CC BY
23УДК 575.234.2:633.14
И.С. Гордей, О.М. Люсиков, И.А. Гордей
МОЛЕКУЛЯРНО-ГЕНЕТИЧЕСКИЕ ИЗМЕНЕНИЯ ПРИ ПОЛИПЛОИДИЗАЦИИ РАСТЕНИЙ (Обзорная статья)
Институт генетики и цитологии НАН Беларуси Республика Беларусь, 220072, г. Минск, ул. Академическая, 27
В статье приведен обзор современной литературы по молекулярно-генетическим изменениям генома при полиплоидизации растений. Освещены такие аспекты, как элиминация части ядерной ДНК, активация мобильных элементов, изменение уровня метилирования ДНК, полиморфизм по отдельным нуклеотидам, функциональная диверсификация, изменение экспрессии и «замолкание» дуплицированных генов у полиплоидных растений. Эти изменения генетического аппарата вызывают наследственно обусловленное разнообразие бо-танико-морфологических, анатомических, цитологических, физиологических, биохимических и других признаков и свойств растительных организмов, что создает в итоге богатый разнообразный исходный материал для расширения генофонда и селекции новых сортов.
Ключевые слова: полиплоидия, полиморфизм, геном, молекулярный анализ, ДНК, дупликация, экспрессия.
Введение
Исследования, проведенные в последние годы, убедительно демонстрируют, что полиплоидия — это больше, чем простое суммирование геномов. Изучение различных растительных систем как естественного, так и искусственного происхождения с применением молекулярных технологий показало, что генезис полиплоидных форм сопровождается кардинальными геномными преобразованиями и модификациями [1, 2].
С помощью геномного секвенирования проанализированы различные группы эукариот, в том числе дрожжи [3-5], растения [6] и позвоночные [7] на предмет древних геномных дупликаций. Во всех четырех эукариотиче-ских царствах (растений, животных, грибов и протистов) доля генов, сохранившихся в виде дуплицированных копий, варьирует от 10 до 50% и чаще всего коррелирует со временем, прошедшим с момента дупликации [5].
В последние годы получено множество данных на синтетических полиплоидах, которые подтверждают такие геномные изменения при полиплоидизации, как перестановка целых последовательностей ДНК, элиминация генов, диверсификация генов, изменения в ДНК-метилировании, активация мобильных генетических элементов и др. [8-13].
Изменение С-значения (элиминация ДНК) у полиплоидов
С-значение организма — это количество ДНК, содержащееся в нереплицируемом ядре гамет [14, 15].
В настоящее время С-значение ДНК известно более чем для 3500 видов покрытосеменных. У различных покрытосеменных оно может различаться в 1000 раз: от 0,11пг у Fragaria viridis до 127,4 пг у Fritillaria assyriaca [14-17]. Теоретически, при одинаковых условиях, полиплоиды должны иметь большее С-значение, чем их диплоидные предшественники, которое прямо пропорционально уровню плоидности. Кроме того, размер гаплоидного генома должен быть одинаковым на всех уровнях плоидности.
С открытием первой электронной базы данных по С-значению ДНК у покрытосеменных в 1997 году стало возможным изучать изменение количества ДНК в результате полиплоидизации у различных видов. В общей сложности электронная база С-значения включала данные по количеству ДНК 2185 диплоидов и 853 полиплоидов [14-16]. Первый такой анализ 2452 таксонов покрытосеменных (1794 диплоида и 658 полиплоидов) был проделан M. Bennett, L. Hanson и I. Leitch [18, 19]. Ученые провели анализ всех уровней плоидности (от 2x до 12x), который показал, что среднее количество ДНК не уве-
личивается прямо пропорционально увеличению уровня плоидности. Во многих случаях было обнаружено, что часть ДНК элиминирует с увеличением уровня плоидности, более того, обнаружена тенденция уменьшения гаплоидного размера генома (по С-значению).
B. Bremer et al. [20] провели анализ полиплоидных рядов шести основных монофилетиче-ских подклассов покрытосеменных: Poaceae (однодольные), Alliaceae (однодольные), Ranunculaceae (базальные эвдикоты), Fabaceae (Розиды), Solonaceae (Астериды) и Asteraceae (Астериды). Каждый из них анализировался отдельно. Во всех случаях обнаружена элиминация ДНК у полиплоидов. Дальнейший анализ выявил аналогичные результаты [20].
Также установлено, что в результате структурно-функциональной стабилизации полиплоидного генома у зиготических тетраплоидов ржи происходит элиминация части ядерной ДНК, количество которой в зависимости от генотипа к C6-C7 поколениям составляет от 8,8 до15,0%.
Обобщая все полученные данные, можно сказать, что относительная редукция размера генома у полиплоидов является широко распространенным биологическим явлением. Редукция размера генома у полиплоидов также подтверждается результатами, полученными на основе секвенирования целых полиплоидных геномов растений, животных, грибов и человека, с помощью которых обнаружены многочисленные потери целых генов. Например, анализ последовательности генома дрожжей Saccharomyces cerevisiae показал, что они являются вырожденными (дегенерировавшими) тетраплоидами, в которых сохранилось только 15% дуплицированных генов после полиплои-дизации, произошедшей примерно 150 млн лет назад [21, 22]. Анализ последовательности генома человека указывает на то, что он является палеоктоплоидом, у которого элиминировано 50% дуплицированных генов [23].
Секвенирование генома Arabidopsis, который долгое время считался классическим ди-плоидом и имеет малое количество ДНК (всего 0,16 пг), показало, что он не только является полиплоидом, но и претерпел по крайне мере два, а, возможно, три или четыре акта дупликации генома в течение своей эволюции [24-26].
Последние исследования, проведенные на Arabidopsis, подтвердили, что его геном в
своей эволюции подвергся этапному удвоению [27]. Вместе с тем число хромосом в современных растениях Arabidopsis вовсе не соответствует их полному удвоенному количеству. У Arabidopsis сохранилось только 30% дуплицированных генов с момента последней полиплоидизации, которая произошла менее 86 млн лет назад [26]. Это дает основание предположить, что полиплоидия сопровождается удалением некоторых избыточных генов. Например, анализ генома Arabidopsis показал, что некоторые классы генов, вовлеченные в транскрипцию и трансдукцию, были сохранены, тогда как другие классы генов, принимающие участие в восстановлении ДНК и белков органелл, были утеряны [10].
S. Anssour et al. [28] определили количество ДНК (С-значение) у диплоидов и соответствующих синтетических тетраплоидов Nicotiana attenuate и Nicotiana obtusifolia в 5-ом поколении после полиплоидизации. Количество ДНК у диплоидов Nicotiana attenuate и Nicotiana obtusifolia составило 3,31 и 1,46 пг, у созданных на их основе тетраплоидов — 5,98 и 2,64 пг соответственно. Таким образом, отношение количества ДНК тетраплоида Nicotiana attenuate к количеству ДНК соответствующего диплоида оказалось равным 1,8, у Nicotiana obtusifolia — 1,6. Это свидетельствует об элиминации части ДНК у созданных тетраплоидов уже в пятом поколении после полиплоидизации.
Генные потери в результате дупликации генома обнаружены в недавних исследованиях кукурузы [29, 30]. У нее обнаружена элиминация более половины дуплицированных генов в течение последних 11 млн лет после поли-плоидизации.
Выявлены случаи элиминации генов 18S-26S рДНК у некоторых полиплоидных видов, таких как Triticeae, Nicotiana, Festuca, Brassica, Glycine и Scilla [1]. Доказательства элиминации отдельных генов у полиплоидов также были получены с помощью методов сравнительного картирования [25, 31]. Кроме того, H. Shaked et al. [32], а также H. Ozkan et al. [33] выявили элиминацию малокопийных некодирующих фрагментов ДНК на AFLP-профилях у полиплоидов Aegilops и Triticum, что вызвало уменьшение количества ДНК примерно на 6% [34].
В первых двух поколениях синтетического автополиплоида Phlox drummondii обнаруже-
на потеря 17% ДНК, в третьем поколении — 25% [35]. Уменьшение размера генома сопровождалось существенным увеличением завязываемости семян, что свидетельствует о наличии адаптивного процесса диплоидиза-ции у автополиплоида.
Как у синтетического, так и у естественного автополиплоида Elymus elongatus при нормальной бивалентной конъюгации обнаружена потеря 10% ДНК по сравнению с диплоидными родителями [36]. Редукция ДНК происходит уже в первых поколениях после дупликации генома у вышеописанных видов и, возможно, каким-то образом способствует нормальной бивалентной конъюгации.
У синтетического автотетраплоида Paspalum notatum обнаружена элиминация 9,5% ДНК по сравнению с диплоидными предшественниками [37]. У подвида ячменя murinum (Hordeum murinum) при строго бивалентной конъюгации хромосом выявлена элиминация 23% ДНК [38]. У давно сформировавшихся природных автополиплоидов Santolina pectinata обнаружено значительное уменьшение длины хромосом [39].
Однако при исследовании полиплоидов хлопка Gossypium [40, 41] и Spartina anglica [42, 43] не удалось выявить каких-либо фактов элиминации последовательностей ДНК. Поэтому можно предположить, что подобное явление не является универсальным следствием поли-плоидизации.
У эукариот основную фракцию генома составляют некодирующие последовательности ДНК. Как показали последние исследования, именно эти последовательности могут элиминироваться после формирования полиплоида [32, 33]. Кроме того, с помощью цитологических исследований выявлена потеря целых сегментов хромосом у полиплоидов. Например, J. Gustafson и M. Bennett [44] выявили потерю до 100% теломерного гетерохроматина у хромосом ржи (содержащих преимущественно высо-коповторяющиеся последовательности ДНК) в геноме синтетического полиплоида тритикале.
По мнению некоторых авторов [15-17], основным фактором, способствующим редукции размера генома у полиплоидов, может быть обычный естественный отбор, благоприятствующий видам с уменьшенным С-значением (количеством ДНК). После полиплоидизации, которая приводит к удвоению количества ДНК,
уменьшение С-значения может означать, что отбор благоприятствует индивидуумам с редуцированным количеством ДНК (т. е. тем, у которых более эффективно действуют механизмы элиминации ДНК) [45].
В последние годы с помощью молекулярных методов удается выявлять механизмы, которые приводят к увеличению и уменьшению количества ДНК [46, 47]. Помимо полиплоидии, увеличение количества ДНК может происходить преимущественно за счет амплификации транспозонов, особенно ретротранспозонов. Однако механизмы, приводящие к потере ДНК, мало изучены. Элиминация части ДНК может быть обусловлена различными реком-бинационными механизмами, такими как неравные и «незаконные» гомологичные рекомбинации, активация ретротранспозонов [48]. Еще одним механизмом редукции размера генома у тетраплоидов может быть цитомик-сис. Установлено [49], что полиплоидные ядра тапетума и синцитии, будучи мощными акцепторами, способны конкурировать с ми-кроспороцитами и направлять транслокацию хроматина в свою сторону. Кроме того, у полиплоидных форм довольно распространены делеции определенных аллелей, что объясняется гомозиготизацией многих субхромосомных регионов, выявляющей у полиплоидов инбредную депрессию [50].
Таким образом, исходя из всего вышеизложенного, можно сделать вывод, что элиминация ДНК, или редукция размера генома, — широко распространенное явление, встречающееся в полиплоидных популяциях покрытосеменных.
Функциональная диверсификация
дуплицированных генов. Изменение
экспрессии дуплицированных генов
Из вышеизложенного следует, что многие дуплицированные гены могут элиминироваться в процессе эволюции, однако, некоторые сохраняются на протяжении миллионов лет. Это обусловлено большой функциональной ролью дуплицированных генов в эволюции и предполагает, что полиплоидия обеспечивает генетическую изменчивость для эволюции посредством функционального расхождения дуплицированных генов (функциональной диверсификации) [51].
Возможны два варианта функциональной диверсификации дуплицированных генов:
1) неофункционализация, при которой один из дуплицированных генов приобретает новую функцию, в то время как другой сохраняет старую, «древнюю» функцию;
2) субфункционализация, при которой оба дуплицированных гена необходимы для выполнения функции, которую ранее обеспечивал один предковый ген. Иными словами, функция предкового гена распределена между двумя дочерними копиями [52].
Помимо диверсификации может произойти консервация дуплицированных генов, при которой обе копии сохраняются в неизменном состоянии [53]. Однако наиболее вероятной судьбой дуплицированных генов является псев-догенизация («замолкание» генов) — утрата функциональной активности дуплицированной копии (рисунок) [54].
Одним из наиболее ярких примеров нео-функционализации является судьба дуплика-та гена панкреатической рибонуклеазы у обезьян подсемейства колобусов (Colobinae). Эти обезьяны питаются в основном листьями, поэтому верхняя часть их желудка содержит различные симбиотические бактерии, которые разлагают растительную клетчатку, тем самым способствуя пищеварению. Активное участие в этом процессе принимает РНКаза 1В, способствуя пасшеплению бактепиальной РНК.
У африканских и азиатских представителей подсемейства колобусов произошли независимые дупликации гена RNASE 1. Это событие привело к появлению двух генов, RNASE 1А и RNASE 1В. Фермент РНКаза 1А, кодируемый первым геном, сохранил свою способность деградировать двунитевую РНК и за счет этого сохранил антивирусные функции, в то время как РНКаза 1В, кодируемый геном RNASE 1В, эту функцию утратил и приобрел некую новую [55-57].
В 2008 году генетики из Университета Дюка (США) обнаружили неофункционализацию гена дигидрофлавонол-4-редуктазы (DFR) у ипомеи — рода растений из семейства вьюнковых [58]. Фермент этого гена восстанавливает различные флавоноиды, превращая их в красные, пурпурные и синие пигменты-антоцианы. Эту функцию он выполняет почти у всех цветковых растений. Кроме того, фермент катализирует некоторые другие химические реакции.
У ипомеи ген DFR присутствует в виде трех копий, расположенных вплотную друг к другу (DFR-A, DFR-B, DFR-C). У некоторых вьюнковых этот ген имеется только в одном экземпляре. На начальных этапах эволюции этот ген подвергся двум последовательным тандемным дупликациям. Сначала возникло две копии, одна из которых стала геном DFR-B, а вторая дуплицировалась еще раз и превратилась в ОРЯ-А и ОРЯ-С. Автопы выявили значимые
Судьба дуплицированных генов
Диверсификация
функциональное расхождение
Консервация
сохранение функции
Псевдогенизация -
утрата функциональной активности
Неофункционализация -
приобретение новой функции
Субфункционализация -
разделение функции между двумя копиями
Рис. Судьба дуплицированных генов
I
замены нуклеотидов у генов DRF-A и DRF-C. У гена DRF-B значимых замен выявлено не было. Авторы изучили каталитическую активность белков DFR-A, DFR-B и DFR-C ипомеи. Все белки проверялись на способность восстанавливать пять разных субстратов (веществ из группы флавоноидов). Оказалось, что белок DFR-B ипомеи работает эффективно со всеми пятью субстратами. Белки DFR-A и DFR-C во -обще не проявляют каталитической активности к этим пяти субстратам.
Очевидно, что гены DFR-A и DFR-C утратили старую функцию (работы с флавоно-идами) и приобрели новую, т. е. произошла их неофункционализация — приобретение новой функции вследствие дупликации. Авторы установили, что изменение функции данных белков связано с заменой аспараги-на на другие аминокислоты в 133-й позиции. Например, в белке DFR-C здесь всегда стоит изолейцин. Однако новые функции данных генов не установлены [58].
Молекулярные механизмы, приводящие к субфункционализации, до сих пор детально не исследованы. Однако, благодаря анализу геномов близкородственных видов, в частности сравнению генов, участвующих в утилизации галактозы у Saccharomyces cerevisiae и Kluyveromyces lactis, удалось проследить эволюцию пары дуплицированных генов у S. cerevisiae и показать их практически полную субфункционализацию [59].
Дупликация всего генома S. cerevisiae привела к появлению двух идентичных копий гена GAL1/3. У современных представителей S. cerevisiae ген GAL1 кодирует фермент га-лактокиназу, так как он связывает репрессор (Gal80) фактора транскрипции Gal4, активирующего путь утилизации галактозы. Оба гена произошли из одного бифункционального гена, при этом Gal3 потерял ферментативную активность, а Gal1 — регуляторные свойства, но в сумме функция гена Gal не изменилась, т. е. произошла субфункционализация дупли-цированной копии — разделение регулятор-ной и ферментативной функции между двумя генами [59].
Полный анализ функциональной изменчивости дуплицированных генов у Arabidopsis проведен G. Blanc и K. Wolfe [60]. Они установили, что более половины пар генов, обра-
зовавшихся в результате полиплоидии, имеют различную степень экспрессии. Авторы также установили, что около 62% пар генов подверглись функциональной диверсификации. Ду-плицированные гены, вероятно, приобретают новую полезную для организма функцию посредством мутационной изменчивости.
Показано, что функциональная диверсификация дуплицированных генов коррелирует с замещениями аминокислот в белках, синтезируемых этими генами [61, 62]. Аминокислотные замещения были обнаружены, например, в калхон-синтазе (Chs) у семейств Petunia и Ipomoea, что является отражением функциональной диверсификации дуплицированных генов [63, 64].
В некоторых исследованиях данные по сек-венированию последовательностей сопоставлялись с данными о специфичности ферментного субстрата. Показательным примером в этом отношении является анализ дифференциации среди генов семейства калхон-синтетазы (Chs) у Asteraceae. У него обнаружены новые белки, которые отличаются от других белков, кодируемых генами семейства Chs. Аминокислотная последовательность белка, кодируемого дуплицированным геном Chs у полиплоида, только на 70% схожа с аминокислотной последовательностью белка, кодируемого геном Chs у диплоида [65].
R. Stupar et al. [66] изучили экспрессию порядка 9000 генов в синтетическом автополиплоидном ряду картофеля (Solanum phureja), который включал один гаплоид (1х), два диплоида (2х) и один тетраплоид (4х). Они обнаружили, что 10,5 и 10,6% генов имели различную степень экспрессии в листьях и кончиках корней соответственно на разных уровнях плоидности. Однако для большинства генов различия в их экспрессии наблюдались только между 1х и 2х уровнями плоидности (1х < 2x = 4x и 1x > 2x = 4x). Только у 12% генов уровень экспрессии увеличивался прямо пропорционально увеличению уровня плоид-ности (1х < 2x < 4x), а у 8% генов — уменьшался прямо пропорционально увеличению уровня плоидности (ix > 2x > 4x).
D. Pignatta et al. [67] исследовали влияние автополиплоидизации на экспрессию генов у трех различных линий автотетраплоида Arabidopsis thaliana и их соответствующих
диплоидов. Их результаты с использованием двух различных подходов (использование микрочипов и энхансерных ловушек) оказались противоречивыми: с помощью микроэррея не удалось выявить изменений в экспрессии ряда регуляторных генов, в то время как с помощью энхансерных ловушек выявлены изменения в экспрессии этих генов.
У синтетического автополиплоида Isatis indigotica с помощью микроэррэя выявлены изменения в экспрессии у 4,2% последовательностей ДНК по сравнению с диплоидами [68].
L. Martelotto аналогичным методом провел анализ 9617 генов у синтетического автополиплоида Penicillium notatum и выявил изменения в экспрессии у 129 генов (1,34%) [69].
C. Parisod [38] с помощью AFLPs-анализа кДНК естественной популяции диплоидов, ав-тотетраплоидов и автогексаплоидов Helianthus decapetalus выявил 6,6% различий в экспрессии проанализированных генов в сумме между тремя уровнями плоидности.
Практически все данные по изменению экспрессии генов у полиплоидов были получены путем транскрипционного профилирования. В последнее время для изучения экспрессии генов применяется протеомный анализ. A. Marmagne et al. [70] с помощью метода сравнительной протеомики показали, что в ранних поколениях ресинтезированного полиплоида Brassica napus 25 и 38% протеинов, синтезирующихся в корне и стебле соответственно, имеют неаддитивное количество относительно ожидаемой суммарной величины родительского значения, в то время как уровень транскрипции генов, кодирующих данные белки, был аддитивным. Это говорит об отсутствии прямой корреляции между уровнем экспрессии генов и количеством синтезируемого ими белка у полиплоидов.
Теоретически генетическая избыточность может ослаблять действие отбора на копии дуплицированных генов, что дает им возможность следовать по новой эволюционной траектории. Длительный дрейф генов, мутации, а также действие отбора чаще приводят к инактивации дуплицированных генов. В ряде случаев дуплицирование аллелей может играть положительную роль в адаптационных процессах. Удвоенные аллели могут приобретать новую функцию (неофункционализация),
либо может произойти субфункционализация, т. е. копии гена отличаются по функциям друг от друга, но в сумме их функции не отличаются от предковых.
Консервация (сохранение) дуплицированных генов
Известно, что дуплицированные гены сохраняются в тех случаях, когда для нормального развития организма необходимы множество копий генов с одинаковой функцией, что позволяет синтезировать большие количества специфических РНК или белков [54]. Показано, что увеличение копий таких генов коррелирует с увеличением сложности организма [6]. Амплификация генов у микроорганизмов приводит к устойчивости к антибиотикам [71, 72], у растений — к гербицидам [73]. К наиболее известным примерам сохранения дуплицированных копий генов у самых различных организмов относятся гены рРНК, тРНК, гистонов [74].
Одним из наиболее интересных вопросов, связанных с сохранением дуплицированных копий генов, является следующий: происходит ли потеря генов случайно? Какие дупликаты теряются, а какие сохраняются после полипло-идизации? Например, около 13% дрожжевых генов сохранились в виде дуплицированных копий, причем большая их часть не нужна для обеспечения жизнеспособности [75]. Наиболее часто сохраняются дуплицированные гены, кодирующие такие белки, как цикли-ны, компоненты пути сигнальной трансдук-ции, цитоплазматические рибосомные белки. Большинство из них характеризуется высоким уровнем экспрессии. Возможно, основным фактором отбора на сохранение генов в ду-плицированном состоянии был отбор на увеличение уровня их экспрессии [76].
Анализ наименее древней дупликации генома у Arabidopsis выявил преимущественное сохранение генов, участвующих в транскрипции и сигнальной трансдукции, в то время как другие классы, вовлеченные в репарацию ДНК или кодирование белков органелл, чаще элиминировали [60]. Интересно, что гены, сохранившиеся в виде паралогов после конкретного цикла дупликации, имеют повышенную вероятность сохраниться после следующего цикла дупликации [77]. Таким образом, потеря дупликатов не является случайным процессом.
Псевдогенизация («замолкание» генов)
Гены, которые были удвоены путем поли-плоидизации, могут экспрессироваться по-разному — один в большей степени, другой в меньшей либо происходит их полное «замолкание» (псевдогенизация) [78]. Псевдогениза-ция может произойти уже в первом поколении после полиплоидизации, хотя некоторые гены «замолкают» в более поздних поколениях.
Псевдогенизация генов может происходить в эволюции полиплоида [131, 79], но это явление стало широко исследоваться только тогда, когда белки стали использоваться в качестве генетических маркеров. Поскольку белки, кодируемые дуплицированными генами, легко можно разделить с помощью электрофореза, по электрофоретическим спектрам можно судить о степени генного «замолкания» [80, 81]. Такие анализы показали, что может произойти потеря экспрессии любого члена дуплициро-ванной генной пары. Хорошо известен пример псевдогенизации локуса лейцинминопепти-дазы в результате дупликации у тетраплоида Chenopodium [82].
Из ряда данных, полученных в результате электрофоретических исследований белков, сделанных в последние несколько десятилетий, можно заключить, что у более поздних по происхождению полиплоидов обе копии дуплицированного гена обычно сохраняют экспрессию [81, 83]. Это видно на примере полиплоидного генома Tragopogon, произрастающего на западе США, который впервые появился там в начале 1900-х после интродукции диплоидного предшественника из Европы [84], а также на примере гексаплоидной пшеницы, сформировшейся около 8 тыс. лет назад, у которой до сих пор экспрессируется большинство первоначально утроенных генов, хотя и здесь известны примеры псевдогени-зации [85, 86], о чем далее и будет идти речь.
Однако у древних полиплоидов потеря экспрессии дуплицированных генов встречается как у растений, так и у животных. Например, предполагается, что у тетраплоидных катостомидных рыб около половины всех дуплицированных аллозимных локусов псев-догенезировалось за 50 млн лет с момента полиплоидизации [87]. У современной сои обнаружено «замолкание» до 25% дуплициро-
ванных генов [88]. В некоторых исследованиях замечено постепенное снижение экспрессии дуплицированного гена фосфо-глюкозо-изо-меразы у тетраплоида Pellaea rufa в сравнении с его диплоидными предшественниками [89].
Большинство эмпирических доказательств явления псевдогенизации дуплицированных генов получено в результате анализа белковых локусов, так как они являются наиболее простыми и легкодоступными генетическими маркерами [90]. На электрофоретических спектрах гексаплоидных линий пшеницы, имеющих 3 генома (А, В и D), переменно проявляются фрагменты высокомолекулярных глютенинов, кодируемых только двумя геномами из трех (B и D), что говорит о псевдогенизации соответствующих генов в гомеологичном А-геноме [91].
Известно множество примеров дупликации и последующей псевдогенизации рибосо-мальных генов в результате полиплоидии. У Triticeae, Nicotiana, Festuca, Brassica, Glycine, Scilla целые фрагменты 18S-26S и/или 5S рДНК вначале «замолчали» после полиплои-дизации, а затем были полностью утрачены. Потеря фрагментов ДНК могла произойти посредством неравного межхромосомного крос-синговера или в результате делеций. Опираясь на вышеизложенное, «замолкание» генов можно рассматривать как отражение различных явлений, происходящих при дупликации, таких как процесс медленного «распада» генов, приводящий к формированию псевдогенов, геномные делеции целых фрагментов ДНК и, возможно, отдельных генов. «Замолка-ние» гена также может произойти в результате появления преждевременных стоп-кодонов, накопления точковых мутаций и различных инсерций [92-97].
«Замолкание» генов может быть обусловлено эпигенетическими изменениями в процессе полиплоидизации [98]. S. Mudge et al. выявили «молчащие» репортерные трансгены у полиплоидных видов злаков [99]. Однако механизм «замолкания» этих генов был неизвестен. Позднее L. Khaitova et al. исследовали экспрессию целых семейств генов, кодирующих рРНК у пяти пентаплоидных видов шиповника (Rosa canina, R rubiginosa, R dumalis, R sherardii and R caesia) и одного тетрапло-идного вида (R. mollis). Их данные показали, что для семейства генов, расположенных на
хромосомах, которые претерпевают бивалентную конъюгацию (у тетраплоида), характерна стабильная экспрессия. Гены, локализованные на унивалентных хромосомах (у пентаплоида), характеризовались различным уровнем эпигенетического «замолкания» [100].
Выявлено немало случаев «замолкания» генов посредством мутационных процессов. Например, процессы замолкания PGI-генов у Clarkia и хлорофиллсвязывающих а^-генов у Polystichum munitum обусловлены многочисленными повреждениями замолкших генов, такими как точечные мутации, инсерции и де-леции [101, 102]. Наиболее подробно описано формирование псевдогена у дуплицированно-го гена PdiC2 у Clarkia mildrediae [101]. Из 23 экзонов этого гена было секвенировано 18. У девяти экзонов обнаружены индел-мутации (индел-мутации возникают при выпетливании во время репликации нуклеотидов праймера в случае инсерции, либо матрицы в случае деле-ции), что приводит к сдвигу рамки считывания и формированию стоп-кодона. Обнаружены делеции размером от 3 до 52 нуклеотидов, в некоторых случаях приводящие к потере эк-зон-интронных соединений, а также обнаружены 3 инсерции, в общем содержащие 8 пар нуклеотидов. Также обнаружена вырожденность интронов, которые содержали в общей сложности 21 инсерцию. Длина одной из них достигала 857 п. н. и имела вид петли, а также содержала прямые концевые (терминальные) повторы, что, предположительно, обусловлено наличием мобильных генетических элементов.
Гипотезы о потенциальной роли псевдогенов были высказаны достаточно давно. Так, предполагалось, что антисмысловая РНК, транскрибируемая с последовательности псевдогена, может взаимодействовать с мРНК, синтезируемой с кодирующей последовательности, что позволит регулировать экспрессию. Эти предположения подтвердились экспериментально [103, 104]. Предполагается, что эпигенетический сайленсинг может защищать дуплициро-ванные копии от превращения в псевдогены и таким образом способствовать приобретению ими новых функций [105].
Активация мобильных элементов
Мобильные элементы (МЭ) также могут быть причиной псевдогенизации [106-108].
В ряде случаев были получены доказательства увеличения транспозиционной активности уже в первых поколениях полиплоидных растений [109-113]. Этот процесс затрагивает главным образом молодые и активные семейства МЭ с небольшой копийностью [111, 112]. В целом же пролиферация МЭ у полиплоидов носит строго избирательный характер и не приводит к общему «взрыву» транспозиционной активности [113, 114].
У гексаплоидной пшеницы, например, потеря экспрессии локуса глютенина Glu-1 связана с инсерцией ретратранспозона длиной 8 kb в кодирующую область данного гена. Как было показано, у табака замолкание гена нитрат-редуктазы вызвано инсерцией ретра-транспозона называемого Tnt1. Инсерции в регуляторных областях могут также изменять экспрессию генов, что было выявлено на примере изменения экспрессии гена rbcS гороха, регуляторного гена R-s кукурузы, гена нивея-калхон-синтазы у Antirrhinum и многих других. У автотетраплоида Arabidopsis thaliana с помощью микроэррея выявлена активация En/Spm транспозонов [109]. Следовательно, с полиплоидией может быть связано повышение активности мобильных элементов. Возможно, индукция «замолкания» генов мобильными элементами происходит у полиплоидов в большей степени, чем у диплоидов, что связано с эффектом буферизации при дупликации генома. МикроРНК (miRNA) посредством РНК-интерференции могут также индуцировать «замолкание» генов у полиплоида [1].
Реорганизация генома также может включать в себя транспозиции целых хромосомных сегментов. У автополиплоида Hepatica nobilis var. pubescens были обнаружены ассиметрич-ные транспозиции, а также потери некоторых локусов рДНК [115]. В 20-30 поколениях синтетического автотетраплоида Arabodopsis thaliana обнаружена транслокация 45S между 4 и 3 хромосомами [116].
Метилирование ДНК и полиморфизм по отдельным нуклеотидам (SNP-полиморфизм)
Одним из механизмов скачкообразного изменения генома у сформировашихся полиплоидов может быть изменение паттернов генов вследствие ДНК-метилирования. Такое предположе-
ние было выдвинуто после проведения ПДРФ-анализа на пшенице [117] и капусте [118] с использованием изошизомеров (рестрикци-онных эндонуклеаз), которые специфичны к определенным сайтам рестрикции, но очень чувствительны к уровню метилирования. В результате анализа получены некоторые специфические фрагменты, что связано с метилированием ДНК. Метилирование цитозина, особенно по CpG динуклеотидам и CpNpG тринуклеотидам, часто встречается в растениях и, как полагают, играет определенную роль в регуляции экспрессии генов, времени репликации ДНК и др. [119, 120]. Метилирование ДНК может также иметь огромное значение в защитной реакции растения к любой вирусной инфекции или к деятельности мобильных элементов [121-124]. Было предположено, что основной функцией метилирования ДНК может быть подавление активности мобильных элементов [124]. Такое предположение поддерживалось некоторыми авторами [125-127]. Как было отмечено в ряде работ [128-134], высокая частота «замолкания» введенных в растения трансгенов может быть обусловлена таким эпигенетическим механизмом, как ДНК-метилирование.
У многих модельных полиплоидов может наблюдаться либо потеря дуплицированных генов (элиминация), либо их специфическая инактивация за счет метилирования. Как указывалось выше, эпигенетический сайленсинг может защищать дуплицированные гены от превращения их в псевдогены и способствовать тем самым приобретению ими новых функций [105].
Метилирование ДНК может играть значительную роль в эволюционной динамике дуплицированных генов [135]. Этот эпигенетический механизм может оказывать потенциальное влияние на фенотип растения и является своего рода ответной реакцией на изменение условий окружающей среды, а также геномные стрессы, такие как гибридизация и полипло-идизация [136]. Метилирование ДНК является эпигенетическим регуляторным процессом экспрессии генов, который встречается у вновь синтезированных полиплоидных видов и обусловлен дупликацией генома [137]. Например, быстрые эпигенетические изменения обнаружены у полиплоида Spartina anglica, у которого 30% генов были метилированы вследствие полиплоидизации генома [138]. У синтетических
гексаплоидов пшеницы метилирование цитози-на наблюдается уже в ранних поколениях после полиплоидизации (F5-7) [40]. В первом поколении триплоидных растений одуванчика, полученных бесполым размножением, обнаружено незначительное изменение уровня метилирования ДНК по сравнению с F Это говорит о том, что метилирование ДНК произошло вследствие образования триплоида [136].
Следовательно, такие механизмы, как мутационные процессы, активация мобильных генетических элементов, эпигенетические модификации (ДНК-метилирование), происходящие при полиплоидизации, могут вызывать изменение экспрессии дуплицированных генов.
Полиморфизм по отдельным нуклеотидам (SNP) широко распространен в геномах растений и является незаменимым в ассоциативном картировании и построении генетических карт высокого разрешения [139]. При SNP-анализе полиплоидных геномов результаты в большинстве случаев получаются неоднозначными. E. Akhunov et al. [140] изучили SNP у 91 гомозиготной полиплоидной линии пшеницы, включая 53 тетраплоида и 38 гексаплоидов с помощью анализа Illumina Golden Gate. Анализ выявил, что 89 и 84% SNP у тетраплоид-ной и гексаплоидной пшеницы соответственно являются уникальными. P. Bundock et al. провели SNP-анализ гетерозиготного полиплоида сахарного тростника [141]. Они секвенировали 307 ампликонов, полученных с помощью ПЦР (59 kb), и генерировали 182,996 секвенирован-ных ридов со средней глубиной секвенирова-ния ~300 и средней длиной рида 220 оснований. Анализ данных секвенирования выявил 1 замену на 58 оснований в среднем у каждого полиплоидного растения сахарного тростника.
Заключение
Исходя из всего вышеизложенного [1-141], полиплоидия — больше, чем простое удвоение генома. Она включает целый ряд таких моле-кулярно-генетических процессов, как:
- дифференциальная элиминация ДНК дублированного генома;
- диверсификация — функциональное расхождение дуплицированной копии;
- консервация функции — сохранение прежней функции обеими копиями дуплицирован-ных генов;
- псевдогенизация — утрата функциональной активности дупликата;
- эпигенетические модификации — ДНК-метилирование;
- активация мобильных генетических элементов;
- SNP-полиморфизм — изменение нуклео-тидной последовательности.
Список использованных источников
1. Wendel, J. Genome evolution in polyploids / J. Wendel // Plant Mol. Boil. — 2000. — Vol. 42, № 1. — P. 225-249.
2. Blanc, G. A recent polyploidy superimposed on older large-scale duplications in the Arabidop-sis genome / G. Blanc, K. Hokamp, K. Wolfe // Genome Res. — 2003. — Vol. 13, № 2. — P. 137-144.
3. Piskur, J. Origin of the duplicated regions in the yeast genomes / J. Piskur // Trends Genet. — 2001. — Vol. 17, № 6. — P. 302-303.
4. Kellis, M. Proof and evolutionary analysis of ancient genome duplication in the yeast Saccharomyces cerevisiae / M. Kellis, B. Bir-ren, E. Lander // Nature. — 2004. — Vol. 428, № 6983. — P. 617-624.
5. Multiple rounds of speciation associated with reciprocal gene loss in polyploidy yeast / D. Scannel [et al.] // Nature. — 2006. — Vol. 440, № 7082. — P. 341-345.
6. Chen, C. Patterns of internal gene duplication in the course of metazoan evolution / C. Chen, W. Li, H. Sung // Gene. — 2007. — Vol. 396, № 1. — P. 59-65.
7. The gain and loss of genes during 600 million years of vertebrate evolution / T. Blomme [et al.] // Genome Biol. — 2006. — Vol. 7, № 5. — P. 43.
8. Levy, A. Genetic and epigenetic reprogramming of the wheat genome upon allopolyploidi-zation / A. Levy, M. Feldman // Biol. J. Linn. Soc. — 2004. — Vol. 82, iss. 4. — P. 607-613.
9. Understanding mechanisms of novel gene expression in polyploids / T. Osborn [et al.] // Trends Genet. — 2003. — Vol. 19, № 3. — P. 141-147.
10. Liu, B. Epigenetic phenomena and the evolution of plant allopolyploids / B. Liu, J. Wendel // Mol. Phylogenet. Evol. — 2003. — Vol. 29, № 3. — P. 365-379.
11. Remodeling of DNA methylation and phe-notypic and transcriptional changes in synthetic Arabidopsis allotetraploids / A. Madlung [et al.] //
Plant Physiol. — 2002. — Vol. 129, № 2. — P. 733-746.
12. Rapid genomic changes in interspecific and intergeneric hybrids and allopolyploids of Triticeae / F. Han [et al.] // Genome. — 2003. — Vol. 46, № 4. — P. 716-723.
13. Flowering time divergence and genomic rearrangements in resynthesized Brassica polyploids (Brassicaceae) / J. Pires [et al.] // Biol. J. Linn. Soc. — 2004. — Vol. 82, iss. 4. — P. 675-688.
14. First nuclear DNA C-values for 25 angio-sperm families / L. Hanson [et al.] // Annals of Botany. — 2001. — Vol. 87, iss. 2. — P. 251-258.
15. First nuclear DNA C-values for 28 angio-sperm genera / L. Hanson [et al.] // Annals of Botany. — 2003. — Vol. 91, № 1. — P. 1-8.
16. Leitch, I. DNA C-values in seven families till phylogenetic gaps in the basal angiosperms / I. Leitch, L. Hanson // Bot. J. Linn. Soc. — 2002. — Vol. 140, iss. 2. — P. 175-179.
17. Comparisons with Caenorhabditis (-100Mb) and Drosophila (-175 Mb) using flow cytometry show genome size in Arabidopsis to be -157 Mb and thus -25% larger than the Arabidopsis Genome Initiative estimate of ~125 Mb / M. Bennet [et al.] // Annals of Botany. — 2003. — Vol. 91, № 5. — P. 547-557.
18. Bennett, M. Chromosome evolution in poly-ploid plants / M. Bennett, L. Hanson, I. Leitch // Cytogenetics and Cell Genetics. — 1998. — Vol. 81, № 2. — P. 124.
19. Bennett, M. Nuclear DNA amounts in an-giosperms and their modern uses — 807 new estimates / M. Bennett, P. Bhandol, I. Leitch // Annals of Botany. — 2000. — Vol. 86, iss. 4. — P. 859-909.
20. An update of the Angiosperm Phylogeny Group classification for the orders and families of flowering plants: APG III / B. Bremer [et al.] // Bot. J. Linn. Soc. — 2009. — Vol. 161, iss. 2. — P. 105-121.
21. Wolfe, K. Molecular evidence for an ancient duplication of the entire yeast genome / K. Wolfe, D. Shields // Nature. — 1997. — Vol. 387, № 6634. — P. 708-713.
22. Yeast genome duplication was followed by asynchronous differentiation of duplicated genes / R. Langkjaer [et al.] // Nature. — 2003. — Vol. 421, № 6925. — P. 848-852.
23. Furlong, R. Were vertebrates octoploid? / R. Furlong, P. Holland // Philosophical Trans-
actions of the Royal Society of London, Series B. — 2002. — Vol. 357, № 1420. — P. 531-544.
24. Vision, T. The origins of genomic duplications in Arabidopsis / T. Vision, D. Brown, S. Tanksley // Science. — 2000. — Vol. 290, № 5499. — P. 2114-2117.
25. The hidden duplication past of Arabidopsis thaliana / C. Simillion [et al.] // Proceedings of the National Academy of Sciences, USA. — 2002. — Vol. 99, № 21. — P. 13627-13632.
26. Unravelling angiosperm genome evolution by phylogenetic analysis of chromosomal duplication events / J. Bowers [et al.] // Nature. — 2003. — Vol. 422, № 6930. — P. 433-438.
27. Understanding mechanisms of novel gene expression in polyploids / T. Osborn [et al.] // Trends Genet. — 2003. — Vol. 19, № 3. — P. 141-147.
28. Phenotypic, genetic and genomic consequences of natural and synthetic polyploidization of Nicotiana attenuata and Nicotiana obtusifo-lia / S. Anssour [et al.] // Annals of Botany. — 2009. — Vol. 103, № 8. — P. 1207-1217.
29. Sequence composition and genome organization of maize / J. Messing [et al.] // Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2004. — Vol. 101, № 40. — P. 14349-14354.
30. Gene loss and movement in the maize genome / J. Lai [et al.] // Genome Res. — 2004. — Vol. 14, № 10A. — P. 1924-1931.
31. Comparing sequenced segments of the tomato and Arabidopsis genomes: large-scale duplication followed by selective gene loss creates a network of synteny / H. Ku [et al.] // Proceedings of the National Academy of Sciences USA. —
2000. — Vol. 97, № 16. — P. 9121-9126.
32. Sequence elimination and cytosine methyla-tion are rapid and reproducible responses of the genome to wide hybridization and allopolyploi-dy in wheat / H. Shaked [et al.] // Plant Cell. —
2001. — Vol. 13, № 8. — P. 1749-1759.
33. Ozkan, H. Allopolyploidy-induced rapid genome evolution in the wheat (Aegilops-Triti-cum) / H. Ozkan, A.A. Levy, M. Feldman // Plant Cell. — 2001. — Vol. 13, № 8. — P. 1735-1747.
34. Ozkan, H. Nonadditive changes in genome size during allopolyploidization in the wheat Aegilops-Triticum group / H. Ozkan, M. Tuna, K. Arumuganathan // Journal of Heredity. — 2003. — Vol. 94, № 3. — P. 260-264.
35. Associated chromosomal DNA changes
in polyploids / S. Raina [et al.] // Genome. — 1994. — Vol. 37, № 4. — P. 560-564.
36. Genome size in natural and synthetic auto-polyploids and in natural segmental allopolyploid of several Triticeae species / T. Eilam [et al.] // Genome. — 2009. — Vol. 52, № 3. — P. 275-285.
37. Genome rearrangements derived from au-topolyploidization in Paspalum sp. / L. Martel-otto [et al.] // Plant Science. — 2007. — Vol. 172, iss. 5. — P. 970-977.
38. Parisod, C. Evolutionary consequences of autopolyploidy / C. Parisod, R. Holderegger, C. Brochmann // New Phytologist. — 2010. — Vol. 186, № 1. — P. 5-17.
39. Rivero-Guerra, A. Cytogenetics, geographical distribution, and pollen fertility of diploid and tetraploid cytotypes of Santolina pectinata Lag. (Asteraceae: Anthemideae) / A. Rivero-Guerra // Bot. J. Linn. Soc. — 2008. — Vol. 156, iss. 4. — P. 657-667.
40. Polyploid formation in cotton is not accompanied by rapid demonic changes / B. Liu [et al.] // Genome. — 2001. — Vol. 44, № 3. — P. 321-330.
41. Adams, K. Exploring the genomic mysteries of polyploidy in cotton / K. Adams, J. Wendel // Biol. J. Linn. Soc. — 2004. — Vol. 82, iss. 4. — P. 573-581.
42. Retrotransposons and genomic stability in populations of the young allopolyploid species Spartina anglica C.E. Hubbard (Poaceae) / A. Baumel [et al.] // Molecular Biology and Evolution. — 2002. — Vol. 19, № 8. — P. 1218-1227.
43. Ainouche, M. Spartina anglica C. Hubbard: a natural model system for studying early evolutionary changes that affect allopolyploid genomes / M. Ainouche, A. Baumel, A. Salmon // Biol. J. Linn. Soc. — 2004. — Vol. 82, iss. 4. — P. 475-484.
44. Gustafson, J. The effect of telomeric het-erochromatin from Secale cereale on Triticale (x Triticosecale). I. The influence of the loss of several blocks of telomeric heterochromatin on early endosperm development and kernel characteristics at maturity / J. Gustafson, M. Bennett // Canadian Journal of Genetics and Cytology. — 1982. — Vol. 24, № 1. — P. 83-92.
45. Bennett, M. Variation in genomic form in plants and its ecological implications / M. Bennett // New Phytologist. — 1987. — Vol. 106, iss. s1. — P. 177-200.
46. Bennetzen, J. Mechanisms and rates of genome expansion and contraction in flowering
plants / J. Bennetzen // Genetica. — 2002. — Vol. 115, № 1. — P. 29-36.
47. Feast and famine in plant genomes / J. Wendel [et al.] // Genetica. — 2002. — Vol. 115, iss. 1. — P. 37-47.
48. Devos, K. Genome size reduction through illegitimate recombination counteracts genome expansion in Arabidopsis / K. Devos, J. Brown, J. Bennetzen // Genome Research. — 2002. — Vol. 12, № 7. — P. 1075-1079.
49. Внутри- и межтканевые цитомиктические взаимодействия в микроспорогенезе одно- и двудольных растений / Е. А. Кравец [и др.] // Цитология и генетика. — 2016. — Т. 50, № 5. — С. 3-16.
50. Butrille, D. Selection-mutation balance in polysomic tetraploids: Impact of double reduction and gametophytic selection on the frequency and subchromosomal localization of deleterious mutation / D. Butrille, L. Boiteux // PNAS. — 2000. — Vol. 97, № 12. — P. 6608-6613.
51. Lynch, M. The evolutionary fate and consequences of duplicate genes / M. Lynch, J. Con-ery // Science. — 2000. — Vol. 290, № 5494. — P. 1151-1155.
52. Lynch, M. The probability of duplicate gene preservation by subfuctionalization / M. Lynch, A. Force // Genetics. — 2000. — Vol. 154, №2 1. — P. 459-473.
53. Hahn, M. Distinguishing among evolutionary models for the maintenance of gene duplicates / M. Hahn // J. Hered. — 2009. — Vol. 100, № 5. — P. 605-617.
54. Ohno, S. Evolution by gene duplication / S. Ohno. — New York: Springer-Verlag, 1970. — 160 p.
55. Zhang, J. Adaptive evolution of a duplicated pancreatic ribonuclease gene in a leaf-eating monkey / J. Zhang, Y. Zhang, H. Rosenberg // Nat. Genet. — 2002. — Vol. 30, № 4. — P. 411-415.
56. Zhang, J. Parallel adaptive origins of digestive RNases in Asian and African leaf monkeys / J. Zhang // Nat. Genet. — 2006. — Vol. 38, № 7. — P. 819-823.
57. Adaptive evolution of digestive RNASE 1 genes in leaf-eating monkeys revisited: new insights from ten additional colobins / L. Yu [et al.] // Mol. Biol. Evol. — 2010. — Vol. 27, № 1. — P. 121-131.
58. Des Marais, D. Escape from adaptive conflict after duplication in an anthocyanin pathway
gene / D. Des Marais, M. Rausher // Nature. — 2008. — Vol. 454, № 7205. — P. 762-765.
59. Hittinger, C. Gene duplication and the adaptive evolution of a classic genetic switch / C. Hittinger, S. Carroll // Nature. — 2007. — Vol. 449, № 7163. — P. 677-681.
60. Blanc, G. Functional divergence of duplicated genes formed by polyploidy during Arabidopsis evolution / G. Blanc, K. Wolfe // Plant Cell. — 2004. — Vol. 16, № 7. — P. 1679-1691.
61. Ohta, T. Multigene families and the evolution of complexity / T. Ohta // J. Mol.Evol. — 1991. — Vol. 33, № 1. — P. 34-41.
62. Ohta, T. Further examples of evolution by gene duplication revealed through DNA sequence comparisons / T. Ohta // Genetics. — 1994. — Vol. 138, № 4. — P. 1331-1337.
63. Evolution of the chalcone synthase gene family in the genus Ipomoea / M. Durbin [et al.] // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. — 1995. — Vol. 92, № 8. — P. 3338-3342.
64. Nucleotide polymorphism in the chalcone synthase-A locus and evolution of the chalcone synthase multigene family of common morning glory Ipomoea purpurea / G. Huttley [et al.] // Mol. Ecol. — 1997. — Vol. 6, iss. 6. — P. 549-558.
65. Duplication and functional divergence in the chalcone synthase gene family of Asterace-ae: evolution with substrate change and catalytic simplification / Y. Helariutta [et al.] // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. — Vol. 93, № 17. — 1996. — P. 9033-9038.
66. Phenotypic and transcriptomic changes associated with potato autopolyploidization / R. Stupar [et al.] // Genetics. — 2007. — Vol. 176, № 4. — P. 2055-2067.
67. Differential sensitivity of the Arabidopsis thaliana transcriptome and enhancers to the effects of genome doubling / D. Pignatta [et al.] // New Phytol. — 2010. — Vol. 186, № 1. — P. 194-206.
68. A genome-wide comparison of genes responsive to autopolyploidy in Isatis indigotica using Arabidopsis thaliana affymetrix genechips / B. Lu [et al.] // Plant Molecular Biology Reporter. — 2006. — Vol. 24, № 2. — P. 197-204.
69. A comprehensive analysis of gene expression alterations in a newly synthesized Paspalum notatum autotetraploid / L. Martelotto [et al.] // Plant Science. — 2005. — Vol. 169, iss. 1. — P. 211-220.
70. Analysis of gene expression in resynthe-sized Brassica napus allotetraploids: transcriptional changes do not explain differential protein regulation / A. Marmagne [et al.] // New Phy-tol. — 2010. — Vol. 186, № 1. — P. 216-227.
71. Reams, A. Selection for gene clustering by tandem duplication / A. Reams, E. Neidle // Annu. Rev. Microbiol. — 2004. — Vol. 58. — P. 119-142.
72. Andersson, D. Gene amplification and adaptive evolution in bacteria / D. Andersson, D. Hughes // Annu. Rev. Genet. — 2009. — Vol. 43. — P. 167-195.
73. Harms, C. Herbicide resistance due to amplification of a mutant acetohydroxyacid synthase gene / C. Harms, S. Armour, J. Di Maio // Mol. Gen. Genet. — 1992. — Vol. 233, iss. 3. — P. 427-435.
74. Hurles, M. Gene duplication: the genomic trade in spare parts / M. Hurles // PLoS Biol. — 2004. — Vol. 2, № 7. — P. 206.
75. Extent of gene duplication in the genomes of Drosophila, nematode, and yeast / Z. Gu [et al.] // Mol. Biol. Evol. — 2002. — Vol. 19, № 3. — P. 256-262.
76. Seoighe, C. Yeast genome evolution in the post-genome era / C. Seoighe, K. Wolfe // Curr. Opin. Microbiol. — 1999. — Vol. 2, № 5. — P. 548-554.
77. Seoighe, C. Genome duplication led to highly selective expansion of the Arabidopsis thaliana proteome / C. Seoighe, C. Gehring // Trends Genet. — 2004. — Vol. 20, № 10. — P. 461-464.
78. Taylor, J. Genome duplication, divergent resolution and speciation / J. Taylor, V. de Peer, A. Meyer // Trends Genet. — 2001. — Vol. 17, № 6. — P. 299-301.
79. Ohno, S. Ancient linkage groups and frozen accidents // Nature. — 1973. — Vol. 244, № 5414. — P. 259-262.
80. Gottlieb, L. Electrophoretic evidence and plant populations // Prog. Phytochem. — 1981. — Vol. 7. — P. 1-46.
81. Gottlieb, L. Conservation and duplication of isozymes in plants // Science. — 1982. — Vol. 216, № 4544. — P. 373-380.
82. Wilson, H. Loss of duplicate gene expression in tetraploid Chenopodium / H. Wilson, S. Barber, T. Walters // Biochem. Syst. Ecol. — 1983. — Vol. 11, № 1. — P. 7-13.
83. Soltis, D. Isozymes in plant biology / D. Soltis, P. Soltis. — London: Chapman and Hall. — 1989. — 268 p.
84. Roose, M. Genetic and biochemical consequences of polyploidy in Tragopogon / M. Roose, L. Gottlieb // Evolution. — 1976. — Vol. 30, № 4. — P. 818-830.
85. Hart, G. Determination of relationships in the tribe Triticeaeby genetic and biochemical studies of enzymes / G. Hart // Wheat and wheat improvement / Amer. Soc. of Agronomy, Crop Science Soc. of America, Soil Science Soc. of America; ed.: E. Heyne. — 2nded. — Madison, 1987. — P. 199-214.
86. Hart, G. Genome analysis in the Triticeae using isozymes / G. Hart // Methods of Genome Analysis in Plants / The University of Michigan; ed.: P. Jauhar. — Boca Raton: CRC Press, 1996. — P. 195-209.
87. Ferris, S. Tetraploidy and the evolution of catastomid fishes / S. Ferris // Evolutionary Genetics of Fishes / Virginia Polytechnic Institute and State University; ed.: B. Turner. — New York: Plenum, 1984. — P. 55-93.
88. Hypomethylated sequences: characterization of the duplicate soybean genome / T. Zhu // Mol. Gen. Genet. —1994. — Vol. 244, № 6. — P. 638-645.
89. Gastony, G. Gene silencing in a polyploidy homosporous fern: paleopolyploidy revisited / G. Gastony // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. — Vol. 88, № 5. — 1991. — P. 1602-1605.
90. Feldman, M. Genetic and evolutionary aspects of allopolyploidy in wheat / G. Galili, A. Levy // The Origin and Domestication of Cultivated Plants: First Edition / ed.: C. Barigozzi. — Amsterdam: Elsevier, 1986. — P. 83-100.
91. Galili, G. Diploidization of endosperm protein genes in polyploidy wheats / G. Galili, M. Feldman // 6th International Wheat Genetics Symposium: Conference Publication, Kyoto, November 28-December 3, 1983 / Kyoto University; ed.: S. Sakamoto. — Kyoto: Marusen Co, 1983. — P. 1119-1123.
92. Dubcovsky, J. Ribosomal RNA multigene loci: nomads of the Triticeae genomes / J. Dubcovsky, J. Dvorak // Genetics. — 1995. — Vol. 140, № 4. — P. 1367-1377.
93. Volkov, R. A. Elimination and rearrangement of parental rDNAin the allotetraploid Nicotiana tabacum / N.V. Borisjuk, I.I. Panchuk, D. Schweizer, V. Hemleben // Mol. Biol. Evol. — 1999. — Vol. 16, № 3. — P. 311-320.
94. Physical mapping of ribosomal DNA sites in Festuca arundinacea and related species by
in situ hybridization / H. Thomas [et al.] // Genome. — 1997. — Vol. 40, № 3. — P. 406-410.
95. Snowdon, R. Chromosomal localization and characterization of rDNA loci in the Brassica A and C genomes / R. Snowdon, W. Köhler, A. Köhler // Genome. — 1997. — Vol. 40, № 4. — P. — 582-587.
96. Shi, L. Ribosomal RNA genes in soybean and common bean: chromosomal organization, expression, and evolution / L. Shi, T. Zhu, P. Keim // Theor. Appl. Genet. — 1996. — Vol. 93, № 1-2. — P. 136-141.
97. Loss of nucleolus-organizer regions during polyploid evolution in Scilla autumnalis / H. Vaughan // Heredity. — 1993. — Vol. 71, № 6. — P. 574-580.
98. Genes duplicated by polyploidy show unequal contributions to the transcriptome and organ-specific reciprocal silencing / K. Adams [et al.] // Proc Natl. Acad. Sci. USA. — 2003 — Vol. 100, № 8. — P. 4649-4654.
99. Efficient silencing of reporter transgenes coupled to known functional promoters in sugarcane, a highly polyploid crop species / S. Mudge [et al.] // Planta. — 2009. — Vol. 229, № 3. — P. 549-558.
100. Frequent silencing of rDNA loci on the univalent-forming genomes contrasts with their stable expression on the bivalent-forming genomes in polyploid dogroses (Rosa sect. Cani-nae) / L. Khaitova [et al.] // Heredity. — 2010. — Vol. 104, № 1. — P. 113-120.
101. Gottlieb, L. A recently silenced duplicate PgiC locus in Clarkia / L. Gottlieb V. Ford // Mol. Biol. Evol. — 1997. — Vol. 14, № 2. — P. 125-132.
102. Pichersky, E. Defective chlorophyll a/b-binding protein genes in the genome of a homo-sporous fern / E. Pichersky, D. Soltis, P. Soltis // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. — 1990. — Vol. 87, № 1. — P. 195-199.
103. Korneev, S. Neuronal expression of neural nitric oxide (nNOS) protein is suppressed by an antisense RNA transcribed from an NOS pseudogene / S. Korneev, J. Park, M. OShea // J. Neuro-sci. — 1999. — Vol. 19, № 18. — P. 7711-7720.
104. Hawkins, P. Transcriptional regulation of Oct4 by a long non-coding RNA antisense to Oct4-pseudogene 5 / P. Hawkins, K. Morris // Transcription. — 2010. — Vol. 1, № 3. — P. 165-175.
105. Rodin, S. Epigenetic silencing may and evolution by gene duplication / S. Robin, A. Riggs // J. Mol. Evol. — 2003. — Vol. 56, № 6. — P. 718-729.
106. Grandbastien, M. Tntl, amobile retro-viral-like transposable element of tobacco isolated by plant cell genetics / M. Grandbastien, A. Spielmann, M. Caboche // Nature. — 1989. — Vol. 337, № 6205. — P. 376-380.
107. Marillonnet, S. Retrotransposon insertion intothe maize waxygene results in tissue-specific RNA processing / S. Marillonnet, S. Wessler // Plant Cell. — 1997. — Vol. 9, № 6. — P. 967-978.
108. May, B. Transposon sequences drive tissue-specific expression of the maize regulatory gene R-s / B. May, S. Dellaporta // Plant J. — Vol. 13, № 2. — 1998. — P. 241-247.
109. Genomic changes in synthetic Arabidopsis polyploids / A. Madlung [et al.] // Plant J. — 2005. — Vol. 41, № 2. — P. 221-230.
110. Rapid structural and epigenetic reorganization near transposable elements in hybrid and allopolyploid genomes in Spartina / C. Pari-sod [et al.] // New Phytol. — 2009. — Vol. 184, № 4. — P. 1003-1015.
111. Mobilization of retrotransposons in synthetic allotetraploid tobacco / M. Petit [et al.] // New Phytol. — 2010. — Vol. 186, № 1. — P. 135-147.
112. Sarilar, V. Allopolyploidy has a moderate impact on restructuring at three contrasting transposable element insertion sites in resynthesized Brassica napus allotetrploids / V. Sarilar, P. Palacios, A. Rousselet // New Phytol. — 2013. — Vol. 198, № 2. — P. 593-604.
113. Kashkush, K. Transcriptional activation of retrotransposons alters the expression of adjacent genes in wheat / K. Kashkush, M. Feldman, A. Levy // Nat. Genet. — 2003. — Vol. 33, № 1. — P. 102-106.
114. Beaulieu, J. The allotetraploid Arabidopsis thaliana — Arabidopsis lyrata subsp. petrae as an alternative model system for the study of polyploidy in plants / J. Beaulieu, M. Jean, F. Belzile // Mol. Genet. Genomics. — 2009. — Vol. 281, № 4. — P. 421-435.
115. Chromosomal stasis in diploids contrasts with genome restructuring in auto- and allo-polyploid taxa of Hepatica (Ranunculaceae) / H. Weiss-Schneeweiss [et al.] // New Phytol. — 2007. — Vol. 174, № 3. — P. 669-682.
116. Weiss, H. Chromosomal rearrangement in autotetraploid plants of Arabidopsis thaliana / H. Weiss, J. Maluszynska // Hereditas. — 2000. — Vol. 133, № 3. — P. 255-261.
117. Liu, B. Rapid genomic changes in newly synthesized amphiploids of Triticum and Ae-gilops. II. Changes in low-copy coding DNA sequences / B. Liu, J. Vega, M. Feldman // Genome. — 1998. — Vol. 41, № 4. — P. 535-542.
118. Rapid genome change in synthetic polyploids of Brassica and its implications for polyploid evolution / K. Song [et al.] // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. — 1995. — Vol. 92, № 17. — P. 7719-7723.
119. DNA methylation in plants / E. Finnegan [et al.] // Annu. Rev. Plant. Physiol. Plant Mol. Biol. — 1998. — Vol. 49. — P. 223-247.
120. Richards, E. DNA methylation and plant development / E. Richards // Trends Genet. — 1997. — Vol. 13, iss. 8. — P. 319-323.
121. Flavell, R. Inactivation of gene expression in plants as a consequence of specific sequence activation / R. Flavell // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. — 1994. — Vol. 91, № 9. — P. 3490-3496.
122. Matzke, A. Position effects and epigen-etic silencing of plant transgenes / A. Matzke, M. Matzke // Curr. Opin. Plant Biol. — 1998. — Vol. 1, № 2. — P. 142-148.
123. Matzke, M. Epigenetic silencing of plant transgenes as a consequence of diverse cellular defenseresponses / M. Matzke, A. Matzke // Cell. Mol. Life Sci. — 1998. — Vol. 54, iss. 1. — P. 94-103.
124. Yoder, J. Cytosine methylation and the ecology of intragenomic parasites / J. Yoder, C. Walsh, T. Bestor // Trends Genet. — 1997. — Vol. 13, № 8. — P. 335-340.
125. Bennetzen, J. The contributions of retro-elements to plant genome organization, function and evolution / J. Bennetzen // Trends Micro-bi-ol. — 1996. — Vol. 4, iss. 9. — P. 347-353.
126. Bennetzen, J. The structure and evolution of angiosperm nuclear genomes / J. Bennetzen // Curr. Opin. Plant Biol. — 1998. — Vol. 1, iss. 2. — P. 103-108.
127. Bureau, T. A computer-based systematic survey reveals the predominance of small inverted-repeat elements in wild-type rice genes / T. Bureau, P. Ronald, S. Wessler // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. — 1996. — Vol. 93, № 16. — P. 8524-8529.
128. Holliday, R. Evidence for gene silencing by endogenous DNA methylation / R. Holliday, T. Ho // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. — 1998. — Vol. 95, № 15. — P. 8727-8732.
129. Matzke, M. Paramutation and transgene silencing: a common response to invasive DNA? / M. Matzke, A. Matzke, W. Eggleston // Trends Plant Sci. — 1996. — Vol. 1, iss. 11. — P. 382-388.
130. Meyer, P. Homology-dependent gene silencing in plants / P. Meyer, H. Saedler // Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. — 1996. — Vol. 47. — P. 23-48.
131. Structural instability of a transgene locus in tobacco is associated with aneuploidy / I. Papp [et al.] // Plant J. — 1996. — Vol. 10, № 3. — P. 469-478.
132. A change in ploidy can modify epigenetic silencing / O. Scheid [et al.] // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. — 1996. — Vol. 93, № 14. — P. 7114-7119.
133. Stam, M. The silence of genes in transgenic plants / M. Stam, N. Mol, J. Kooter // Ann. Bot. — 1997. — Vol. 79, iss. 1. — P. 3-12.
134. Журавлева, Г. А. Возникновение новых белков за счет дупликации генов — что общего в эволюции зрительных цветочувствительных белков и факторов терминации трансляции / Г.А. Журавлева, С.Г. Инге-Вечтомов // Молекулярная биология. — 2009. — Т. 43, № 5. — С. 759-771.
135. Yang, X. Divergence of the Dof gene families in poplar, Arabidopsis, and rice suggests multiple modes of gene evolution after duplication / X. Yang, G. Tuskan, Z. Cheng // Plant Physiol. — 2006. — Vol. 142, № 3. — P. 820-830.
136. Verhoeven, K. Changes in genomic meth-ylation patterns during the formation of triploid asexual dandelion lineages / K. Verhoeven, P. Van Dijk, A. Biere // Mol. Ecol. — 2010. — Vol. 19, № 2. — P. 315-324.
137. Salmon, A. Polyploidy and DNA methylation: new tools available / A. Salmon, M.L. Ainouche // Mol. Ecol. — 2010. — Vol. 19, № 2. — P. 213-215.
138. Salmon, A. Genetic and epigenetic consequences of recent hybridization and polyploidy in Spartina (Poaceae) / A. Salmon, M. Ainouche, J. Wendel // Mol. Ecol. — 2005. — Vol. 14, № 4. — P. 1163-1175.
139. Genomic aspects of research involving polyploid plants / X. Yang [et al.] // Plant Cell Tiss. Organ. Cult. — Vol. 104, iss. 3. — 2011. — P. 387-397.
140. Akhunov, E. Single nucleotide polymorphism genotyping in polyploid wheat with the Illumina GoldenGate assay / E. Akhunov, C. Ni-colet, J. Dvorak // Theor. Appl. Genet. — 2009. — Vol. 119, № 3. — P. 507-517.
141. Targeted single nucleotide polymorphism (SNP) discovery in a highly polyploidy plant species using 454 sequencing / P. Bundock [et al.] // Plant Biotechnol. J. — 2009. — Vol. 7, № 4. — P. 347-354.
I.S. Gordej, O.M. Lyusikow, I.A. Gordej
MOLECULAR AND GENETIC CHANGES IN PLANTS AS A RESULT
POLYLIPLOIDIZATION (Review Article)
Institute of Genetics and Cytology of NASB Minsk, 220072, the Republic of Belarus e-mail: I_Gordej777@mail.ru
The article presents a review of the current literature on molecular-genetic changes in the plant genome as a result of polyploidization. Such aspects as the elimination of a part of nuclear DNA, the activation of mobile elements, the change in the level of DNA methylation, polymorphism by individual nucleotides, functional diversification, change in expression and the "silencing" of duplicated genes in polyploid plants are considered. These changes in the genetic mechanism cause a hereditary variety of botanical-morphological, anatomical, cytological, physiological, biochemical and other characteristics and features in plants, which ultimately creates a rich and diverse source material for expanding the gene pool and selecting new varieties.
Key words: polyploidy, polymorphism, genome, molecular analysis, DNA, duplication, expression.
Дата поступления статьи: 30 января 2019 г.
