CC BY
32
ISSN 1026-5627
Русский орнитологический журнал 2020, Том 29, Экспресс-выпуск 1986: 4846-4862
Кожные дериваты в онто- и филогенезе позвоночных
О.Ф.Чернова
Ольга Фёдоровна Чернова. Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н.Северцова РАН. Москва, Россия. E-mail: chernova@sevin.ru
Второе издание. Первая публикация в 2009*
Проблема возникновения и диверсификации кожных дериватов позвоночных остаётся интригующей и малоизученной областью зоологии. Основная трудность её решения заключается в том, что не в пример другим системам органов (скелетно-мышечной, нервной, выделительной и др.) эволюционные связи дериватов, характерных для представителей разных классов, не определяются. Кроме того, многочисленные примеры параллелизма и конвергенции ещё больше затрудняют выделение генеральной линии их эволюции. Обсуждение проблемы сопровождается множеством гипотез и предположений, которые всё же не в состоянии прояснить эволюционный сценарий возникновения, морфогенеза, диверсификации, гомологичности или исторической разобщённости этих структур. Это объясняется скудостью палеонтологических, эмбриологических и сравнительных морфологических данных. Представления об эволюционных преобразованиях дериватов на основе их морфологии во многом противоречивы, так как не подтверждены фактическими данными об изначальных и переходных формах, индукции их морфогенеза, различиях биохимического состава предполагаемых гомологичных структур и т.д. Многие предлагаемые концепции имеют характерный недостаток, на который указывает Матвеев (1932): использование для анализа морфологических структур прямого последовательного ряда ныне живущих форм, что не позволяет выявлять эволюционные связи структур, так как сравниваются не предки и их потомки, а сформировавшиеся конечные формы боковых ветвей филогенетического древа. Попытки обсуждения проблемы с сопоставлением данных морфологии, биохимии, молекулярной биологии и тканевой инженерии показывают продуктивность комплексного подхода для её решения (Chuong, Hornberger 2003; Wu et al. 2004; Чернова 2006, 2008^б; Fuchs 2007).
В данной статье мы коснёмся лишь некоторых сторон затронутой проблемы: 1) кожные дериваты как модульные объекты; 2) пути разрешения антагонизма железистой и опорной функций кожи; 3) морфо-
* Чернова О.Ф. 2009. Кожные дериваты в онто- и филогенезе позвоночных // Изв. РАН. Сер. биол. 2: 218-227. 4846 Рус. орнитол. журн. 2020. Том 29. Экспресс-выпуск № 1986
генез дериватов и гетерохронии; 4) конвергенция и параллелизм как пути эволюции кожных дериватов; 5) гипотезы об эволюционных взаимосвязях кожных дериватов; 6) обоснования «генеративной концепции» возникновения и диверсификации дериватов. Этот анализ опирается на новейшие данные сравнительной анатомии, биологии развития, молекулярной биологии и тканевой инженерии, на неоднократно обобщавшиеся нами фактические данные о дериватах и на собственные многолетние исследования морфологии пера, волоса и желёз (изучено более 100 видов птиц и 400 видов млекопитающих) (Соколов и др. 1988а, 1994; Соколов, Чернова 1994а,б, 2001; Чернова 1996, 2006, 2008а,б; Чернова, Целикова 2004; Шабадаш, Чернова 2006; и др.).
В процессе филогенеза хордовых покровный эпителий претерпел значительные преобразования. Он изменился от однослойного однорядного пласта однотипных неороговевающих, но способных секрети-ровать клеток (у бесчерепных и оболочников) до многослойного многорядного неороговевающего (у круглоротых и рыб, за редким исключением), частично ороговевающего (у земноводных) или полностью рогового (у амниот) эпидермиса. Кожа — эволюционное приобретение лишь позвоночных, и её следует отличать от наружных покровов других животных. Она состоит из двух различных по происхождению тканей: эпителиальной и соединительной, пласты которых разделены базальной мембраной. Поверхностный эпидермис эктодермального происхождения, а подлежащая дерма - производная мезодермы, развивается за счёт дерматома эписомита. В онтогенезе оба пласта кожи оказывают взаимное влияние друг на друга при формировании различных дериватов. Наиболее значительное историческое событие в филогенезе позвоночных - выход на сушу, нашло отражение в возникновении двух основных типов покровного эпителия: первичноводного и наземного (и переходного, амфибионтного или ихтиоидного) (Чернова 2008б).
Кожные дериваты многочисленны и разнообразны. Их можно разделять на придатки - образования, выдающиеся над поверхностью кожи, и лежащие в её толще железы. Условность такого разграничения очевидна. Например, фолликулы волос и перьев залегают в дермаль-ном слое, а то и в подкожной клетчатке, а наружу выходят лишь роговые стержни этих структур; железы располагаются в коже, но часто сопровождаются кожными или роговыми выростами. То же касается ке-ратинизации. Казалось бы, чешуи, перья и волосы представляют собой роговые выросты, в то время как железы - неороговевающие структуры. Однако фолликулы перьев и волос - неороговевающие, способные к постоянной регенерации структуры, а протоки многих желёз, напротив, кератинизированы.
Железистая природа - характерная черта кожи позвоночных, да и хордовых в целом, в том числе традиционно считающейся нежелези-
стой кожи пресмыкающихся и птиц, всё же снабжённой специализированными структурами, аналогичными железистым. Кожные железы способны к производству и экскреции синтезированного гландулоци-тами (железистыми клетками) секрета. Железы условно разделяются на обычные (ОЖ) и специфические (СЖ), различающиеся по численности, топографии, строению, составу и обилию секрета, и биологическому значению.
Можно выявить ряд закономерностей эволюции наружного покрова, сложившихся в процессе филогенеза позвоночных: 1) постепенное утолщение и дифференциация покровного эпителия на специализированные клетки, слои и структуры; 2) сохранение у всех позвоночных единообразия строения и полипотентности герминативного слоя эпидермиса, дающего начало всем другим, в том числе и железистым, структурам; 3) сходная дифференциация железистых структур во всех классах позвоночных на ОЖ и СЖ; 4) постепенное усиление морфофи-зиологической координации между строением секреторного отдела желёз и способом секреторной деятельности; 5) мультифункциональность кожного покрова и его железистого аппарата, различные функции которых находятся в динамическом равновесии, показывая примеры антагонизма, замещения или взаимного дополнения; 6) функциональная аналогия желёз позвоночных путём их различных морфологических модификаций; 7) своеобразие строения и функций кожных покровов в связи с адаптацией к условиям обитания; 8) отсутствие эволюционной преемственности желёз в разных классах позвоночных.
Кожные дериваты как модульные объекты. Дериваты можно рассматривать в рамках структурной гистологии (Савостьянов 2005), учения о структурно-функциональных единицах (Хрущов, Бродский, 1961; Терских и др. 2003), теории модульного строения организмов и их органов (Марфенин 1999; Нотов 1999; Савостьянов 2005) - методических подходов, служащих для упорядочения данных о морфологическом разнообразии структур в сложно организованном органе. К модульным объектам относят перья, ногти, волосы, рога, а также чешую рыб и эпителиальные ткани животных. Смысл выделения структурно-функциональных единиц состоит в том, что сложно функционирующий орган всегда гетерогенен, и свойства составляющих его компартментов могут широко варьировать в пределах нормы, но свойства структурной единицы гораздо более стабильны, и различные вариации не нарушают принципов её организации, если это не патология. Например, структурно-функциональной единицей гепатоидной СЖ мы считаем отдельную её долю с системой выводных протоков, дополнительными структурами (волосом, волосяной воронкой и цистерной, где депонируется и «созревает» секрет) и ассоциированными с гепатоидными апокриновыми и сальными железами, образующими с ними общие прото-
ки и смешанные доли. Этот комплекс обеспечивает синтез, созревание и выделение собственно секрета гепатоидных желез, дополняя его другим белком или гликопротеидом, липидами и меланином.
В качестве структурно-функциональной единицы может быть выделен комплекс волосяного фолликула, в который входят, помимо самого фолликула, соединительнотканная оболочка, дермальный сосочек, железы, мышцы, сосуды и нервы, волосяная эпидермальная воронка, а также сам стержень волоса.
Железы также демонстрируют модульный тип организации, который, как известно, характеризуется модульным строением системы, открытым ростом и циклическим морфогенезом. К дискретным модульным объектам, вероятно, можно отнести железистые поля, так как они состоят из одинаковых, равноценных, взаимозаменяемых элементов — ОЖ, связанных относительно слабыми связями. К унитарным объектам — СЖ, образованные незаменимыми элементами с сильными связями, жёсткие, слитые, компактные органы.
Пути разрешения антогонизма железистой и опорной функции кожи. Ороговение, сопровождающееся кератинизацией и дегенерацией эпителиоцитов (кератиноцитов и корнеоцитов), и секреторная способность гландулоцитов находятся в антагонистических отношениях, которые могут быть разрешены: 1) путём пространственного разобщения или 2) гетерохронии закладок и развития дериватов в онтогенезе, или 3) совмещением обеих функций на клеточном уровне — в одном эпите-лиоците. В первом случае железы возникают в местах, не подвергающихся ороговению и не покрытых скелетными образованиями, или опускаются в дерму и/или под кожу; таким образом гландулоциты изолируются от корнеоцитов (в большинстве желёз млекопитающих). Во втором случае закладка и развитие желёз происходит в онтогенезе раньше процессов кератинизации. В третьем случае эпителиоциты приобретают способность к совмещению железистой и опорной (в виде ороговения) функций. Например, сочетание ороговения и железистой функции в себокератиноцитах птиц или в определённых слоях эпидермиса у пресмыкающихся.
Проблему антагонизма секреторной и опорной функций можно рассматривать, признав процесс ороговения в качестве секреторного, как синтез и выделение белка кератина, сопровождающиеся дегенерацией клетки. В таком случае все покровы считаются секретирующими органами с разными типами секреторной деятельности, которые не противостоят, а дополняют друг друга. Роговой слой эпидермиса интенсивно отторгается: в СЖ многих видов млекопитающих имеется утолщённый эпидермис (различные «мозоли»), который отслаивается и скапливается в полости мешотчатой железы. Такой отторгнутый роговой слой входит полноправным компонентом в секреты многих желёз, безусловно, вно-
ся в них дополнительные пахучие вещества.
Морфогенез дериватов и гетерохронии. Самоорганизация и межтканевые взаимодействия являются основой морфогенеза различных органов, в том числе и эктодермальных (Белоусов 1987; Черданцев 2003; Терских и др. 2007). Роль соматических стволовых клеток и индуцирующих их пролиферацию сигнальных белков, общих для всех кожных дериватов (Shh, FGF, Wnt, notch, BMP и др.), во взаимодействиях покровного эпителия и мезенхимы достаточно изучена для процесса морфогенеза перьев (Wu et al. 2004), волос (Fuchs 2007), сальных ОЖ и млечных СЖ (Терских и др. 2007; Fuchs 2007). Причём показано, что небольшие сдвиги в генетической программе развития вызывают значительные изменения структур (например, превращение закладок волос в ОЖ в тканевой культуре; возникновение волос во рту или зубов у птенцов).
Какие же черты сходства и различий морфогенеза дериватов удаётся подметить при сравнении этих процессов? У амниот общими признаками морфогенеза дериватов служат: 1) обособление специальных кожных полей, на которых они возникают (например, птерилий у птиц, вибриссных подушек, подошв лап, железистых полей и др.); 2) преобразование первичных гомогенных кожных полей в гетерогенные путём возникновения участков уплотнённой дермы под плакодами (агрегациями эпителиоцитов); 3) собственно морфогенез кожных придатков, проходящий по различным сценариям, но всегда путём взаимодействия эпителия и мезенхимы.
Эпителиально-мезенхимные реципрокные взаимодействия имеют большое значение для развития дериватов. Причём мезенхима может оказывать как индуцирующее (при морфогенезе кожных придатков), так и ингибирующее воздействие на развитие эктодермальных структур (при морфогенезе желёз). Шмальгаузен (1964) приводит пример тормозящего влияния мезенхимы на развитие парных цементных СЖ у головастиков. В норме на вентральной поверхности передней части головы головастика развиваются парные цементные СЖ, причём только в тех местах, где эктодерма отделена от мезенхимы стенкой передней кишки. Этот вывод поддерживается фактом способности всего эк-тодермального эксплантата преобразовываться в присоску вне контакта с мезенхимой.
Перо и чешуя возникают путём эвагинации (выпячивания) эпителия и мезенхимы под индукцией мезенхимы, и, если бы волосы и все железы возникали только путём инвагинации (впячивания) эпителия и мезенхимы, то это служило бы ещё одним прекрасным примером «альтернативной бифуркации программ развития» (Oster, Albrech 1982). Надо заметить, что в англоязычной литературе термин «инвагинация» употребляется при описаниях морфогенеза таких придатков,
как волосы и железы, что, по нашему мнению, неверно, так как этим термином обозначают процесс образования эмбрионального пласта или органа путём его вворачивания/впячивания при «проседании» нижележащего слоя. Настоящая же инвагинация эпидермиса происходит только при морфогенезе мешотчатых СЖ, центральная полость которых и образуется при впячивании эпидермиса в дерму и «проседании» подлежащей дермы с последующим разрастанием железистой паренхимы. Например, так формируются мешотчатые ядовитые и светящиеся бактериальные железы рыб, большинство СЖ пресмыкающихся, различные мешотчатые СЖ млекопитающих. Причём эти мешотчатые органы могут не только соединяться с поверхностью протоком (что обычно для СЖ амниот), но и замыкаться в изолированную от поверхности кожи структуру, лежащую в дермальном слое (как в мешотчатых фотофорах рыб). Во многих случаях такие мешотчатые СЖ обладают способностью выпячиваться над поверхностью кожи или выворачиваться наружу, выделяя или даже выбрызгивая сильно пахнущий секрет.
Инвагинация происходит на более поздних этапах морфогенеза перьевого фолликула — путём образования эпидермального впячива-ния вокруг зачатка-выроста пера с формированием цилиндрического фолликула. В морфогенезе пера присутствуют такие специфические процессы, как перемещение зоны роста с апикального конца кожного выроста вниз на боковые стороны фолликула (что редко встречается в коже), локализация нескольких популяций стволовых клеток, разветвление опахала не путём нарастания клеток, а, напротив, посредством апоптоза клеток маргинальных пластин (Lucas, Stettenheim 1972). Именно поэтому гистогенез пера обозначается как «морфогенез супротивного ветвления» (reverse branching morphogenesis) в отличие от «морфогенеза простого ветвления» (branching morphogenesis), например, лёгких и млечных желёз (Lucas, Stettenheim 1972; Wu et al. 2004). Дорсальная и вентральная стороны пера, производимые промежуточным слоем эпидермиса цилиндрического фолликула, негомологичны одноимённым сторонам чешуи — производным верхних слоёв эпидермиса, что не поддерживает гипотезу о происхождении пера из чешуи предковых форм (Чернова 2008а). При формировании пера за счёт верхних слоёв эпидермиса образуется только лишь его роговой чехол, который сбрасывается при развёртывании опахала.
Молекулярные механизмы морфогенеза пера хорошо изучены: на каждой стадии развития пера регуляция морфогенеза осуществляется разными сигнальными белками. Предложена детальная модель влияния генов на развитие пера (transgenic feather protocol) и высказана гипотеза, что разнообразие перьев зависит от ориентации и наклона молекулярных градиентов, которые затем проявляются в форме топологического устройства перьевого эпителия. Таким образом, показана связь
активности сигнальных белков с формой органа и его новой функцией (Widelitz et al. 2003, 2007; Wu et al. 2004; Yue et al. 2006). Например, под индуцирующим воздействием дермального сосочка создаётся градиент сигнального белка Wnt3, что приводит к спиральной организации гребней бородок и определяет симметричное ветвление опахала. Под влиянием Wnt-градиента происходит трансформация билатерально симметричных кроющих перьев в радиально симметричные пуховые перья. Белок noggin увеличивает степень ветвления пера. BMPs увеличивают размеры ствола пера (Yu et al. 2004). Соотношение антагонистических белков noggin и ВМР4 играет основную роль в ветвлении пера, определяя число и размеры бородок; ВМР4 регулирует формирование стержня и сцепление бородок; Shh индуцирует апоптоз краевого пластинчатого эпителия, что вызывает появление рассечённого опахала и образование бородок (Yu et al. 2002; Chang et al. 2004a, b). В целом порядок появления сигнальных молекул в морфогенезе пера следующий: FGF4, ВМР4 ^ Shh, Wnt-7a ^ notch-1, Serrate-1, Delta-1 ^ Msx-1,2 ^ Hox, NCAM. Таким образом, топологические трансформации пера от цилиндрической роговой структуры к иерархически ветвящейся структуре определяются молекулярными механизмами, что, вероятно, и обеспечивало и обеспечивает возможность развития различных форм пера как в онто-, так и в филогенезе.
Морфогенез ОЖ идёт только путём врастания эпителия в дермаль-ный слой (Соколов и др. 19886), и никакой инвагинации не происходит. У анамний морфогенез гландулоцитов представляет собой процесс пролиферации и дифференциации эпителиоцитов базального слоя или других железистых клеток, тесно связанных с базальной мембраной (например, у миног: недифференцированные клетки ^ клубко-видные опорно-железистые клетки ^ железистые белковые железы ^ белковый секрет). У амниот обычно в ОЖ просвет начинает формироваться в нижних секреторных отделах по мере нарастания массы железистой паренхимы и её секреторной активности, что сопровождается формированием центральной полости, протоков и прорывом наружу выводного протока, т.е. дифференциация структур ОЖ идёт снизу вверх, а не наоборот. Это касается как альвеолярных желёз, так и трубчатых. Надо отметить, что в постнатальном онтогенезе в сальных и гепатоидных железах млекопитающих происходит постоянный процесс образования вторичных протоков и полостей за счёт гибели клеток железистой паренхимы, а также циклическая регенерация железистого эпителия за счёт стволовых клеток эпидермиса и волосяного фолликула.
Помимо пути врастания эпидермальной закладки в дерму реализуется и альтернативная возможность морфогенеза желёз: врастание мезенхимы в эпидермис. Например, у саламандр закладки ОЖ появ-
ляются на ранних личиночных стадиях в виде сферических клеточных «почек» в эпидермисе. Такая почка не опускается в дерму, а, напротив, мезенхима активно внедряется в эпидермис, окружает почку и изолирует её от опорных клеток эпидермиса (Соколов и др. 1988а). Дальнейшая дифференциация миоцитов и гландулоцитов проходит в такой изолированной структуре, и лишь затем железа опускается в кориум. Эта схема развития принципиально отличается от описанного выше процесса формирования желёз у большинства амниот, у которых обычно эпидермальная почка посредством пролиферации и дифференциации активно врастает в кориум, где и происходит её дальнейший морфогенез. Общим для этих альтернативных процессов является ранняя изоляция железистых структур от опорных клеток, что достигается с помощью мезодермальных оболочек либо опусканием почки в кориум — механизмов пространственного разделения структур наружных покровов, играющих опорную или железистую роли.
У млекопитающих морфогенез ОЖ связан с морфогенезом волос (за исключением первично свободных эккриновых и сальных желёз); и сальные, и апокриновые потовые железы являются производными волосяного фолликула. Сам волосяной фолликул образуется путём врастания эпителия в мезенхиму (Соколов и др. 19886). Для разных стадий морфогенеза волоса характерны: 1) агрегация, пролиферация и дифференциация эпителиоцитов и клеток мезенхимы в области зачатка волосяного фолликула; 2) тесное взаимодействие эпителия и мезенхимы, которые даже могут быть не разделены базальной мембраной, а непосредственно контактировать; без участия мезенхимы волосы не образуются; 3) появление первых очагов кератинизации в волосяном зачатке, а не в эпидермисе; 4) рост волосяной луковицы одновременно в двух направлениях: дальнейшее врастание зачатка в глубь дермы и продвижение вверх дифференцирующихся клеток; 5) одновременная закладка сальной, потовой апокриновой, гепатоидной желёз (за счёт эпителия закладки фолликула) и зоны bulge (кожаного мешочка), а затем и мышцы, поднимающей волос (за счёт клеток мезенхимы). Зона bulge служит не только местом прикрепления мускулатуры, но и локализации одной из популяций стволовых клеток волосяного фолликула, которые производят новый волосяной фолликул, а также участвуют в регенерации эпидермиса (Терских и др. 2007; Fuchs 2007). Ещё одна популяция стволовых клеток глубоко «спрятана» в зоне матрикса волосяной луковицы над и вокруг дермального сосочка. Дальнейший рост и дифференциация волосяного фолликула сопровождаются выдвижением волосяного стержня вверх и его «прорывом» наружу с использованием специальной щели в толще эпидермиса над волосяным фолликулом. Молекулярные механизмы морфогенеза волос и их сальных желёз известны (Fuchs 2007). Так, формирование плакоды и её даль-
нейший рост, и дифференциация волос на разные морфотипы находятся под контролем градиента сигнальных белков Wnt/BMPs, а также при участии других регуляторов, таких как градиент Wnt/noggin, Shh, Lefl, Lef2. Например, мыши, лишённые Lefl, имеют остевые волосы, но волосы других типов у них отсутствуют. Все эти процессы происходят под индуцирующим влиянием мезенхимы. Например, дерма влияет на размеры и плотность фолликулов, что подтверждается молекулярными различиями, найденными в дермальных клетках из разных участков тела. Среди генов, рано экспрессирующихся в плакоде, идентифицирован Shh, который играет ключевую роль в организации дермальных клеток в конденсаты или дермальные сосочки, обязательно входящие в волосяной фолликул. Именно от дермального сосочка поступает сигнал в плакоду, определяя её врастание, ведущее к формированию волосяного фолликула, который далее «созревает» под воздействием ещё целого ряда экто-мезодермальных взаимодействий. Стволовые клетки зоны bulge активизируются во время анагена — периода активного роста волоса, когда дермальный сосочек достигает этой зоны и, вероятно, индуцирует «спящие» стволовые клетки; но эти процессы отличаются от процессов эмбриональной закладки волос.
Клетки-предшественники сальной железы возникают ближе к завершению эмбриогенеза (у мышей), но сами железы не начинают функционировать вплоть до рождения. Процессы дифференцировки себо-цитов также подвержены влиянию сигнальных белков, таких как с-mys, и адипогенного транскрипционного фактора PPAR-gamma. При анализе периодичности функционирования желёз всегда встаёт вопрос об источниках новых генераций гландулоцитов. Во многих случаях доказано, что ими служат недифференцированные клетки (соматические стволовые) герминативного слоя эпидермиса, что ещё раз подтверждает потенциальную секреторную функцию эпителиоцитов. Например, в сальных железах млекопитающих восстановление железистой паренхимы происходит путем «наползания» эпидермальных стволовых клеток по стенкам протоков в железистые ацинусы и преобразования их в гландулоциты. Стволовые клетки участвуют в возобновлении деятельности сальных желёз после гибели себоцитов, формируя слой недифференцированных клеток-предшественников себоцитов, что было доказано в тканевой культуре. При процессах регенерации кожи после повреждений стволовые клетки зоны bulge также участвуют в регенерации сальных желёз.
Конвергенция и параллелизм как пути эволюции кожных дериватов. Вероятно, эволюция дериватов в филогенезе позвоночных шла сходными параллельными и конвергентными путями при адаптивной радиации таксонов. Она происходила в результате количественных и качественных морфологических преобразований на основе способности
герминативного слоя (соматических стволовых клеток) покровного эпителия к пролиферации и дифференциации под влиянием единства и антагонизма опорной и железистой функций покрова.
Среди дериватов аналогии хорошо прослеживаются. Например, многие СЖ представителей исторически разобщённых таксонов сходно устроены, особенно сигнальные СЖ, играющие определённую роль в обонятельной коммуникации животных, или СЖ, вырабатывающие защитную смазку органов чувств и слизистых оболочек. Кожные железы связаны с зародышевыми листками по своему происхождению и функционируют как гетерогенные органы, состоящие из компартмен-тов — производных эпителиальной, соединительной, нервной, кровеносной и мышечной тканей. Такие комплексные СЖ имеются во всех классах хордовых, за исключением бесчерепных.
Отсутствие ОЖ у перьевых фолликулов птиц объясняется необходимостью облегчения покровов, невозможностью смазывания перьев из отверстия фолликулярной воронки, развитием специализированной для ухода за перьевым покровом копчиковой СЖ не в ущерб аэродинамическим свойствам тела (благодаря определённому положению центра тяжести), гидрофобными свойствами самого кератина пера. Тем не менее, себоциты наружной периферической «сальной» части копчиковой СЖ очень похожи на себоциты сальных желёз млекопитающих как по строению, так и по особенностям ферментативной системы, что, вероятно, носит конвергентный характер или служит органотипичным признаком сальных гландулоцитов.
Примером конвергентного сходства можно считать и такие исторически разобщённые структуры, как волос и перо. Как известно, млекопитающие и птицы представляют собой две самостоятельные филогенетические ветви. Из всех позвоночных лишь они гомойотермны. В обоих классах наружные покровы — волосяной покров у млекопитающих и перьевой покров у птиц, обеспечивают поддержание внутреннего гомеостаза. Закономерно возникают вопросы о степени сходства структурных приспособлений волосяного и перьевого покровов, служащих для теплозащиты, а также о морфологических структурах, обеспечивающих выполнение и взаимоотношение их различных функций. Помимо сходного устройства волосяного и перьевого покровов (ярусность, сильная дифференциация, способность к регенерации, производство различных генераций, цикличность свободного роста, периодическая линька и т.д.) их основные структурно-функциональные единицы (волос и перо) похожи как микроанатомические роговые структуры (сходное развитие воздухоносных полостей, трёхслойное строение) (Чернова 2005а,б, 2006, 2008а). Полиморфизм волос и перьев определяется существованием нескольких генераций, производимых фолликулами в онтогенезе, а специфичность их топографии и строения обусловлены
как молекулярными механизмами, так и другими факторами, в том числе и изменением обмена веществ в онтогенезе. С этой точки зрения фолликул волоса и фолликул пера можно определить как динамичные системы с достаточно большой пластичностью (позволяющей изменять морфотип волоса или пера), подверженные возрастным и сезонным изменениям. Фолликулы пера и волоса во многом сходны, но это сходство носит конвергентный характер.
Сходство при конвергенции, в отличие от параллелизмов, всегда поверхностно и затрагивает лишь немногие черты организации групп, развивавшихся в филогенезе по конвергентному пути (Шмальгаузен 1969), в нашем случае в основном это архитектоника волоса и пера. Вероятно, найденная аналогия архитектоники волоса и пера может быть отнесена к категории «гомоплазии» (термин Ланкестера — Бляхер 1976) — подобию в строении, возникшему независимо, но на общей морфологической основе. В нашем случае это экто-мезодермальное взаимодействие, что подтверждается общностью и молекулярно-генетиче-ских механизмов регуляции морфогенеза, и жизненного цикла волоса и пера. Этот феномен может служить примером «конвергирующей аналогии» (Догель 1938) или «гомотипии» (Беклемишев 1964) — конструкционному подобию сравниваемых структур без генетической преемственности таксонов.
Гипотезы об эволюционных взаимосвязях кожных дериватов. Один из аргументов против гипотезы эволюционной связи желёз всех трёх классов амниот приведён ещё в 1898 году Гегенбауэром (Gabe, Saint-Girons 1965): сальные железы млекопитающих тесно связаны с волосяным фолликулом и, следовательно, как и фолликул, являются новообразованием. Причём, эта связь прослеживается в ходе всего онтогенеза. Однако Северцов (1949) и Матвеев (1949), рассматривая эволюцию волос, не придают эволюционного значения кожным железам и не относят их возникновение к разряду ароморфоза. По нашему мнению, правомерно рассматривать в качестве ароморфоза не только возникновение волос, но и процесс становления железисто-волосяного комплекса в целом как структурно-функциональной единицы, поскольку ОЖ млекопитающих происходят из волосяного фолликула и тесно с ним связаны.
Прямые эволюционные связи между железами представителей разных классов позвоночных не просматриваются, и никакого усложнения строения желёз, особенно СЖ, не происходит. Усложнение строения СЖ при переходе от низших хордовых к анамниям и далее к амниотам не выявляется. Структурная сложность СЖ не зависит от филогенетического статуса таксона. Уже миксины отличаются хорошо развитыми и сложно устроенными слизевыми СЖ. Многочисленны очень сложно устроенные комплексные бактериальные и светящиеся СЖ рыб.
Общим для всех таксонов позвоночных (и в целом хордовых) является наличие у них герминативного слоя эпителия, производящего путём пролиферации и дифференцировки все гландулоциты, что и послужило основной отправной точкой для выделения морфогенетиче-ских линий секретирующих эпидермальных клеток и формулировки следующих положений (Quay 1972). Эволюционный путь состоит из центральной морфогенетической линии стволовых эпидермальных клеток, затем её разделения на две крупные ветви — слизистых и белковых гландулоцитов анамний, давших различные модификации, и далее — на сальные и потовые железы амниот. Считается, что ветвь слизистых желёз обрывается в классе земноводных (хотя у амниот они сохранились лишь в слизистых оболочках, тем не менее, эпителиоциты сохраняют способность к слизистой метаплазии), а ветвь белковых желёз в классе пресмыкающихся, где она дала роговые клетки эпидермиса. Последние послужили источником развития железистых структур амниот. Боковая ветвь белковых гландулоцитов, секретирующих эмаль (амелобластов, формирующих зубы), тянется от предков хрящевых рыб до млекопитающих включительно. Попытка подобного филогенетического построения представляет собой пример типичной ошибки, так как в данном случае сравнивается ряд рецентных форм, являющихся не прямыми потомками, а лишь боковыми ветвями филогенетического древа. Неудачны и другие построения, например, попытки объяснения полиморфизма однотипных голокриновых желёз у пресмыкающихся, так как не принимается во внимание то, что морфологическое разнообразие и усложнение вовсе не соответствует филогенетическим связям таксонов (Gabe, Saint-Girons 1965; Соколов и др. 1994; Чернова 2008б).
Млечные СЖ млекопитающих (у человека молочные) произошли от апокриновых ОЖ волос, собранных в железистое поле (поле ещё имеется у однопроходных, у сумчатых даже сохраняются закладки волос). У предковых форм их первичная функция — увлажнение отложенных яиц, заменилась на функцию выкармливания потомства, что сопровождалось разрастанием железистой паренхимы в форме от железистого поля до альвеолярно-трубчатого образования, снабжённого кожным сосцом (или соском), или без них (железистое поле, секрет стекает по пучкам волос). Возможно, подобные млечным железы имелись у цинодонтов. Обнаружены сигнальные пути, регулирующие закладку и развитие млечных желёз (у мышей), например, градиент Wnt/ß -catenin (Veltmaat et al. 2003). У трансгенных мышей блокирование этого пути приводило к отсутствию млечных желёз, волос и зубов.
Детально гипотезы о возникновении пера и волоса рассматривались нами ранее (Чернова, Целикова 2004; Чернова 2008а). Для решения широко обсуждающегося в последнее время вопроса об эволюционной связи чешуи пресмыкающихся и пера предложены три основных под-
хода: 1) перо произошло от чешуи, которая завернулась в трубку, а затем опустилась в дермальный слой с образованием фолликула; 2) перо в своей эволюции прошло стадию протопера — простого трубчатого рогового выроста; 3) сначала возник перьевой фолликул как новообразование, который и произвёл перьевую структуру, развивавшуюся либо по пути дифференциации пухового пера до асимметричного махового или наоборот.
Из множества гипотез о возникновении волос, вероятно, надо отдать предпочтение предположению о независимом возникновении волосяного фолликула как новообразования и параллельных путях формирования вибрисс и волос в филогенезе с исторически более древним возникновением вибрисс.
Поскольку эволюционные связи дериватов не выявляются, то некоторые авторы пошли по другому пути — представили иерархическое структурное усложнение дериватов без обсуждения эволюционных связей (Wu et al. 2004). В таком иерархическом ряду вершиной структурной сложности служат асимметричные маховые перья птиц. Однако такой подход не решает проблему эволюции кожных придатков.
Обоснования «генеративной концепции» возникновения и диверсификации дериватов. Идея о самостоятельном и независимом возникновении разнообразных производных кожного покрова не нова. Например, схема их мезодермальных взаимодействий независимого происхождения на основе экто-мезодермальных взаимодействий и процессов пролиферации и/или агрегации эпителиальных и мезенхимных клеток в зачаток (у представителей разных классов), давший разнообразные структуры, наглядно представлена в книге «Hyman comparative vertebrate anatomy» (1979). Эта гипотеза поддерживается не только морфологией и выявленными гетерохрониями (как в онтогенезе, так и в филогенезе) возникновения различных кожных дериватов, но и данными молекулярно-генетических исследований. Она не противоречит, а вполне соответствует теории филэмбриогенезов Северцова (1949), связавшего эволюционные преобразования органов с самыми ранними этапами эмбриогенеза организмов.
На основе данных молекулярно-генетических исследований морфогенеза таких дериватов, как придатки, предложена гипотетическая модель их развития и показано, что все придатки являются «вариациями на общую тему» (Chuong, Hornberger 2003), так как обнаруживают сходство молекулярных сигнальных путей регуляции их морфогенеза (Chuong et al. 2000; Wu et al. 2004; Fuchs 2007). To же справедливо и для таких дериватов, как железы (Чернова 20086). Модель предполагает, что в эволюции из покровного эпителия и подстилающей эпителиальную закладку мезенхимы происходило новообразование и диверсификация дериватов (придатков и желёз) благодаря различным
факторам: индукции эпителиальной закладки мезенхимой, взаимовлиянию этих тканей под контролем молекулярно-генетических механизмов, воздействию факторов окружающей среды на молекулярные процессы и гетерохрониям морфогенеза. Различия в сигнальных путях и соотношениях сигнальных белков в период морфогенеза придатков вкупе с предопределёнными потенциями эпителия и мезенхимы и приводят к различным вариациям эпителиальных органов.
Экспериментальное изучение клеточных и молекулярных закономерностей морфогенеза методами тканевой инженерии относится к приоритетным направлениям науки и помогает понять механизмы формирования и эволюции кожных дериватов (Матвеев 1932,1949; Quay 1972; Chuong, Homberger 2003; Wu et al. 2004). Покровный эпителий как тканевая структура и его герминативный слой имеют генетически обусловленные, потенциально различные способности к производству тех или иных структур в ограничительных рамках типа ткани (эпителиальной и рыхлой соединительной).
На основании новейших данных разработана «морфо-регуляторная концепция», которая предполагает, что морфогенетические процессы могут модулироваться морфологическими регуляторами, что ведёт к изменению фенотипических особенностей органов в развитии и эволюции (Wu et al. 2004). В эволюции позвоночных различные вариации в числе и размерах кожных дериватов могли послужить базой для возникновения спектра различных фенотипов животных (адаптивной радиации), т.е. такие вариации являются субстратом для отбора и становятся «продвинутыми» при определённых изменениях окружающей среды.
Анализ современных знаний о дериватах кожи позвоночных и собственные многолетние исследования кожных желёз, волос и перьев позволяют нам поддержать концепцию об их независимом эволюционном возникновении, которую можно сформулировать следующим образом.
В эволюции позвоночных разнообразные кожные дериваты возникли как экто-мезодермальные новообразования на узловых этапах филогенеза, формируясь в разных классах независимо, параллельно или конвергентно в зависимости от особенностей межтканевого взаимодействия, изменений характера обмена веществ и молекулярно-ге-нетической регуляции морфогенеза для обеспечения внутреннего го-меостаза. Диверсификация структур в рамках одного морфотипа шла не путём их эволюции от простейшей до более сложной формы или наоборот, а благодаря возникновению новых генераций экто-мезодер-мальных структур, разделённых гетерохрониями и регулируемых изменениями градиентов молекулярных сигнальных путей под воздействием факторов окружающей среды. Дериваты, как тканевые структуры, являются гомологичными образованиями, так как происходят из
эпителия и мезенхимы, но как органы они не связаны эволюционной преемственностью и не переходили один в другой. Вот почему бесполезно выискивать пути преобразования одних структур в другие, представляя различные эволюционные схемы таких переходов, так как все эти структуры являются новообразованиями. Чешуя, волос, перо, железы, как независимые органы наружных покровов, возникли на узловых этапах филогенеза позвоночных благодаря полипотентности (в рамках свойств эпителиальной и мезенхимной тканей и тканевых взаимодействий) стволовых клеток эпителия и мезенхимы. Независимое происхождение этих придатков может объяснить отсутствие чётких переходных форм между ними. Единственным исключением, по-видимому, служат зубы, так как амелобласты гомологичны у всех позвоночных, а также, вероятно, железы, ассоциированные с органами чувств и эволюционировавшие вместе с ними (например, Гардерова СЖ амниот).
Литератур а
Беклемишев В.И. 1964. Основы сравнительной анатомии беспозвоночных. Т. 1. Про-
морфология. М.: 1-432. Белоусов Л.В. 1987. Биологический морфогенез. М.: 1-239. Бляхер Л.Я. 1976. Проблемы морфологии животных. М.: 1-358. Догель В А. 1938. Сравнительная анатомия беспозвоночных. Л., 2: 1-400. Марфенин И.И. 1999. Концепция модульной организации в развитии // Журн. общ. биол. 60, 1: 6-17.
Матвеев Б.С. 1932. Об эволюции кожных покровов позвоночных путём эмбриональных
изменений // Зоол. журн. 24, 2: 39-54. Матвеев Б.С. 1949. О происхождении чешуйчатого покрова и волос у млекопитающих //
Зоол. журн. 28, 1: 59-70. Нотов А.А. 1999. О специфике функциональной организации и индивидуального развития модульных объектов // Журн. общ. биол. 60, 1: 60-79. Савостьянов Г.А. 2005. Основы структурной гистологии. СПб.: 1-375. Северцов А.И. 1949. Морфологические закономерности эволюции. М.; Л., 5: 1-536. Соколов В.Е, Чернова О.Ф. 1994а. Кожные железы первичноводных хордовых. Обзор
исследований. М.: 1-135. Соколов В.Е., Чернова О.Ф. 1994б. Кожные железы птиц: морфология, функционирование // Структура, рост и некоторые аспекты гормональной регуляции развития специфических желёз. М.: 76-111. Соколов В.Е., Чернова О.Ф. 2001. Кожные железы млекопитающих. М.: 1-648. Соколов В.Е., Котова Е.Л.,Чернова О.Ф. 1994. Кожные железы рептилий. Обзор исследований. М.: 1-91.
Соколов B.E., Чернова О.Ф., Соломатина Н.И. 1988а. Химическая коммуникация амфибий // Итоги науки и техники. Сер. Зоол. позвоночных. Этологические и экологические аспекты химической коммуникации наземных позвоночных. М.: 5-91. Соколов B.E., Скурат Л.Н., Степанова Л.Б. и др. 1988б. Руководство по изучению
кожного покрова млекопитающих. М.: 1-279. Терских B.B., Васильев A.B., Воротеляк Е.Я. 2003. Структурно-функциональные единицы эпидермиса // Изв. РАН. Сер. биол. 6: 645-649. Терских B.B., Васильев A.B., Воротеляк Е.Я. 2007. Ниши стволовых клеток // Изв. РАН. Сер. биол. 3: 261-272.
Хрущов Г.К, Бродский В.Я. 1961. Орган и клетка (некоторые проблемы цитологии и гистологии) // Изв. РАН. Сер. биол. 52, 2: 181-207.
Черданцев B.T. 2003. Морфогенез и эволюция. М.: 1-360.
Чернова О.Ф. 1996. Железы наружных покровов в эволюции Chordata (Морфофункцио-нальный анализ). Автореф. дис. ... докт. биол. наук. М.: 1-48.
Чернова О.Ф. 2005а. Полиморфизм архитектоники дефинитивных покровных перьев // Докл. РАН 405, 2: 280-285.
Чернова О.Ф. 20056. Новый пример морфологической конвергенции: сходство архитектоники волоса и пера //Докл. РАН 405, 3: 425-429.
Чернова О.Ф. 2006. Эволюционные аспекты полиморфизма волос // Изв. РАН. Сер. биол. 1: 52-62.
Чернова О.Ф. (2008а) 2018. Проблема возникновения кожных дериватов в эволюции амниот. Кожные придатки - чешуя, перо, волос // Рус. орнитол. журн. 27 (1696): 5623-5662.
Чернова О.Ф. 2008б. Железы наружных покровов хордовых в аспекте морфобиологиче-ской теории эволюции А.Н. Северцова // Тр. Зоол. музея Моск. ун-та 49: 279-342.
Чернова О.Ф., Целикова Т.Н. 2004. Атлас волос млекопитающих. М.: 1-429.
Шабадаш С.А.,Чернова О.Ф. 2006. Гепатоидные железы млекопитающих. М.: 1-217.
Шмальгаузен И.И. 1964. Регуляция формообразования в индивидуальном развитии. М.: 1-143.
Шмальгаузен И.И. 1969. Проблемы дарвинизма. Л.: 1-494.
Chang Ch.-H., Jiang T.-X., Lin C.-M. et al. 2004a. Distinctive phenotypes generated by WNT member misexpression during hierarchical morphogenesis of dermis, skin regions and individual feathers // Mech. Develop. 121: 157-171.
Chang Ch.-H., Yu M, Wu P. et al. 2004b. Sculpting skin appendages out of epidermal layers via temporally and spatially regulated apoptotic events // J. Invest. Dermatol. 122: 1348-1355.
Chuong Ch.-M., Homberger D.G. 2003. Development and evolution of the amniote integument: current landscape and future horizon // J. Exp. Zool. Part B. Mol. Dev. Evol. 298, 1: 1-11.
Chuong Ch.-M., Chodankar R., Widelitz R.B., Jiang T.-X. 2000. Evo-Devo of feathers and scales: building complex epithelial appendages // Curr. Opin. Genet. Dev. 10: 449-456.
Fuchs E. 2007. Scratching the surface of skin development // Nature 445 (7130): 834-842.
Gabe M., Saint-Girons H. 1965. Contribution a la morphologie comparée du cloaque et des glandes épidermoides de la region cloacale chez les Lépidosauriens // Mem. Mus. Nat. Hist. Paris. Ser. A. Zool. 33: 15-292.
Hyman's comparative vertebrate anatomy. 1979. Univ. Chicago Press: 1-795.
Lucas A.M., Stettenheim P.R. 1972. Avian anatomy. Integument // Agriculture Handbook. Parts 1, 2. Washington, D.C.: US Dept. Agricult, № 362: 1-626.
Oster G., Albrech P. 1982. Evolution and bifurcation of developmental programs // Evolution 36: 444-459.
Quay W. 1972. Integument and the environment: glandular composition, function, and evolution // Amer. Zool. 12, 1: 95-108.
Veltmaat J.M., Mailleux A.A., Thiery J.P. et al. 2003. Mouse embryonic mammogenesis as a model for the molecular regulation of pattern formation // Differentiation 71: 1-17.
Widelitz R.B., Jiang T.-X., Yu V. et al. 2003. Molecular biology of feather morphogenesis: a testable model for Evo-Devo research // J. Exp. Zool. Part B. Mol. Dev. Evol. 298, 1: 109122.
Widelitz R.B., Veltmaat J.M., Mayer J.A. et al. 2007. Mammary glands and feathers: comparing two skin appendages which help define novel classes during vertebrate evolution // Semin. Cell. Dev. Biol. 18, 2: 255-266.
Wu P., Hou L., PlikusM. et al. 2004. Evo-Devo of amniote integuments and appendages //
Int. J. Dev. Biol. 48: 249-270. Yu M., Wu P., Widelitz R.B., Chuong Ch.-M. 2002. The morphogenesis of feathers // Nature 420 (6911/6917): 308-312. Yu M., Yue Zh., Wu P. et al. 2004. The developmental biology of feather follicles // Int. J. Dev. Biol. 48: 181-191.
Yue Zh., Jiang T.-X., Widelitz R.B., Chuong Ch.-M. 2006. Wnt3a gradient converts radial bilateral feather symmetry via topological arrangement of epithelia // Proc. Natl. Acad. Sci. 103, 4: 951-955.
Ю ^
ISSN 1026-5627
Русский орнитологический журнал 2020, Том 29, Экспресс-выпуск 1986: 4862-4866
Малый лебедь Cygnus bewickii в Волжско-Уральском междуречье
В.П.Белик, П.В.Дебело, В.В.Морозов, В.Л.Шевченко
Второе издание. Первая публикация в 1997*
О том, что малые лебеди Cygnus bewickii зимуют на Каспийском море, в принципе, хорошо известно. Об этом свидетельствуют многие литературные источники (Хлебников 1928; Исаков, Воробьёв 1940; Ferguson 1972; Ткаченко 1990; Mead, Clark 1990; Караваев 1991; Perennou et al. 1994; и др.). Главный вопрос заключается в том, насколько значительны зимние скопления малых лебедей на Каспии и где эти скопления сосредоточены. Подробно данная проблема обсуждается в статье одного из авторов этой заметки (Морозов 1996). Здесь мы только укажем, что многочисленных скоплений малых лебедей в южной половине Каспия не отмечено, и лишь в работе Д.А.Фергузона (Ferguson 1972) говорится о зимовке более 800 птиц у южного побережья моря. Этот единственный случай регистрации значительного скопления малых лебедей на юге Каспия отмечен в 1969 году. Ни до, ни после 1969 года таких концентраций этих лебедей там не отмечалось. В последние 20 лет максимальное число малых лебедей, зимовавших в южной половине Каспия (в Иране), зарегистрировано в 1993 году (Rose, Taylor 1993). Оно равнялось 246 особям, в другие же годы их суммарная численность на западном, восточном и южном побережьях Каспия была значительно ниже и не превышала 100 особей (Perennou et al. 1994).
Для окончательного разрешения проблемы о конкретных местах зимовочных скоплений малых лебедей на Каспийском море и их чис-
* Белик В.П., Дебело П.В., Морозов В.В., Шевченко В.Л. 1997. Малый лебедь (Суbewickii) в Волжско-Уральском междуречье IIКазарка 3: 280-285.
