CC BY
154
УДК 574.2+574.3+574.4+574.5+591.557 ББК 28.080.1+28.080.3
многообразие симбиотических отношении и возможный подход к их классификации
П.В. озерский
С учетом консортивной природы симбиотических отношений разработана классификация симбиозов и близких явлений. Симбиозы подразделены на физиологические и экологические и противопоставлены динамическим консортивным связям. Обсуждается применимость к симбиотическим системам демоцентрической и ценоцентрической
систем отсчета.
Ключевые слова:
консорция, метаболические связи, симбиоз, среда жизни.
Введение. Описывая структуру теоретической экологии, мы [11] предложили распределить ее понятия по двум системам отсчета, демоцентрической (выстраиваемой вокруг популяции) и ценоцентри-ческой (выстраиваемой вокруг экосистемы или сообщества). Некоторые затруднения вызывает рассмотрение с этой точки зрения симбиотических систем, так как они способны образовывать группировки, подобные популяциям (по А.Б. Савинову [16] - демоценозы), но при этом сами являются двух- или многовидовыми сообществами.
Для разрешения этих затруднений нужно определиться с трактовкой понятия симбиоза, различающейся у разных авторов. С учетом истории и синонимии термина мы [10] обосновали предпочтительность «широкой» трактовки симбиоза, не предполагающей обязательной взаимовыгодности отношений (одной из форм симбиоза оказывается паразитизм). Однако «широкая» трактовка позволяет считать симбиозами очень разные явления. Поэтому в настоящей работе мы попытались дать, в самом общем виде, классификацию симбиозов и смежных явлений.
Принципы предлагаемой классификации. Важным принципом нашей классификации является признание симбиоти-ческих систем вариантом индивидуальных консорций. Оно следует из работы В.Н. Беклемишева [1], где впервые был употреблен термин «консорций» в значении, близком к таковому современного термина «индивидуальная консорция» [5] (начиная со статьи Е. М. Лавренко [7], сложилась традиция использовать термин «консор-ция» в женском роде.). Как примеры «кон-сорциев» в ней были приведены «сосна с ее микоризными грибками, с эпифитными мхами и лишайниками на стволе и ветвях, с паразитическими грибками в различных тканях, со всем множеством населяющих
ее членистоногих» и «полевка с ее эктопаразитами, с гельминтами, простейшими и бактериями, населяющими ее внутренние органы» [1, с. 7]. Легко заметить, что в составе «консорциев» Беклемишевым упомянуты исключительно участники симбиозов: паразитизма, комменсализма и мутуализма.
Второй особенностью нашей классификации является частое обращение к понятию среды обитания. Основой для различения симбиоза и не-симбиоза в ней послужил восходящий к работам В.А. Догеля [3; 4] «критерий двух сред». Мы предлагаем следующую формулировку: при симбиозе по крайней мере у одного из участников отношений имеются две среды обитания: среда первого порядка, создаваемая другим участником этих отношений, и среда второго порядка, в которой существует вся симбиотическая система. Первоначально такой подход использовался лишь в отношении паразитизма, позднее С.С. Шульман и А.А. Добровольский [18] показали его применимость также и к других формам симбиоза.
Считая симбиотические системы кон-сорциями, мы используем в их отношении принятую для консорций терминологию. «Макросимбионта» («хозяина») мы называем эдификатором [1; 14], а «микросимбионтов» (паразитов, комменсалов и т. п.) - консортами [8]. Суть взаимоотношений между участниками симбиозов та же, что во всех консорциях: консорты так или иначе используют среды, созданные или трансформированные эдификаторами. Это не означает, что консорты сами не трансформируют и не порождают никаких сред, однако их роль в этих процессах обычно существенно меньше, чем у эдификаторов. Один организм одновременно может быть консортом для второго и эдификатором для третьего, как это имеет место, например, при гиперпаразитизме, когда парази-
тический организм оказывается хозяином для паразита следующего порядка.
Для различения форм консортивных отношений мы используем нашу классификацию сред жизни [12], в которой введены такие понятия, как биогенные среды (организменные - внутренние среды живых организмов; периорганизменные -формирующиеся вблизи особи в ходе ее средообразовательной деятельности; пос-торганизменные - когда-то возникшие в результате средообразовательной деятельности особи и какое-то время сохраняющиеся после ее смерти или выселения) и биогенные трансформанты сред (среды, частично изменившие свои свойства под влиянием живых организмов, но сохранившие значительное сходство со своим исходным состоянием).
физиосимбиоз и экосимбиоз. Термин «симбиоз» был введен в науку в XIX в. А. де Бари для обозначения «явлений совместной жизни разноименных организмов» [19, с. 5]. Следующей вехой в развитии концепции симбиоза можно считать выдвижение Догелем «критерия двух сред» и расширение области его применения Шульманом и Добровольским. По мере развития методов биологических исследований возникали предпосылки для дальнейшего уточнения этой концепции. Накопилось много данных о способности симбионтов-консортов (прежде всего, паразитов) биохимически регулировать жизненные процессы эдификаторов (хозяев), влияя на их морфогенез, физиологические функции и поведение [9; 20; 22; 25]. Известны также и примеры биохимической зависимости симбионтов-консортов от эдификаторов: например, такова стимуляция роста микоризных грибов веществами, вырабатываемыми растениями [17]. Описано много примеров обмена между участниками симбиозов сигнальными молекулами, координирующими совместный метаболизм [24]. А.Э. Дуглас [23] отметила появление у организмов при переходе к симбиозу новых «метаболических способностей», например, вовлечение животных в процессы фото- и хемосинтеза.
Наконец, в 2006 г. Н.А. Проворов и Е.А. Долгих [13] предложили три критерия сим-биотичности отношений. Прежде всего, по их мнению, всем симбиотическим системам свойственен особый характер метаболических связей, «в основе которых при симбиозе лежит не механический перенос питательных веществ, а формирование общих биохимических путей» [13, с. 418]. При этом, однако, они отметили формаль-
ное соответствие этому критерию явления синтрофии - последовательного осуществления разными видами микроорганизмов разных этапов сложных биохимических процессов - например, деструкции мертвой органики. Поскольку Проворов и Долгих не причисляли синтрофию к симбиозам, тем самым они признали недостаточность «биохимического» критерия. Поэтому они предложили два «генетико-эволюцион-ных» критерия симбиоза: «во-первых, при симбиозах метаболические отношения основаны на взаимной регуляции генов путем сигнального взаимодействия, а нередко и на закономерных изменениях организации генов, что не характерно для биоценозов <...>. Во-вторых, эволюция симбиоза - это повышение интегрирован-ности партнеров и усиление их взаимной зависимости, которые в итоге могут приводить к преобразованию надорганизменной системы в единый организм» [13, с. 418].
Однако оба «генетико-эволюционных» критерия также недостаточны для выявления симбиоза. «Взаимная регуляция генов путем сигнального взаимодействия» может носить как прямой, так и косвенный характер. Прямой мы считаем регуляцию, при которой вещества, производимые одним из симбионтов, непосредственно взаимодействуют с ДНК (или, по меньшей мере, с белками - регуляторами экспрессии генов) второго. Такая регуляция, действительно, известна [13], но многие примеры, использованные Проворовым и Долгих для иллюстрации «первого генетико-эво-люционного» критерия, не укладываются в ее рамки, так как в них участвуют вещества-посредники. Однако если считать сим-биотическими системы, основывающиеся на непрямой регуляции, то их круг неоправданно расширится. Так, симбиозами окажутся все отношения, в которых имеют место перестройки метаболизма организма (несомненно, имеющие в своей основе регуляцию экспрессии генов) в ответ на химические контакты с представителями других видов (например, реакции на кай-ромоны и алломоны).
Не является надежным признаком сим-биотичности также и «интегрированность партнеров», «их взаимная зависимость», так как они свойственны также и несим-биотическим межвидовым взаимодействиям, например, хищничеству. У жертвы, например, это может быть выработка ядов, защищающих от хищника, способность своевременно распознавать вещества-кай-ромоны, выделяемые хищниками, и т.п. У хищника это могут быть специфический
ферментный состав пищеварительных соков, учитывающий химический состав жертв, способность нейтрализовать или использовать в своих целях яды, содержащиеся в жертвах, и т.п.
Таким образом, все три критерия Про-ворова и Долгих недостаточны для разграничения симбиозов и не-симбиозов и не могут заменить «критерий двух сред». Ими можно лишь дополнить этот критерий, но с важным уточнением. Концепция Проворова и Долгих предполагает наличие тесных прямых взаимодействий между участниками симбиоза при отсутствии каких-либо неживых посредников, то есть хотя бы у консорта среда обитания (первого порядка) должна быть организ-менной. Симбиоз такого типа выходит за рамки предмета исключительно экологии и может также изучаться с точки зрения структуры морфологией, а с точки зрения функций - физиологией. Поэтому мы предлагаем для обозначения симбиоза, соответствующего, помимо критерия «двух сред», также и критериям Проворова и Долгих, название «физиологический симбиоз» (или «физиосимбиоз»).
Однако всё разнообразие симбиотичес-ких отношений к физиосимбиозу свести невозможно. Среда обитания первого порядка в симбиотических системах, соответствующих определению де Бари [19] и современной трактовке «симбиоза в широком смысле» [15], - это не обязательно организменная среда. Это может быть любая среда, свойства которой определяются жизнедеятельностью одного или нескольких участников экологических отношений (то есть биогенная среда [12]). Мы предлагаем считать биогенность среды первого порядка, сформированной эдификатором и населенной консортом (консортами), еще одним формальным критерием симбиоза.
Биосистемы, образованные представителями двух и более видов и характеризующиеся тем, что в них одни из участников (эдификаторы) формируют для других (консортов) не организменную, но биогенную среду (или биогенную трансформанту абиогенной), могут считаться симбиоти-ческими, так как удовлетворяют «критерию двух сред». Однако прямых взаимодействий между организмами (в том числе и метаболических) в таких системах нет, они опосредованы неживой средой. Мы обозначаем варианты симбиоза, в которых среда первого порядка, используемая участниками-консортами, не является ор-ганизменной, термином «экологический симбиоз» («экосимбиоз»).
Все экосимбиозы можно подразделить на две группы. Экосимбиозы, в которых среда-посредник является периорганиз-менной, мы обозначаем как периорга-низменные. Их консорты обитают в специфических средах, сформированных и постоянно или регулярно поддерживаемых эдификаторами. При этом они практически не контактируют с организмен-ной средой своих эдификаторов-хозяев. Примерами таких экосимбиозов являются, в частности, явления обрастания раковин моллюсков водорослями, мшанками и другими сидячими организмами.
Экосимбиозы, в которых консорты населяют посторганизменные среды, мы называем посторганизменными. Их особенностью является разделенность во времени средообразовательной деятельности эдификатора и заселения сформированной им среды консортами. Принадлежность отношений такого типа к симбиозам не всегда очевидна. Если они носят эксплуатационный характер, то их рассмотрение как особых форм паразитизма вполне традиционно (достаточно вспомнить насекомых - инквилинов пчел, сначала уничтожающих в ячейке яйцо хозяина, а потом длительное время питающихся имеющимися в ней запасами).
Сложнее обстоит дело с посторганиз-менными симбиозами типа комменсализма (это, например, обитание сапротрофных организмов в трупах животных, в мертвой древесине и т.п.). Помимо разделеннос-ти во времени деятельности эдификатора и консортов, здесь нередко имеет место относительная кратковременность отношений из-за неспособности посторганиз-менных сред к самоподдержанию. Вместе с тем, посторганизменные экосимбиозы, как и все симбиозы, всецело зависят от средообразовательной деятельности их эдификаторов, а их консорты используют специфические биогенные среды первого порядка.
Кроме того, с прочими симбиозами этот вариант отношений связывают, во-первых, многочисленные случаи специализации консортов к использованию определенных видов эдификаторов и, во-вторых, существование переходных форм между посторганизменными экосимбиозами и другими формами симбиозов. Например, использование усыхающих деревьев на-секомыми-ксилофагами не только часто сопровождается узкой пищевой специализацией последних, но и дает целый спектр перехода от физиосимбиоза к посторганиз-менному экосимбиозу [2].
Динамические консортив-ные связи. В симбиотических отношениях (как в физио-, так и в экосимбиозах) всегда устанавливаются более или менее тесные и продолжительные отношения между индивидуумами - эдификаторами и консортами. Даже если существование организма-эдифика-тора и организмов-консортов разнесено во времени (в постбиотических экосимбиозах), то консорты все равно приурочены к среде, трансформированной определенной особью эдификатора. Что же касается отношений, в которых преобразованная эдификаторами среда посещается консортами лишь на краткие промежутки времени (как это свойственно, например, гетеротопным (постоянно перемещающимся между сообществами) животным [21]), то их придется признать несимбиотическими в силу несоответствия «критерию двух сред». Подобные биотические связи мы предлагаем называть динамическими консортивны-ми связями (ДКС).
Как и симбиозы, ДКС могут быть подразделены на группы по приуроченности консортов к определенным биогенным средам. Например, к организ-менным средам приурочены хищники и пастбищники, к пе-риорганизменным - например, птицы, охотящиеся на насекомых-кровососов вблизи крупных млекопитающих, к посторганизменным - временные посетители падали (например, грифы). Это подразделение имеет, однако, более условный характер, чем в случае симбиозов, что связано с меньшей, в целом, специализацией и с бульшим разнообразием ДКС по сравнению с симбиозами.
Общая схема классификации, отражающая взаимоотношения между разными формами симбиозов и смежных с ними явлений и содержащая информацию об отличительных признаках этих форм, представлена на рис. 1.
Заключение. Консортивная сущность симбиотических систем позволяет использовать в их отношении не только разработанную для консорций терминологию, но и ценоцентрическую систему отсчета.
Рис. 1. Схема классификации биотических связей, основанной на специфике сред обитания и взаимодействий организмов со средами. В заштрихованных прямоугольниках приведены названия, в незаштрихованных - основные признаки выделенных типов связей.
В самом деле, симбиотическая система, как и всякая консорция, обладает всеми признаками биоценоза (сообщества), так как представляет собой совокупность живых организмов, связанных между собой биотическими связями, и образует вместе с окружающей ее неживой средой особую экосистему (по терминологии А.Ф. Зуб-кова [6], геоценоконсорцию). Ценоцент-рическая система, однако, уместна только при описании внутренней структуры симбиотической системы. В отношении группировок, составленных однотипными симбиотическими системами, более уместна демоцентрическая система, однако отсчетным объектом в ней должна считаться популяция вида-эдификатора, а не демоценоз. Последнее особенно важно для случаев, когда консорты, входящие в одну и ту же популяцию, связаны
с эдификаторами разной видовой прина- Автор выражает искреннюю благодар-
длежности (как это бывает, например, у ность А.Б. Савинову (ННГУ) за чрезвычайно
малоспециализированных насекомых-па- плодотворную дискуссию о симбиозе, спо-
разитоидов). собствовавшую написанию данной работы.
Список литературы:
[1] Беклемишев В.Н. О классификации биоценологических (симфизиологических) связей // Бюлл. МОИП. Отд. биол. Т. 56. - 1951, № 5. - С. 3-30.
[2] Власов Д.В. Фауна усачей Ярославской области: степень изученности и перспективы изучения / Биологические ресурсы, их состояние и использование в бассейне Верхней Волги. Сб. научн. тр. - Ярославль, 1999. - С. 220-229.
[3] Догель В.А. Курс общей паразитологии. Изд-е 2-е, дополненное. - Л.: Учпедгиз, 1947. - 372 с.
[4] Догель В.А. Общая паразитология. - Л.: изд-во ЛГУ, 1962. - 464 с.
[5] Емельянов А.Ф. О существенных различиях консорций доминантов и ассектаторов, проявляющихся в распределении цикадок-олигофагов по растениям // Ботан. журн. Т. 50. - 1965, № 2. - С. 221-223.
[6] Зубков А.Ф. Биогеоценотические объект-элементы и подходы к их изучению // Экология. - 1996, № 2. - С. 89-95.
[7] Лавренко Е.М. Основные закономерности растительных сообществ и пути их изучения // Полевая геоботаника. Т. 1. - М.-Л.: изд-во АН СССР, 1959.- С. 13-75.
[8] Мазинг В.В. Консорции как элементы функциональной структуры биоценозов // Тр. МОИП. - 1966, т. 27. - С. 117-127.
[9] Матренина Р.М., Гродницкая И.Д. Роль экзометаболитов эпифитной микрофлоры лиственничной почковой галлицы в инициации аномального роста лиственницы сибирской // Лиственница. -1991. - С. 23-28.
[10] Озерский П.В. Что такое симбиоз? // Биология для школьников. - 2008, № 3. - С. 23-34.
[11] Озерский П.В. О структуре теоретической экологии и месте в ней для аутэкологии // Функциональная морфология, экология и жизненные циклы животных. Вып. 9. - СПб: ТЕССА, 2009. - С. 11-21.
[12] Озерский П.В. Опыт классификации сред жизни как основы стаций и адаптивных зон // Функциональная морфология, экология и жизненные циклы животных. Вып. 10. - СПб.: ТЕССА, 2010. -С. 30-59.
[13] Проворов Н.А., Долгих Е.А. Метаболическая интеграция организмов в системах симбиоза // Журн. общ. биол. Т. 67. - 2006, № 6. - С. 403-422.
[14] Раменский Л.Г. О некоторых принципиальных положениях современной геоботаники // Бот. журн. Т. 37. - 1952, № 2. - С. 181-202.
[15] Ройтман В.А., Беэр С.А. Паразитизм как форма симбиотических отношений. - М.: КМК, 2008. - 310 с.
[16] Савинов А.Б. Новая популяционная парадигма: популяция как симбиотическая самоуправляемая система // Вестник Нижегор. ун-та им. Н. И. Лобачевского. Сер. Биол. - 2005, вып. 1. - С. 181-196.
[17] Харли Дж.Л. Биология микоризы // Микоризы растений // ред. Н.В. Лобанов. - М.: изд-во с.-х. литры, журналов и плакатов, 1963. - С. 15-244.
[18] Шульман С.С., Добровольский А.А. Паразитизм и смежные с ним явления // Паразитол. сборник. -1977, т. 27. - С. 230-249.
[19] Bary A., de. Die Erscheinung der Symbiose. - Strassburg: Karl J. ТгьЬпег, 1879. - 30 s.
[20] Chilton M.-D., Drummond M.H., Merio D.J., Sciaky D., Montoya A.L., Gordon M.P., Nester E.W. Stable incorporation of plasmid DNA into higher plant cells: the molecular basis of crown gall tumorigenesis // Cell. Vol. 11. - 1977, № 2. - P. 263-271.
[21] Dahl F. Grundsдtze und Grundbegriffe der bio^notischen Forschung // Zool. Anz. Bd. 33. - 1908, № 11. -S. 349-353.
[22] Dawkins R. Extended phenotype. - Oxford-NY: Oxford University Press, 1999. - 317 p.
[23] Douglas A.E. Symbiotic interactions. - Oxford-NY-Toronto: Oxford Univ. Press, 1994. - 148 p.
[24] Hirsch A. M., McFall-Ngai M. J. Fundamental concepts in symbiotic interactions: light and dark, day and night, squid and legume // J. Plant Growth Regulation. Vol. 19. - 2000, № 2. - P. 113-130.
[25] Phares K. An unusual host-parasite relationship: the growth hormone-like factor from plerocercoids of spirometrid tapeworms // Int. J. Parasitol. Vol. 26. - 1996, № 6. - P. 575-588.
