CC BY
42
УДК 576.895.122 DOI: 10.31016/1998-8435-2020-14-2-11-28
Морфо-биологические особенности партеногенетических и раздельнополого поколений
Schistosoma turkestanicum skrjabin, 1913
Бахром Тураевич Норкобилов 1, Улугбек Абдулакимович Шакарбаев 2, Фируза Джалалиддиновна Акрамова 2, Джалалиддин Азимович Азимов 2,
Мухаммедияр Торемуратов 2
1 Самаркандский институт ветеринарной медицины, Узбекистан, г. Самарканд, ул. Мирзо Улугбека
2 Институт Зоологии АН РУз, Узбекистан, 100053, г. Ташкент, ул. Богишамол, 232 б, e-mail: ushakarbaev@mail.ru
Поступила в редакцию: 30.01.2020; принята в печать: 27.04.2020
Аннотация
Цель исследований: изучение морфо-биологических особенностей партеногенетических и раздельнополого поколений трематоды Schistosoma turkestankum - паразита млекопитающих Узбекистана.
Материалы и методы. Собраны и исследованы популяции зрелых трематод от животных и моллюски Lymnaea auricularia из разнотипных водоемов Узбекистана. Экспериментально воспроизведены циклы развития трематоды в организме промежуточного и дефинитивного хозяев по общепринятым методам.
Результаты и обсуждение. Выяснены морфо-биологические особенности всех стадий развития Sch. turkestanicum в условиях эксперимента. Приведены некоторые новые данные по морфологии паразита, имеющие таксономическое значение, и по распространению Sch. turkestanicum в Узбекистане.
Ключевые слова: партениты, Schistosoma turkestankum, шистосомы, моллюски, Узбекистан.
Для цитирования: Норкобилов Б. Т., Шакарбаев У. А., Акрамова Ф. Д., Азимов Д. А., Торемуратов М. Морфо-биологи-ческие особенности партеногенетических и раздельнополого поколений Schistosoma turkestanicum Skrjabin, 1913 // Российский паразитологический журнал. 2020. Т. 14. № 2. С. 11-28. https://doi.org/10.31016/1998-8435-2020-14-2-11-28
© Норкобилов Б. Т., Шакарбаев У. А., Акрамова Ф. Д., Азимов Д. А., Торемуратов М., 2020
Morphological and Biological Features of parthenogenetic and Dioecious Generations
Schistosoma turkestanicum skrjabin, 1913
Bahrom T. Norkobilov 1, Ulugbek A. Shakarbaev 2, Firuza D. Akramova 2, Dzhalaliddin A. Azimov 2, Muhamediyar Toremuratov 2
1 Samarkand Institute of Veterinary Medicine, Samarkand, Uzbekistan, Mirzo Ulugbek st., 77
2 Institute of Zoology, Academy of Sciences of the Republic of Uzbekistan, Tashkent, Uzbekistan, 100053, Bogishamol st., 232 b, e-mail: ushakarbaev@mail.ru
Received on: 30.01.2020; accepted for printing on: 27.04.2020
Abstract
The purpose of the research is to study of the morphological and biological characteristics of parthenogenetic and dioecious generations of the trematode Schistosoma turkestanicum - a parasite of mammals of Uzbekistan.
Materials and methods. Populations of mature trematodes from animals and mollusks Lymnaea auricularia from different types of water bodies of Uzbekistan were collected and studied. Experimentally reproduced the development of trematodes in the body of the intermediate and definitive hosts according to generally accepted methods.
Results and discussion. The morphological and biological features of all phases of the development of Sch. turkestanicum under experimental conditions. Some new data on the morphology of the parasite having taxonomic meanings and the distribution of Sch. turkestanicum in Uzbekistan.
Keywords: partenites, Schistosoma turkestankum, schistosomes, mollusks, Uzbekistan.
For citation: Norkobilov B. T., Shakarbaev U. A., Akramova F. D., Azimov D. A., Toremuratov M. Morphological and Biological Features of Parthenogenetic and Dioecious Generations Schistosoma turkestanicum Skrjabin, 1913. Rossiyskiy parazitologicheskiy zhurnal = Russian Journal of Parasitology. 2020; 14 (2): 11-28.
https://doi.org/10.31016/1998-8435-2020-14-2-11-28
Введение
Среди паразитарных болезней животных и человека важнейшее социальное и экономическое значение имеют шистосомозы.
Шистосомоз, вызываемый Schistosoma turkestanicum Skrjabin, 1913, как нозологическая единица, был отмечен еще в 1936 г. у домашних животных в Ираке [36]. Исследователь расшифровал жизненный цикл трематоды и установил в качестве промежуточного хозяина моллюска Lymnaea tenera euphratica. По данным автора, в заболоченных зонах Ирака, в районе рисовых плантаций по обоим берегам реки Тигр, заражение овец, коз, крупного рогатого скота и буйволов этим паразитом достигает 80% и около 15% - лошадей, ослов, мулов и верблюдов.
Публикация работы MacHattie привлекла внимание паразитологов, и подобные находки Sch. turkestanicum у различных видов животных стали регистрировать не только в Ираке, но и в других странах Азии и Европы [1, 2]. Несмотря на значительные достижения науки в разработке проблемы шистосомоза животных, это заболевание в большинстве стран имело тенденцию к распространению. Так, например, до недавнего времени, шистосомоз регистрировали только в хозяйствах низовья Амударьи (Республика Каракалпакстан, Хорезмская область Узбекистана и Ташаузская область Туркменистана), а в настоящее время его регистрируют у животных и в хозяйствах среднего течения
Сырдарьи (Ташкентская и Сырдарьинская области) в пределах Узбекистана [2].
Подтверждением широкого распространения шистосомы Sch. turkestanicum среди животных в других странах могут служить опубликованные данные ряда авторов [27, 31-38, 40, 46, 47]. Примечательно то, что в 2010 г., по данным последних авторов, Sch. turkestanicum зарегистрирован у благородного оленя в Венгрии.
В настоящее время эпизоотическая ситуация по шистосомозу животных в Узбекистане остается достаточно напряженной, что требует постоянного мониторинга и проведения комплекса профилактических мероприятий. Кроме того, установлены медицинские аспекты этой шистосомы в зонах распространения инвазии. Церкарии этой трематоды вызывают у человека церкариозы [3, 5, 6, 20, 21].
В связи с участившимися случаями церка-риозов людей предпринимаются более интенсивные исследования по данной проблеме в регионах распространения рассматриваемой трематоды [24, 25, 42, 50]. Церкариозы людей, вызываемые церкариями Sch. turkestanicum, к настоящему времени зарегистрированы во многих странах Азии и Европы.
До недавнего времени рассматриваемый вид (Sch. turkestanicum) перемещался из одного рода в другой в системе Schistosomatidae Stiles et Hassall, 1898 [3, 28, 39, 44]. Такое перемещение было предметом дискуссии. И, только, благодаря работам Aldhoun, Littlewood
[23], основанным на анализе результатов мор-фо-биологического изучения и секвенирова-ния нуклеотидных последовательностей, Sch. turkestanicum - как суверенный вид включен в состав рода Schistosoma Weinland, 1858. Мы разделяем это мнение. Важно отметить, что Sch. turkestanicum в настоящее время обрел свое естественное место в системе семейства Schistosomatidae.
Целью настоящей работы было обобщение результатов оригинальных исследований авторов, направленные на изучение морфо-биологических особенностей партеногене-тических и раздельнополого поколений Sch. turkestanicum.
Материалы и методы
Материалом для данной работы послужили результаты возобновленных исследований по изучению морфологии, биологии и экологии трематоды Sch. turkestanicum в 2000-2020 гг. Проведены эколого-фаунистические исследования в водных и наземных ценозах бассейна реки Амударьи и выполнен большой объем экспериментальных исследований. Исследовано большое число домашних и диких животных по принятым методам [18] Северозападного региона Узбекистана. Собраны и исследованы моллюски семейств Lymnaeidae, Pbnorbidae и Physidae из различных типов водоемов известными методами гидробиологии и гельминтологии [9, 10].
Для изучения развития партеногенетических и раздельнополого поколений Sch. turkestanicum использовали яйца паразита от естественно зараженных овец и крупного рогатого скота из хозяйств Республики Каракалпакстан.
Рис. 1. Специальная колба с покрытием
Вышедшие в лабораторных условиях из яиц мирацидии были использованы для искусственного заражения пресноводных моллюсков. Для получения мирацидиев использовали разработанную нами методику [20]. Метод основан на наличие у мирацидиев положительного фото- и отрицательного геотаксиса. Метод прост и эффективен для сбора мирацидиев (рис. 1).
Для проведения мирацидиоскопии берут 10-15 г фекалий животных в капроновый или марлевый мешочек и помещают в специальную колбу с водой при температуре 30-32 оС. К горлышку колбы припаяна изогнутая стеклянная трубочка диаметром 1 см. Все части колбы, кроме трубочки, покрывают, например, картоном.
Стеклянную трубочку можно освещать и с помощью лампы. Если животные заражены шистосомами, то через 30-40 мин в трубочке можно наблюдать движение мирацидиев. Затем с помощью пипетки из верхней части трубочки берут несколько капель воды и помещают их на часовое стекло, стекло с лункой или в чашку Петри и просматривают под микроскопом.
Для экспериментального заражения мира-цидиями Бск. ЬиткевЬатсит использовали моллюсков, выращенных в лабораторных условиях и собранных в водоемах, не посещаемых животными. Заражение моллюсков проводили индивидуально. При этом в чашки Петри помещали одного моллюска и 1-2 активных одновозрастных мирацидий (использовали мирацидиев в течение 1-2 ч после выхода из яиц). Через сутки моллюсков пересаживали в небольшие аквариумы по 25-30 экз. Зараженных моллюсков содержали при температуре 28-30 °С. Затем моллюсков регулярно вскрывали для обнаружения партенит исследуемой шистосомы.
Кормление моллюсков, содержащихся в аквариумах с определенным температурным режимом, проводили листьями винограда и тутовника.
Морфологические и биологические особенности пар-теногенетических поколений изучали при вскрытии живых подопытных моллюсков по общеизвестной методике [9].
При изучении морфологии мирацидиев и церкарий использовали витальные краски по методике Гинецинской [9]. При рассмотрении формулы экскреторной системы использованы разработки Галактионова и Добровольского [8]. Для выявления сенсилл церкарий Sch. turkestanicum использовали метод импрегнации 1%-ным раствором азотнокислого серебра [49]. На стекло с лункой помещали в воду 25-30 церкарий, выделенных из моллюска. Затем воду отсасывали тонкой пипеткой, добавляли 2-3 капли азотнокислого серебра и лунку с церкариями в реактиве накрывали черной бумагой. Продолжительность экспозиции составила 3-5 мин. Затем раствор серебра отсасывали пипеткой и церкарии тщательно промывали. Эту процедуру повторяли до 10 раз дистиллированной водой, после чего церкарий переносили на яркий дневной свет на 5-10 мин и далее на предметное стекло в каплю просветлителя, состоящего из молочной кислоты и глицерина в равных частях, накрывали покровным стеклом.
Для экспериментального заражения животных (овец, крупного рогатого скота, кроликов) использовали церкарии, собранные в течение 3-5 ч после их выхода из промежуточ-
Таблица 1
Видовой состав и число исследованных животных (природные и экспериментальные)
Вид Исследовано экземпляров
Природные
Овца (Ovis aries) 2175
Коза (Capra hircus) 104
Крупный рогатый скот (Bos taurus) 2452
Верблюд (Camelus bactrianus) 26
Кабан (Sus scrofa nigripes) 16
Сайгак (Saiga tatarica) 11
Джейран (Gazella subgutturoza) 13
Бухарский олень (Cervus elaphus) 11
Lymnaea auricularia 3525
L. stagnalis 1746
Planorbis planorbis 1060
Anisus spirorbis 718
Physa acuta 1520
Экспериментальные
Lymnaea auricularia 310
Крупный рогатый скот (молодняк) 5
Овцы 11
Кролики 25
ного хозяина. В опытах использовали ягнят, телят, кроликов. Каждого животного заражали церкариями (погружали одну из ушей в сосуд с водой, содержащей церкарий, с экспозицией 10-30 мин при температуре 28-30 оС). Вскрывая животных через 5, 10, 15, 20, 30 сут после заражения, изучали миграцию молодых марит (шистосомул) Sch. turkestanicum. Исследование проводили с помощью микроскопа с фазово-контрастным устройством, инвентированного Œ2-TR (Olympus, Japan), микроскопа LOMO, охлаждающих центрифуг TR7 (Dupont, USA), бинокуляра ML-2200 (Olympus, Japan). Рисунки выполнены с использованием рисовального аппарата РА 4.
Объем материала полевых и экспериментальных исследований иллюстрирует таблица 1.
Результаты и обсуждение
Яйцо. Как показали результаты исследования, зрелые популяции самок Sch. turkestanicum для откладки яиц пробироются в мельчайшие вены брыжейки в непосредственной близости к стенке кишечника и здесь откладывают в просвет капилляров еще не вполне зрелые яйца. Только что отложенные яйца имеют удлиненно-овальную форму и по одному шипику на полюсах. Один из них имеет вид слегка загнутого отростка, а другой - искривленного придатка с перетяжкой на границе с телом самого яйца. По выходе из матки яйцо содержит оплодотворенную яйцеклетку. Она окружена желточными клетками. По форме и орноментациям яйца Sch. turkestanicum уникальны, нет аналогов среди видов рода Schistosoma. Дальнейшее развитие и формирование мирацидия в яйце происходит в организме окончательного хозяина. При исследовании соскобов слизистого слоя тонкого кишечника обнаруживают многочисленные яйца на разных стадиях эмбрионального развития (рис. 2).
В процессе своего развития яйца шистосо-мы претерпевают морфологические изменения. Начинается оно с последовательного деления зародышевой клетки на две, четыре, восемь, шестнадцать. Далее зародыш проходит стадии морулы, бластулы и, наконец, превращается в мирацидия. В период развития зародыша желточные клетки, служащие питательным материалом для будущего мирацидия, начинают постепенно убывать и при полном формировании мирацидия они исчезают совершенно.
Рис. 2. Яйца, извлеченные из подслизистого слоя кишечника крупного рогатого скота, на разных стадиях эмбрионального развития (оригинал)
В процессе эмбриогенеза яйца этой шисто-сомы претерпевают значительные изменения, как морфологические, так и метрические. Если свежеотложенное яйцо имело 0,074-0,082 мм в длину, то к моменту выхода из организма хозяина оно имеет 0,13-0,14 мм в длину. По мере прохождения по сосудам и к тканям хозяина яйца шистосомы созревают и они выходят с фекалиями животного зрелыми, содержа полностью сформированного мирацидия. Это - одно из биологических приспособлений шистосомы и всех представителей семейства ЗсЫзШзошаМае на ранней стадии онтогенеза.
Эмбриогенез данного типа, на наш взгляд, является прогрессивным и указывает на предельное приспособление шистосом к парази-тированию в замкнутых системах - венозных сосудах своих хозяев.
Выделенные из фекалий животных яйца Sch. turkestanicum имеют удлиненно-овальную форму и по одному шипику на каждом полюсе. Один из них обычно заострен, а другой тупой. Яйца имеют серовато-пепельную окраску. Размеры зрелых яиц - 0,13-0,14 х 0,042-0,064 мм.
Мирацидий в яйце и его вылупление. Нами установлено, что мирацидий имеется почти во всех яйцах Sch. turkestanicum, обнаруживаемых в фекалиях хозяев. Когда яйцо, содержащее вполне развитого мирацидия, соприкасается с водой уже можно наблюдать движение ресничек и самого мирацидия. При этом активность мирацидиев в яйце возрастает (рис. 3).
Хоботком мирацидий плотно контактирует с внутренней поверхностью оболочки яйца. При этом он совершает маятникообразные движения, которые в дальнейшем становятся
Рис. 3. Schistosoma turkestanicum Skrjabin, 1913: А - процесс вылупления мирацидия; Б, В - детали органов; Г - расположение эпителиальных пластин и сенсилл (по Азимову, 1975)
более энергичными. Затем мирацидий начинает быстро вращаться вокруг продольной оси яйца, после чего вращение становится еще более энергичным, но уже вокруг поперечной оси яйца. Разрыв яйца всегда происходит в боковой стенке; он никогда не наблюдается у места расположения шипа. В механизме вылупления мирацидия из яйца большую роль играет движение самого мирацидия и, по-видимому, повышение давления внутри яйца. В процессе вылупления мирацидия важную роль играют факторы внешней среды. Оптимальной температурой для вылупления мирацидия из яйца шистосом является 25-28 оС при рН 6-7 и, безусловно, наличие света. Процесс вылупления мирацидия из яйца длится 30-60 с.
Форма, соотношение длины и ширины тела живого мирацидия могут изменяться в зависимости от его движения. Однако в состоянии покоя и на фиксированных препаратах мира-цидии имеют удлиненную форму, тупо заканчивающуюся хвостовым концом. Хвостовой конец уже переднего.
Мирацидий - первая личиночная стадия в сложном жизненном цикле шистосом. Его биологическая роль сводится к осуществлению заражения промежуточного хозяина.
Тело мирацидия, кроме хоботка, покрыто ресничками, которые размещены на эпители-
альных пластинках. Кишечник состоит из короткого и сравнительно толстого ствола. По бокам кишечного ствола расположены железы проникновения (две). Они длиннее, чем кишечник, и их задние окончания граничат с нервным узлом. Нервная система состоит из сравнительно толстой массы. Форма ее шарообразная, занимает она как бы центральное положение в теле мирацидия. От нее отходят нервные стволы, состоящие из нервных волокон.
Экскреторная система состоит из двух пар пламеневидных клеток и их протоков. Одна пара из них располагается в передней части тела, а другая - в задней. Пламеневидные клетки соединены между собой при помощи капиллярных трубок.
Зародышевые клетки расположены позади нервных клеток и занимают большое пространство внутри тела мирацидия. В большинстве случаев они находятся в задней части тела, где располагаются группами. Они довольно крупные, сферические, с хорошо заметным ядром.
Строение мирацидия Sch. turkestanicum соответствует плану организации других мирацидиев сем. Schistosomatidae. Это подчеркивает единообразие в строении мирацидиев одной филогенетической группы раздельнополых трематод.
При изучении морфологии покровов ми-рацидиев паразита мы выявили различное число эпидермальных пластинок у отдельных особей личинок - 20-22. Однако, эпидермаль-ные пластинки в количестве 21 обнаруживают у единичных особей мирацидиев. Для развитых мирацидиев Sch. turkestanicum характернее наличие 22 пластинок - 6 : 9 : 4 : 3.
Мирацидий, только что вылупившийся из яйца, чрезвычайно энергично движется по прямой линии. При этом делает резкие повороты во время смены направления, то уходя в глубокие слои воды, то подплывая к поверхности. Нами отмечено, что эти мирацидии до момента их естественной гибели не прекращают своего движения. Они находятся в постоянном поиске своего промежуточного хозяина.
В жизнедеятельности мирацидиев очень большую роль играют таксисы. В результате взаимодействия разных таксисов мирацидии попадают в тот участок водоема, в котором обычно обитают моллюски, играющие роль промежуточного хозяина для данного вида трематод [11].
Нами установлено, что мирацидии Sch. turkestanicum имеют положительный фото- и отрицательный геотаксис. Эти данные согласуются с литературными материалами [12]. Ми-рацидии очень активны при рассеянном свете и концентрируются в поверхностных слоях воды. Следовательно, таксисы мирацидиев следует рассматривать как выработанные в процессе эволюции адаптации, обеспечивающие контакт личинок с промежуточными хозяевами.
Т. А. Гинецинская [11] отмечает, что геотаксис мирацидиев чаще оказывается отрицательным, причем знак таксиса обычно находится в непосредственной связи с биологией того вида моллюска, который служит промежуточным хозяином данного вида мирацидий. Взаимодействие фото- и геотаксиса - главное условие, определяющее попадание мирацидия в ту или иную зону водоема. Биологический смысл сочетания таксисов мирацидиев автор связывает с экологией промежуточных хозяев - моллюсков, что и, по нашему мнению, является оправданным. Так, моллюск Lymnaea auricularia
- промежуточный хозяин Sch. turkestanicum
- обитает в чистых и заросших, хорошо прогреваемых водоемах с илистым грунтом [10]. Кроме того, эти моллюски встречаются в небольших болотах, в неглубоких пастбищных арыках, лужах и пойменных, степных озерах [3]. Активность проявляют в теплые солнечные дни и находятся на поверхности водоема.
В связи с положительным фото- и отрицательным геотаксисом, мирацидии этой ши-стосомы устремляются к освещенной поверхности водоема, где и осуществляется контакт с промежуточным хозяином - ушковидным моллюском.
При встрече с моллюсками мирацидии начинают их преследовать, то подплывая вплотную к ним, то удаляясь. У моллюсков, не относящихся к числу промежуточных хозяев (сем. Planorbidae, Physidae), мирацидии обычно не задерживались, тогда как при встрече с L. auricularia они активно устремлялись к моллюскам и энергично атаковали их, пытаясь проникнуть в различные участки тела. При таких атаках мирацидии соприкасаются с телом моллюска и как бы прилипают. В дальнейшем, по данным наших наблюдений, мира-цидии внедряются в промежуточного хозяина сквозь мантию в течение 20-30 мин. По нашим наблюдениям, жизнь мирацидий может продолжаться до 24 ч при 28-30 0С.
Развитие партенит и церкарий в промежуточном хозяине. В условиях Узбекистана нами была зарегистрирована спонтанная зараженность партенитами и церкариями Sch. turkestanicum только у широко распространенного моллюска - L. auricularia (табл. 2, 3).
Таблица 2
Инвазированность моллюсков личинками БсЬ. ТигкезТамсит в Узбекистане (2000-2020 гг.)
Водоем Вид моллюсков Исследовано моллюсков, экз. Инвазировано моллюсков, экз.
Низовья реки Амударьи Lymnaea stagnalis 1746 0
Lymnaea auricularia 3525 22,2
Planorbis planorbis 1060 0
Anisus spirorbis 718 0
Physa acuta 1520 0
Таблица 3 Колебания инвазированности моллюсков 1. аипсЫапа личинками БсЬ. ЫгкезТапкит в природных условиях Узбекистана
Водоем Год исследования Исследовано моллюсков, экз. Экстенсивность инвазии, %
Низовья реки Амударьи 2000-2004 805 0,3-15,0
2005-2009 800 0,5-12,0
2010-2014 785 1,0-25,0
2015-2019 1135 3,0-45,0
Результаты опытов по заражению моллюсков L. auricularia мирацидиями Sch. turkestanicum приведены в таблице 4.
Таблица 4
Результаты опытов по заражению моллюсков Ь аипси!апа мирацидиями БсЬ. turkestan¡cum
Возраст моллюсков и их число Дано мираци-дий, экз. Эмиссия церкарий, сутки от начала заражения Экстенсивность заражения, %
10-20-суточные моллюски, 160 экз. 1-2 25 100
15-25-суточные моллюски, 160 экз. 1-2 22 100
35-45-суточные моллюски, 160 экз. 1-2 24 100
цисты. Размеры материнской спороцисты 0,252-0,609 мм длины и 0,035-0,231 мм ширины. Зародышевые клетки сферической формы с ядром. Иногда встречаются зародышевые клетки продолговато-овальные, которые лежат в полости материнской спороцисты. Дочерние спороцисты формируются из зародышевых клеток материнской спороцисты. Они становятся подвижными на 8-9-е сутки после внедрения в моллюска, разрывают оболочку материнской спороцисты и свободно двигаются в органах хозяина, главным образом, в печени. Дочерняя спороциста, в свою очередь, также представляет собой удлиненный мешок, содержащий множество зародышевых клеток. Размеры дочерних спороцист колеблются. Обнаруженные дочерние спороцисты на 12-15-е сутки после заражения моллюсков 0,096-0,483 мм длины и 0,0210,053 мм ширины. Затем дочерняя спороциста удлиняется и дает начало многочисленным зародышам церкарий. Через 20 сут уже отмечают формирование церка-рий. Сформировавшиеся церкарии на 22-25-е сутки покидают дочернюю спороцисту через концевое родильное отверстие (рис. 4).
Вышедшие из организма моллюсков церкарии имеют характерный разветвленный на конце хвост. Они относятся к афарингеальным бреви-фуркоцеркариям без глазков. Тегумент церкарий вооружен многочисленными хорошо заметными шипиками.
Мирацидии, внедрившись в тело хозяина, претерпевают регрессивный метаморфоз и превращаются в материнскую спороцисту.
Материнские спороцисты достигают своего развития на 7-8-е сутки; к этому времени в их полости образуются подвижные споро-
Церкарий имеет тело овальной формы 0,160-0,189 мм длины и 0,048-0,064 мм ширины. Хвостовой стержень цилиндрический, слегка ссужается к концу. Длина хвоста 0,193-0,231 мм при ширине 0,024 мм. Хвостовые фурки 0,0800,096 мм длины (рис. 4, табл. 5).
Передний орган сильно мускулистый, грушевидный или овальный, 0,058-0,063 мм дли-
Таблица 5
Размеры церкарий Sch. turkestanicum (мм), n = 20
Признак Погибшие естественной смертью Окрашенные уксуснокислым кармином
Lim M±m Cv Lim M±m Cv
Тело: длина 0,160-0,189 0,175±0,034 0,043 0,120-0,146 0,132±0,039 0,066
ширина 0,048-0,064 0,055±0,023 0,093 0,043-0,060 0,051±0,026 0,113
Передний орган 0,058-0,063 0,060±0,007 0,093 0,049-0,056 0,052±0,008 0,035
Брюшная присоска 0,050-0,059 0,055±0,012 0,049 0,042-0,051 0,046±0,013 0,061
Хвост: длина 0,193-0,231 0,213±0,062 0,065 0,101-0,196 0,152±0,014 0,20
ширина 0,024-0,028 0,0263±0,006 0,052 0,021-0,024 0,22±0,005 0,051
Хвостовые фурки: длина 0,080-0,096 0,087±0,022 0,056 0,066-0,080 0,074±0,031 0,095
Рис. 4. Schistosoma turkestanicum Skrjabin, 1913:
A - материнская спороциста; Б - дочерние спороцисты; В - церкария (по Азимову, 1975)
ны и 0,050-0,054 мм ширины. Он занимает место непосредственно в передней части тела. Железы проникновения представлены пятью парами клеток. Их протоки направлены вперед по направлению переднего органа. Протоки очень длинные. Эти железы заполняют почти всю внутреннюю поверхность церка-рия. Брюшная присоска хорошо развита и расположена в задней части тела, имеет размеры 0,050-0,059 мм.
Пищеварительная система. Ротовое отверстие расположено вентрально. Оно ведет к пищеводу, который соединен с кишечником. Пищеварительная система представлена тонкостенной трубкой с расширенной частью на конце. Конфигурация кишечной трубки меняется в зависимости от положения тела.
Нервная система состоит из нервных клеток, образующих скопления, соединенные тонкими волокнами. Нервный узел находится в средней части тела.
Экскреторная система состоит из пяти пар мерцательных клеток (цитроцитов) и соединяющих их трубок. Экскреторный канал открывается на конце хвостового разветвления. Расположение циртоцитов выражается формулой 2[(2)+(2)+(1)] = 10.
Система половых органов обычно не дифференцирована. Они состоят из скопления сферических клеток, расположенных позади брюшной присоски.
Сенсорный аппарат церкарий. Сенсиллы - чуствительные окончания нервной системы личинок трематод; давно привлекают внимание паразитологов.
К настоящему времени сенсиллы выявлены у церкарий самых различных групп трематод, в том числе и у Schistosomatidae [26, 29, 45, 48, 49]. У некоторых представителей родов Schistosoma, Schistosomatium, Ornithobilharzia изучены хетотаксии церкарий (топографии и числа сенсилл на теле) с использованиием различных методик. После введения в лабораторную практику гельминтологических исследований методов окраски сенсилл и особенно различных модификаций метода их импрегнации раствором азотнокислого серебра [8, 49], начался новый этап в изучении сенсорного аппарата церкарий. Появились специальные работы по изучению хетотаксии церкарий у некоторых видов церкарий семейства Schistosomatidae [26, 41, 49]. Авторами отмечено, что отдельные виды исследованных церкарий характеризуются определенной структурой и топографией сенсилл, имею-
щие диагностические значения. Сведения об органах чувств церкарий Зек. turkestanicum практически отсутствуют. Поэтому, мы проводили изучение хетотаксии церкарий Зек. turkestanicum, продуцируемых моллюсками Ь. аипеи1апа из водоемов низовьев р. Амударьи.
Проведенное исследование сенсорного аппарата церкарий Зек. turkestanicum показало, что сенсиллы, расположенные на теле церкарий, характеризуются большим постоянством как в числе, так и в топографии. Сенсиллы обнаружены как на теле, так и на хвосте и рас-пологаются симметрично, хотя и подвержены незначительным индивуальным вариациям. Общее число сенсилл около 90. Основная масса их сосредоточена на теле и хвостовом стволе. Общая схема расположения сенсилл приведена на рис. 5.
а б в
Рис. 5. Schistosoma turkestanicum Skrjabin, 1913: сенсорный аппарат церкарий (оригинал)
Вентральный комплекс состоит из 38 сенсилл, дорсальный - из 26 и латеральный - из 22. Общее число сенсилл - 86. У отдельных церкарий число сенсилл доходило до 90-94.
Расположение сенсилл на отдельных частях церкарий Sch. turkestanicum оказалось довольно стабильным. Так, на теле выявлено 42 сенсилл, на хвостовом стволе - 34 и на фурках - 10. Большую часть симметрично расположенных сенсилл отмечают на теле и хвостовом стволе.
Проведенное исследование показало, что сенсорный аппарат церкарий Sch. turkestanicum, состоящий из нескольких ком-
плексов, характеризуется достаточной ста-бильностностью числа и порядка расположения сенсилл, что является дополнительным признаком для дифференциации видов рода Schistosoma, что согласуется с мнениями ряда авторов [26, 41, 49].
Полученные результаты о структуре сенсорного аппарата церкарий Sch. turkestanicum также подверждают известные данные ли-тетатуры по хетотаксии других видов ши-стосом [41, 43, 48, 49] о возможности использования их для видовой диагностики церкарий представителелей трематод семейства Schistosomatidae.
Продолжительность жизни церкарий зависит от многих факторов и количества гликогена, заключенного в их тканях [9]. Значительное место в жизни церкарий занимает степень их активности, которая зависит от температуры и характера освещенности. В наших опытах (в каждом не менее 100 церкарий) при 10-18 °С церкарии сохраняли жизнеспособность до 72 ч, при 25-28 °С - до 48, при 28-30 °С - 37 ч.
Поведение церкарий шистосоматид характеризуется большой сложностью и, в конечном счете, направлено на эффективный поиск специфического окончательного хозяина, прикрепление к поверхности его тела, внедрение в кожные покровы и попадание в кровеносную систему [7, 13].
Церкарии, вышедшие из моллюска в воду, как правило, очень активны. Движение личинок настолько быстро, что об их характере трудно судить на основании непосредственных наблюдений. Движения осуществляются исключительно за счет активных сокращений мускулатуры хвостового стволика. Волны сокращений исходят либо «сзади к переду» (тогда церкария движется вперед хвостом), либо «спереди назад». Фурки хвоста играют при движении роль руля. Собственно тело цер-карии все время вытянуто и не меняет своего положения, т. е. фактически не принимает никакого участия в плавательном движении [7].
Эксперименты по опознаванию кожи животных церкариями Sch. turkestanicum и определению поведения прикрепления и продолжительности контакта церкарии с липофильным, гидрофильным экстрактами и их смесями показали, что когда церкарии имели контакт с кожей животных, они прикреплялись к ней с реакцией, аналогичной для шистосом и остава-
лись на этом субстрате (длительный контакт). Химические раздражители для прикрепления и длительного контакта содержались в липо-филическом и гидрофилическом экстрактах кожи крупного рогатого скота.
В эксперименте церкарии Зек. 1игке$1атеит пытались быстро проникнуть в кожу животных. Химические раздражители для проникновения содержались в липидах кожной поверхности, а гидрофилические экстракты кожной поверхности оставались без эффекта [3].
Вероятно, церкарии Зек. Ыгке$1атеит свободно распространяются в воде, как и многие другие виды шистосом. Они прикрепляются к коже и остаются на ней, реагируя на липо-филические и гидрофилические соединения кожи, а также на тепло, являющееся сигналом хозяина. Имеют ли они определенную ориентацию во время передвижения по поверхности хозяина или нет, неизвестно. Но проникновение стимулируется исключительно свободными жирными кислотами. Опознание хозяина у этой трематоды отличается от других видов шистосоматид тем, что они реагируют, по крайней мере, на два различных сигнала хозяина, когда они прикрепляются и остаются на нем.
У церкарий шистосом, очевидно, выработались приспособления не только к отысканию животных - хозяев, но и к проникновению в него через неповрежденные покровы. Главную роль при этом играет физиологическая адаптация церкарий, закрепившаяся в ходе эволюции системы «паразит-хозяин». Об этом свидетельствуют результаты экспериментов по биохимическим аспектам адаптации некоторых трематод к условиям среды обитания [3, 14-16, 19, 22].
Динамика инвазированности моллюсков церкариями шистосом находится в прямой зависимости от факторов внешней среды, прежде всего температуры. Впервые появление зрелых церкарий в моллюсках мы наблюдали в июне (0,3-0,4%), максимум в июле (0,5-45,0%). Наиболее крупные очаги инвазии отмечены в прибережных зонах водоемов Чимбайского, Кегейлийского, Бозатауского, Кунградского, Муйнакского, Ходжейлийского, Канлыкульско-го, Амударьинского, Турткулького районов.
Наблюдение в природных биотопах системы Дауткульских озер показало, что число церкарий, вышедших из одного прудовика за
сутки, доходило до 8000. Из них выход 4235 личинок отмечен утром между 8 и 12 ч; между 13 и 16 ч - 2990 экз. Ночью выход церкарий прекращается (рис. 6, 7).
Рис. 6. Сезонная динамика зараженности моллюсков I. аипси!апа личинками БсЬ. ШквзХап'кит в Каракалпакстане (оригинал)
Рис. 7. Суточный ритм выхода церкарий БсЬ. ШквзХап'кит из моллюска I. аипси!апа при температуре 25-30 оС (оригинал)
Таким образом, ушковидные моллюски в условиях Северо-западного региона Узбекистана в зоне, неблагополучной по шистосомо-зу, формируют устойчивые популяции. Они, выделяя огромное число церкарий, обеспечивают высокую концентрацию инвазионных элементов в прибрежных частях водоема, что способствует интенсивному заражению дефинитивных хозяев шистосомами. Кроме того, зараженные моллюски, проникая из одного водоема в другой, выполняют расселитель-
Таблица 6
Сравнительная эффективность заражения разных видов животных церкариями Sch. turkestanicum
Вид животных Число животных в опыте Число введенных церкарий Число вскрытых животных Экстенсивность заражения, % Среднее число развившихся шистосом в венах
мезенте-риальных печеночных
Кролик 25 300 15 93.3 90 30
Овца 11 500 8 100 210 88
Крупный рогатый скот 5 1000 3 100 502 160
ную функцию. Тем самым они способствуют широкому распространению инвазии среди восприимчивых животных и церкариозов у человека.
Развитие раздельнополого поколения Зек. turkestanicum в дефинитивном хозяине. Результаты опытов по заражению крупного рогатого скота, овец и кроликов церкариями Зек. turkestanicum показали, что животные заражаются активным проникновением церкарий через покровы и частично, перорально (табл. 6), что соответствуют известным данным [3, 7].
Процесс внедрения церкарий шистосомы в организм дефинитивного хозяина происходит в течение короткого времени. Достаточно 5-10-минутного контакта личинок с телом хозяина для их внедрения. Результаты наших исследований в основном согласуются с данными других исследователей [11] с той разницей, что внедрение церкарий в наших опытах было более быстрым. Внедрившиеся в организм хозяина церкарии превращаются в шистосому-лы (рис. 8), которые претерпевают значительные качественные изменения и через 32-35 сут после заражения как в сосудах брыжейки, так и в печени трематоды достигают половой зрелости (рис. 9, 10).
Зрелые популяции Зек. turkestanicum представлены самцами и самками. Как показали опыты, при перкутанном заражении животных соответствующими дозами церкарий приживаемость шистосом составила у кроликов 40,0 %, овец - 58,0 и крупного рогатого скота - 66,0 % (табл. 6). Зрелые шистосомы обнаруживают, главным образом, в венах брыжейки и намного меньше в сосудах печени, зрелые яйца паразита - в фекалиях животных через 45-50 сут после заражения, т. е. через 10-15 сут после достижения половой зрелости шистосом.
Рис. 8. Развитие Sch. turkestanicum Skrjabin, 1913 в организме дефинитивного хозяина: шистосомулы (по Азимову, 1975)
Самец и самка. Общая морфология и размеры шистосом (по экземплярам в возрасте 45 сут от крупного рогатого скота, зафиксированных 70%-ным спиртом после естественной смерти в воде, окрашенные квасцовым кармином).
Самец. Тело молочно-белого цвета 8,6-15,0 мм длины и 0,50-0,80 мм ширины. Ротовая присоска почти круглая 0,30-0,36 мм в диаметре, брюшная - слегка продолговатая, располагающаяся на 0,512-0,559 мм от ротовой, 0,36-0,40 мм в диаметре. Пищевод состоит из двух вздутий; перед брюшной присоской он подразделяется на два кишечных ствола, соединяющихся в непарный ствол на расстоянии 2,10-2,58 мм от хвостового конца.
Семенники продолговато-овальной формы, расположены в два ряда между кишечными стволами на протяжении 3,16-3,35 мм. Число семенников в большинстве случаев 48-50, у некоторых особей - более 60. Гинекофорный канал хорошо развит. Кутикула без шипов и бугорков.
Рис. 9. Sch. turkestanicum Skrjabin, 1913:
А - общий вид самца; Б - общий вид самки; В - участок тела самки с маткой и яичником; Г - участок тела самца с семенниками; Д - яйца, извлеченные из матки; Е - стадии развития яиц (по Азимову, 1975)
Рис. 10. Половозрелые трематоды Sch. turkestanicum skrjabin, 1913, выделенные из сосудов брыжейки крупного рогатого скота (оригинал)
Самка. Имеет длину 6,5-8,5 мм и ширину 0,093-0,139 мм (всегда меньше самцов). Присоски рудиментарные. Диаметр ротовой присоси 0,036-0,048 мм. Брюшная присоска лежит на расстоянии 0,206-0,216 мм от ротовой, 0,028-0,038 мм длины и 0,0186 мм ширины. Пищевод простой, у переднего края брюшной присоски подразделяется на два кишечных ствола, которые соединяются в непарный ствол перед желточниками. Яичник в виде спиралевидноокругленной трубки, располагается осью по длине тела; размеры 0,380 х 0,046 и 0,420 х 0,046 мм. Желточники округлой формы, лежат по сторонам от непарного кишечного ствола. В матке одно яйцо удлинен-
но-овальной формы, имеет по одному шипику на каждом из полюсов. Длина яйца 0,078-0,084 мм, ширина 0,024-0,027 мм. Длина заостренного шипика 0,008-0,009 мм.
Одним из важных биологических особенностей зрелых популяций этой шистосомы является продолжительность жизни паразита в организме дефинитивного хозяина.
Нашими наблюдениями установлено, что Зек. turkestaniеum могут оставаться жизнеспособными в организме дефинитивных хозяев длительный период. Так, срок жизни шистосомы в организме крупного рогатого скота более 10 лет, овец - 8 лет, кроликов - 3,5 года. Практически, шистосомы могут паразитировать до гибели хозяина. Эти особенности зрелых популяций шистосом, вероятно, находятся в зависимости от формы взаимоотношений в системе «паразит-хозяин», которая возникла в ходе эволюции в результате их длительной взаимной адаптации [4].
Зек. turkestaniеum обладает чрезвычайно широкой гостальной специфичностью к своим дефинитивным хозяевам. Зрелые шистосомы отмечены у широкого круга дефинитивных хозяев. Только в условиях Узбекистана шистосомы зарегистрированы у 14 видов млекопитающих, принадлежащих семействам Ьеропёае, Мипёае, БеШае, Бшёае, Сетёае, Боу1ёае, СашеНёае и Equidae [1, 2, 11, 37]. Круг дефинитивных хозяев Зек. turkestaniеum расширяется до 20 и более видов - домашних и диких млекопитающих. У большинства видов исследованных нами животных степень зараженности шистосомами довольно высокая. Об этом свидетельствуют результаты возобновленных исследований авторов настоящей работы (табл. 7).
Зараженность домашних и диких млекопитающих зрелыми шистосомами (Зек. turkestaniеum) в природных условиях Узбекистана рассмотрена ранее (Азимов, 1986). В настоящей статье мы приводим результаты возобновленных исследований (2000-2020 гг.) о распространении Зек. turkestaniеum у домашних животных и дополни-
Таблица 7
Инвазированность отдельных видов животных зрелыми шистосомами в Узбекистане
Вид Исследовано, гол. Заражено, %
лимит M±m
Крупный рогатый скот 2452 26,2-85,3 56,4±6,8
Овца 2175 20,0-46,0 34,1±2,9
Коза 104 10,5-20,5 15,4±1,1
Верблюд 26 5,2-15,2 10,1±1,1
Лошадь 102 8,5-34,5 22,2±3,0
Заяц 36 5,5
Бухарский олень 11 9,0
Сайгак 11 9,0
Джейран 13 7,6
тельных данных о регистрации этого вида шистосом у зайца, сайгака, джейрана и бухарского оленя (табл. 7).
Материалы таблицы свидетельствуют о широком распростронении этой трематоды у исследуемых животных, главным оброзом, у сельскохозяйственных животных, инвазиро-ванность которых довольно высокая.
Таким образом, нами рассмотрены онтогене-зы Sch. turkestanicum на всех стадиях развития с акцентом на их морфо-биологические особенности. Выявленные особенности партеноге-нетических и раздельнополого поколений Sch. turkestanicum рассмотрены ранее [3, 17, 25, 27, 31, 32, 36-38, 42]. Авторами приведены данные о жизненном цикле Sch. turkestanicum в соответ-свующих частях ареала этой шистосомы, где в качестве промежуточного хозяина зарегистрированы виды моллюсков рода Lymnaea (=Radix), главным образом, популяции L. auricularia.
В целом, результаты наших исследований подтверждают известные данные литературы о жизненном цикле Sch. turkestanicum. Материалы наших исследований в определенной степени дополняют существующие данные литературы по морфологии, биологии партеногенетических и раздельнополого поколений Sch. turkestanicum.
Можно считать, что комплекс отмеченных морфологических признаков самцов, самок и церкарий служат надежной основой для видовой диагностики исследуемого вида шистосом.
заключение
Наши многолетние исследования показали, что зрелые популяции Sch. turkestanicum
широко распространены среди животных Узбекистана. Круг дефинитивных хозяев включает 14 видов домашних и диких млекопитающих.
Партеногенетические поколения паразита отмечены у популяции L. auricularia, зараженность которых в разнотипных водоемах низовьев Аму-дарьи весьма высока.
Полученные результаты по экспериментальному воспроизведению жизненного цикла Sch. turkestanicum в Узбекистане подтверждают предшестующие данные литературы о роли моллюсков в циркуляции инвазии. Уточнены некоторые морфо-биологические особенности партеногенетических и раздельнополого поколений этой шистосомы, пригодные для таксономии.
В целом, обобщенные сведения авторов настоящей работы, несомненно, расширят знания о трематоде Sch. turkestanicum и послужат основой для соврешенствования тактики и стратегии профилактики шистосомоза у животных.
литература
1. Азимов Д. А. Шистосоматиды животных и человека. Ташкент: Фан, 1975. 152 с.
2. Азимов Д. А. Трематоды - паразиты животных и человека. Ташкент: Мехнат, 1986. 128 с.
3. Азимов Д. А., Акрамова Ф. Д., Шакарбаев У А., Шакарбоев Э. Б. Ориентобильгарции - трематоды млекопитающих. Ташкент: Фан, 2014. 224 с.
4. Азимов Д. А., Акрамова Ф. Д., Шакарбоев Э. Б., Норкобилов Б. Т., Шакарбаев У. А., Сайиткулов Б. С. Шистосомоз животных. Ташкент: Фан, 2019. 320 с.
5. Азимов Д. А., Арифджанов З. К. Условия внешней среды - основные факторы распространения Orientobilharzia turkestanica и формирования очага инвазии // Бюлл. Всес. ин-та гельминтол. М., 1969. Вып. 2. С. 5-7.
6. Азимов Д. А., Шакарбоев Э. Б., Исакова Д. Т., Акрамова Ф. Д. Паразитология терминларни изохли лугати. Тошкент: Фан, 2007. 210 с.
7. Беэр С. А., Воронин М. В. Церкариозы в урбанизированных экосистемах. М.: Наука, 2007. 240 с.
8. Галактионов К. В., Добровольский А. А. Гер-мафродитное поколение трематод. Ленинград: Наука, 1987. 192 с.
9. Гинецинская Т. А. Трематоды, их жизненные циклы, биология и эволюция. Ленинград: Наука, 1968. 411 с.
10. Жадин В. И. Моллюски пресных и солоноватых вод СССР. Определители по фауне СССР. Москва-Ленинград: АН СССР, 1952. 374 с.
11. Захрялов Я. Н. Пути заражения дефинитивного хозяина орнитобильгарциями туркестанскими // Матер. докл. науч. конф. Всес. о-ва гельминтол. 1968. Ч. 1. С. 118-122.
12. Лавров Л. И., Всеволодов Б. П. Патоморфоло-гия орнитобильгарциоза крупного рогатого скота. Гельминты и гельминтозы животных Казахстана // Тр. Ин-та зоологии АН КазССР. 1967. № 27. С. 156-168.
13. Москвин А. С. Этология церкарий трематоды Schistosoma turkestanim Skrjabin, 1913 при эмиссии из естественно инвазированных моллюсков Lymnaea auricularia L., 1758 // Матер. докл. Междунар. науч. конф. Всерос. о-ва гельмин-тол. РАН «Теория и практика борьбы с паразитарными болезнями». М., 2019. С. 371-378.
14. Ойматов М, Шакарбаев Э. Б. Жирнокис-лотный состав фосфолипидов печени коров Bos taurus при заражении трематодой Orientobilharzia turkestanica // Журнал эволюционной биохимии и физиологии. Санкт-Петербург, 2000. 36(1). С. 30-32.
15. Ойматов М., Шакарбаев Э. Б., Заитова А. З. Модификация фосфолипидного статуса печени крупного рогатого скота, зараженного трематодами Orientobilharzia turkestanica // Паразитология. Санкт-Петербург, 1996. № 5. С. 460-463.
16. Ойматов М., Шакарбаев Э. Б., Заитова А. З., Азизов А. А., Тарасов В. А., Азимов Д. А. Фосфолипиды и их жирнокислотный состав гомогената печени моллюсков Lymnaea auricularia, инвазированных партенитами трематоды Orientobilharzia turkestanica // Журнал эволюционной биохимии и физиологии. Санкт-Петербург, 1996. 3(32). С. 256-260.
17. Панин В. Я., Лавров Л. И., Увалиева К. К. Изучение цикла развития Ornithobilharzia turkestanica (Skrjabin, 1913) // Матер. докл. конф., посвящ. памяти Н. В. Баданина. Ташкент: Фан, 1968. С. 246-247.
18. Скрябин К. И. Методы полных гельминтологических вскрытий позвоночных, включая и человека. Ленинград.: 1-го МГУ, 1928. 45 с.
19. Шакарбоев Э. Б. Азимов Д. А. Биохимические аспекты адаптации трематоды Orientobilharzia turkestanica (Skrjabin, 1913)
к условиям среды обитания // Доклады АН РУз. Ташкент, 1997. С. 43-46.
20. Шакарбоев Э. Б. Структура фауны трематод млекопитающих Узбекистана // Вестник Каракалпакского отделения Академии наук Республики Узбекистан. Нукус, 2008. С. 25-27.
21. Шакарбоев Э. Б. Трематоды позвоночных Узбекистана (видовой состав, пути циркуляции и эколого-биологические особенности): дис. ... д-ра биол. наук. Ташкент: ИЗ АН РУз, 2009. 243 с.
22. Шакарбоев Э. Б. Эколого-функциональные взаимоотношения Orientobilharzia turkestanica (Skrjabin, 1913) - Bos taurus Linnaeus, 1758 в системе паразит-хозяин: дис. . канд. биол. наук. Ташкент: ИЗ АН РУз, 1996. 134 с.
23. Aldhoun J. A., Littlewood D. T. J. Orientobilharzia Dutt & Srivastava, 1955 (Trematoda: Schistosomatidae) a junior synonym of Schistosoma Weihland, 1858. Syst. Parazitol. 2012; 82: 81-88.
24. Athari A., Amini H., Sahba G. H. Investigation of cercarial dermatitis in Iran. Bull. Soc. fr. Parasitol., 1990; 8 (2): 888.
25. Athari Amid, Sahba Gohar, Mojtaba Rosnami. Dermination of definitive and intermediate hosts of cercarial dermatitis-producing agents in northern Iran. Archives of Iranian Medicine, 2006; 9(1): 11-15.
26. Bayssade-Dufour Ch. Variations du system sensorial de la cercaire de Schistosoma mansoni. Interet eventual en epidemiologie. Ann. parasitol. hum. Et comp., 1979 ; 54 (6): 593-614.
27. Chauhan A. S., Srivastava C. B., Chauhan B. S. Studies on the trematode fauna of India. Part 6. Digenea: Schistosomatidae. A monographie aid to the identification of Indian schistosomes. J. Zool. Soc. India, 1973; 25(1-2): 83-127.
28. Dutt S. C., Srivastava H. D. A revision of the genus Ornithobilharzia Odner 1912 (Trematoda: Schistosomatidae). Proc. Indian Sci. Cong. 1955; 42. 3(7): 283.
29. Gordon R. M., Davey T. H., Peaston H. The transmission of human bilharziasis in Sierra Leone, with an account of the life cycle of the schistosomes concerned, Schistosoтa тaпsoпi and Schistosoтa haematobium. Ann. Trop. Med. Parasitol., 1934; 28: 323-418.
30. Juhasz A., Majoros G. Investigations on the distribution of Schistosoma turkestanicum Skrjabin, 1913 (Trematoda: Schistosomatidae) infection of red deer in Hungary and a combined method for the detection of S. turkestanicum eggs
in droppings. Acta Veterinaria Hungarica. 2018; 66 (4): 587-606.
31. Kumar V. Studies on snail hosts of Orientobilharzia turkestanicum (Skrjabin, 1913) Dutt et Srivastava, 1955 (Schistosomatidae: Trematoda) in India. Ann. Soc. Belge Med. Trop., 1973; 53 (1): 17-23.
32. Li L., Yu L. Y., Zhu X. Q., Wang C. R., Zhai Y. Q., Zhao J. P. Orientobilharzia turkestanicum is grouped within African schistosomes based on phylogenetic analyses using sequences of mitochondrial genes. Parasitol. Res., 2008; 102: 939-943.
33. Lien Chien-an, Pai Kung-mao, Su Lung, Liu Chao-ming, Chen Min-sen, Liu Chung. A survey of the aetiological agent of rice-field dermatitis in Chegnan peoples commune, Hailung Hsien, Kirin Province, with a preliminary observation of the life history of Orientobilharzia turkestanica var. tuberculate. Дунъу сюэбао, Acta Zool. sinica, 1975; 21 (2): C. 183-189.
34. Liu Zhong, Li Zhenbao and Wang Nabin. Scaning electron microscopic observation on argentophilic papillae of Orientobilharzia turcestanica var. turbeculata cercariae. Journal of Jilin University of (Medicine Edition), 1987; 3.
35. Lockyer A. E., Olson P. D., Littlewood D. T. J. Utility of complete large and small subunit rRNA genes in resolving the phylogeny of the Platyhelminthes: implications and review of the cercomer theory. Biologikal Journal of the Linnean Society, 2003; 78: 155-173.
36. MacHattie С. A preliminary note on the life history of Schistosoma turkestanicum Skrjabin, 1913. Trans. Royal Soc. Trop. Med. and Hyg. 1936; 30: 115-124.
37. Majoros G., Dan A., Erdelyi K. A natural focus of the blood fluke Orientobilharzia turkestanica (Skrjabin, 1913) (Trematoda: Schistosomatidae) in red deer (Cervus elaphus) in Hungery. Vet. Parasitol., Budapest, 2010; 1.
38. Massoud J. Studies on the Schistosomes of Domestic Animals in Iran. I. Observations on Ornithobilharzia turkestanica (Skrjabin, 1913) in Khuzestan. J. Helminthol., 1973; 67 (2): 165-80.
39. Price E. W. A synopsis of the Trematode family Schistosomidae with descriptions of new Genera and Species. Proc. US. Nat. Mus., 1929; 75 (18): 1-39.
40. Qiu J. H., Li L., Wang C. R., Chen J., Chen A. H., Zhai Y. Q. ITS and 28S rDNA-LSU Sequence Analysis of Orientobilharzia turkestanicum from Bovine and Caprine Hosts. Chin. J. Parasitol., 2008; 26 (3): 183.
41. Richard J. La chetotaxie des cercaires des Schistosomes. C.R. Acad. Sci., 1968. D266, P. 1856-1859.
42. Sahba Gholam H.A., Malek Emile A. Dermatitis caused by cercariae of Orientobilharzia turkestanica in the Caspian Sea area of Iran. Amer. J. Trop. Med. and Hyg., 1979; 28 (5): 912912.
43. Short R. B., CartrettM. L. Argentophilic "papillae" of Schistosoma mansoni cercariae. J. Parasitol. 1973; 59 (6): 1041-1059.
44. Skrjabin K. I. Schistosomum turkestanicum n. sp., ein newer Parasit des Rindes aus Russischen-Turkestan. Zeitschr. fur Infectionskrankheiten, parasitare Krankheiten und Hygiene der Haustiere., 1913. Bd XIII. 7: 458-468.
45. Szidat L. Neue Arten der Trematoden familie Aporocotylidae aus dem Blut und der Leibeshöhle von Süsswasserfi schen des Rio de la Plata. Zeitschrift fü r Parasitenkunde. 1951; 15: 70-86.
46. Tang Chongti, Tang Zhongzhang, Cao Hua, Tang Liang, Cui Quiwe Quian Yuchung, Lu Hongchang. Изучение паразита овец Orientobilharzia turkestanica в восточной части автономного района Внутренней Монголии. Дунъу сюэбао, Acta zool. sin., 1983; 29 (3): 249-255.
47. Tang Chongti, Tang Zhongzhang, Cao Hua, Tang Liang, Cui Quiwe Quian Yuchung, Lu Hongchang. Изучение паразита овец Orientobilharzia turkestanica в восточной части автономного района Внутренней Монголии. Дунъу сюэ-бао, Acta zool. sin., 1983; 29(3): 249-255.
48. Vercamen-Granjean P. H. Sur la chaetotaxie de larve infestante de Schistosoma mansoni. Ann. parasitol. hum. comp., 1951; 26: 412-414.
49. Wagner A. Parillae of three species of Schistosome cercariae. J. Parasitol., 1961; 47(4): 614-618.
50. Wang C. R., Li L., Ni H. B., Zhai Y. Q., Chen A. H., Cheh J., Zhu X. Q. Orientobilharzia turcestanicum is a member of Schistosoma genus based on phylogenetic analysis using ribosomal DNA sequences. Experimental Parasitology, 2009; 121: 193-197.
References
1. Azimov D. A. Schistosomatids of animals and humans. Tashkent: Fan, 1975; 152. (In Russ.)
2. Azimov D. A. Trematodes are parasites of animals and humans. Tashkent: Mehnat, 1986; 128. (In Russ.)
3. Azimov D. A., Akramova F. D., Shakarbayev U. A., Shakarboev E. B. Orientobilgarcia - mammalian trematodes. Tashkent: Fan, 2014; 224. (In Russ.)
4. Azimov D. A., Akramova F. D., Shakarboev E. B., Norkobilov B. T., Shakarbayev U. A., Sayitkulov B. S. Schistosomosis of animals. Tashkent: Fan, 2019; 320. (In Russ.)
5. Azimov D. A., Arifjanov Z. K. Environmental conditions are the main factors in the distribution of Orientobilharzia turkestanica and the formation of the infection focus. Byulleten' Vsesoyuznogo instituta gel'mintologii = Bulletin of the All-Union Institute of Helminthology. Moscow, 1969; 2: 5-7. (In Russ.)
6. Azimov D. A., Shakarboev E. B., Isakova D. T., Akramova F. D. The parasitology of the terminal larney has died. Tashkent: Fan, 2007; 210. (In Russ.)
7. Beer S. A., Voronin M. V. Cercariosis in urban ecosystems. Moscow: Nauka, 2007; 240. (In Russ.)
8. Galaktionov K. V., Dobrovolsky A. A. Hermaphroditic generation of trematodes. Leningrad: Nauka, 1987; 192. (In Russ.)
9. Ginetsinskaya T. A. Trematodes, their life cycles, biology and evolution. Leningrad: Science, 1968; 411. (In Russ.)
10. Zhadin V. I. Shellfish fresh and brackish waters of the USSR. Keys to the fauna of the USSR. Moscow-Leningrad: Academy of Sciences of the USSR, 1952; 374. (In Russ.)
11. Zakhryalov Y. N. Ways of infection of the definitive host with Turkestan ornithobilgarzia. Mater. dokl. nauch. konf. Vses. o-va gel'mintol. = Materials of the research and practice conference of All-Union Helminthologist Society. 1968; 1: 118-122. (In Russ.)
12. Lavrov L. I., Vsevolodov B. P. Pathomorphology of ornithobilgarzia cattle. Helminths and helminthiases of animals of Kazakhstan. Trudy Instituta zoologii AN KazSSR = Proceedings of the Institute of Zoology of the Academy of Sciences of the Kazakh SSR. 1967; 27: 156-168. (In Russ.)
13. Moskvin A. S. Ethology of cercariae trematodes Schistosoma turkestanica Skrjabin, 1913 when emitted from naturally invaded mollusks Lymnaea auricularia L., 1758. Mater. dokl. nauch. konf. Vseros. o-va gel'mintol. RAN "Teoriya i praktika bor'by s parazitarnymi boleznyami" = Materials of the research and practice conference of All-
Russian Helminthologist Society of Russian Academy of Sciences "Theory and practice of protection from parasitic diseases". Moscow, 2019; 371-378. (In Russ.)
14. Oimatov M., Shakarbaev E. B., Zaitova A. Z. Modification of the phospholipid status of the liver of cattle infected with trematodes Orientobilharzia turkestanica. Zhurnal evolyutsionnoy biokhimii i fiziologii = Journal of Evolutionary Biochemistry and Physiology. St. Petersburg, 2000; 36 (1): 30-32. (In Russ.)
15. Oimatov M., Shakarbaev E. B., Zaitova A. Z., Azizov A. A., Tarasov V. A., Azimov D. A. Phospholipids and their fatty acid composition of the liver homogenate of the mollusks Lymnaea auricularia invaded by the parthenites of the Orientobilharzia turkestanica trematode. Parazitologiya = Parasitology. 1996; 5: 460-463. (In Russ.)
16. Oimatov M., Shakarbaev E. B. The fatty acid composition of the liver phospholipids of bovine taurus cows upon infection with Orientobilharzia turkestanica trematode. Journal of Evolutionary Biochemistry and Physiology. St. Petersburg, 2000; 1 (36): 3032. (In Russ.)
17. Panin V. Ya., Lavrov L. I., Uvalieva K. K. Studying the development cycle of Ornithobilharzia turkestanica (Skrjabin, 1913). Materialy dokladov konferentsii, posvyashchennoy pamyati N. К Badanina = Materials of reports of the conference dedicated to the memory of N. V. Badanin. Tashkent: Fan, 1968; 246-247. (In Russ.)
18. Skryabin K. I. Methods of complete helminthological dissections of vertebrates, including humans. Leningrad: 1-st Moscow State University, 1928; 45. (In Russ.)
19. Shakarboev E. B. Azimov D. A. Biochemical aspects of adaptation of Orientobilharzia turkestanica trematode (Skrjabin, 1913) to environmental conditions. Doklady AN RUz = Reports of the Academy of Sciences of the Republic of Uzbekistan. Tashkent, 1997; 4346. (In Russ.)
20. Shakarboev E. B. The structure of the mammalian trematode fauna of Uzbekistan. Vestnik Karakalpakskogo otdeleniya Akademii nauk Respubliki Uzbekistan = Bulletin of the
Karakalpak branch of the Academy of Sciences of the Republic of Uzbekistan. Nukus, 2008; 25-27. (In Russ.)
21. Shakarboev E. B. Trematodes of vertebrates of Uzbekistan (species composition, circulation pathways and ecological and biological features): Dis. ... doctor biol. sciences. Tashkent: IZ AN RUz, 2009; 243. (In Russ.)
22. Shakarboev E. B. Ecological and functional relationships of Orientobilharzia turkestanica (Skrjabin, 1913) - Bos taurus Linnaeus, 1758 in the parasite-host system: Dis. ... cand. biol. sciences. Tashkent: IZ AN RUz, 1996; 134.
23. Aldhoun J. A., Littlewood D. T. J. Orientobilharzia Dutt & Srivastava, 1955 (Trematoda: Schistosomatidae) a junior synonym of Schistosoma Weihland, 1858. Syst. Parazitol. 2012; 82: 81-88.
24. Athari A., Amini H., Sahba G. H. Investigation of cercarial dermatitis in Iran. Bull. Soc. fr. Parasitol., 1990; 8 (2): 888.
25. Athari Amid, Sahba Gohar, Mojtaba Rosnami. Dermination of definitive and intermediate hosts of cercarial dermatitis-producing agents in northern Iran. Archives of Iranian Medicine, 2006; 9 (1): 11-15.
26. Bayssade-Dufour Ch. Variations du system sensorial de la cercaire de Schistosoma mansoni. Interet eventual en epidemiologie. Ann. parasitol. hum. Et comp., 1979 ; 54 (6): 593-614.
27. Chauhan A. S., Srivastava C. B., Chauhan B. S. Studies on the trematode fauna of India. Part 6. Digenea: Schistosomatidae. A monographie aid to the identification of Indian schistosomes. J. Zool. Soc. India, 1973; 25 (1-2): 83-127.
28. Dutt S. C., Srivastava H. D. A revision of the genus Ornithobilharzia Odner 1912 (Trematoda: Schistosomatidae). Proc. Indian Sci. Cong. 1955; 42. 3 (7): 283.
29. Gordon R. M., Davey T. H., Peaston H. The transmission of human bilharziasis in Sierra Leone, with an account of the life cycle of the schistosomes concerned, Schistosoma mansoni and Schistosoma haematobium. Ann. Trop. Med. Parasitol., 1934; 28: 323-418.
30. Juhasz A., Majoros G. Investigations on the distribution of Schistosoma turkestanicum Skrjabin, 1913 (Trematoda: Schistosomatidae) infection of red deer in Hungary and a combined method for the detection of S. turkestanicum eggs in droppings. Acta Veterinaria Hungarica. 2018; 66 (4): 587-606.
31. Kumar V. Studies on snail hosts of Orientobilharzia turkestanicum (Skrjabin, 1913) Dutt et Srivastava, 1955 (Schistosomatidae: Trematoda) in India. Ann. Soc. Belge Med. Trop., 1973; 53 (1): 17-23.
32. Li L., Yu L. Y., Zhu X. Q., Wang C. R., Zhai Y. Q., Zhao J. P. Orientobilharzia turkestanicum is grouped within African schistosomes based on phylogenetic analyses using sequences of mitochondrial genes. Parasitol. Res., 2008; 102: 939-943.
33. Lien Chien-an, Pai Kung-mao, Su Lung, Liu Chao-ming, Chen Min-sen, Liu Chung. A survey of the aetiological agent of rice-field dermatitis in Chegnan peoples commune, Hailung Hsien, Kirin Province, with a preliminary observation of the life history of Orientobilharzia turkestanica var. tuberculate. Dun'khu Syue Bao, Acta Zool. sinica, 1975; 21 (2): C. 183-189.
34. Liu Zhong, Li Zhenbao and Wang Nabin. Scaning electron microscopic observation on argentophilic papillae of Orientobilharzia turcestanica var. turbeculata cercariae. Journal of Jilin University of (Medicine Edition), 1987; 3.
35. Lockyer A. E., Olson P. D., Littlewood D. T. J. Utility of complete large and small subunit rRNA genes in resolving the phylogeny of the Platyhelminthes: implications and review of the cercomer theory. Biologikal Journal of the Linnean Society, 2003; 78: 155-173.
36. MacHattie С. A preliminary note on the life history of Schistosoma turkestanicum Skrjabin, 1913. Trans. Royal Soc. Trop. Med. and Hyg. 1936; 30: 115-124.
37. Majoros G., Dan A., Erdelyi K. A natural focus of the blood fluke Orientobilharzia turkestanica (Skrjabin, 1913) (Trematoda: Schistosomatidae) in red deer (Cervus
elaphus) in Hungery. Vet. Parasitol., Budapest, 2010; 1.
38. Massoud J. Studies on the Schistosomes of Domestic Animals in Iran. I. Observations on Ornithobilharzia turkestanica (Skrjabin, 1913) in Khuzestan. J. Helminthol., 1973; 67 (2): 165-180.
39. Price E. W. A synopsis of the Trematode family Schistosomidae with descriptions of new Genera and Species. Proc. US. Nat. Mus., 1929; 75 (18): 1-39.
40. Qiu J. H., Li L., Wang C. R., Chen J., Chen A. H., Zhai Y. Q. ITS and 28S rDNA-LSU Sequence Analysis of Orientobilharzia turkestanicum from Bovine and Caprine Hosts. Chin. J. Parasitol., 2008; 26 (3): 183.
41. Richard J. La chetotaxie des cercaires des Schistosomes. C.R. Acad. Sci., 1968. D266, P. 1856-1859.
42. Sahba Gholam H.A., Malek Emile A. Dermatitis caused by cercariae of Orientobilharzia turkestanica in the Caspian Sea area of Iran. Amer. J. Trop. Med. and Hyg., 1979; 28 (5): 912-912.
43. Short R. B., Cartrett M. L. Argentophilic "papillae" of Schistosoma mansoni cercariae. J. Parasitol. 1973; 59 (6): 1041-1059.
44. Skrjabin K. I. Schistosomum turkestanicum n. sp., ein newer Parasit des Rindes aus Russischen-Turkestan. Zeitschr. fur Infectionskrankheiten, parasitare Krankheiten und Hygiene der Haustiere., 1913. Bd XIII. 7: 458-468.
45. Szidat L. Neue Arten der Trematoden familie Aporocotylidae aus dem Blut und der Leibeshöhle von Süsswasserfi schen des Rio de la Plata. Zeitschrift fü r Parasitenkunde. 1951;15: 70-86.
46. Tang Chongti, Tang Zhongzhang, Cao Hua, Tang Liang, Cui Quiwe Quian Yuchung, Lu Hongchang. The study of the parasite of the sheep Orientobilharzia turkestanica in the eastern part of the autonomous region of Inner Mongolia. Dun'khu Syue Bao, Acta zool. sin., 1983; 29 (3): 249-255.
47. Tang Chongti, Tang Zhongzhang, Cao Hua, Tang Liang, Cui Quiwe Quian Yuchung, Lu Hongchang. The study of the parasite of the sheep Orientobilharzia turkestanica in the eastern part of the autonomous region of Inner Mongolia. Dun'khu Syue Bao, Acta zool. sin., 1983; 29 (3): 249-255.
48. Vercamen-Granjean P. H. Sur la chaetotaxie de larve infestante de Schistosoma mansoni. Ann. parasitol. hum. comp., 1951; 26: 412414.
49. Wagner A. Parillae of three species of Schistosome cercariae. J. Parasitol., 1961; 47 (4): 614-618.
50. Wang C. R., Li L., Ni H. B., Zhai Y. Q., Chen A. H., Cheh J., Zhu X. Q. Orientobilharzia turcestanicum is a member of Schistosoma genus based on phylogenetic analysis using ribosomal DNA sequences. Experimental Parasitology, 2009; 121: 193-197.
