CC BY
49
https://doi.org/10.17116/molgen202038041155
Механизмы адгезивно-коадгезивного взаимодействия бактерий при формировании биопленки
© Б.Г. АНДРЮКОВ1, Р.В. РОМАШКО2, Т.А. ЕФИМОВ2, И.Н. ЛЯПУН1, М.П. БЫНИНА1, Е.В. МАТОСОВА1
'НИИ эпидемиологии и микробиологии им. Г.П. Сомова, Владивосток, Россия; дальневосточный федеральный университет, Владивосток, Россия;
3Институт автоматики и процессов управления (ИАПУ) Дальневосточного отделения Российской академии наук (ДВО РАН), Владивосток, Россия
РЕЗЮМЕ
Значительная часть жизни бактерий проходит в составе организованных микробных сообществ — биопленок, значение которых для микромира трудно переоценить. Инфекции человека и животных в значительной мере опосредованы сформированными патогенными бактериями биопленками. Их неблагоприятное влияние связывается с промышленными и технологическими рисками, снижением качества и загрязнением пищевых продуктов. В последние десятилетия научные исследования были направлены на изучение механизмов формирования бактериальных биопленок для разработки эффективных стратегий ингибирования процесса их образования или разрушения. Авторы, занимаясь изучением проблемы ингибиро-вания образования биопленок, сделали попытку представить современные знания о механизмах их формирования и ад-гезивно-коадгезивных взаимодействий бактерий. Познание молекулярных механизмов адгезивно-коадгезивного взаимодействия бактерий стало основанием для создания глобальных стратегий, направленных на ингибирование формирования биопленок, которые используются в настоящее время.
Ключевые слова: биопленки, бактерии, механизмы, адгезивно-коадгезивные взаимодействия. ИНФОРМАЦИЯ ОБ АВТОРАХ:
Андрюков Б.Г. — https://orcid.org/0000-0003-4456-808X; e-mail: andrukov_bg@mail.ru Ромашко Р.В. — https://orcid.org/0000-0003-0869-0993; e-mail: romashko@iacp.dvo.ru Ефимов Т.А. — https://orcid.org/0000-0001-5398-9703; e-mail: tim2vl@yandex.ru Ляпун И.Н. — https://orcid.org/0000-0002-5290-3864; e-mail: irina-lyapun@list.ru Бынина М.П. — https://orcid.org/0000-0001-8255-328X; e-mail: marina.bynina@mail.ru Матосова Е.В. — https://orcid.org/0000-0001-9968-3347; e-mail: e_matosova@mail.ru Автор, ответственный за переписку: Андрюков Б.Г. — e-mail: andrukov_bg@mail.ru
КАК ЦИТИРОВАТЬ:
Андрюков Б.Г., Ромашко Р.В., Ефимов Т.А., Ляпун И.Н., Бынина М.П., Матосова Е.В. Механизмы адгезивно-коадгезивного взаимодействия бактерий при формировании биопленки. Молекулярная генетика, микробиология и вирусология. 2020;38(4):155—161. https://doi.org/10.17116/molgen202038041155
Mechanisms of adhesive-coadhesive interaction of bacteria in the formation of a biofilm
© B.G. ANDRYUKOV1, 2, R.V. ROMASHKO3, T.A. EFIMOV3, I.N. LYAPUN1, M.P. BYNINA1, E.V. MATOSOVA1
'Somov Research Institute of Epidemiology and Microbiology, Vladivostok, Russia; 2Far Eastern Federal University (FEFU), Vladivostok, Russia;
institute of Automation and Control Processes (IAPU) of the Far Eastern Branch of the Russian Academy of Sciences, Vladivostok, Russia ABSTRACT
A significant part of the life of bacteria takes place as part of organized microbial communities — biofilms, the importance of which for the microworld can hardly be overestimated. Infections of humans and animals are largely mediated by biofilms formed by pathogenic bacteria. Their adverse effect is associated with industrial and technological risks, reduced quality and contamination of food products. In recent decades, research has focused on studying the mechanisms of formation of bacterial biofilms to develop effective strategies for inhibiting the process of its formation or destruction. The authors, studying the problem of inhibiting the formation of biofilms, made an attempt to present modern knowledge about the molecular mechanisms of its formation and the adhesive-co-adhesive interactions of bacteria. The knowledge of the molecular mechanisms of the adhesive-co-adhesive interaction of bacteria has become the basis for creating global strategies aimed at inhibiting the formation of biofilms that are currently used.
Keywords: biofilms, bacteria, mechanisms, adhesive-co-adhesive interactions. INFORMATION ABOUT THE AUTHORS:
Andryukov B.G. — https://orcid.org/0000-0003-4456-808X; e-mail: andrukov_bg@mail.ru Romashko R.V. — https://orcid.org/0000-0003-0869-0993; e-mail: romashko@iacp.dvo.ru EfimovT.A. — https://orcid.org/0000-0001-5398-9703; e-mail: tim2vl@yandex.ru Lyapun I.N. — https://orcid.org/0000-0002-5290-3864; e-mail: irina-lyapun@list.ru Bynina M.P. — https://orcid.org/0000-0001-8255-328X; e-mail: marina.bynina@mail.ru Matosova E.V. — https://orcid.org/0000-0001-9968-3347; e-mail: e_matosova@mail.ru Corresponding author: Andryukov B.G. — e-mail: andrukov_bg@mail.ru
TO CITE THIS ARTICLE:
Andryukov BG, Romashko RV, Efimov TA, Lyapun IN, Bynina MP, Matosova EV. Mechanisms of adhesive-coadhesive interaction of bacteria in the formation of a biofilm. Molekulyarnaya Genetika, Mikrobiologiya i Virusologiya (Molecular Genetics, Microbiology and Virology). 2020;38(4):155-161. (In Russ.). https://doi.org/10.17116/molgen202038041155
Введение
Бактерии существуют в виде свободных планктонных форм или в составе биопленок, состоящих из клеток и внеклеточного полимерного матрикса микробного происхождения, прикрепленных к биотическим или абиотическим поверхностям (субстратам) [1, 2]. В качестве субстратов используются объекты окружающей среды, включая медицинский инструментарий — катетеры, биологические имплантаты, а также технические конструкции, системы промышленного или коммунального водоснабжения [3].
Полимерный матрикс защищает бактерии от антимикробных веществ и других неблагоприятных факторов среды обитания. Он является сложным комплексом, состоящим из жизненно важных макромолекул, таких как нуклеиновые кислоты, полисахариды, белки и липиды [2, 4, 5].
Значение биопленок для микромира трудно переоценить. Установлено, что до 80% инфекций человека, животных и растений опосредуются формированием биопленок, что позволяет рассматривать их как фактор вирулентности патогенных бактерий [5, 6]. Кроме того, среди примеров неблагоприятного влияния биопленок наиболее часто упоминаются снижение судоходных качеств морских судов, биообрастание трубопроводов, повреждения промышленного оборудования, индукция коррозии металлов, снижение качества и загрязнения пищевых продуктов и другие [4, 7, 8]. С учетом потенциальной бесконечности и разнообразия биотических и абиотических поверхностей, покрытых биопленками, негативные последствия и масштабы последствий их формирования и распространения в экосистемах трудно переоценить [9—11].
В связи с угрозой для здоровья людей и промышленных рисков технологический и медицинский интерес направлен на поиск методов ингибирования формирования и веществ, разрушающих биопленки [12—14].
Авторы, занимаясь изучением проблемы инги-бирования образования биопленок, сделали попытку представить современные знания о молекулярных механизмах их формирования и адгезивно-ко-адгезивного взаимодействий бактерий.
Современное понимание механизмов бактериальной
адгезии при формировании биопленок
Согласно существующему определению биопленки — это микробные сообщества, прикреплен-
ные к биотическим или абиотическим поверхностям. Процесс формирования биопленок регулируется рядом физических, химических и биологических механизмов. Прикрепление микробных клеток к поверхности называется адгезией, а друг к другу — агрегацией (когезией). Механизмы, лежащие в основе этих форм межклеточного взаимодействия, определяют свойства биопленки [3, 7, 13].
B. Rosan был одним из первых, кто описал последовательность формирования биопленок как многостадийный процесс, состоящий из трех этапов:
1) адсорбция микроорганизмов на поверхности;
2) присоединение клеток к субстрату, образование полимерных мостиков; 3) колонизация и деление микроорганизмов на поверхности [1], которые впоследствии многократно дополнялись [2—4, 9, 14].
С позиций нынешних представлений о биопленках концептуальность этого описания не изменилась, однако добавились данные о молекулярных составляющих механизмов межклеточного адгезивно-ко-адгезивного взаимодействия.
В современных моделях этапность процесса био-пленкообразования представлена в виде нескольких стадий: 1) кондиционирование субстрата, формирование начального матриксного слоя; 2) обратимая адгезия бактерий к поверхности, обусловленная неспецифическими взаимодействиями, при которых клетки легко удаляются путем осторожного перемешивания; 3) необратимая адгезия бактерий к поверхности с помощью пилей, фимбрий и адгезивных белков путем молекулярных специфических взаимодействий; 4) агрегация (ко-агрегация) клеток и их пролиферация; 5) созревание (стабилизация) биопленки; 6) отрыв и миграция клеток для последующей колонизации [8, 9, 11, 15].
Все стадии биопленкообразования опосредуются рядом факторов, в том числе физико-химическими свойствами поверхности (субстрата).
Кондиционирование поверхности (субстрата)
Внеклеточные образования (например, фимбрии, пили и жгутики), а также адгезия усиливают связь между бактериальными клетками и субстратом, являются важными этапами в создании биопленки. Тем не менее формирование биопленок в значительной степени зависит от специфических и неспецифических молекулярных и физических взаимодействий, механизм которых еще до конца не выяснен [11, 16—18]. Эти взаимодействия опосредуются
физико-химическими свойствами субстрата, такими как гидрофобность (-фильность) [12, 14, 18, 19], шероховатость [16—18], поверхностный заряд [20, 21], наличие функциональных групп [22, 23].
От этих свойств зависит скорость формирования биопленки, поэтому на начальном этапе происходит кондиционирование (подготовка) поверхности за счет осаждения на субстрате макро- и микромолекул, а также ионов, находящихся в жидкости. Под действием силы тяжести они осаждаются на субстрате, придавая ему определенные свойства, инициирующие последующую адгезию бактериальных клеток [18, 20, 23].
Гидрофобность/гидрофильность субстратов. Смачиваемость является свойством, отражающим поведение жидкости на поверхности. В зависимости от величины угла контакта между каплей жидкости и поверхностью субстрата (0С) разные материалы могут быть либо гидрофильными (0<90°), либо гидрофобными (0>90°). Известно, что гидрофобные эффекты играют существенную роль в клеточно-субстратных взаимодействиях в водных средах [12, 13, 24].
В недавнем исследовании F. Lamari и соавт. [10] было установлено, что поверхностная гидрофобность является определяющим фактором для адгезии микробных клеток. Экспериментально авторы показали, что увеличение гидрофобности биотических и абиотических поверхностей вызывает усиление адгезии клеток Vibrio spp., возрастание скорости формирования биопленки, при этом повышаются инва-зивные свойства и цитотоксичность бактерий в отношении клеток Hep-2 [10]. Эти выводы подтвердили результаты аналогичных исследований, проведенных ранее, продемонстрировавших роль и значение гидрофобности в индукции биопленкообразо-вания [24—27].
По мнению P. Di Ciccio и соавт. [14], гидрофобные взаимодействия являются наиболее сильными из всех нековалентных взаимодействий, и наблюдается отчетливая прямо пропорциональная линейная связь между количеством прикрепленных бактериальных клеток к поверхности и степенью ее гидрофобности [14, 15]. Следовательно, снижение гидрофобности и, соответственно, повышение гидрофильности (смачиваемости) субстрата является одним из способов ослабления бактериальной адгезии. Для этой цели поверхность обрабатывают гидрофильными полимерами (полиэтиленгликолем, полиэтиленоксидом, цвиттерионом, полисахаридами), которые образуют межфазный слой, предотвращающий прямой контакт между бактериями и поверхностью [14, 26, 28].
Однако у этого способа ингибирования адгезии есть недостаток, связанный со снижением со временем достаточной стабильности покрытия из-за разложения полимеров, что приводит к бактериальной колонизации и образованию биопленки [25, 29].
Кроме того, в последние годы было показано, что чрезмерное повышение гидрофобности поверхности (супергидрофобности) покрытий ведет к противоположному эффекту [22, 30—32]. Гипергидрофобные покрытия имеют большой угол контакта (©>150°) и, вследствие уменьшенной адсорбции белка и образовавшегося воздушного слоя, бактерии удаляются с поверхности [29, 31, 33, 34]. Один из таких типов покрытий был разработан путем предварительной обработки поверхности миристиновой (тетра-декановой) кислотой (С13Н27СООН). После воздействия морской воды такой субстрат почти не содержал бактериальных клеток, а данное покрытие имело выраженные антикоррозийные и антибиопленочные свойства [35—37]. Другая биотехнология была разработана E. Ostrov и соавт. [38] на основе использования обработки поверхности парафином (фторированным воском).
Шероховатость поверхности. Наряду с гидро-фобностью другим ключевым фактором, влияющим на адгезию бактерий и формирование биопленки, является шероховатость поверхности, увеличение которой ведет к повышению степени микробной колонизации [16—18, 39, 40].
Например, разработчики технологий микробных топливных элементов изучали условия формирования электрохимически активных биопленок Geobacter serreducecens (ЕА биопленок). Они пришли к выводу, что замена материала при конструировании катодов на более шероховатый (графит на нержавеющую сталь) значительно увеличивала плотность тока за счет большей плотности и лучших электрохимических характеристик образовавшейся биопленки [16, 41—43].
Сильная зависимость формирования биопленок бактериями Legionella pneumophila в системах подачи питьевой воды от шероховатости, а также гидродинамических характеристик жидкостного потока была показана в исследовании Y. Shen и соавт. [17]. При этом изменение ионной силы раствора с 3 до 300 мМ не влияло на биопленкообразование.
Функциональные группы. Современные интеграционные биоэлектрохимические технологии поиска альтернативных источников биотоплива основаны на преобразовании микробной металлоредукции электроактивных Gammaproteobacteria в электрохимическую энергию [22, 23, 44]. Оказалось, что создание альтернативного экологического биотоплива сильно зависит от плотности мощности системы, опосредуемой формированием биопленки и качеством бактериальной адгезии [21]. C. Li и S. Cheng [22] в течение нескольких лет проводили изучение различных подходов к изменению свойств поверхности катода. Наиболее перспективными оказались методы модификации функциональных групп, присутствие которых на субстрате значительно улучшало бактериальную адгезию посредством нескольких эффектов:
химического связывания, электростатического взаимодействия, повышения гидрофобности и шероховатости поверхности [22—24].
В другом экспериментальном исследовании с помощью инфракрасной спектроскопии также было показано, что присутствие фосфатных функциональных групп в составе кондиционирующей пленки вызывало более выраженную адгезию Xylella fastidiosa, чем шероховатость или гидрофобные свойства поверхности [9].
Химико-физические свойства функциональных групп активно используются для ингибирования бактериальной адгезии и биопленкообразования. Например, с этой целью поверхности покрывают силокса-ном — функциональной группой, имеющей связь Si-O-Si и присутствующей в кремнийорганических соединениях [36]. Аналогичные результаты были получены при использовании покрытия стальных конструкций наночастицами TiO2, что улучшало проти-вообрастающие и антикоррозионные свойства поверхностей [37].
Обратимая (первичная) адгезия
Несмотря на то, что стадия обратимой (первичной) адгезии бактерий опосредуется случайным контактом между планктонным микроорганизмом и кондиционированной поверхностью, понимание механизмов этого взаимодействия важно для разработки методов ингибирования и контроля всего процесса биопленкообразования. Сначала планктонные формы бактерий сорбируются из жидкости на кондиционированный субстрат с помощью внеклеточных образований (фимбрий, пилей или жгутиков), которые способны преодолеть силы отталкивания двойного электрического слоя, либо физических сил (Ван-дер-Ваальса или электростатических взаимодействий) [45, 46].
Наступление стадии обратимой адгезии происходит после приближения бактерии (с помощью потока жидкости, молекулярных механизмов хемотаксиса) к поверхности на критическое расстояние (обычно <1 нм) и зависит от результирующего действия сил притяжения или отталкивания. Силы отталкивания преодолеваются с помощью специфических молекулярных взаимодействий, опосредованных специализированными белками-адгезинами, расположенными на внеклеточных структурах бактерий (пили, фимбрии) [43, 47, 48].
Основной теорией, объясняющей механизмы обратимой адгезии (обратимого сцепления или адгезивного взаимодействия), является DLVO (по начальным буквам фамилий авторов-разработчиков: B. Derjagu-in, L. Landau, E. Verwey и T. Overbeek), которая была ранее разработана для описания механизма адгезии коллоидных частиц к твердым поверхностям [26, 27]. Эта теория описывает взаимодействие как результат действия двух факторов: сил Ван-дер-Ваальса (притя-
гивающих) и отталкивающих, являющихся результатом перекрытия двойных электрических слоев клетки и поверхности [23, 26, 27].
Однако практические результаты часто расходились с ожидаемыми, согласно DLVO, так как эта теория не учитывала влияние на взаимодействие свойств поверхности (шероховатость, гидрофобность и другие), которые, как показано выше, играют существенную роль в клеточно-субстратных взаимодействиях в водных растворах [23, 27, 41]. В итоге возник расширенный вариант теории DLVO (xDLVO), который учитывал влияние свойств на адгезию, в дополнение к электростатическим и ван-дер-ваальсовым силам [23, 26, 27, 43].
Современное применение возможностей зондо-вой (атомно-силовой) микроскопии (модуль Юнга) позволили количественно оценить адгезивное взаимодействие между бактериями и поверхностями с одновременным исследованием физических и микромеханических свойств клетки [30].
Этот метод, например, был использован A. Hari-mawan и соавт. для сравнения силы адгезии вегетативных клеток и спор Bacillus subtilis к поверхности металла [27]. Установлено, что «спящие» (дормант-ные) клетки проявляют гораздо более сильную адгезию с поверхностью по сравнению с вегетативными клетками. Этот же метод был использован для исследования коррозии сплавов металлов при конструировании зубных имплантатов [31].
Необратимая (вторичная) адгезия
Рассматривая процесс адсорбции бактерий как стадию образования биопленки, можно определить первичную адгезию как стыковочную фазу, а вторичную (необратимую) — как фазу фиксации на кондиционированной поверхности [42].
В реальности часть обратимо адсорбированных клеток закрепляется и фиксируется на поверхности, переходя в фазу необратимой (вторичной) адгезии. В отличие от первичной адгезии бактерий к абиотическим поверхностям, которая, как правило, опосредуется физико-химическими взаимодействиями, необратимая адгезия к биотическим субстратам достигается посредством специфических молекулярных (лектиновых, лигандных или адгезиновых) механизмов адсорбции [32].
Эти механизмы приводят к консолидации процесса адгезии, индуцируя продукцию экзополиса-харидов и образование лиганд-рецепторного комплекса, что делает адгезию необратимой, а бактерии прочно фиксируются не только на поверхности, но и друг с другом, а также с различными видами поверхностно-связанных организмов, образуя агрегаты [37]. При этом присутствие одного вида бактерий на поверхности может способствовать адгезии другого микроорганизма [32, 37].
Агрегация и пролиферация бактерий, созревание
биопленки
Начальные стадии формирования биопленки также связаны с ко-адгезией между клетками одного и того же вида (флоккуляцией) и (или) межвидовой ко-агрегацией, опосредованных изменениями мембранных свойств бактериальной клетки [15, 33].
Агрегация бактерий. В классической схеме развития биопленки планктонные клетки контактируют с поверхностью, прикрепляются и размножаются, образуя первые микроколонии, а затем трехмерные структуры. Однако в последние годы было обнаружено, что, при формировании биопленки и дальнейшей миграции клеток бактерии образуют плотные агрегированные скопления. В поддержку такой точки зрения приведены результаты ряда исследований, в которых были обнаружены патогенные бактерии в агрегированном состоянии, находящиеся как вне, так и внутри биопленки [33, 39, 42]. Возможно, что агрегация клеток дает конкурентные преимущества при формировании биопленки [42, 44].
Известно, что в основе бактериальной агрегации лежат гидродинамические характеристики, ламинарные и вихревые потоки среды обитания (например, морская, речная или сточная вода, кровь и др.), а в основе компактности и конфигурации агрегатов — химико-физические свойства поверхности [38, 42]. Агрегаты округлой формы лучше приспособлены к конкурентному взаимодействию с другими видами бактерий. Пролиферация клеток осуществляется за счет делящихся бактерий, находящихся в центре агрегата, тогда как наружные клетки «ответственны» за питание колонии, прием сигнальных молекул, мониторинг параметров окружающей среды и синтез экзополисахаридной матрицы [40, 42].
Таким образом, специализация бактериальных клеток в агрегатах-микроколониях является моделью бактериального консорциума с признаками формирования многоклеточного организма и, возможно, трамплином в сторону социальной эволюции [45, 46].
Роль и значение конфигурации бактериальных агрегатов в формировании биопленки была показана в работе О. Мек^И и соавт. с помощью компьютерного моделирования [42]. Площадь основания сформировавшейся через 480 ч биопленки находилась в обратной зависимости от конфигурации агрегатов и была наименьшей при их округлой форме [42].
Пролиферация бактерий. По мере деления бактерий в агрегатах дочерние клетки распространяются вверх и наружу, создавая кластеры и образуя грибовидную форму биопленки, которая способствует
максимально равномерному проникновению питательных веществ [47—49]. После начальной лаг-фазы наблюдается экспоненциальный рост бактерий, который на этом этапе зависит от питательных веществ, находящихся в окружающей жидкости. В дальнейшем пролиферация в основном зависит от биологических процессов, доминирующих внутри биопленки (экскреция полисахаридных полимеров межклеточной адгезии (polymers intercellular adhesion, PIA) [47, 50].
PIA отводится особая роль в процессе формирования биопленки среди компонентов внеклеточного матрикса [47]. Установлено, что эти полимеры синтезируются бактериями и, как установлено, значительно отличаются по своему составу, химическим и физическим свойствам. Среди них встречаются поликатионные, нейтральные или полианионные соединения [48]. Структура многих PIA грамотри-цательных бактерий (гомополисахаридов, гетеропо-лисахаридов) относительно проста [49]. Эти молекулы стабилизируют структуру, придают механическую прочность биопленке и имеют решающее значение для ее защиты от неблагоприятных условий окружающей среды [49—52].
Скорость роста и плотность клеток в биопленке контролируются системой Quorum Sensing посредством сигнальных молекул, продуцируемых бактериями [22, 53—55]. Эта система регулирует коллективное поведение членов бактериального сообщества на всех этапах формирования и созревания биопленки, придавая согласованность процессам межклеточных взаимодействий, а также экспрессии генов при переходе бактерий на биопленочный образ жизни.
Заключение
Познание молекулярных механизмов адгезив-но-коадгезивного взаимодействия бактерий стало основанием для создания глобальных стратегий, направленных на ингибирование формирования биопленок, которые используются в настоящее время. Одна из них направлена на изменение физико-химических или молекулярных свойств поверхности для предотвращения первичной и вторичной адге-зий бактерий, решающих ключевую роль в формировании биопленки.
Финансирование. Работа поддержана грантовым проектом ДВО РАН 18-03-053.
Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.
The authors declare no conflicts of interest.
ЛИТЕРАТУРА/REFERENCES
1. Rosan B. Microbial adhesion to surfaces. Science. 1981;214(4523):902-903.
2. Rosenberg M. Basic and applied aspects of microbial adhesion at the hydrocarbon: water interface. Crit Rev Microbiol. 1991;18(2):159-173. https://doi.org/10.3109/10408419109113512
3. Gatewood RR, Cobb CM, Killoy WJ. Microbial colonization on natural tooth structure compared with smooth and plasma-sprayed dental implant surfaces. Clin Oral Implants Res. 1993;4(2):53-64. https://doi.org/10.1034/j.1600-0501.1993.040201.x
4. Costerton JW. Introduction to biofilm. Int J Antimicrob Agents. 1999;11:217-221.
https://doi.org/10.1007/978-3-642-21289-5_2
5. Vasudevan R. Biofilms: microbial cities of scientific significance. J Microbiol Exp. 2014;1(3):84-98. https://doi.org/10.15406/jmen.2014.01.00014
6. Garrett TR, Bhakoob M, Zhang Z. Bacterial adhesion and biofilms on surfaces. Progress in Natural Science. 2008;18(9):1049-1056. https://doi.org/10.1016Zj.pnsc.2008.04.001
7. Staracademy: Internet-sight Montana State University. Дата обращения: 2019-11-02.
https://staracademy.ua/university/HIGH-0096
8.
Abdolahi A, Hamzah E, Ibrahim Z, Hashim S. Application of Environmentally-Friendly Coatings Toward Inhibiting the Microbially Influenced Corrosion (MIC) of Steel: A Review. J Polymer Reviews. 2014;54(4):702-745. https://doi.org/10.1080/15583724.2014.946188
9. Lorite GS, Rodrigues CM, de Souza AA, Kranz C, Mizaikoff B, Cotta MA. The role of conditioning film formation and surface chemical changes on Xylella fastidiosa adhesion and biofilm evolution. Colloid Interface Sci. 2011;59(1):289-295.
https://doi.org/10.10167j.jcis.2011.03.066
10. Lamari F, Khouadja S, Rtimi S. Interaction of Vibrio to Biotic and Abiotic Surfaces: Relationship between Hydrophobicity, Cell Adherence, Biofilm Production, and Cytotoxic Activity. .Surfaces. 2018;1:187-201. https://doi.org/10.3390/surfaces1010014
11. Achinas S, Charalampogiannis N, Euverink GJW. A Brief Recap of Microbial Adhesion and Biofilms. Applied SSurface Science. 2019;9:2801. https://doi.org/10.3390/app9142801
12. Bispo PJ, Haas W, Gilmore MS. Biofilms in infections of the eye. Pathogens. 2015;4:111-136.
https://doi.org/10.3390/pathogens4010111
13. Jamal M, Ahmad W, Andleeb S, Jalil F, Imran M, Nawaz MA. Bacterial biofilm and associated infections. J Chin Med Assoc. 2017;81:7-11. https://doi.org/10.1016/j.jcma.2017.07.012
14. Di Ciccio P, Vergara A, Festino AR, Paludi D, Zanardi E, Ghidini S, Laneri A. Biofilm formation by Staphylococcus aureus on food contact surfaces: Relationship with temperature and cell surface hydrophobicity. Food Control. 2015;50:930-936.
https://doi.org/10.1016/j.foodcont.2014.10.048
15. Oliveira R, Azeredo J, Texeira P, Fonseca AP. Co-aggregationis it a universal biofilm phenomenum? In: Biofilm Community Interactions: Chances or Necessity, BioLine, Cardiff, UK; 2001;11.
16. Pons L, Délia ML, Bergel A. Effect of surface roughness, biofilm coverage and biofilm structure on the electrochemical efficiency of microbial cathodes. Bioresour Technol. 2011;102(3):2678-2683. https://doi.org/10.1016/j.biortech.2010.10.138
17. Shen Y, Monroy GL, Derlon N, Janjaroen D, Huang C, Morgenroth E, et al. Role of biofilm roughness and hydrodynamic conditions in Legionella pneumophila adhesion to and detachment from simulated drinking water biofilms. Environ Sci Technol. 2015;49(7):4274-4282. https://doi.org/10.1021/es505842v
18. Ammara Y, Swailesa D, Bridgensb B, Chen J. Influence of surface roughness on the initial formation of biofilm. .Surface and Coatings Technology. 2015;284:410-416.
https://doi.org/10.1016/j.surfcoat.2015.07.062
19. Silva-Dias A, Miranda IM, Branco J, Monteiro-Soares M, Pina-Vaz C, Rodrigues AG. Adhesion, biofilm formation, cell surface hydrophobicity, and antifungal planktonic susceptibility: relationship among Candida spp. Front Microbiol. 2015;6:205. https://doi.org/10.3389/fmicb.2015.00205
20. Renner LD, Weibel DB. Physicochemical regulation of biofilm formation. MRS Bull. 2011;36(5):347-355. https://doi.org/10.1557/mrs.2011.65
21. Rzhepishevskaa O, Hakobyana S, Ruhala R, Gautrotb J, Barberoc D, Ram-stedt M. The surface charge of anti-bacterial coatings alters motility and biofilm architecture. (Paper) Biomater Sci. 2013;1:589-602. https://doi.org/10.1039/C3BM00197K
22. Li C, Cheng S. Functional group surface modifications for enhancing the formation and performance of exoelectrogenic biofilms on the anode of a bio-electrochemical system. Critical Reviews in Biotechnology. 2019;39(8):1015-1030.
https://doi.org/10.1080/07388551.2019.1662367
23. Artyushkova K, Cornejo JA, Ista LK, Babanova S, Santoro C, Atanassov P, et al. Relationship between surface chemistry, biofilm structure, and electron transfer in Shewanella anodes. Biointerphases. 2015;10(1):019013. https://doi.org/10.1116/1.4913783
24. Guo K, Freguia S, Dennis PG, Chen X, Donose BC, Keller J, et al. Effects of surface charge and hydrophobicity on anodic biofilm formation, community composition, and current generation in bioelectrochemical systems. Environ Sci Technol. 2013;47(13):7563-7570.
https://doi.org/10.1021/es400 901u
25. Carniello V, Peterson BW, van der Mei HC, Busscher HJ. Physico-chemis-try from initial bacterial adhesion to surface-programmed biofilm growth. Adv Colloid Interface Sci. 2018;261:1-14. https://doi.org/10.1016/j.cis.2018.10.005
26. Christenson HK. DLVO (Derjaguin—Landau—Verwey—Overbeek) theory and solvation forces between mica surfaces in polar and hydrogen-bonding liquids. J Chem Soc. 1984;80:1933-1946. https://doi.org/10.1039/F19848001933
27. Harimawan Al, Zhong S, Lim CT, Ting YP. Adhesion of B. subtilis spores and vegetative cells onto stainless steel-DLVO theories and AFM spectroscopy. J Colloid Interface Sci. 2013;405:233-241. https://doi.org/10.1016/jocis.2013.05.031
28. Carniello V, Peterson BW, van der Mei HC, Busscher HJ. Physico-chemis-try from initial bacterial adhesion to surface-programmed biofilm growth. Adv Colloid Interface Sci. 2018;261:1-14. https://doi.org/10.1016/j.cis.2018.10.005
29. Zhang X, Zhou X, Xi H, Sun J, Liang X, Wei J, et al. Interpretation of adhesion behaviors between bacteria and modified basalt fiber by surface thermodynamics and extended DLVO theory. Colloids Surf B Biointerfaces. 2019;177:454-461.
https://doi.org/10.1016/j.colsurfb.2019.02.035
30.
31.
32.
Andryukov BG, Karpenko AA, Lyapun IN, Matosova EV, Bynina MP. Bacterial Spores: Mechanisms of Stability and Targets for Modern Biotechnologies. Biomed J Sci & Tech Res. 2019;20(5):15329-15344. https://doi.org/10.26717/BJSTR.2019.20.003500
Mazur M, Kalisz M, Wojcieszak D, Grobelny M, Mazur P, Kaczmarek D, et al. Determination of structural, mechanical and corrosion properties of Nb2O5 and (NbyCu 1-y) Ox thin films deposited on Ti6Al4V alloy substrates for dental implant applications. Mater Sci Eng C Mater Biol Appl. 2015;47:211-221.
https://doi.org/10.1016/j.msec.2014.11.047
Dunne WMJr. Bacterial adhesion: seen any good biofilms lately? Clin Microbiol Rev. 2002;15(2):155-166. https://doi.org/10.1128/cmr.15.2.155-166.2002
33. Zilm PS, Rogers AH. Co-adhesion and biofilm formation by Fusobacteri-um nucleatum in response to growth pH. Anaerobe. 2007;13(3-4):146-152. https://doi.org/10.1016/j.anaerobe.2007.04.005
34. Cheng G, Zhang Z, Chen S, Bryers JD, Jiang S. Inhibition of bacterial adhesion and biofilm formation on zwitterionic surfaces. Biomaterials. 2007;28(29):4192-4199.
https://doi.org/10.1016/j.biomaterials.2007.05.041
35. Rendueles O, Kaplan JB, Ghigo JM. Antibiofilm polysaccharides. Environ. Microbiol. 2013;15(2):334-346. https://doi.org/10.1111/j.1462-2920.2012.02810.x
36. Ning C, Mingyan L, Weidong Z. Fouling and Corrosion Properties of SiO2 coatings on Copper in Geothermal Water. Industrial & Engineering Chemistry Research. 2012;51(17):6001-6017. https://doi.org/10.1021/ie202091b
37. Cai Y, Liu M. Corrosion behavior of titania films coated by liquid-phase deposition on AISI304 stainless steel substrates. AIChE Journal. 2012;58(6):1907-1920.
https://doi.org/10.1002/aic.12701
38. Ostrov E, Polishchuk I, Shemesh M, Pokroy B. Superhydrophobic Wax Coatings for Prevention of Biofilm Establishment in Dairy Food. ACS Appl Bio Mater. 2019;2(11):4932-4940. https://doi.org/10.1021/acsabm.9b00674
39. Zhang X, Wang L, Levanen E. Superhydrophobic surfaces for the reduction of bacterial adhesion. RSCAdvances. 2013;3(30):12003-12020. https://doi.org/10.1039/C3RA40497H
40. Mahalakshmi P, Vanithakumari S, Gopal J, Mudali UK, Raj B. Enhancing corrosion and biofouling resistance through superhydrophobic surface modification. Current Science (Bangalore). 2011;101(10):1328-1336. https://www.jstor.org/stable/24079640
41. Yazdi S, Ardekani AM. Bacterial aggregation and biofilm formation in a vortical flow. Biomicrofluidics. 2012;6(4):44114. https://doi.org/10.1063/1.4771407
42. Melaugh G, Hutchison J, Kragh KN, Irie Y, Roberts A, Bjarnsholt T, et al. Shaping the Growth Behaviour of Biofilms Initiated from Bacterial Aggregates. PLoS One. 2016;11(3):e0149683. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0149683
43. Monds RD, O'Toole GA. The developmental model of microbial biofilms: ten years of a paradigm up for review. Trends Microbiol. 2009;17:73-87. https://doi.org/10.1016/j.tim.2008.11.001
44. Alhede M, Kragh KN, Qvortrup K, Allesen-Holm M, van Gennip M, Christensen LD, et al. Phenotypes of non-attached Pseudomonas aeruginosa aggregates resemble surface attached biofilm. PloS One. 2011;6:e27943. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0027943
45. Naskar A, Black K. phosphorus nanomaterials as multi-potent and emerging platforms against bacterial infections. Microbial Pathogenesis. 2019;137:103800.
https://doi.org/10.1016/j.micpath.2019.103800
46. West SA, Fisher RM, Gardner A, Kiers ET. Major evolutionary transitions in individuality. Proc Natl Acad Sci USA. 2015;112:10112-10119. https://doi.org/10.1073/pnas.1421402112
47. Catto C, Cappitelli F. Testing Anti-Biofilm Polymeric Surfaces: Where to Start? Int JMol Sci. 2019;20(15):E37 9 4. https://doi.org/10.3390/ijms20153794
48. Limoli DH, Jones CJ, Wozniak DJ. Bacterial Extracellular Polysaccharides in Biofilm Formation and Function. MicrobiolSpectr. 2015;3(3). https://doi.org/10.1128/microbiolspec.MB-0011-2014
49. Vu B, Chen M, Crawford RJ, Ivanova EP. Bacterial extracellular polysaccharides involved in biofilm formation. Molecules. 2009;14(7):2535-2554. https://doi.org/10.3390/molecules14072535
50. Baruah R, Das D, Goyall A. Heteropolysaccharides from Lactic Acid Bacteria: Current Trends and Applications. JProb Health. 2016;4:2. https://doi.org/10.4172/2329-8901.1000141
51. Li YH, Tian X. Quorum sensing and bacterial social interactions in biofilms. Sensors (Basel). 2012;12(3):2519-2538. https://doi.org/10.3390/s120302519
52. Moran G, Meallet-Renault R. Superhydrophobic Surfaces Toward Prevention of Biofilm-Associated Infections. In: Bacterial Pathogenesis and Antibacterial Control. Sahra, Intech Open; 2017. https://doi.org/10.5772/intechopen.72038
53. Jiao Y, Tay FR, Niu LN, Chen JH. Advancing antimicrobial strategies for managing oral biofilm infections. Int J Oral Sci. 2019;11(3):28. https://doi.org/10.1038/s41368-019-0062-1
54. Hu J, Lin J, Zhang Y, Lin Z, Qiao Z, Liu Z, et al. A new anti-biofilm strategy of enabling arbitrary surfaces of materials and devices with robust bacterial anti-adhesion via a spraying modified microsphere method. J Mater Chem A. 2019;7:26039-26052. https://doi.org/10.1039/C9TA07236E
55. Wang M, Tang T. Surface treatment strategies to combat implant-related infection from the beginning. Journal of Orthopaedic Translation. 2019;17:42-54.
https://doi.org/10.1016/jjot.2018.09.001
Поступила в редакцию 23.12.2019 Received 23.12.2019 После доработки 07.02.2020 Revised 07.02.2020 Принята к публикации 15.02.2020 Accepted 15.02.2020
