CC BY
20
Онлайн-доступ к журналу: http://izvestia_bio.isu.ru/ru/index.html
Серия «Биология. Экология»
2017. Т. 22. С. 41-47
Иркутского государственного университета
И З В Е С Т И Я
УДК 636.09
Мелкие млекопитающие как резервуар
вируса клещевого энцефалита в природных очагах
Прибайкалья: современная ситуация
О. В. Мельникова, Е. А. Вершинин, Ю. А. Вержуцкая, А. Я. Никитин, В. М. Корзун
Иркутский научно-исследовательский противочумный институт Роспотребнадзора, Иркутск E-mail: melnikovaovit@gmail. com
Аннотация. Мелких млекопитающих, отловленных в 2004-2015 гг. в природных очагах клещевого энцефалита Прибайкалья, исследовали паразитологическими, серологическими и вирусологическими методами. Проведено 55 учётов мелких млекопитающих, накоплено 1 979 ловушко-суток, отловлен 271 зверёк - представители отрядов грызунов и насекомоядных. Видовой состав: азиатский бурундук Tamias sibiricus, мышь домовая Mus musculus, мышь восточноазиатская Apodemus speciosus, полёвка-экономка Microtus oeconomus, полёвка красно-серая Clethrionomys rufocanus, полёвка красная Cl. rutilus, лемминг лесной Myopus schisticolor и бурозубки Sorex sp. (без определения вида). Преобладали красно-серые полёвки и бурозубки, хотя по территориям их индексы доминирования различались. В целом основную массу в отловах (по мере убывания) составили: красно-серая полёвка, бурозубки, красная полёвка и восточноазиатская мышь. Почти 31 % зверьков оказались поражены предимагинальными стадиями таёжного клеща Ixodes persulcatus. Со зверьков снято 258 экз. иксодид; определены показатели численности и прокормления для каждого вида хозяев. Показана ведущая роль лесных полёвок (красной и красно-серой) и бурозубок в прокормлении личинок таёжного клеща и поддержании очагов клещевого энцефалита в Прибайкалье. Часть материала от мелких млекопитающих (мозговые суспензии) была исследована на наличие антигена вируса клещевого энцефалита (ВКЭ) с положительным результатом в 22,6 % случаев. Заражёнными ВКЭ оказались красно-серые полёвки (29,7±7,51 % от числа исследованных), бурозубки (36,8±11,07 %) и полёвка-экономка (33,3±27,22 %). Вирус удалось изолировать от красно-серой полёвки и от бурозубки, что позволяет оценивать их как значимый резервуар данной инфекции в природных очагах Прибайкалья.
Ключевые слова: вирус клещевого энцефалита, таёжный клещ, личинки, нимфы, про-кормители, грызуны, насекомоядные.
Значение мелких млекопитающих как важного элемента абсолютно всех природных очагов клещевого энцефалита (КЭ) состоит в том, что они являются основными хозяевами личинок и важными прокормителями нимф лесного (Ixodes ricinus (Linnaeus, 1758) и таёжного (I. persulcatus Sch., 1930) клещей - основных переносчиков и долговременных хранителей вируса. Популяционные циклы мелких млекопитающих во многом определяют циклические колебания численности клещей и эпидемического процесса в оча-
гах КЭ. Важным свидетельством вклада того или иного вида млекопитающего в функционирование паразитарной системы КЭ является степень его участия в прокормлении разных стадий развития основного переносчика вируса клещевого энцефалита (ВКЭ).
Цель настоящей работы: установить видовой состав мелких млекопитающих - прокормителей таёжного клеща в Прибайкалье на современном этапе; выяснить роль разных видов мелких млекопитающих в качестве хозяев предимагинальных стадий I. persulcatus и заражённость их ВКЭ.
Материал и методы
Мелких млекопитающих отлавливали ежегодно (2004-2015 гг.) на стационарных участках, прилегающих к Байкальскому тракту (автотрасса М55Л Иркутск - Листвянка), во время командировок в Слюдянский район Иркутской области (2010-2014 гг.), а также Баргузинский и Прибайкальский районы Республики Бурятия (2005 г.). Учёты и отловы производили по стандартной методике [4] с помощью ловушек Геро. Проведено 55 учётов мелких млекопитающих, накоплено 1 979 ловушко-суток, отловлен 271 зверёк -представители отрядов грызунов и насекомоядных. Таксономическая принадлежность млекопитающих приведена согласно сводке В. Е. Соколова [8].
Отловленных зверьков очёсывали с целью сбора эктопаразитов, руководствуясь МУ 3.1.3012-12 [7]. Со зверьков снято в общей сложности 258 экз. ювенильных стадий таёжного клеща (204 личинки и 54 нимфы). При оценке поражённости зверьков иксодидами учитывали индекс обилия (ИО -среднее число особей паразита на одного прокормителя) и индекс встречаемости (ИВ - доля проб, в которых обнаружены иксодиды, от общего числа исследованных) [1].
Антиген (АГ) ВКЭ выявляли в 10%-ной мозговой суспензии зверьков с помощью набора реагентов ИФА ТС АГ ВКЭ («Микроген», Томск -Москва), руководствуясь инструкцией производителя. Вирус изолировали путём интрацеребрального заражения сосунков беспородных белых мышей [2] согласно Правилам лабораторной практики в Российской Федерации (утверждены Приказом Министерства здравоохранения и социального развития РФ № 708н от 23.08.2010).
Для статистической обработки результатов использовали общепринятые методы вариационной статистики [5], расчёты проводили с помощью табличного процессора Excel из пакета Microsoft Office 2007.
Результаты и обсуждение
Среди отловленных мелких млекопитающих на обследованной территории отмечены насекомоядные (бурозубки Sorex sp. (без определения вида)) и грызуны следующих видов: азиатский бурундук Tamias sibiricus (Laxmann, 1769); мышь домовая Mus musculus Linnaeus, 1758; мышь восточ-ноазиатская Apodemus speciosus (Temminck, 1844); полёвка-экономка Micro-tus oeconomus Pallas, 1776; полёвка красно-серая Clethrionomys rufocanus (Sundevall, 1846); полёвка красная Cl. rutilus (Pallas, 1779); лемминг лесной
Myopus schisticolor (ЬПЦеЬо^, 1844). Преобладали красно-серые полёвки и бурозубки, хотя по территориям их индексы доминирования различались. Красные полёвки в районе Байкальского тракта встречались значительно реже, чем на восточном побережье Байкала ^ = 3,0; р < 0,01). Относительная численность зверьков варьировала по видам и по месту отлова.
Частота встречаемости в ловушках бурозубок на Байкальском тракте была значительно выше, чем в Республике Бурятия ^ = 6,6; p < 0,001); численность восточноазиатской мыши на Байкальском тракте и в Слюдянском районе превышала таковую в отловах из Бурятии ^ = 2,9 и t =2,4; р < 0,01 и р < 0,05, соответственно). Полёвка-экономка, лесной лемминг и домовая мышь встретились нам только в сборах с Байкальского тракта, а бурундук (неполовозрелый самец) попал в ловушку однажды в Баргузинском районе. Полёвка-экономка на стационарных участках присутствовала в сборах лишь в 2004 и 2008 г., причём в 2008 г. составила больше половины.
В целом основную массу в отловах составили, по мере убывания, красно-серая полёвка (ИД = 39,8±3,13), бурозубки (ИД = 25,4±2,79), красная полёвка (ИД = 12,3±2,10) и восточноазиатская мышь (ИД = 9,0±1,83), что вполне согласуется с данными других исследователей о распространённости этих животных в Прибайкалье [9; 10].
Предимаго I. persulcatus были обнаружены на 77 из 252 осмотренных зверьков (30,6±2,90 %). Степень поражённости неполовозрелыми стадиями таёжного клеща исследованных нами видов мелких млекопитающих показана в таблице. Сразу две фазы развития клещей встречались всего на 13,0±3,83 % поражённых зверьков. Нимфы (К) на обследованных животных в основном регистрировались реже, чем личинки (Ь), и это имеет, по меньшей мере, двойное объяснение. Во-первых, N предпочитают питаться на более крупных млекопитающих (бурундук, белка, заяц), что зачастую приводит к дефициту прокормителей и высокой смертности этой стадии развития клеща. Во-вторых, средняя дата нимфальной диапаузы наступает почти на месяц раньше личиночной (в условиях Восточной Сибири - 25 июня) [3], а отлов млекопитающих обычно происходил в июле-августе. Частота встречаемости нимф варьировала по видам, и самое большое их число одновременно было обнаружено на взрослом самце лесного лемминга (10 экз.). За исключением этого единичного случая, ИО и ИВ N были выше у восточно-азиатской мыши (см. табл.). ИО Ь оказался в среднем почти одинаковым у бурозубок и двух видов лесных полёвок (красной и красно-серой), однако ИВ Ь на красных полёвках был значительно ниже.
Однако представленные количественные показатели поражённости животных клещами не учитывают численность хозяев и не дают возможности судить о значении отдельных прокормителей в зависимости от их обилия. Чтобы точнее оценить роль позвоночных в прокормлении клещей, некоторыми исследователями используется «показатель прокормления» (1111) -произведение ИО клещей на обилие прокормителей (численность на 100 л/с) [6]. Согласно данным Ю. С. Короткова [3], в тёмнохвойных лесах низкого-рий Восточно-Саянского хребта в прокормлении ювенильных форм разви-
тия таёжного клеща доминируют мелкие грызуны. Землеройки, несмотря на их многочисленность, прокармливают всего 11,2 % личинок и 3,25 % нимф (эти цифры практически идентичны аналогичным показателям, полученным в нашем исследовании). Расчёт 1111 показывает, что в Прибайкалье основную роль в прокормлении личинок играют красно-серые полёвки, бурозубки и красные полёвки (см. табл.). Значительно меньше участие восточноазиат-ской мыши и полёвки-экономки, а роль домовой мыши и лесного лемминга близка к нулю. Приняв ПП Ь всеми зверьками за 100 %, находим, что на долю красно-серой полёвки приходится 45,4, а бурозубок - 30,0 % от числа всех прокармливаемых личинок. При изучении роли исследуемых видов в прокормлении нимф наблюдается несколько иная картина. Лидирующая роль при этом остаётся у красно-серой полёвки (45,7 % от числа всех прокармливаемых нимф), но роль бурозубок заметно снижается, а красной полёвки и восточноазиатской мыши растёт. Показатель прокормления обеих предимагинальных стадий таёжного клеща также наиболее высок для красно-серой полёвки (39,4 %), красная полёвка прокармливает 27,8 % незрелых клещей, а бурозубки в совокупности - 21,1 %. Таким образом, роль различных видов мелких млекопитающих в прокормлении личинок и нимф не всегда соответствует степени их поражённости клещами.
Таблица
Показатели поражённости мелких млекопитающих личинками и нимфами
таёжного клеща
Вид ИО ИВ ПП
Ь N Ь + N Ь N Ь + N Ь N Ь + N
Sorex 8р. 3,5 1,0 3,4 36,7±6,22 5,0±2,81 40,0±6,32 11,4 3,2 10,8
Clethrionomys rufocanus 3,4 1,9 4,0 26,3±4,42 10,1±3,03 31,3±4,66 17,2 9,6 20,3
а тМт 3,5 1,7 9,2 7,1±4,87 10,7±5,84 17,9±7,24 5,4 2,6 14,3
Microtus oeconomus 1,0 1,6 1,5 3,3±3,28 16,7±6,8 20,0±7,30 1,6 2,5 2,3
Apodemus speciosus 2,0 2,3 2,7 22,7±8,93 18,2±8,22 31,8±9,93 2,3 2,6 3,1
Mus musculus 1,0 0 1,0 100±23,56 100±23,56 100±23,56 0,1 0 0,1
Myopus schisticolor 1,0 10,0 11,0 100±23,56 0±23,56 100±23,56 0,1 0,6 0,6
Примечание: ИО - индекс обилия, ИВ - индекс встречаемости, ПП - показатель прокормления; Ь - личинки, N - нимфы.
Часть мозговых суспензий мелких млекопитающих была исследована на наличие АГ ВКЭ с положительным результатом в 22,6±4,56 % случаев. Заражёнными ВКЭ оказались красно-серые полёвки (29,7±7,51 % от числа исследованных), бурозубки (36,8± 11,07 %) и полёвка-экономка (33,3±27,22 %). Вирус удалось изолировать от красно-серой полёвки и от бурозубки. Оба зверька были отловлены в лесном массиве, прилегающем к Байкальскому тракту в районе 43 км.
Заключение
Анализ исследованного материала показал, что главную роль в прокормлении предимагинальных стадий таёжного клеща и поддержании очагов КЭ в качестве основного резервуара возбудителя КЭ в Прибайкалье играют лесные полёвки (красно-серая и красная) и бурозубки. Эти зверьки доминируют в отловах, ИО и ИВ предимагинальных стадий клеща и ПП на них наиболее высок. При этом на территории к западу от Байкала основными прокормителями являются красно-серая полёвка и бурозубки, а к востоку - красная полёвка. Роль серых полёвок и лесных мышей не так велика, но они могут прокармливать членистоногих в годы депрессии численности основных хозяев, обеспечивая непрерывность цикла развития клещей.
Авторы выражают благодарность Р. В. Адельшину, Е. И. Андаеву,
A. Д. Ботвинкину, П. Е. Вершинину, Л. С. Немченко и А. В. Холину, в разные годы принимавшим участие в отлове мелких млекопитающих.
Список литературы
1. Беклемишев В. Н. Биоценологические основы сравнительной паразитологии /
B. Н. Беклемишев. - М. : Наука, 1970. - 502 с.
2. Вирусология. Методы / под ред. Б. Мейхи. - М. : Мир, 1988. - 344 с.
3. Коротков Ю. С. Экология таежного клеща (Ixodes persulcatus Schulze, 1930) в условиях изменения климата Евразии : автореф. ... д-ра биол. наук / Ю. С. Коротков. -М., 2009. - 46 с.
4. Отлов, учёт и прогноз численности мелких млекопитающих и птиц в природных очагах инфекций. Методические указания 3.1.1029-01. - М. : Федер. центр Госсанэпиднадзора Минздрава России, 2002. - 72 с.
5. Рокицкий П. Ф. Биологическая статистика / П. Ф. Рокицкий. - Минск : Вышэйш. школа, 1973. - 320 с.
6. Савицкий Б. П. Опыт количественной оценки роли различных видов мышевидных грызунов в очагах клещевого энцефалита Белоруссии / Б. П. Савицкий // Клещевой энцефалит. - Минск, 1965. - С. 290-294.
7. Сбор, учет и подготовка к лабораторному исследованию кровососущих членистоногих в природных очагах опасных инфекционных болезней. Методические указания 3.1.3012-12. - М. : Федер. центр Госсанэпиднадзора Минздрава России, 2012. - 42 с.
8. Соколов В. Е. Систематика млекопитающих (Отряды: зайцеобразных, грызунов) / В. Е. Соколов. - М. : Высш. шк., 1977. - 494 с.
9. Швецов Ю. Г. Мелкие млекопитающие Байкальской котловины / Ю. Г. Швецов. - Новосибирск : Наука, 1977. - 159 с.
10. Шкилев В. В. Экологические группировки мелких млекопитающих Верхнего Приангарья / В. В. Шкилев // Вопр. зоогеографии Сибири. - Иркутск, 1974. - С. 47-56.
Small Mammals as Tick-Borne Encephalitis Virus Reservoir Hosts in Natural Foci of Pribaikalie: Modern Situation
O. V. Melnikova, E. A. Vershinin, Yu. A. Verzhutskaya, A. Ya. Nikitin, V. M. Korzun
Irkutsk Anti-Plague Research Institute of Siberia and the Far East, Irkutsk
Abstract. The small mammals, trapped during 2004-2015 in tick-borne encephalitis natural foci in Pribaikalie, have been examined by parasitological, serological and virological meth-
ods. Fifty five surveys of small mammals have been held with 1979 trap days, 271 animals, belonging to Rodents and Insectivora have been caught. The species structure was as follows: Siberian chipmunk Tamias sibiricus (Laxmann), house mouse Mus musculus Linnaeus, large Japanese field mouse Apodemus speciosus (Temminck), root vole Microtus oeconomus (Pallas), grey-sided vole Clethrionomys rufocanus (Sundevall), ruddy vole Cl. rutilus (Pallas), wood lemming Myopus schisticolor (Lilljeborg) shrews Sorex sp. (without species definition). Grey-sided voles and shrews predominated, though the domination index differed depending on territory. In general, the distribution of the principal animals was as follows (in descending order): grey-sided vole, shrews, ruddy vole and large Japanese field mouse. Almost 31 % of the small mammals were infested with immature stages of taiga tick Ixodes persulcatus. Two hundred and fifty eight specimens of ixodid ticks have been taken off the animals; the population and feeding indices for each host species have been identified. The fundamental role of the red-backed voles (Clethrionomys rufocanus and Cl. rutilus) and shrews Sorex sp. in the taiga tick larva feeding and the tick-borne encephalitis natural foci maintaining in Pribaikalie have been shown. The part of material (brain suspensions) was analyzed for the tick-borne encephalitis virus (TBEV) antigen presence with 22,6 % positive results. TBEV was found in red-backed voles (29,7±7,51 % of studied), shrews (36,8±11,07 %) and root vole (33,3±27,22 %). The virus was isolated from red-backed vole and the shrew, that gives us a reason to appreciate them as important reservoir hosts for TBEV in its natural foci of Pribaikalie.
Keywords: tick-borne encephalitis virus, taiga tick, larva, nymph, feeding hosts, rodents, insectivores.
References
1. Beklemishev V.N. Biotsenologicheskie osnovy sravnitel'noi parazitologii [Biocenotic Basics of Comparative Parasitology]. Moscow, Nauka Publ., 1970, 502 p. (in Russian).
2. Virusologiya. Metody [Virusology. Methods]. Moscow, Mir Publ., 1988, 344 p. (in Russian).
3. Korotkov Yu.S. Ekologiya taezhnogo kleshcha (Ixodes persulcatus Schulze, 1930) v usloviyakh izmeneniya klimata Evrazii [Ecology of Taiga Tick (Ixodes persulcatus Schulze, 1930) under Climate Change in Eurasia: Dr. sci. diss. abstr.]. Moscow, 2009, 46 p. (in Russian).
4. Otlov, uchet i prognoz chislennosti melkikh mlekopitayushchikh i ptits v prirodnykh ochagakh infektsii. Metodicheskie ukazaniya 3.1.1029-01. [Catching, Registration and Population Forecasting of Small Rodents and Birds in Natural Foci of Diseases. Practical Guidelines]. Moscow, 2002, 72 p. (in Russian).
5. Rokitskii P.F. Biologicheskaya statistika [Biological Statistics]. Minsk, Vysheishaya shkola Publ., 1973, 320 p. (in Russian).
6. Savitskii B.P. Opyt kolichestvennoi otsenki roli razlichnykh vidov myshevidnykh gryzunov v ochagakh kleshchevogo entsefalita Belorussii [An Experience of Quantitative Assessment of role of Mouselike Rodents in Tick-borne Encephalitis foci in Belorussia]. Klesh-chevoy entsefalit [Tick-borne Encephalitis]. Minsk, 1965, pp. 290-294. (in Russian).
7. Sbor, uchet i podgotovka k laboratornomu issledovaniyu krovososushchikh chlenis-tonogikh v prirodnykh ochagakh opasnykh infektsionnykh boleznei. Metodicheskie ukazaniya 3.1.3012-12. [Sampling, Registration and Preparing for Examination of Bloodsucking Arthropods in Natural foci of Dangerous diseases. Practical Guidelines]. Moscow, 2002, 42 p. (in Russian).
8. Sokolov V.E. Sistematika mlekopitayushchikh (Otryady: zaitseobraznykh, gryzunov) [Systematics of Mammals. Lagomorphs and Rodents].
9. Shvetsov Yu.G. Melkie mlekopitayushchie Baikal'skoi kotloviny [Small Mammals of Baikal Hollow]. Novosibirsk, Nauka Publ., 1977, 159 p. (in Russian).
10. Shkilev V.V. Ekologicheskie gruppirovki melkikh mlekopitayushchikh Verkhnego Priangar'ya [Ecological Groups of Small Mammals in Upper Preangarie]. Voprosy zoogeo-grafii Sibiri [Zoogeographical problems of Siberia]. Irkutsk, 1974, pp. 47-56. (in Russian).
Мельникова Ольга Витальевна
кандидат биологических наук,
старший научный сотрудник
Иркутский научно-исследовательский
противочумный институт
Роспотребнадзора
Росссия, 664047, г. Иркутск,
ул. Трилиссера, 78
тел.: (3952) 22-01-39
e-mail: melnikovaovit@gmail. com
Вершинин Евгений Александрович
кандидат биологических наук,
научный сотрудник
Иркутский научно-исследовательский
противочумный институт
Роспотребнадзора
Россия, 664047, г. Иркутск,
ул. Трилиссера, 78
тел.: (3952) 22-01-37
e-mail: [email protected]
Вержуцкая Юлия Алексеевна
кандидат биологических наук,
научный сотрудник
Иркутский научно-исследовательский
противочумный институт
Роспотребнадзора
Россия, 664047, г. Иркутск,
ул. Трилиссера, 78,
тел.: (3952) 22-01-37
e-mail: [email protected]
Никитин Алексей Яковлевич доктор биологических наук, ведущий научный сотрудник Иркутский научно-исследовательский противочумный институт Роспотребнадзора Россия, 664047, г. Иркутск, ул. Трилиссера, 78 тел.: (3952) 22-01-37 e-mail: nikitin_irk@mail. ru
Корзун Владимир Михайлович
доктор биологических наук,
заведующий отделом
Иркутский научно-исследовательский
противочумный институт
Роспотребнадзора
Россия, 664047, г. Иркутск,
ул. Трилиссера, 78
тел.: (3952) 22-01-37
e-mail: vkorzun@chumin. inbox. ru
Меlnikova Olga Vitalyevna
Candidate of Science (Biology),
Senior Research Scientist,
Irkutsk Anti-plague Research Institute
of Siberia and Far East of Rospotrebnadzor
78, Trilisser st., Irkutsk, 664047, Russian
Federation
tel.: (3952) 22-01-39
e-mail: melnikovaovit@gmail. com
Vershinin Evgeniy Aleksandrovich Candidate of Science (Biology), Research Scientist
Irkutsk Anti-plague Research Institute
of Siberia and Far East of Rospotrebnadzor
78, Trilisser st., Irkutsk, 664047, Russian
Federation
tel.: (3952) 22-01-37
e-mail: [email protected]
Verzhutskaya Yulia Alekseevna Candidate of Science (Biology), Research Scientist
Irkutsk Anti-plague Research Institute
of Siberia and Far East of Rospotrebnadzor
78, Trilisser st., Irkutsk, 664047, Russian
Federation
tel.: (3952) 22-01-37
e-mail: [email protected]
Nikitin Aleksey Yakovlevich
Doctor of Science (Biology),
Leading Research Scientist
Irkutsk Anti-plague Research Institute
of Siberia and Far East of Rospotrebnadzor
78, Trilisser st., Irkutsk, 664047, Russian
Federation
tel.: (3952) 22-01-37
e-mail: [email protected]
Korzun Vladimir Mikhaylovich Doctor of Science (Biology), Head of Department
Irkutsk Anti-plague Research Institute of Siberia and Far East of Rospotrebnadzor 78, Trilisser st., Irkutsk, 664047, Russian Federation tel.: (3952) 22-01-37 e-mail: [email protected])
