляцию между баллами УЗИ легких и КТ, доказав, что итоговая оценка при УЗИ выше 20 (по 12-зонной шкале) связана с повышенным риском осложнений и смерти [8, 9]. Поскольку инфекция COVID-19 приобрела характер пандемии, во многих клиниках доступность КТ ограничена. Рентгенография грудной клетки более доступна, но данный метод не обладает необходимой специфичностью и чувствительностью для диагностики пневмонии COVID-19, чтобы считаться надежной альтернативой КТ [10]. Недавние исследования доказывают пользу УЗИ легких для диагностики COVID-19, особенно для выявления пневмонии [11, 12].
Сонографическая картина, выявляемая при диагностической оценке детей с COVID-пневмонией, аналогична той, которая описана у взрослых и детей с другими видами пневмонии [13, 14].
УЗИ легких показало информативность при многих других респираторных заболеваниях новорожденных, таких как респираторный дистресс-синдром, транзиторное тахипноэ, пневмония, синдром аспирации мекония, легочные кровотечения и ателектазы, пневмоторакс и т.д. [15, 16].
Цель обзора - оценка диагностических возможностей УЗИ легких для новорожденных с диагнозом COVID-19.
Материал и методы
Для данного обзора литературы был проведен поиск в базах данных PubMed и ScienceDirect с упором на ста-
тьи, написанные на английском языке с 1 декабря 2019 г. по 4 ноября 2021 г. Статьи были отобраны путем поиска в инструменте PRISMA (предпочтительные элементы отчетности для систематических обзоров и метаанализов), и в соответствии с этим был проведен систематический обзор литературы. С 1 декабря 2019 г. по 4 ноября 2021 г. была опубликована 81 статья, охватывающая период COVID, в которой использовали хэштеги: «Ультрасонография» [#] и «легкие» [#] и «Младенец, новорожденный» [#]. После этого процесса в исследование были включены и обсуждены только 7 статей в соответствии с указанными ниже критериями.
Критерии отбора статей для проверки:
■ патология: пневмония COVID-19, инфекция SARS-CoV-2;
■ вмешательство/инструмент: УЗИ легких;
■ возраст/исследуемая популяция: новорожденные, младенцы, первые 28 дней жизни.
Критерии включения
1. Оригинальные статьи, специальные статьи, систематические обзоры, отчеты о случаях, научные письма.
2. Исследования с участием ряда COVID-позитивных субъектов, а также исследования, в которых только некоторые участники были новорожденными.
3.Только исследования с использованием УЗИ легких/ грудной клетки.
4. Не было исключений в отношении языка статей. Также была включена 1 статья, написанная на китайском языке, с аннотацией на английском языке.
Только 6 опубликованных статей соответствовали требуемым критериям, и поскольку было обнаружено, что эта тема почти не освещается в литературе, необходимо было выполнить 2 дополнительных расширенных поиска в PubMed и ScienceDirect. В общей сложности 133 статьи за рассматриваемый период были найдены на PubMed, а 233 публикации - на ScienceDirect путем поиска по следующим ключевым словам: «легкие», «ультразвук», «соно-графия», «новорожденный», «младенец» и «COVID» (см. рисунок). После этого расширенного поиска было найдено еще 1 исследование, которое также было включено в обзор. На приведенной ниже блок-схеме показаны шаги, которые были выполнены, и методология, использованная для принятия решения о приемлемых статьях. Из первоначально найденных 447 исследований мы удалили дубликаты и вручную исключили статьи без ссылок на УЗИ. В конечном итоге статьи, в которых не упоминались новорожденные, также были исключены.
Результаты
В результате поиска мы нашли и проанализировали 7 статей, в которых обсуждался метод УЗИ легких у новорожденных с диагнозом SARS-CoV-2, всего 58 детей. Исходные характеристики пациентов были гетерогенными, поэтому мы подчеркнули наиболее важные из них, по которым были доступны данные. Распределение по полу составило: 41,93% мальчиков и 58,06% девочек соответственно. По гестаци-онному возрасту: 15% новорожденных были недоношенными, 85% родились в срок. Инфекцию выявляли с помощью
Таблица 1. Характеристики статей, включенных в исследование
Название Авторы Город и страна Год публикации Тип Количество случаев Замечания
Количественная оценка пневмо- Ухань, Оригинальная нии С0УЮ-19 у новорожденных W. И е! а1. 2021 11 - Китай статья по шкале УЗИ легких [17]
Прикроватная ультразвуковая оценка легких для оценки пневмонии у новорожденных с С0УЮ-19 [18] W. Li et al. Ухань, Китай 2020 Оригинальная статья 11 -
Прицельное УЗИ легких у 3 новорожденных с С0УЮ-19 [19] R. Gregorio-Hernández et al. Толедо, Испания 2020 Оригинальная статья 3 -
Использование УЗИ легких у новорожденных во время пандемии С0УЮ-19 [20] M.W. Matsuoka et al. Сан-Паулу, Бразилия 2020 Специальная статья/ оригинальная статья 27 Положительные и отрицательные COVID-новорожденные
Применение УЗИ грудной клетки A. Pineda Валенсия, Научное при неонатальной инфекции, вы- 2021 1 - Caplliure et al. Испания письмо званной SARS-CoV-2 [21]
Применение УЗИ легких в диагностике пневмонии COVID-19 у новорожденных [22] X.Y. Feng et al. Ухань, Китай 2020 Оригинальная статья 5 Аннотация на английском языке, статья на китайском языке
Диагностическая визуализация у новорожденных, детей и подростков с тяжелым острым респираторным синдромом, вызванным коронавирусом Новорожден- (8АРЭ-СоУ-2): существует ли ре- С. СаговеШ - 2021 Обзор 44 ные, дети и под- альная альтернатива компьютер- е! а1. ростки ной томографии легких с высоким разрешением (ВРКТ) и рентгенографии грудной клетки? Систематический обзор литературы [7]
УЗИ - ультразвуковое исследование.
полимеразной цепной реакции с обратной транскрипцией в 61,3% случаев, у остальных применяли 1дМ-тесты. Возраст (дни жизни) пациентов, когда была подтверждена инфекция С0УШ-19, варьировал следующим образом: 2 исследования с 3,8±5,2 (среднее ± стандартное отклонение), еще 2 исследования со средним возрастом 8 дней жизни и 1 исследование с возрастом от 1 до 18 дней.
С учетом знаний, основанных на оценке ультразвукового метода визуализации, используемого при неонатальной респираторной патологии, мы можем наметить ряд дальнейших направлений исследований (табл. 1).
УЗИ легких - артефакты
Основные изменения, описанные при проведении УЗИ легких у новорожденных:
■ уменьшение и исчезновение А-линий;
■ разреженные В-линии;
■ сливающиеся В-линии;
■ аномальные плевральные линии;
■ субплевральная консолидация (табл. 2).
Исчезновение А-линий
Наиболее распространенными ультразвуковыми изменениями, обнаруженными в проанализированных исследованиях, были вариации физиологических А-линий от уменьшения до исчезновения, варьирующие с частотой от 62,8 до 100% [17, 18, 22]. А-линии описываются как гиперэхо-генные, горизонтальные и эквидистантные, параллельные плевре линии [6]. Это отражения ультразвуковых волн, поскольку они возникают как эхо между плеврой и датчиком, подобно артефакту реверберации [6]. Данные вариации А-линий с некоторыми редкими или сливающимися В-линиями можно считать первым признаком альвеолярно-интерстициального паттерна [5].
Таблица 2. Данные ультразвукового исследования (УЗИ) легких и распространенность основных изменений по данным включенных исследований
Название Количество случаев Уменьшение/ исчезновение А-линий (всего) Разреженные В-линии Сливающиеся В-линии Аномальн ые плевральн ые линии Субплевральная консолидация Преобладающая локализация поражения Повреждение миокарда Замечания
Количественная оценка пневмонии СО\/Ю-19у новорожденных по шкале УЗИ легких [17] 11 83 (62,8%) из 132 областей 73 (55,3%) из 132 областей 10 (7,6%) из 132 областей 29 (21,9%) из 132 областей 2 (1,5%) из 132 областей Двусторонние нижние и задние Большинство пациентов Обследование включало 12 областей грудной клетки новорожденного
Прикроватная ультразвуковая оценка легких для оценки пневмонии у новорожденных с СОУЮ-19 [18] 11 52 уменьшились, 31 исчезла; 83 (62,8%) из 132 регионов 73 (55,3%) из 132 областей 10 (7,6%) из 132 регионов 29 (21,9%) из 132 регионов 5 (3,8%) из 132 регионов Двусторонние нижние доли и правая средняя доля - Обследование включало 12 областей грудной клетки новорожденного
Прицельное УЗИ легких у 3 новорожденных с СОУ10-19 [19] 3 12 (66,6%) из 18 областей 12 (66,6%) из 18 областей 12 (66,6%) из 18 областей 8 (44,4%) из 18 областей 12 (66,6%) из 18 областей Двусторонние задние области - Обследование включало 6 областей грудной клетки новорожденного
Использование УЗИ легких у новорожденных во время пандемии С0\/Ю-19 [20] 27 Отмечалось Отмечалось Отмечалось Отмечалось Отмечалось Задние легочные поля - -
Применение УЗИ грудной клетки при неонатальной инфекции, вызванной ЭАРЭ-соУ-г [21] 1 Отмечалось Отмечалось Отмечалось Отмечалось Отмечалось Двусторонние задние области - -
Применение УЗИ легких в диагностике пневмонии, ассоциированной с ССЛ/Ю-19, у новорожденных [22] 5 5 (100%) из 5 5 (100%) из 5 5 (100%) из 5 5 (100%) из 5 1 (20%) из 5 - - -
Диагностическая визуализация у новорожденных, детей и подростков с тяжелым острым респираторным синдромом, вызванным коронавирусом (ЭАР!5-Со\/-2): существует ли реальная альтернатива компьютерной томографии легких с высоким разрешением (ВРКТ) и рентгенографии грудной клетки? Систематический обзор литературы [7] 44 Отмечалось 50% 25% 34,09% 43,18% Задние нижние легочные поля - Обзор включал новорожденных, детей и подростков
В-линии
Редкие В-линии были следующей наиболее частой модификацией с частотой возникновения от 55,3 до 100%, о чем сообщалось в 4 обзорных исследованиях [17-19, 22].
Аномалии плевральных линий
Аномальные плевральные линии, такие как утолщенные, прерывистые или неправильные, сообщались по-разному в упомянутых исследованиях, в диапазоне от 21,9 до 100% [17-19, 22].
Консолидации
Субплевральная консолидация, признанная признаком вирусной пневмонии, ассоциированная с изменением В-линий, была зарегистрирована только в нескольких случаях (от 1,5 до 66,6%) при УЗИ легких в целевой группе [17-22]. Плеврального выпота или пневмоторакса не зарегистрировано.
Преобладающее поражение было двусторонним в нижних долях и в задних сегментах, где были зарегистрированы самые высокие баллы (правые нижнезадние отделы с оценкой 1,27+0,47) [17].
W. и и соавт. обнаружили, что у большинства новорожденных, включенных в их исследование, были повышены уровни миокардиальной группы креатинкиназы (СК-МВ), но без эхокардиографических отклонений [17].
Результаты ультразвукового исследования легких у новорожденных с пневмонией, вызванной COVID-19
Только в 3 статьях использовалась оценка для полуколичественного анализа поражений легких. В 2 исследованиях была указана оценка по 12 областям, в то время как в другом была принята оценка только по 6 сегментами (передний, латеральный и задний для каждого полуторакса) [17-19]. Оценка по 12 областям была определена Б. МопдосИ и соавт., с 6 областями на половину грудной клетки, подмышечными линиями в качестве ориентиров, расположенными в переднем и заднем положениях, с использованием линии соска в качестве демаркационной отметки между верхней и нижней областью [23].
В Ухане были проведены 2 из 3 исследований, т.е. в эпицентре пневмонии, вызванной С0УШ-19. В 1 сравнивали 11 новорожденных с инфекцией SARS-CoV-2 (2 недоношенных и 9 доношенных, с бессимптомными или легкими формами) со здоровой контрольной группой, сходной по характеристикам (возраст, пол). Ультразвуковая оценка легких была выше в группе с инфекцией (8,4+1,7 против 2,3+1,4), и наиболее частыми поражениями были стертые А-линии и редкие/сливающиеся В-линии. Кроме того, важно отметить, что аномалии были выявлены с помощью УЗИ у 3 инфицированных новорожденных с нормальной картиной по данным предшествующих рентгенологических исследований. Авторы пришли к выводу, что все повреждения легких были двусторонними с множественными пораженными областями, особенно в нижних долях и в средней доле [17,18].
В другом исследовании, которое также проведено в Ухане (Китай), было рассмотрено 5 случаев с желудочно-кишечными и респираторными симптомами. Во всех этих случаях
УЗИ легких показало аномалии плевральной линии и отек легких при различных состояниях, описанные как сливающиеся В-линии с интерстициальным рисунком. Кроме того, были видны небольшие участки легочной консолидации. Очень важно помнить, что УЗИ легких имеет более высокий показатель чувствительности по сравнению с рентгенографией органов грудной клетки и КТ грудной клетки при диагностике отека легких [22].
В другой статье представлена динамика 3 новорожденных во время их пребывания в отделении неонатологии в Толедо (Испания). Их обследовали каждые 48 ч с использованием ультразвукового метода, и случаи классифицировали по степени тяжести после троекратной оценки каждого гемиторакса. Самый высокий зарегистрированный балл был 10/18 у новорожденного с тяжелой гипоксически-ише-мической энцефалопатией и аспирацией мекония. У этих новорожденных отмечен ряд сопутствующих заболеваний, таких как мекониальная аспирационная пневмония, брон-холегочная дисплазия и болезнь Гиршпрунга, что ограничивало исследование. Авторы сравнили результаты с данными предыдущего УЗИ легких, выполненного у новорожденного с бронхолегочной дисплазией, но не получили последующих результатов. Все новорожденные, описанные в этом отчете, имели легкую форму респираторной инфекции [19].
Достаточно большая исследуемая группа включала 27 новорожденных из Сан-Паулу, Бразилия. В исследовании представлены особенности визуализации у пациентов с положительным результатом на SARS-CoV-2 или с подозрением на инфицирование. Испытуемые были разделены на 2 группы: одна с респираторными симптомами, другая без легочных проявлений. В группе C0VID-19 с респираторными симптомами сообщалось о нескольких случаях сливающихся В-линий, неровностях линии плевры и субплевральной консолидации [20].
Р. СарШиге и соавт. исследовали случай подтвержденной пневмонии C0VID-19, которая представляла собой флуктуирующую эволюцию с ослаблением через 24 ч после поступления. Новорожденного обследовали с помощью эхокар-диографии, рентгенографии грудной клетки и УЗИ легких, которые выявили специфические субплевральные и плевральные изменения с варьированием В-линий [21].
У большинства новорожденных инфекция была бессимптомной или протекала в легкой форме, только у 20% детей была лихорадка. Кроме того, симптоматические формы инфекции сопровождались респираторными, желудочно-кишечными и сердечными проявлениями. О сопутствующих заболеваниях сообщалось в 1 исследовании с вышеупомянутыми примерами [19].
Обсуждение
После оценки вышеупомянутых статей можно отметить, что в небольшом количестве исследований подробно обсуждается ультразвуковой метод как полезный инструмент исследования у C0VID-положительных новорожденных, что также подтверждают С. СагоБеШ и соавт. в своем обзоре, которые нашли всего 7 статей об УЗИ легких у новорожденных, младенцев и детей с инфекцией SARS-CoV-2 [7].
Наблюдается растущая тенденция к использованию УЗИ легких, особенно у новорожденных, о чем свидетельствуют многочисленные недавние статьи с использованием этой визуализирующей методики в сравнении с результатами, полученными при обычной рентгенографии или КТ-обследовании [7, 24].
B. Jones и соавт. отмечают значительное снижение, примерно на 38,8%, использования процедуры рентгенографии грудной клетки, но с очень хорошими результатами обнаружения пневмонии с помощью УЗИ легких. Это указывает на то, что УЗИ является подходящим инструментом диагностики, способным заменить другие, более традиционные методы, которые могут быть более вредными и потенциально более инвазивными [7, 25]. Кроме того, X.Y. Feng и соавт. доказывают, что УЗИ грудной клетки имеет более высокую чувствительность и точность по сравнению с рентгенологическими и КТ-исследованиями при диагностике отека легких, что позволяет предположить, что УЗИ можно использовать для мониторинга и оценки повреждений легких, вызванных инфекцией SARS-CoV-2 [22]. Результаты УЗИ легких прямо коррелируют с оценкой КТ при поступлении в отделение интенсивной терапии и обратно коррелируют с результатами анализа крови (PaO2, С-реактивный белок) [9, 26]. Другие исследования, проводимые в том же направлении, демонстрируют, что УЗИ легких обладает более высокой специфичностью и чувствительностью при выявлении консолидаций, интер-стициального и альвеолярного синдромов и плеврального выпота, специфичных для педиатрической пневмонии, по сравнению с обычной рентгенографией органов грудной клетки [27-29].
V. Berce и соавт. подчеркивают важность УЗИ легких как полезного метода при бактериальных или вирусных вспышках либо во время эпидемий [30]. В последнее время несколько исследований показали значительную роль УЗИ легких в оценке пневмонии COVID-19 не только в отношении ее точности в обнаружении поражений, но и в оценке риска смерти и развития осложнений [8, 31].
Большинство пациентов, обследованных в упомянутых исследованиях, были бессимптомными или имели легкую форму инфекции, вызывающую легочные и желудочно-кишечные симптомы, но также была описана необычная симптоматика, такая как эритема [32]. По данным L. Zeng и соавт., наиболее частым проявлением была одышка, имевшаяся у 4 новорожденных из 33 [3]. Легочные симптомы были упомянуты W. Li и соавт., в их группе из 11 человек сопровождались жалобами на пищеварение [17]. Кроме того, X.Y. Feng и соавт. сообщают о тех же проявлениях [22]. И респираторные, и пищеварительные симптомы можно определить с помощью УЗИ [6, 33, 34].
Еще одной системой с измененными параметрами была сердечно-сосудистая, сообщалось о повышенных уровнях MB-фракции креатинкиназы и подозрении на повреждение или дисфункцию миокарда [3, 18, 35]. Сердечная функция исследовалась с помощью эхокардиографии, которая показала нормальные параметры во всех случаях [21, 35]. Принимая во внимание, что все пациенты клинически уязвимы, а долгосрочные последствия инфекции SARS-CoV-2 еще
предстоит обнаружить, необходимо иметь дополнительный инструмент исследования, такой как генетическая экспрессия микроРНК, с более высокой селективностью и специфичностью, чем у рутинных биомаркеров [36]. Для лучшего анализа дисфункций миокарда эхокардиография доказала свою эффективность, поскольку она используется в «протоколе SAFE» для новорожденных в критическом состоянии [5, 37, 38].
Согласно данным G. VoLpiceLLi и M. Francisco, интерсти-циальный паттерн с вариациями В-линий с редкими сохранными областями свидетельствует о вирусной пневмонии. Исследования, включенные в эту статью, описывают подобные изменения в паренхиме легкого с редкими B-линиями как наиболее частое отклонение [39]. Эти изменения, возникающие при вирусных инфекциях, выявляются в результатах КТ-исследований вышеупомянутой вирусной инфекции [7, 40, 41]. В 1 исследовании авторы пришли к выводу, что УЗИ легких выявляет все случаи пневмонии COVID-19 по сравнению с КТ-исследованием с чувствительностью и специфичностью 100 и 78,6% соответственно [42].
Периферическая, субплевральная область была лидером по ультразвуковым изменениям, визуализируемым во время инфекции SARS-CoV-2, из-за небольшого размера вирусных частиц, которые легко достигают дистальных бронхиол и альвеол [17]. Патологические изменения проявлялись распространением консолидации вокруг плевры из-за поражения альвеол слизью, особенно в незрелом легком [43, 44]. Результаты проанализированных исследований описывают одинаковую топографию с преобладанием поражения нижних долей и задних сегментов [45]. Аналогичным образом F. Mento и соавт. делают вывод, что у всех пациентов с пневмонией, вызванной COVID-19, необходимо исследовать задние зоны, являющиеся наиболее пораженной зоной, а также рекомендуют УЗИ в 12 зонах [46]. Кроме того, A. Smargiassi и соавт. предложили многозонный подход для УЗИ легких [47].
Уменьшение или исчезновение А-линий является наиболее частым паттерном, выявляемым при УЗИ легких, согласно вышеупомянутым исследованиям, а также первым легочным изменением, которое появляется при альвео-лярно-интерстициальной патологии [5, 48]. Например, W. Li и соавт. обнаружили изменения в A-линиях, которые даже исчезали в 83 проанализированных регионах исследования из 132 регионов, основываясь на их оценке по 12 областям. X.Y. Feng и соавт. обнаружили эти вариации у всех новорожденных, но без предварительного разделения легкого на несколько зон [17, 18, 22].
С другой стороны, B-линии «здесь и там», описываемые как редкие B-линии, присутствовали в той или иной степени у всех пациентов, обследованных с помощью УЗИ легких, в диапазоне от 55,3 до 66,6% [17-19]. Эти факты в значительной степени согласуются с результатами, представленными C. CaroseLLi и соавт. в обзоре исследований с участием новорожденных, детей и подростков, указавшими на наличие В-линий в пропорции 50% [7]. Эти изменения являются результатом скопления жидкости, которая расширяет междольковые перегородки и обычно обнаруживается при отеке легких и пневмонии [6, 49, 50]. Сливающиеся В-линии
и симптомы «белого легкого» были выявлены у 1/4 пациентов [7], но в исследованиях, включенных в наш обзор, данные различаются от исследования к исследованию (7,6; 66 и 100% соответственно). Более высокие значения были представлены исследованиями с меньшими группами пациентов (3 и 5 новорожденных). По этой причине данные результаты не могут быть воспроизведены и объединены с другими доступными педиатрическими и литературными данными [10, 51-54].
Другой спорный вопрос касается различий между субплевральными консолидациями и частотой их возникновения. R. Gregorio-Hernández и соавт. имели самый высокий процент поражений этого типа (12/18 пораженных областей -66,6%), потому что они исследовали только 3 пациентов в динамике, в отличие от других авторов, которые включили в свои исследования больше субъектов. Поэтому вероятность обнаружения субплевральной консолидации достаточно низкая [19]. Таким образом, последующее наблюдение за инфицированными новорожденными может выявить расширенные изменения, такие как консолидация легких [19].
В начале пандемии COVID-19 неровности и утолщения плевры были одними из первых признаков, описанных при УЗИ легких, сопровождавшихся субплевральными консоли-дациями [12]. Аномалии плевры являются отличительными чертами, описанными всеми авторами, обсуждающими УЗИ легких, с диапазоном от 21,9 до 44,4%. Значения, полученные C. CaroseLLi и соавт., находятся в середине зарегистрированных (34,09%) [7, 17-19]. Это изменение плевры также наблюдается при внебольничной пневмонии [55, 56].
Плевральный выпот рутинно не обнаруживался при инфекциях SARS-CoV-2, а присутствовал лишь в исключительных случаях. Ни в одной оригинальной статье, включенной в этот обзор, не было обнаружено плеврального выпота, в то время как C. CaroseLLi и соавт. сообщают о выявлении выпота в 6,82% случаев при использовании УЗИ легких. Это может быть связано с тем, что УЗИ позволяет обнаружить небольшой выпот [6, 57]. Таким образом, плевральный выпот при пневмонии, вызванной COVID-19, является редкой находкой [58].
Учитывая тот факт, что КТ и рентгенография грудной клетки вызывают облучение и вредны, с долгосрочными побочными эффектами, особенно для новорожденных, необходим безрадиационный, неионизирующий, работающий в режиме реального времени, удобный для врача и воспроизводимый метод диагностики [59-61]. Более того, во время этой пандемии схемы больниц были полностью изменены, что усложнило транспортировку пациентов в радиологические отделения для обследования с помощью рутинной рентгенографии или КТ [51]. Кроме того, согласно статистике, представленной ВОЗ, около 2/3 населения земного шара не имеет свободного доступа к базовому рентгенологическому или отделению визуализации [7]. Вместе с тем ультразвуковое оборудование легко доступно во многих больничных отделениях, палатах и небольших клиниках [62]. К сожалению, это не относится к рентгенографии и КТ.
Недавно УЗИ легких доказало свою эффективность при динамическом наблюдении за пневмонией, вызванной
COVID-19, а также при динамическом наблюдении пациентов, выздоровевших от этой инфекции [63, 64]. Более того, недавний обзор доказывает эффективность портативного ультразвукового оборудования, преимущество которого заключается в более низких затратах на приобретение и легкости обеззараживания, что в настоящее время является необходимым критерием [65]. Ультрасонография легких является ответом на все требования, которые были сформулированы в ходе данной статьи. После проведения УЗИ легких эту процедуру также можно использовать для исследования других систем, пораженных COVID-19, таких как сердечная и желудочно-кишечная.
Авторы должны признать ограниченность данного обзора, поскольку в интересующей нас области было сообщено только о 7 исследованиях с небольшим размером выборки пациентов и отсутствием однородности данных. Дальнейшие многоцентровые исследования, вероятно, повысят точность результатов исследования и других важных применений УЗИ легких, поскольку несколько исследований уже показали значительный прогресс у взрослых и детей с пневмонией, вызванной COVID-19.
Заключение
УЗИ легких оказалось полезным для выявления повреждения легких в исследованиях, которые были рассмотрены, даже несмотря на то что обнаружено небольшое количество публикаций, связанных с ультрасонографией легких у новорожденных с COVID-пневмонией. Учитывая преимущества УЗИ легких, а также его информативность в период продолжающейся пандемии, этот метод, вероятно, вызовет интерес к открытию новых горизонтов исследований с расширением использования в клинической практике.
Финансирование. Исследование не имело внешнего финансирования.
Конфликт интересов. Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.
Вклад авторов. Концептуализация - I.M. Ciuca, D.L. Ma-nolescu и F. Birsasteanu; методология - E.R. Stoicescu; валидация - D.L. Manolescu, M.S. Marc и E.R. Iacob; формальный анализ - M.S. Marc; исследование - E.R. Stoicescu и R. Iacob; ресурсы - E.R. Stoicescu и R. Iacob; курирование данных - E.R. Stoicescu и M.S. Marc; написание, подготовка первоначального проекта - E.R. Stoicescu и R. Iacob; написание, рецензирование и редактирование - I.M. Ciuca, D.L. Manolescu и D. Iacob; визуализация - F. Birsasteanu и E.R. Iacob; надзор - I.M. Ciuca, D.L. Manolescu, F. Birsasteanu и D. Iacob; администрация проекта - D. Iacob. Все авторы прочитали и согласились с опубликованной версией рукописи.
Заявление Институционального контрольного совета: неприменимо.
Заявление об информированном согласии: неприменимо.
Благодарности. Авторы хотели бы поблагодарить C.A. De-helean и ее Исследовательский центр фармакотоксикологиче-ских оценок Университета медицины и фармации им. Виктора Бабеша в Тимишоаре за поддержку и критическую оценку.
АВТОР ДЛЯ КОРРЕСПОНДЕНЦИИ
Чука Иоана Михайела (Ioana M. Ciuca) - педиатрический факультет, Университет медицины и фармации им. Виктора Бабеша, Тимишоара, Румыния Е-таН: ciuca.ioana@umft.ro https://orcid.org/0000-0002-2879-8080
REFERENCES
1. COVID Live Update: 255,225,785 Cases and 5,132,676 Deaths from the Coronavirus - Worldometer. URL: https://www.worldometers.info/coronavirus/ (date of access November 17, 2021)
2. CDC COVID Data Tracker. URL: https://covid.cdc.gov/covid-data-tracker (date of access November 3, 2021)
3. Zeng L., Xia S., Yuan W., Yan K., Xiao F., Shao J., et al. Neonatal early-onset infection with SARS-CoV-2 in 33 neonates born to mothers with COVID-19 in Wuhan, China. JAMA Pediatr. 2020; 174: 722-5.
4. Trevisanuto D., Cavallin F., Cavicchiolo M.E., Borellini M., Calgaro S., Baraldi E. Coronavirus infection in neonates: a systematic review. Arch Dis Child Fetal Neonatal Ed. 2021; 106: 330-5.
5. Raimondi F., Yousef N., Migliaro F., Capasso L., De Luca D. Point-of-care lung ultrasound in neonatology: classification into descriptive and functional applications. Pediatr Res. 2018; 90: 524-31.
6. Kurepa D., Zaghloul N., Watkins L., Liu J. Neonatal lung ultrasound exam guidelines. J Perinatol. 2018; 38: 11-22.
7. Caroselli C., Blaivas M., Falzetti S. Diagnostic imaging in newborns, children and adolescents infected with severe acute respiratory syndrome coronavirus 2 (SARS-CoV-2): is there a realistic alternative to lung high-resolution computed tomography (HRCT) and chest X-rays? A systematic review of the literature. Ultrasound Med Biol. 2021; 47: 3034-40.
8. Tana C., Ricci F., Coppola M.G., Mantini C., Lauretani F., Campanozzi D., et al. Prognostic significance of chest imaging by LUS and CT in COVID-19 inpatients: the ECOVID multicenter study. Respiration. 2022; 101 (2): 122-31.
9. Orlandi D., Battaglini D., Robba C., Vigano M., Bergamaschi G., Mignatti T., et al. Coronavirus disease 2019 phenotypes, lung ultrasound, chest computed tomography and clinical features in critically ill mechanically ventilated patients. Ultrasound Med Biol. 2021; 47: 3323-32.
10. Musolino A.M., Supino M.C., Buonsenso D., Ferro V., Valentini P., Magistrelli A., et al. Lung ultrasound in children with COVID-19: preliminary findings. Ultrasound Med Biol. 2020; 46: 2094-8.
11. Soldati G., Smargiassi A., Inchingolo R., Buonsenso D., Perrone T., Bri-ganti D.F., et al. Is there a role for lung ultrasound during the COVID-19 pandemic? J Ultrasound Med. 2020; 39: 1459-62.
12. Peng Q.-Y., Wang X.-T., Zhang L.-N.; Chinese Critical Care Ultrasound Study Group (CCUSG). Findings of lung ultrasonography of novel corona virus pneumonia during the 2019-2020 epidemic. Intensive Care Med. 2020; 46: 849-50.
13. Volpicelli G., Lamorte A., Villén T. What's new in lung ultrasound during the COVID-19 pandemic. Intensive Care Med. 2020; 46: 1445-8.
14. Guitart C., Suárez R., Girona M., Bobillo-Perez S., Hernández L., Bala-guer M., et al.; on behalf of the KIDS-Corona Study Group, Kids Corona Platform. Lung ultrasound findings in pediatric patients with COVID-19. Eur J Pediatr. 2021; 180: 1117-23.
15. Liu J., Copetti R., Sorantin E., Lovrenski J., Rodriguez-Fanjul J., Kurepa D., et al. Protocol and guidelines for point-of-care lung ultrasound in diagnosing neonatal pulmonary diseases based on international expert consensus. J Vis Exp. 2019; 145: e58990.
16. Wu J., Wang Y., Zhao A., Wang Z. Lung ultrasound for the diagnosis of neonatal respiratory distress syndrome: a meta-analysis. Ultrasound Q. 2020; 36: 102-10.
17. Li W., Fu M., Qian C., Liu X., Zeng L., Peng X., et al. Quantitative assessment of COVID-19 pneumonia in neonates using lung ultrasound score. Pediatr Pulmonol. 2021; 56: 1419426.
18. Li W., Fu M., Qian C., Liu X., Zeng L., Zhou H., et al. Bedside lung ultrasound score (LUSS) on assessing pneumonia in COVID-19 neonates. Preprints 2020.
19. Gregorio-Hernández R., Escobar-Izquierdo A.B., Cobas-Pazos J., Martínez-Gi-meno A. Point-of-care lung ultrasound in three neonates with COVID-19. Eur J Pediatr. 2020; 179: 1279-85.
20. Matsuoka M.W., da Rocha S.M.S., Gibelli M.A.B.C., Nicolau C.M., de Carvalho W.B., Suzuki L. Use of lung ultrasound in neonates during the COVID-19 pandemic. Radiol Bras. 2020; 53: 401-4.
21. Pineda Caplliure A., Porcar Almela M., Navarro Albert A., Muñoz Vicente E., Mansilla Roig B. Usefulness of chest ultrasound in a neonatal infection due to SARS-CoV-2. An Pediatr (Engl Ed). 2021; 94: 412-3.
22. Feng X.Y., Tao X.W., Zeng L.K., Wang W.Q., Li G. [Application of pulmonary ultrasound in the diagnosis of COVID-19 pneumonia in neonates]. Zhonghua Er Ke Za Zhi [Chin J Pediatr]. 2020; 58: 347-50.
23. Mongodi S., Bouhemad B., Orlando A., Stella A., Tavazzi G., Via G., et al. Modified lung ultrasound score for assessing and monitoring pulmonary aeration. Ultraschall Med. 1980 2017; 38: 530-7.
24. Pare J., Camelo I., Mayo K., Leo M., Dugas J., Nelson K., et al. Point-of-care lung ultrasound is more sensitive than chest radiograph for evaluation of COVID-19. West J Emerg Med. 2020; 21: 771.
25. Jones B.P., Tay E.T., Elikashvili I., Sanders J.E., Paul A.Z., Nelson B.P., et al. Feasibility and safety of substituting lung ultrasonography for chest radiography when diagnosing pneumonia in children. Chest. 2016; 150: 131-8.
26. Volpicelli G., Gargani L. Sonographic signs and patterns of COVID-19 pneumonia. Ultrasound J. 2020; 12: 22.
27. Wang J., Loh S.W., Lee J.H. Paediatric acute respiratory distress syndrome: progress over the past decade. J Emerg Crit Care Med. 2018; 2: 24.
28. Ord H.L., Griksaitis M.J. Fifteen-minute consultation: using point of care ultrasound to assess children with respiratory failure. Arch Dis Child Educ Pract Ed. 2019; 104: 2-10.
29. Mateos González M., García de Casasola Sánchez G., Muñoz F.J.T., Proud K., Lourdo D., Sander J.-V., et al. Comparison of lung ultrasound versus chest X-ray for detection of pulmonary infiltrates in COVID-19. Diagnostics. 2021; 11: 373.
30. Berce V., Tomazin M., Gorenjak M., Berce T., Lovrencic B. The usefulness of lung ultrasound for the aetiological diagnosis of community-acquired pneumonia in children. Sci Rep. 2019; 9: 17957.
31. Hernández-Píriz A., Tung-Chen Y., Jiménez-Virumbrales D., Ayala-Larrañaga I., Barba-Martín R., Canora-Lebrato J., et al. Usefulness of lung ultrasound in the early identification of severe covid-19: results from a prospective study. Med Ultrason. 2021, in press.
32. Dima M., Enatescu I., Craina M., Petre I., Iacob E.R., Iacob D. First neonates with severe acute respiratory syndrome coronavirus 2 infection in Romania: three case reports. Medicine (Baltimore). 2020; 99: e21284.
33. Athamnah M.N., Masade S., Hamdallah H., Banikhaled N., Shatnawi W., Elmughrabi M., et al. COVID-19 presenting as intussusception in infants: a case report with literature review. J Pediatr Surg Case Rep. 2021; 66: 101779.
34. Sharma D., Farahbakhsh N. Role of chest ultrasound in neonatal lung disease: a review of current evidences. J Matern Fetal Neonatal Med. 2019; 32: 310-6.
35. Sharma M., Gorstein S., Aldrich M.L., Hsu D.T., Choueiter N.F. Reversible myocardial injury associated with SARS-CoV-2 in an infant. JACC Case Rep. 2020; 2: 2348-52.
36. Rogobete A.F., Bedreag O.H., Popovici S.E., Sas A.M., Stan A.T., Stoicescu E.R., et al. Detection of myocardial injury using MiRNAs expression as genetic biomarkers in acute cardiac care. J Cardiovasc Emergencies. 2016; 2: 169-72.
37. Mertens L., Seri I., Marek J., Arlettaz R., Barker P., McNamara P., et al. Targeted neonatal echocardiography in the neonatal intensive care unit: practice guidelines and recommendations for training. Writing Group of the American Society of Echocardiography (ASE) in Collaboration with the European Association of Echocardiography (EAE) and the Association for European Pediatric Cardiologists (AEPC). J Am Soc Echocardiogr. 2011; 24: 1057-78.
38. De Boode W.P., Singh Y., Gupta S., Austin T., Bohlin K., Dempsey E., et al. Recommendations for neonatologist performed echocardiography in Europe: Consensus Statement Endorsed by European Society for Paediatric Research (ESPR) and European Society for Neonatology (ESN). Pediatr Res. 2016; 80: 465-71.
39. Volpicelli G., Frascisco M.F. Sonographic detection of radio-occult interstitial lung involvement in measles pneumonitis. Am J Emerg Med. 2009; 27: 128.e1-3.
40. Iovine E., Nenna R., Bloise S., La Regina D.P., Pepino D., Petrarca L., et al. Lung ultrasound: its findings and new applications in neonatology and pediatric diseases. Diagnostics. 2021; 11: 652.
41. Xia W., Shao J., Guo Y., Peng X., Li Z., Hu D. Clinical and CT features in pediatric patients with COVID-19 infection: different points from adults. Pediatr Pulmonol. 2020; 55: 1169-74.
42. Tung-Chen Y., Martí de Gracia M., Díez-Tascón A., Alonso-González R., Agudo-Fernández S., Parra-Gordo M.L., et al. Correlation between chest computed tomography and lung ultrasonography in patients with coronavirus disease 2019 (COVID-19). Ultrasound Med Biol. 2020; 46: 2918-26.
43. Jiehao C., Jin X., Daojiong L., Zhi Y., Lei X., Zhenghai Q., et al. A case series of children with 2019 novel coronavirus infection: clinical and epidemiological features. Clin Infect Dis. 2020; 71: 1547-51.
44. Lu X., Zhang L., Du H., Zhang J., Li Y.Y., Qu J., Zhang W., et al. SARS-CoV-2 infection in children. N Engl J Med. 2020; 382: 1663-5.
45. Xiang C., Lu J., Zhou J., Guan L., Yang C., Chai C. CT findings in a novel coronavirus disease (COVID-19) pneumonia at initial presentation. Biomed Res Int. 2020; 2020: 5436025.
46. Mento F., Perrone T., Macioce V.N., Tursi F., Buonsenso D., Torri E., et al. On the impact of different lung ultrasound imaging protocols in the evaluation of patients affected by coronavirus disease 2019: how many acquisitions are needed? J Ultrasound Med. 2021; 40: 2235-8.
47. Smargiassi A., Soldati G., Torri E., Mento F., Milardi D., Del Giacomo P., et al. Lung Ultrasound for COVID-19 Patchy Pneumonia: Extended or Limited Evaluations? J Ultrasound Med. 2021; 40: 521-8.
48. Liang H.-Y., Liang X.-W., Chen Z.-Y., Tan X.-H., Yang H.-H., Liao J.-Y., et al. Ultrasound in neonatal lung disease. Quant Imaging Med Surg. 2018; 8: 535-46.
49. Volpicelli G., Caramello V., Cardinale L., Mussa A., Bar F., Frascisco M.F. Detection of sonographic B-lines in patients with normal lung or radiographic alveolar consolidation. Med Sci Monit. 2008; 14: CR122-8.
50. Xing C., Li Q., Du H., Kang W., Lian J., Yuan L. Lung ultrasound findings in patients with COVID-19 pneumonia. Crit Care. 2 020: 24: 174.
51. Denina M., Scolfaro C., Silvestro E., Pruccoli G., Mignone F., Zoppo M., et al. Lung ultrasound in children with COVID-19. Pediatrics. 2020; 146: e20201157.
52. Parri N., Lenge M., Buonsenso D. Children with COVID-19 in pediatric emergency departments in Italy. N Engl J Med. 2020; 383: 187-90.
53. Scheier E., Levick N., Peled J., Balla U. Could it be pneumonia? Lung ultrasound in children with low clinical suspicion for pneumonia. Pediatr Qual Saf. 2020; 5: e326.
54. Vazquez Martínez J.L., Pérez-Caballero Macarrón C., Coca Pérez A., Tapia Moreno R., Otheo de Tejada E. Short report - usefulness of point-of-care ultrasound in pediatric SARS-CoV-2 infection. Eur Rev Med Pharmacol Sci. 2020; 24: 7801-3.
55. Caiulo V.A., Gargani L., Caiulo S., Fisicaro A., Moramarco F., Latini G., et al. Lung ultrasound characteristics of community-acquired pneumonia in hospitalized children. Pediatr Pulmonol. 2013; 48: 280-7.
56. Liu J., Liu F., Liu Y., Wang H.-W., Feng Z.-C. Lung ultrasonography for the diagnosis of severe neonatal pneumonia. Chest. 2014; 146: 383-8.
57. Lichtenstein D.A., Mauriat P. Lung ultrasound in the critically ill neonate. Curr Pediatr Rev. 2012; 8: 217-23.
58. Chong W.H., Saha B.K., Conuel E., Chopra A. The incidence of pleural effusion in COVID-19 pneumonia: state-of-the-art review. Heart Lung. 2021; 50: 481-90.
59. Hall E.J. Lessons we have learned from our children: cancer risks from diagnostic radiology. Pediatr Radiol. 2002; 32: 700-6.
60. Liu J., Cao H.-Y., Wang X.-L., Xiao L.-J. The significance and the necessity of routinely performing lung ultrasound in the neonatal intensive care units. J Matern Fetal Neonatal Med. 2016; 29: 4025-30.
61. Chen S.-W., Fu W., Liu J., Wang Y. Routine application of lung ultrasonography in the neonatal intensive care unit. Medicine (Baltimore). 2017; 96: e5826.
62. Cogliati C., Bosch F., Tung-Chen Y., Smallwood N., Torres-Macho J. Lung ultrasound in covid-19: insights from the frontline and research experiences. Eur J Intern Med. 2021; 90: 19-24.
63. Torres-Macho J., Sánchez-Fernández M., Arnanz-González I., Tung-Chen Y., Franco-Moreno A.I., Duffort-Falcó M., et al. Prediction accuracy of serial lung ultrasound in COVID-19 hospitalized patients (Pred-Echovid Study). J Clin Med. 2021; 10: 4818.
64. Hernández-Píriz A., Tung-Chen Y., Jiménez-Virumbrales D., Ayala-Larrañaga I., Barba-Martín R., Canora-Lebrato J., et al. Importance of lung ultrasound follow-up in patients who had recovered from coronavirus disease 2019: results from a prospective study. J Clin Med. 2021; 10: 3196.
65. Haji-Hassan M., Lenghel L.M., Bolboaca S.D. Hand-held ultrasound of the lung: a systematic review. Diagnostics. 2021; 11: 1381.
