CC BY
93
УДК 576.895.1:598.2/9-11
МНОГОЛЕТНИЕ ИССЛЕДОВАНИЯ ФАУНЫ И ЭКОЛОГИИ ПАРАЗИТОВ ПТИЦ БАРЕНЦЕВА МОРЯ И ВЗАИМООТНОШЕНИЙ В СИСТЕМЕ «ГЕЛЬМИНТЫ-МОРСКИЕ ПТИЦЫ»
В.В. Куклин
Мурманский морской биологический институт КНЦ РАН
Аннотация
Обобщены данные по составу, экологии и динамике гельминтофауны птиц Баренцева моря по результатам паразитологических исследований, проведенных в 1991-2009 гг. в районах Мурмана, Новой Земли, Земли Франца-Иосифа и арх. Шпицберген. Выявлены и проанализированы различия в зараженности птиц разных районов Баренцева моря, описаны локальные различия в зараженности некоторых видов птиц на Мурмане. На примере арх. Семь Островов сделан анализ многолетней динамики гельминтофауны птиц при сравнении современных данных с материалами аналогичных исследований, проведенных в 1940-1941 гг. М.М. Белопольской. По результатам обследования чаек рода Larus определены основные тенденции в сезонной динамике гельминтофауны птиц в весенне-осенний период. На основании результатов полевых и экспериментальных исследований изучено влияние зараженности гельминтами на параметры обмена веществ морских птиц и определены особенности биохимических процессов в организме окончательного хозяина при развитии цестодной и трематодной инвазии. Определены дальнейшие перспективы паразитологических исследований птиц Баренцева моря. Ключевые слова:
гельминты, морские птицы, сезонная и многолетняя динамика, биохимические параметры, паразито-хозяинные отношения.
Морские птицы, в силу высокой подвижности и большой численности, играют особую роль в циркуляции паразитов и в распространении паразитарных инвазий на территориях как отдельных регионов, так и планеты в целом. Баренцево море с его многочисленными островами и архипелагами, удобными для гнездования птиц, в этом плане не представляет исключения. Более того, благодаря разнообразию экологических условий и природных сообществ в разных районах Баренцево море является уникальным полигоном для паразитологических исследований.
Отдельные фрагментарные сведения о паразитах птиц Баренцева моря стали появляться в литературе в начале ХХ века [1, 2, 3, 4]. При этом почти все авторы, как правило, ограничивались описанием фауны и морфологии гельминтов. Экологический анализ материала был сделан только Г.С. Марковым и М.М. Белопольской, которые проводили исследования на Южном острове Новой Земли и на арх. Семь Островов [5, 6, 7]. Однако «неохваченность» многих территорий и пробелы в знаниях по ряду важных аспектов долгое время не позволяли дать общую оценку состояния и развития паразитологической ситуации на Баренцевом море.
Мурманский морской биологический институт (ММБИ) начал активные исследования паразитологии морских птиц на рубеже 1980-1990-х гг. По результатам морских и береговых экспедиций на побережье Мурмана [8], архипелагах Шпицберген [9], Земля Франца-Иосифа [10] и Новая Земля [11, 12] были собраны и обработаны многочисленные материалы, которые позволили провести подробный анализ фауны, экологии и распространения гельминтов морских птиц.
По результатам исследований, к настоящему времени у баренцевоморских птиц обнаружено 82 вида гельминтов, относящихся к 4-м основным систематическим группам, (28 видов трематод, 37 видов цестод, 12 видов нематод и 5 видов скребней) [13]. При этом 3 вида оказались новыми для науки [14], а 16 - впервые отмечены на Баренцевом море. Однако и эти материалы дополняются и уточняются практически после каждого нового этапа исследований.
В составе паразитофауны птиц большинство составляют виды, циркуляция которых происходит в прибрежных экосистемах при участии беспозвоночных и рыб литорального комплекса в качестве промежуточных хозяев. Исключение составляют некоторые ленточные черви из семейств Tetrabothriidae и Dilepididae, которые могут реализовывать жизненные циклы в условиях открытого моря. Кроме того, на Мурмане у ряда видов куликов и чаек, посещающих в гнездовой период
тундровые водоемы и антропогенные ландшафты, отмечены гельминты, циркулирующие в пресноводных и наземных биоценозах.
У птиц на арктических архипелагах отмечено низкое видовое разнообразие фауны трематод. Особенно показательны в этом плане Земля Франца-Иосифа и Новая Земля, где был найден единственный вид трематод - Microphallus pseudopygmaeus (табл. 1). Кроме того, у птиц в арктических областях полностью отсутствуют гельминты с пресноводными и наземными жизненными циклами. Очевидно, это связано с суровыми условиями окружающей среды, которые неблагоприятны, в первую очередь, для свободноживущих стадий паразитов, а также с отсутствием промежуточных хозяев трематод - литоральных моллюсков.
Таблица 1
Разнообразие фауны трематод у морских птиц в разных районах Баренцева моря
Район исследований Количество обнаруженных видов трематод
Восточный Мурман 27
Земля Франца-Иосифа 1
Новая Земля 1
Шпицберген 8
В то же время состав фауны цестод и скребней у птиц в высоких широтах мало отличается от того, который характерен для авифауны в южной части Баренцева моря, а значения количественных показателей, в первую очередь, экстенсивности инвазии (ЭИ - отношение количества экземпляров, зараженных паразитом данного вида, к общему количеству животных в выборке), интенсивности инвазии (ИИ - количество экземпляров данного вида паразита в одной особи хозяина) и индекса обилия (ИО - отношение общего количества экземпляров каждого вида гельминтов в каждом виде хозяев к общему количеству обследованных особей животных в выборке) зачастую оказывались выше именно у птиц в арктических районах. Скорее всего, это объясняется обилием в Арктике планктонных и сублиторальных ракообразных, играющих роль промежуточных хозяев этих паразитов, и высокой относительной долей раков в питании птиц.
Еще одной важной особенностью гельминтофауны птиц в северных районах Баренцева моря является способность ряда паразитов успешно развиваться в неспецифичных хозяевах. Этот феномен, получивший название «расшатывание экониши», обусловлен ослаблением резистентности хозяев и снижением межвидовой конкуренции между самими паразитами. Он представляет собой очень важную адаптацию, которая позволяет гельминтам выживать в экстремальных условиях границы ареала.
Помимо макромасштабных особенностей, по результатам исследования птиц на Мурмане были выявлены и значительные локальные различия в их гельминтофауне в пределах одного географического района. Данные по обследованию моевок на п-ове Рыбачий, мысе Крутик и в губе Дворовой позволили определить ряд особенностей в видовом составе паразитов и показателях заражения птиц, связанных с разнокачественностью их рациона и наличием локальных очагов заражения - в частности, трематодами семейства Diplostomidae в озерах вблизи гнездовой колонии на мысе Крутик. Результаты аналогичного анализа по материалам от серебристых и морских чаек Кольского залива, губы Ярнышной и арх. Семь Островов показали отсутствие многих видов трематод и общую низкую зараженность этими паразитами у птиц в последнем районе (табл. 2). Видимо, это обусловлено невозможностью их нормальной циркуляции на открытых прибойных участках побережья, а также наличием на Семиостровье больших гнездовых колоний других птиц, где крупные чайки добывают пищу путем хищничества практически без риска заражения [15].
Наряду с пространственными, важное влияние на результаты исследований оказывают и временные факторы. По данным сезонного мониторинга в губе Сайда Кольского залива [16], объектами которого были серебристые и морские чайки, у птиц в период прилета были найдены паразиты, нехарактерные для местной фауны и, скорее всего, занесенные из районов зимовки, либо с маршрутов миграции. В весеннелетний период гельминтофауна птиц обогащалась за счет появления видов с пресноводными жизненными циклами, а значения показателей заражения другими паразитами были напрямую связаны со степенью доступности тех или иных кормовых объектов (в первую очередь, рыб и полихет) в разные периоды. Осенью, перед отлетом на зимовку, чайки концентрировались в узкой прибрежной полосе, и основу их рациона составляли литоральные моллюски. Как следствие, у птиц резко возросла зараженность теми трематодами, которые используют моллюсков в качестве промежуточных хозяев (рис. 1-3).
Таблица 2
Состав фауны трематод серебристых и морских чаек в разных районах Мурманского побережья
Губа Сайда (Кольский залив) Губа Ярнышная Архипелаг Семь Островов
Cryptocotyle lingua Cryptocotyle lingua Cryptocotyle lingua
Gymnophallus deliciosus Gymnophallus deliciosus Gymnophallus deliciosus
Cryptocotyle concavum Microphallus pygmaeus Microphallus pygmaeus
Microphallus piriformes Microphallus piriformes
Microphallus similis Gymnophallus sp
Himasthla larina Himasthla larina
Diplostomum spathaceum Himasthla sp
Plagiorchis laricola Plagiorchis laricola
Notocotylus sp Notocotylus sp
Maritrema arenaria
Рис. 1. Значения индекса обилия трематод Gymnophallus deliciosus у серебристых и морских чаек
губы Сайда (Кольский залив) в разные сезоны
3000
2000
1000
2878.1
" ЭКЗ.
138.7
1.6 6.7
1 1
март
сентяорь
Рис. 2. Значения индекса обилия трематод Microphallus piriformes у серебристых и морских чаек губы Сайда (Кольский залив) в разные сезоны
март май июнь сентябрь
Рис. 3. Значения индекса обилия трематод Himasthla ¡агта у серебристых и морских чаек губы
Сайда (Кольский залив) в разные сезоны
Многолетние изменения в гельминтофауне птиц были прослежены при сравнении результатов исследований на арх. Семь Островов с данными М.М. Белопольской, работавшей в этом районе в начале 1940-х гг. [8]. Было установлено, что у птиц Семиостровья резко снизилась зараженность теми трематодами, которые в настоящее время полностью отсутствуют у птиц-ихтиофагов (табл. 3). Одновременно с этим увеличилось количество видов гельминтов, жизненные циклы которых не связаны с морскими экосистемами. Такая динамика, видимо, объясняется деградацией традиционной кормовой базы птиц из-за мощного антропогенного пресса и перехода на питание альтернативными группами кормов на суше и пресноводных водоемах. Определенное значение могло иметь и снижение численности некоторых видов птиц, поскольку для нормальной циркуляции паразитов в любой экосистеме необходимо определенное количество потенциальных окончательных хозяев.
Таблица 3
Показатели заражения птиц арх. Семь островов в 1940-х и 1990-х гг.
(обобщённые данные по чайкам и чистиковым)
Показатели 1940-1941 гг. (Белопольская, 1952) (п=220 ad.+74 щу.) 1991-2001 гг. (наши данные) (п=116 ad.+26 щу.)
Общая ЭИ птиц гельминтами 75.5% 53.7%
Кол-во обнаруженных видов трематод 11 4
Число видов птиц, заражённых трематодами 7 3
Средняя ЭИ трематодами 20.0% 7.0%
Кол-во обнаруженных видов цестод 15 18
Число видов птиц, заражённых цестодами 8 6
Средняя ЭИ цестодами 52.2% 34.1%
По результатам комплексного исследования с участием специалистов ММБИ, Норвегии и Канады на материале, собранном по чайкам-бургомистрам арх. Шпицберген, были изучены корреляционные связи между особенностями паразитарной инвазии птиц и уровнями концентрации в их организме тяжелых металлов [17]. Обнаружена положительная корреляция между интенсивностью инвазии чаек-бургомистров скребнями, а также между концентрацией селена и интенсивностью инвазии цестодами. В первом случае, вероятно, ртуть вызывала угнетение функций иммунной системы птиц, и это позволило развиться неспецифичным паразитам, поскольку в норме окончательными хозяевами найденных скребней являются обыкновенные гаги и морские млекопитающие. Во втором случае, видимо, цестоды благодаря более активному пищевому транспорту получили преимущество в конкуренции за микроэлементы, в число которых входит и селен, поскольку он поддерживает высокую плодовитость цестод и помогает противостоять защитным реакциям организма хозяина.
Одним из важнейших направлений исследований, которое получило развитие в ММБИ во второй половине 1990-х гг., стало изучение влияния гельминтов на морских птиц на биохимическом и
физиологическом уровне. На начальных этапах по результатам анализа проб крови тканей птиц из природных популяций и при сопоставлении этих материалов с данными паразитологических вскрытий было установлено, что заражение гельминтами вызывает ряд серьезных нарушений в белковом и липидном обменах птиц, а также угнетает функции печени и почек [13]. При этом более выраженные изменения в метаболизме отмечались при инвазии птиц цестодами семейств Tetrabothriidae и Hymenolepididae, а также при совместном и раздельном заражении трематодами семейств Echinostomatidae и Microphallidae. В дальнейшем, с целью изучения динамики биохимических параметров при развитии паразитарной инвазии, была поставлена серия экспериментов по искусственному заражению нелетающих птенцов разными видами гельминтов, с последовательным отбором проб крови с интервалом в три дня и их лабораторным анализом. Результаты показали, что независимо от того, какими паразитами были заражены птицы, картина изменения биохимических показателей была схожей [18, 19]. Заметные изменения (в первую очередь, в белковом обмене) наблюдались уже на 4-й день после инвазии, что можно расценивать как острую аллергическую реакцию птиц на чужеродные тела (рис. 4-6). На 7-8-й день отмечались наибольшие отклонения основных биохимических показателей от нормы, и это, видимо, связано с достижением паразитами половозрелого состояния, началом их активной физиологической деятельности и усилением защитных реакций хозяев. Однако уже на 10-й день происходило восстановление многих показателей до контрольных значений, а к 14-му дню практически все параметры не отличались от нормы - т.е. наступало почти полное сглаживание антагонизма во взаимоотношениях гельминтов и птиц.
г/л _ ■ * _ " контроль —■----гименолепидидная инвазия......гетерофиидная инвазия
1 4 7 10
Дни эксперимента
Рис. 4. Динамика концентрации альбумина в плазме крови морских чаек (Larus тагтш L.) при экспериментальном заражении цестодами сем. Hymenolepididae и трематодами сем. Heterophyidae
г/л — - контроль —■—гименолепидидная инвазия - - * - - гетерофиидная инвазия
Дни эксперимента
Рис. 5. Динамика содержания гамма-глобулинов в плазме крови морских чаек (Ьагш тагтш Ь.) при экспериментальном заражении цестодами сем. Hymenolepididae и трематодами сем. Heterophyidae
23
7 г
6,5 -6 -
5,5 -5 -
4,5 -4 -
1 4 7 10
Дни эксперимента
Рис. 6. Динамика концентрации общих липидов в плазме крови морских чаек (Ьагш тагтш Ь.) при экспериментальном заражении цестодами сем. Hymenolepididae и трематодами сем. Heterophyidae
Биохимические исследования позволили установить, что определяющим фактором в паразито-хозяинных отношениях является не только видовая принадлежность, но и интенсивность инвазии, а также возраст хозяина. Птенцы и слетки первого года жизни наиболее остро реагировали на присутствие гельминтов в организме - вероятно, в силу слабого развития иммунной системы, недостаточных резервов источников энергии в организме и особенностей питания, в котором доля беспозвоночных прибрежного комплекса, как правило, была выше, чем у взрослых птиц [13].
Многолетние исследования дают все основания полагать, что паразитологическая ситуация в Баренцевом море очень динамична, поэтому данные по составу гельминтофауны нельзя считать окончательными ни для какого-либо вида птиц, ни для какого-либо географического района. Расширение ареалов промежуточных хозяев может привести к появлению очагов гельминтозов в тех местах, где они ранее не отмечались. Так, весьма вероятным представляется увеличение видового разнообразия трематод у птиц арктических архипелагов. Наряду с литоринами, в районе арх. Шпицберген обнаружены поселения мидий и, в случае заноса чайками-бургомистрами яиц трематод семейства Echinostomatidae из районов зимовки (заражение зимующих бургомистров этими паразитами было отмечено в Кольском заливе), в наличии будут все необходимые условия для циркуляции таких трематод в прибрежных экосистемах архипелага. Поэтому мониторинг многолетних изменений паразитологической ситуации является одной из важнейших задач будущих исследований.
Другим перспективным направлением следует считать расширение географии проводимых работ, в первую очередь, в восточном направлении с охватом районов Печорского и Карского морей. Особые экологические условия и видовой состав промежуточных и окончательных хозяев дают все основания для пополнения знаний как о гельминтах северных птиц, так и об особенностях функционирования паразитарных систем в этих регионах [20]. К настоящему времени уже проведен первичный анализ материала от чаек Байдарацкой губы, по результатам которого впервые в Заполярье обнаружена кишечная форма шистозомных трематод Огт^ЫШа^а сапаНсиШа, а интенсивность инвазии некоторыми цестодами значительно превышает среднестатистические данные по птицам Баренцева моря.
Кроме того, значительный интерес в плане паразитологии представляют так называемые «синантропные» группировки птиц в населенных пунктах Мурманской области. В их рационе значительно уменьшена доля кормов, добываемых в море и на побережье, и одновременно возрастает значение пищи, добываемой в городских ландшафтах. Обследование таких птиц позволит получить хороший сравнительный материал для определения степени косвенного антропогенного влияния на паразитофауну. По имеющимся предварительным данным, полученным при изучении серебристых чаек городской группировки г. Мурманск, изменения в видовом составе гельминтов пока незначительные, но наблюдается заметное снижение количественных показателей инвазии.
В области биохимии актуальным и перспективным представляется изучение трофических взаимоотношений паразитов и птиц, прежде всего, влияния гельминтов на пищеварительные функции хозяев, поскольку большинство паразитов обитает в желудочно-кишечном тракте. На начальных этапах было установлено, что активность ряда протеолитических ферментов в кишечнике моевок снижалась при заражении ленточными червями семейства Tetrabothriidae [21]. Таким образом, цестоды ослабляют эффективность работы пищеварительных систем хозяина и облегчают отнятие у него пищи. Продолжение исследований в указанном направлении позволит определить особенности влияния на пищеварение птиц разных групп гельминтов, а сравнение полученных данных с результатами ранее сделанных работ на рыбах и млекопитающих выявит сходства и различия в функционировании системы «паразит-хозяин» у животных, находящихся на разных ступенях эволюции.
ЛИТЕРАТУРА
1. Исайчиков И.М. К познанию паразитических червей некоторых групп позвоночных русской Арктики: тр. // Морск. науч. ин-т. 1928. Т. 3. Вып. 2. С. 5-79. 2. Ляйман Э.М., Мудрецова К.А. К фауне паразитических червей птиц Мурмана // Работы Паразитологической лаборатории 1-го М.Г.У. М., 1926. С. 38-46. 3. Скрябин К.И. Изучение гельминтологической коллекции, собранной экспедицией Г.Я. Седова к Северному полюсу. 1912-1914 гг.: тр. // Гос. ин-т экспер. ветеринарии. 1926. Т. 4. Вып. 1. С. 114-122. 4. Baylis H.A. A collection of Entozoa, chiefly from birds, from the Murman coast // Ann. Mag. Nat. Hist. (ser. 9). 1919. Vol. 3. P. 501-513. 5. Белопольская М.М. Паразитофауна морских водоплавающих птиц // Ученые записки ЛГУ. Сер. биол. 1952. Вып. 28. № 141, С. 127180. 6. Марков Г.С. Возрастные изменения паразитофауны Новоземельской кайры // Труды Ленинградского общества естествоиспытателей. 1937. Т. 66. Вып. 3. С. 456-465. 7. Марков Г.С. Паразитические черви птиц губы Безымянной (Новая Земля) // ДАН СССР. 1941. Т. 30, № 6. С. 573-576. 8. Галактионов К.В., Куклин В.В., Ишкулов Д.Г., Галкин А.К., Марасаев С.Ф., Марасаева Е.Ф., Прокофьев В.В. К гельминтофауне птиц побережья и островов Восточного Мурмана (Баренцево море) // Экология птиц и тюленей в морях северо-запада России. Апатиты, 1997. С. 67-153. 9. Куклин В.В., Галкин А.К., Марасаев С.Ф., Марасаева Е.Ф. Особенности гельминтофауны морских птиц архипелага Шпицберген // ДАН. 2004. Т. 395. № 2. С. 280-282. 10. Галактионов К.В., Марасаев С.Ф., Марасаева Е.Ф. Паразиты в прибрежных экосистемах // Среда обитания и экосистемы Земли Франца-Иосифа (архипелаг и шельф). Апатиты, 1994. С. 204-211. 11. Куклин В.В. Сравнительный экологический анализ гельминтофауны морских водоплавающих птиц Новой Земли и Восточного Мурмана // ДАН. 2000. Т. 371. № 1. С. 139-141. 12. Куклин В.В. К гельминтофауне морских птиц губы Архангельской (Северный остров Новой Земли) // Паразитология. 2001. Т. 35. Вып. 2. С. 124-134. 13. Куклин В.В., Куклина М.М. Гельминты птиц Баренцева моря: фауна, экология, влияние на хозяев. Апатиты, 2005. 290 с. 14. Ишкулов Д.Г., Куклин В.В. К фауне химастлин Восточного Мурмана // Паразитология. 1998. Т. 32. Вып. 1. С. 84-94. 15. Куклин В.В. Паразитические плоские черви чаек рода Larus Баренцева моря: матер. IV Всерос. съезда Паразитологического общества при РАН «Паразитология в XXI веке: проблемы, методы, решения», СПб, 20-25 октября 2008 г. СПб., 2008. Т. 2. С. 106111. 16. Куклин В.В., Куклина М.М., Марасаев С.Ф., Кисова Н.Е. Сезонная динамика гельминтофауны чаек рода Larus Баренцева моря (на примере Западного Мурмана) // ДАН. 2006. Т. 410. № 1. С. 136-138. 17. Sagerup K., Savinov V., Savinova T., Kuklin V., Muir D.C.G., Gabrielsen GW. Persistent organic pollutants, heavy metals and parasites in the glaucous gulls (Larus hyperboreus) on Spitsbergen // Environmental Pollution. 2009. Vol. 157. P. 22822290. 18. Куклина М.М., Куклин В.В. Особенности белкового обмена серебристых чаек (Larus argentatus Pontop.) при инвазии трематодами Himasthla larina (Trematoda: Echinostomatidae) // Изв. РАН. Сер. биол. 2007. № 5 С. 469473. 19. Куклина М.М., Куклин В.В. Динамика физиологических параметров птенцов морской чайки (Larus marinus) при экспериментальном заражении цестодами Microsomacanthus ductiluc (Cestoda: Hymenolepididae) // Паразитология. 2008. Т. 42. № 1. С. 21-30. 20. Галактионов К.В., Марасаев С.Ф. Экологический анализ фауны трематод бентических моллюсков в юго-восточной части Баренцева моря // Паразитология. 1986. Т. 20. Вып. 6. С. 455-460. 21. Куклина М.М., Куклин В.В., Ежов А.В. Влияние гельминтной инвазии на пищеварительную активность моевок (Rissa tridactyla) из разных возрастных групп // ДАН. 2009. Т. 425. № 3. С. 422-425.
Сведения об авторе
Куклин Вадим Владимирович - к.б.н., зав. лабораторией, е-mail: [email protected]
